Marigo MSc PatCompParasitariasMM 2003 pdf

Juliana Marigo
Patologia Comparada das Principais Enfermidades
Parasitárias de Mamíferos Marinhos encontrados na
Costa Sudeste e Sul do Brasil.
São Paulo
-2003-
Juliana Marigo
Patologia Comparada das Principais Enfermidades
Parasitárias de Mamíferos Marinhos encontrados na
Costa Sudeste e Sul do Brasil.
Dissertação apresentada para a
obtenção do título de Mestre junto à
faculdade de Medicina Veterinária e
Zootecnia da Universidade de São
Paulo.
Departamento:
Patologia
Área de Concentração:
Patologia Experimental e Comparada
Orientador:
Prof.Dr.José Luiz Catão-Dias
São Paulo
-2003-
AGRADECIMENTOS
Ao nosso querido orientador Catão por desde o início acreditar na minha vontade de
trabalhar com os parasitas dos golfinhos e aceitar o desafio. Por todo o carinho e apoio sempre.
Por tudo o que aprendi e pela paciência necessária para esta orientada :-)
Aos meus pais João e Dolores por terem transmitido o carinho pelos animais desde cedo
e sempre apoiado meu trabalho...Tudo isso não seria possível sem a “Fundação Marigo”!!!!
Obrigada por aceitarem minha mudança da fazenda para o mar, mesmo isso significando eu
estar quase sempre longe... porém realizada. Obrigada também por já serem quase
pesquisadores, de tanto serem obrigados a me ouvir tagarelar sobre golfinhos, vermes e afins...
A toda minha família por sempre relevarem minhas ausências e vibrarem com minhas
conquistas, especialmente aos doutores Tio Carlos Marigo e Tia Darci Monteiro.
A Valeria Ruoppolo, minha “ídala” que há alguns anos me dá a honra de ser sua amiga...
Por ter corrido atrás de um ideal superando muitas dificuldades, abrindo muitas oportunidades e
sendo um exemplo profissional (e pessoal) para tantos como eu. Eu é que digo obrigada por me
deixar crescer a seu lado!
A amiga querida e “super presidenta” Carolina Bertozzi por toda amizade e colaboração.
Sua iniciativa, perseverança e força são um exemplo e incentivo para mim. Ainda vamos
trabalhar e crescer muito juntas!
As amigas e colegas de trabalho, integrantes da ONG Projeto BioPesca: Janaina Ribeiro,
Claudia Nascimento (Berimbau) e Juliana Viotto, pela amizade que torna o trabalho mais alegre
e recompensante.
A todos os pesquisadores e instituições que contribuíram com tempo dedicado a colheita e
envio de amostras:
• F.C.W. Rosas e M.R. Oliveira; IPeC (Instituto de Pesquisas de Cananéia), Cananéia, SP
e Centro de Estudos do Mar (CEM)- Universidade Federal do Paraná (UFPR), Pontal do Sul, PR
• C.P. Bertozzi, E. Barbosa e J. Ribeiro; Projeto BioPesca, Praia Grande, SP
• A. Maranho; Aquário de Santos, Santos, SP
• S. P. Souza; Fundamar, São Sebastião, SP
• A. Higa e M. Rollo Jr.; Museu de Zoologia da USP- MUZUSP,SP
• M. C. de O. Santos; Projeto Atlantis- IB, USP, SP
• D. L. Fedullo; Fundação Parque Zoológico de São Paulo, SP
• R.P. Silva e A. Adornes; Laboratório de Mamíferos Marinhos e Centro de
Recuperação de Animais Marinhos (CRAM)- Museu Oceanográfico Prof. Eliézer de
C Rios, Fundação Universidade Federal do Rio Grande- FURG - Rio Grande, RS
• I.B. Moreno; Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos do Rio Grande do Sul
(GEMARS)- Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS
Ao Ricardo Augusto Dias do Laboratório de Bioestatística do VPS pelas análises
estatísticas e interesse no projeto.
Ao Adauto L.V. Nunes pela amizade e meu primeiro estágio com animais silvestres,
onde eu me diverti e aprendi muito, inclusive que era com estes animais mesmo que eu
queria trabalhar e não com cavalos...
Ao José Martins da Silva Jr. pelo meu primeiro estágio com mamíferos marinhos e
por ter me proporcionado a oportunidade de aprender muito desde então com os
rotadores e a ilha. Agradeço também pelos primeiros “verminhos” da minha carreira e os
trabalhos que estão por vir (A “praga” pegou!).
Ao João Manoel de Castro pela amizade, por dividir e incentivar a paixão pelos
verminhos e também pela identificação dos primeiros Anisakis da minha carreira.
Ao Dr. Fernando Rosas pelo carinho, amizade e conhecimento transmitido.
Principalmente por me aceitar em seu projeto no Paraná, quando eu nem sabia o que era
uma Pontoporia! Me dando a oportunidade de “abrir” os primeiros golfinhos e me
indicando o caminho dos intestinos... A Márcia R. de Oliveira por toda a amizade e
companheirismo que tornaram a vida e o trabalho em Pontal muito mais agradáveis,
inclusive os “cozidos de cabeça de boto”! Agradeço aos dois especialmente por terem
coletado e cedido a maior parte do material deste trabalho. Ao Kaxasso por ter me
indicado a vocês.
A Ana L.V. Andrade por toda a amizade, ajuda e ensinamentos sobre a
identificação e o mundo dos parasitos de mamíferos marinhos.
Ao Chris Gardiner pelo carinho, incentivo e todo o conhecimento que continua
sempre colocando a minha disposição onde quer que esteja.
A todos os colegas que me deram muitas oportunidades, ajuda e incentivo,
especialmente: Rodolfo Pinho da Silva, Eduardo Secchi, André Barreto, Marta Cremer,
Linda Lowenstine, Suzana Couto (Suzi), Marcelo A. Guimarães, Alexandre Zerbini, Bruno
Bastos, José Lailson Brito Jr., João Paulo Boccia.
Aos meus amigos (de longa ou curta data) que mesmo não atuando na mesma área,
sempre me incentivaram e apoiaram em minhas decisões: Andressa G. Campos, Ligia
Centurion, Maria Eugênia Rosansky, Cintia Martins, Ariane Menezes, Patricia Berbare, Julio
Reynoso, Sandra Freiberger, Gustavo Manna Cesar, Flavia Miranda, Maria Paula Okumura. As
“golfinhas”, golfinhos e amigos de Noronha por toda a amizade, incentivo e pelos momentos de
descontração na “Ilha da Fantasia”, especialmente, Daisy, Tammy e Bodão.
Aos colegas da USP pela amizade, por sempre estarem dispostos a me ajudar, tirar
dúvidas, discutir e me ouvir falar sobre vermes: Ana Cristina (Titi) Vianna, Claudia Filoni, Marco
Aurelio Gattamorta, Lilian Sá, Sabrina Epiphanio, Silvia Nery Godoy, Fernanda Marvulo, Jean
Carlos Ramos, Rodrigo Teixeira, Ariela Setzer, Kathleen Grego, Luciana Rameh, Marcelo B.
Contieri, Ana Paula Garate, Katia Kimura, Emerson Mota, Luciana Neves Torres.
Aos funcionários e técnicos do VPT por toda a ajuda durante o desenvolvimento do
trabalho.
Ao chefe de departamento Prof. Dr. Benjamin Eurico Malucelli e a todos os professores do
VPT.
À Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo apoio financeiro
indispensável ao projeto (processo 00/14669-0).
Ao direito de existir de todas as formas de vida...
e aos seres humanos que se dedicam a preservá-lo
por que realmente se importam...
RESUMO
MARIGO, J. Patologia Comparada das Principais Enfermidades Parasitárias de Mamíferos
Marinhos encontrados na Costa Sudeste e Sul do Brasil. [Comparative pathology of the main
parasitic diseases of marine mammals found in the south and southeastern coasts of Brazil].
2003. 160 f. Dissertação (Mestrado em Patologia Experimental e Comparada) – Faculdade de
Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2003.
O estudo parasitológico de mamíferos marinhos, especialmente dos cetáceos, tem sido
realizado, em geral, de forma esporádica, com descrição de material encontrado em encalhes
ocasionais e sem utilização de métodos padronizados. Os objetivos do presente trabalho foram:
levantar os principais parasitos encontrados em mamíferos marinhos no Brasil - particularmente
nas regiões Sudeste e Sul; sua possível patogenicidade e relação com a causa de morte do
hospedeiro. Foram utilizadas amostras colhidas de animais encontrados mortos em praias ou
acidentalmente capturados em redes de pesca no litoral dos estados de São Paulo, Paraná e Rio
Grande do Sul. Ocasionalmente, também foram analisadas amostras de pinípedes provenientes
de centros de reabilitação e coleções zoológicas. Sempre que possível, foi efetuada a necrópsia
completa, com ênfase na abordagem parasitológica e colhendo também amostras para análise
histopatológica. Durante a necroscopia, com vistas à pesquisa de parasitos metazoários,
realizou-se a busca em todos os órgãos, porém atenção especial foi dada aos pulmões,
estômagos e segmentos intestinais. Estes órgãos foram congelados e posteriormente abertos
individualmente dentro de recipiente plástico e seus conteúdos passados por uma peneira de
malha 150μm. Todo o material colhido foi observado em lupa para a separação dos parasitos,
que foram contados e armazenados em frascos com álcool 70% (nematóides e acantocéfalos) e
formol 10% (trematóides e cestóides). Foram analisados 118 cetáceos e sete pinípedes. À
análise macroscópica, parasitos pulmonares da espécie Halocercus brasiliensis foram
encontrados em 30,7% (16/52) dos cetáceos, parasitos gástricos (Anisakis typica, A. sp.,
Braunina cordiformis, Polymorphus sp.) em 19,1% (13/68) e intestinais (Hadwenius pontoporiae,
H. tursionis, cestóides da família Tetrabothriidae, acantocéfalos não identificados) em 78,6%
(70/89). Crustáceos (Cirripedia: Lepadomorpha) foram encontrados em S. frontalis e larvas de
Monorygma grimaldii em S. coeruleoalba. Nos pinípedes, parasitos gastrointestinais (nematóides
e acantocéfalos Corynosoma sp.) foram encontrados em 100% (2/2) dos indivíduos analisados
macroscopicamente. Na análise histológica foi possível observar que 62,5% (5/8) dos cetáceos e
66,6% (4/6) dos pinípedes apresentaram lesões relacionadas com a presença de parasitas
pulmonares. Estas foram as lesões de maior severidade encontradas, sendo condições
extremamente debilitantes para estes animais aquáticos. Os helmintos gastrointestinais
aparentemente não causaram lesões significativas. Os trematóides H. pontoporiae e H. tursionis
identificados nos animais analisados neste estudo podem ser utilizados, de acordo com
metodologia padronizada, como marcadores de estoques de P. blainvillei e S. guianensis
respectivamente, pois estas espécies de cetáceos apresentaram diferentes níveis de infecção
dentro das áreas amostradas. As amostras utilizadas na realização deste projeto
complementaram o banco de tecidos de animais selvagens mantido pelo Laboratório de
Patologia Comparada de Animais Selvagens da FMVZ. As informações referentes aos achados
anatomopatológicos, mesmo de indivíduos capturados acidentalmente, supostamente saudáveis,
devem buscar a determinação do real significado dos processos patológicos, do estado sanitário
das populações e não somente de indivíduos, inclusive no caso do impacto de parasitas, onde
vários fatores intrínsecos e extrínsecos podem estar relacionados.
Palavras-chave: Cetacea. Pinnipedia. Parasitologia. Patologia. Captura acidental.
ABSTRACT
MARIGO, J. Comparative pathology of the main parasitic diseases of marine mammals found in
the south and southeastern coasts of Brazil. [Patologia Comparada das Principais Enfermidades
Parasitárias de Mamíferos Marinhos encontrados na Costa Sudeste e Sul do Brasil.] 2003. 160 f.
Dissertação (Mestrado em Patologia Experimental e Comparada) – Faculdade de Medicina
Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2003.
Parasitological studies of marine mammals, specially cetaceans, have been performed
sporadically, with description of the sampled material collected from occasional stranding events,
not using standardized methods. The aims of the present work included: identify the main
parasites found in marine mammals in Brazil – particularly from the South and Southeastern
coasts; its possible patogenicity and its relation with the host’s cause of death. Samples were
collected from stranded and by-caught animals on the coasts of São Paulo, Paraná and Rio
Grande do Sul States. Circumstantially, samples of pinnipeds coming from rehabilitation centers
and zoological collections were also analyzed. Whenever possible, a complete necroscopic
examination was performed, emphasizing the parasitological and histopathological sampling.
During the necropsies, all the organs were examined looking for parasites, but special attention
was given to the lungs, stomachs and intestinal segments. These organs were frozen and later
opened with scissors inside a plastic tray, all the contents were washed in a sieve (mesh
=150μm) and examined under a stereoscopic microscope (10x) to collect the parasites. The
helminths collected were counted and stored in 70% alcohol (nematodes and acantocephalids)
and 10% formalin (trematodes and cestodes). 118 cetaceans and seven pinnipeds were
analyzed. At macroscopic analyses, lung parasites of the species Halocercus brasiliensis were
identified in 30,7% (16/52) of the cetaceans, gastric parasites (Anisakis typica, A. sp., Braunina
cordiformis, Polymorphus sp.) in 19,1% (13/68), and intestinal (Hadwenius pontoporiae, H.
tursionis, cestodes of the family Tetrabothriidae, non-identified acantocephalas) in 78,6% (70/89).
Crustaceans (Cirripedia: Lepadomorpha) were found in S. frontalis and larvae of Monorygma
grimaldii in S. coeruleoalba. Within the pinnipeds, gastrointestinal parasites (nematodes and
acantocephalas Corynosoma sp.) were found in 100% (2/2) of the individuals examined
macroscopically. On histological analyses it was possible to observe that 62,5% (5/8) of the
cetaceans and 66,6% (4/6) of the pinnipeds presented lesions related with the presence of lung
parasites. These were the most severe alterations found, which were extremely debilitating
conditions for these aquatic animals. Gastrointestinal helminths didn’t seem to cause significant
lesions. The trematodes H. pontoporiae and H. tursionis identified in this study can be useful,
according to standardized methodology, as biological tags for identifying ecological stocks of P.
blainvillei and S. guianensis respectively, because these species of cetaceans have shown
different infection levels in the sampled areas. The samples utilized for this project were included
in the tissue bank maintained at Laboratório de Patologia Comparada de Animais Selvagens, at
Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo. The information
related to the histopathological results, even from supposedly healthy by-caught animals, has to
search for the real significance of the pathological processes, the population’s health and not only
individuals, specially in the case of parasitism, where several intrinsic and extrinsic factors can be
related.
Key words: Cetacea. Pinnipedia. Parasitology. Pathology. By-catch.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1:
Esquema do ciclo de vida geral dos nematóides gastrointestinais
no ambiente marinho.(Adaptado de Howard et al., 1983
e Fortes, 1993)............................................................................................................. 33
Figura 2:
Esquema do ciclo de vida do nematóide pulmonar Parafilaroides
decorus (Adaptado de Howard et al., 1983)...................................................................37
Figura 3:
Esquema do ciclo de vida geral de trematóides gastrointestinais no
ambiente marinho.(Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993)..........................41
Figura 4:
Esquema do ciclo de vida geral de acantocéfalos gastrointestinais no
ambiente marinho. (Adaptado
1993)........................ 45
de
Howard
et
al.,
1983
e
Fortes,
Figura 5:
Desenho esquemático do estômago, intestino delgado e grosso
de franciscana, Pontoporia blainvillei.1) estômago principal, 2) conduto de
conecção, 3) estômago pilórico, 4) ampola duodenal, 5,6,7,8 e
9) intestino delgado, 10) intestino grosso.Letras a, b e c
indicam a subdivisão metodológica. Áreas marcadas representam
as regiões examinadas. (Extraído de Andrade, 1996).................................................. 54
Figura 6:
Exemplar de Pontoporia blainvillei proveniente de captura acidental
no Estado de São Paulo, na mesa de necrópsia do Departamento de
Patologia- FMVZ-USP (RPC01/157)............................................................................. 76
Figura 7:
Exemplar de Sotalia guianensis proveniente de captura acidental
no Estado do Paraná..................................................................................................... 76
Figura 8:
Pulmão de exemplar de S. f. guianensis. Notar a presença de parasitos
nematóides Halocercus brasiliensis na luz dos brônquios............................................ 76
Figura 9:
Parasitos pulmonares de S. guianensis: nematóides
Halocercus brasiliensis................................................................................................. 76
Figura 10:
Parasitos trematóides Braunina cordiformis encontrados em estômago
de S. guianensis (CEM # 191)...................................................................................... 77
Figura 11:
Parasitos nematóides Anisakis typica encontrados em estômago de
S. guianensis (CEM # 191)............................................................................................77
Figura 12:
Detalhe do intestino de um exemplar de P. blainvillei................................................... 77
Figura 13:
Intestino de exemplar de S. f. guianensis do litoral do Estado do
Paraná (CEM # 222)..................................................................................................... 77
Figura 14:
Frascos contendo acantocéfalos encontrados em intestino
de S. frontalis............................................................................................................... 77
Figura 15:
Detalhe dos acantocéfalos....................... .....................................................................77
Figura 16:
Conteúdo de cisto de cestóide Monorygma grimaldii encontrado
na gordura de S. coeruleoalba (CEM # 283)...................................................... 78
Figura 17 e18:
Crustáceo inserido entre a gengiva e os dentes (seta).
Stenella frontalis (RPC 01/007).......................................................................... 78
Figuras 19 e 20:
Pulmão, notar Metastrongilidae no espaço alveolar.
Sotalia fluviatilis (RPC 99/499), H.E. 20 e 40x................................................... 78
Figura 21:
Pulmão, granuloma parasitário. Tursiops truncatus (RPC 02/054).....................79
Figuras 22 e 23:
Detalhe do corte apresentado na Figura 9, notar parasita nematóide
no centro do abscesso. Tursiops truncatus (RPC 02/054),
H.E. 20 e 100x.....................................................................................................79
Figuras 24:
Baço, esplenite, parasitária. Notar ovos de parasitas trematóides
(setas) e a formação de células gigantes. Steno bredanensis
(RPC 01/149), H.E. 200x.....................................................................................79
Figura 25 e 26:
Estômago, notar larva de nematóide Anisakis typica solta na luz.
Kogia simus (RPC 02/059), H.E. 40 e 100x........................................................ 79
Figura 27:
Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)............................................................... 80
Figura 28:
Nematóides estomacais. Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)....................... 80
Figura 29:
Intestino, acantocéfalos na mucosa. Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)......80
Figura 30:
Acantocéfalos Corynossoma sp. encontrados no intestino.
Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)............................................................... 80
Figuras 31 e 32:
Observar Metastrongilidae e larvas no parênquima pulmonar.
Arctocephalus australis (RPC 01/114), H.E. 40x e 200x.................................... 80
Figura 33:
Padrões de compartilhamento de parasitas, mostrando as famílias
dos gêneros. Círculos incluem as famílias exclusivas de cada grupo de hospedeiros, +
Polymorphidae, * Diphyllobothriidae.
(Adaptado de Raga et al., 2001)....................................................................... 107
LISTA DE GRÁFICOS
Gráfico 1:
Médias e desvios padrão dos comprimentos totais de Pontoporia
blainvillei, distribuídos em função da localização geográfica.
São Paulo e Paraná. 1997-2002..........................................................................59
Gráfico 2:
Médias e desvios padrão dos comprimentos totais de
Sotalia guianensis distribuídos por Estado (São Paulo e Paraná).
1997-2002............................................................................................................60
Gráfico 3:
Distribuição do grau de parasitismo por Halocercus brasiliensis
em Sotalia guianensis, em função da freqüência de animais
acometidos. São Paulo e Paraná, 1997-2002.....................................................63
Gráfico 4:
Gráfico de dispersão dos valores de comprimento total dos
animais e comprimento total de intestino para Pontoporia blainvillei.
São Paulo e Paraná, 1997-2002..........................................................................66
Gráfico 5:
Gráfico de dispersão dos valores de comprimento total dos
animais e comprimento total de intestino para Sotalia guianensis.
São Paulo e Paraná, 1997-2002..........................................................................66
Gráficos 6 e 7:
Gráficos dos números de parasitas intestinais em machos e
fêmeas de Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis
respectivamente (os símbolos fora dos “box plot” representam
animais com valores aberrantes). São Paulo e Paraná, 1997-2002...................68
Gráficos 8 e 9:
Gráficos dos números de parasitas intestinais (Hadwenius pontoporiae)
em machos e fêmeas de Pontoporia blainvillei de São Paulo
e Paraná respectivamente. 1997-2002...............................................................68
Gráficos 10 e 11:
Gráfico das médias de intensidade e prevalência (respectivamente)
de Hadwenius pontoporiae em P. blainvillei de acordo com áreas:
1) Ubatuba (n=1); 2) Praia Grande e Guarujá (n=15),
3) Itanhaém (n=2); 4.Cananéia (n=17); 5) Paraná (n= 14);
6) Rio Grande do Sul (n=53, Andrade, 1996) e 7) Argentina
(n= 46, Aznar et al.,1994a)................................................................................105
LISTA DE ESPÉCIES E NOMES POPULARES
As espécies foram classificadas de acordo com IBAMA (2001), Jefferson (1993) e Monteiro- Filho et al.,
(2002) .
Cetacea
Delphinapterus leucas: beluga
Delphinus capensis: golfinho-comum-de-bico-longo
Eschrichtius robustus: baleia-cinzenta-da-califórnia
Eubalaena australis: baleia-franca-do-sul
Kogia breviceps: cachalote-pigmeu
Kogia simus: cachalote-anão
Lagenorhyncus acutus: golfinho-de-flancos-brancos-atlântico
Lagenorynchus albirostris: golfinho-de-bico-branco
Megaptera novaeangliae: jubarte
Phocoena phocoena: boto-do-porto
Pinnipedia
Arctocephalus australis: lobo-marinho-do-sul
Arctocephalus tropicalis: lobo-marinho-subantártico
Callorhinus ursinus: lobo-marinho-do-norte
Eumetopias jubatus: leão-marinho-de-Steller
Erignathus barbatus: foca-barbada
Leptonychotes weddellii: foca-de-weddell
Lobodon carcinophagus: foca-caranguejeira
Mirounga angustirostris: elefante-marinho-do-norte
Mirounga leonina: elefante-marinho-do-sul
Otaria flavescens: leão-marinho-do-sul
Phoca hispida: foca-anelada
Phoca vitulina: foca-do-porto
Zalophus californianus: leão-marinho-da-califórnia
Phocoenoides dalli: boto-de-Dall
Physeter macrocephalus: cachalote
Pontoporia blainvillei: franciscana, toninha
Pseudorca crassidens: falsa-orca
Sotalia fluviatilis: tucuxi
Sotalia guianensis: boto-cinza
Stenella clymene: golfinho-de-climene
Stenella coeruleoalba: golfinho-listrado
Stenella frontalis: golfinho-pintado-do-atlântico
Stenella longirostris: golfinho-rotador
Steno bredanensis: golfinho-de-dentes-rugosos
Tursiops truncatus: golfinho-nariz-de-garrafa
LISTA DE TABELAS
Tabela 1.
Lista dos principais relatos de ocorrência de parasitos no Brasil,
de acordo com o hospedeiro, espécie parasita,
localidade e referência...................................................................................................48
Tabela 2.
Distribuição dos cetáceos estudados, em função da espécie e procedência.
São Paulo; Paraná, Rio Grande do Sul. 1997-2002..................................................... 58
Tabela 3.
Distribuição das médias de comprimentos totais de Pontoporia blainvillei
e Sotalia guianensis nos estados de São Paulo e Paraná. 1997-2002.........................59
Tabela 4:
Distribuição de machos e fêmeas de Pontoporia blainvillei e Sotalia
guianensis nos estados de São Paulo e Paraná. 1997-2002........................................61
Tabela 5:
Distribuição dos órgãos analisados em função das espécies
Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis e procedência. São Paulo
e Paraná, 1997-2002..................................................................................................... 61
Distribuição dos órgãos analisados das “outras espécies” em função
da espécie. São Paulo e Paraná, 1997-2002................................................................ 62
Tabela 6:
Tabela 7:
Distribuição dos comprimentos totais de intestinos de Pontoporia
blainvillei e Sotalia guianensis nos estados de São Paulo
e Paraná. 1997-2002......................................................................................................65
Tabela 8:
Distribuição da prevalência e média de intensidade de parasitos
de Pontoporia blainvillei em função dos órgãos analisados e
suas respectivas procedências. São Paulo e Paraná, 1997-2002.................................69
Tabela 9:
Distribuição da prevalência e média de intensidade de parasitos de
Sotalia guianensis em função dos órgãos analisados e suas respectivas
procedências. São Paulo e Paraná, 1997-2002............................................................70
Tabela 10: Distribuição dos pinípedes estudados, em função da espécie e
procedência. São Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002..............................................73
Tabela 11: Distribuição dos pinípedes estudados, em função da espécie, sexo e idade.
São Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002....................................................................74
Sumário
1.INTRODUÇÃO.......................................................................................................................
2. OBJETIVOS......................................................................................
3. Revisão de literatura.................................................................................................
3.1 Aspectos da história natural de cetáceos e pinípedes................................................
3.2 Aspecto anatômicos macro e microscópicos de cetáceos e pinípedes......................
3.2.1 Pulmões............................................................................................................
3.2.2 Estômago e intestinos.......................................................................................
3.3 Parasitologia...............................................................................................................
3.3.1 Principais índices parasitológicos utilizados ...................................................
3.3.2 Parasitos e mamíferos marinhos......................................................................
3.3.3 Diferenças relacionadas com a idade .............................................................
3.3.4 Predisposição ..................................................................................................
3.3.5 Diferenças entre os sexos ...............................................................................
3.3.6 Parasitos como marcadores biológicos............................................................
3.4 Parasitos de mamíferos marinhos..............................................................................
3.4.1 Protozoa...........................................................................................................
3.4.1.1 Ciliados....................................................................................................
3.4.1.2 Apicomplexos...........................................................................................
3.4.1.3 Flagelados................................................................................................
3.4.1.4 Sarcodina.................................................................................................
3.4.2 Ectoparasitos....................................................................................................
3.4.2.1 Anoplura...................................................................................................
3.4.2.2 Crustacea.................................................................................................
3.4.2.3 Acarina.....................................................................................................
3.4.3 Endoparasitos..................................................................................................
3.4.3.1 Acarina.....................................................................................................
3.4.3.2 Nematoda.................................................................................................
a) Sistema digestivo.......................................................................................
b) Sistema respiratório..................................................................................
c) Sistema circulatório....................................................................................
d) Sistema urogenital.....................................................................................
3.4.3.3 Trematoda................................................................................................
a) Sistema digestivo........................................................................................
b) Fígado, sistema biliar e pâncreas...............................................................
c) Sistema respiratório e seios aéreos............................................................
3.4.3.4 Acantocephala.........................................................................................
3.4.3.5 Cestoda....................................................................................................
3.5 Registros de parasitos no Brasil e área de estudo.....................................................
3.6 Implicações para saúde pública..................................................................................
4. MATERIAIS E MÉTODOS....................................................................................................
4.1 Animais.......................................................................................................................
4.2 Protocolo de estudo....................................................................................................
4.2.1 Necrópsia / Colheita de material......................................................................
a) Exame necroscópico realizado pela bolsista...................................................
b) Exame necroscópico realizado por terceiros...................................................
4.2.2 Análise dos órgãos ..........................................................................................
4.2.3 Fixação e Identificação dos parasitos..............................................................
4.2.4 Análise dos dados............................................................................................
13
14
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5. RESULTADOS.....................................................................................................................
5.1 Distribuição dos Animais.............................................................................................
5.1.1 Cetáceos..........................................................................................................
5.1.1.1 Animais analisados..................................................................................
5.1.1.2 Classe etária e sexo.................................................................................
5.1.1.3 Distribuição dos Órgãos Analisados........................................................
5.1.1.3.1 Pulmões...........................................................................................
5.1.1.3.2 Estômago.........................................................................................
5.1.1.3.3 Intestino...........................................................................................
5.1.1.3.4 Demais órgãos.................................................................................
5.1.1.4 Patologia associada a parasitose em cetáceos.......................................
5.1.2 Pinípedes.........................................................................................................
5.1.2.1 Distribuição dos animais..........................................................................
5.1.2.2 Classe etária e sexo.................................................................................
5.1.2.3 Distribuição dos Órgãos Analisados........................................................
5.1.2.3.1 Estômago.........................................................................................
5.1.2.3.2 Intestino...........................................................................................
5.1.2.4 Patologia associada a parasitose em pinípedes......................................
6. DISCUSSÃO.........................................................................................................................
6.1 Patologia comparada das enfermidades parasitárias de cetáceos.............................
6.1.1 Parasitos Pulmonares......................................................................................
a) Nematóides......................................................................................................
6.1.2 Parasitos Estomacais.......................................................................................
a) Nematóides......................................................................................................
b) Trematóides.....................................................................................................
c) Acantocéfalos...................................................................................................
6.1.3 Parasitos Intestinais.........................................................................................
a) Nematóides......................................................................................................
b) Trematóides.....................................................................................................
c) Acantocéfalos...................................................................................................
d) Cestóides.........................................................................................................
6.1.4 Outras localizações..........................................................................................
6.2 Patologia comparada das enfermidades parasitárias de pinípedes...........................
6.2.1 Parasitos Pulmonares......................................................................................
a) Nematóides......................................................................................................
6.2.2 Parasitos Estomacais.......................................................................................
a) Nematóides......................................................................................................
6.2.3 Parasitos Intestinais.........................................................................................
a) Nematóides.....................................................................................................
b) Acantocéfalos..................................................................................................
6.2.4 Outros...............................................................................................................
6.3 Patologia comparada das enfermidades parasitárias de cetáceos e pinípedes.........
6.4 Ecologia dos parasitos de mamíferos marinhos da costa sudeste e sul....................
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS..................................................................................................
8. CONCLUSÕES.....................................................................................................................
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REFERENCIAS........................................................................................................................
Anexo 1..................................................................................................................................
Anexo 2..................................................................................................................................
Anexo 3..................................................................................................................................
Anexo 4..................................................................................................................................
Anexo 5..................................................................................................................................
Anexo 6..................................................................................................................................
Anexo 7..................................................................................................................................
Anexo 8..................................................................................................................................
Anexo 9..................................................................................................................................
Anexo 10................................................................................................................................
Anexo 11................................................................................................................................
Anexo 12................................................................................................................................
Anexo 13................................................................................................................................
Anexo 14................................................................................................................................
Anexo 15................................................................................................................................
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1. INTRODUÇÃO
Infecções parasitárias são um achado comum em mamíferos marinhos selvagens. Em
vários casos, as parasitoses estão listadas entre as causas de encalhe e morte dos animais.
Sua patogenicidade depende de fatores que incluem a localização e grau de infecção do
hospedeiro, estado geral e nutrição do mesmo, assim como possíveis efeitos químicos, físicos
ou imunológicos, endógenos ou exógenos, causados pela presença do parasita (HOWARD et
al., 1983).
Apesar do conhecimento ainda escasso, cresce o interesse e o incentivo para o estudo
das faunas parasitárias de mamíferos marinhos no Brasil, que consta inclusive dos projetos
prioritários do Plano de ação para os mamíferos aquáticos em águas brasileiras. Tais estudos
são importantes não só para o conhecimento das causas de mortalidade natural, mas também
como ferramenta para identificação de estoques ecológicos, principalmente de espécies pouco
conhecidas e com dados insuficientes sobre sua biologia, como ocorre com várias espécies de
cetáceos e pinípedes no país (IBAMA, 2001).
Considerando que os trabalhos de identificação de parasitos envolvem protocolos
clássicos de investigação científica adequadamente padronizados e de custo relativamente
reduzido, o emprego destes métodos apresentam um custo-benefício altamente satisfatório, fato
que favorece a sua utilização em nosso meio.
2. OBJETIVOS
Os objetivos do presente trabalho foram: levantar os principais parasitos encontrados
em mamíferos marinhos no Brasil - particularmente na região Sudeste e Sul; sua possível
patogenicidade e relação com a causa de morte do hospedeiro.
Pretendeu-se também, utilizá-los como marcadores biológicos para identificação de
estoques, comparando as informações encontradas nos exemplares analisados com dados de
literatura para as mesmas espécies em outras regiões ou mesmo outras espécies de uma
mesma região.
3. REVISÃO DE LITERATURA
3.1 Aspectos da história natural de mamíferos aquáticos
A teoria do desenvolvimento evolucionário dos mamíferos aquáticos possui controvérsias,
porém é sabido que se originam de um ou mais mamíferos terrestres (BARNES et al., 1985;
GINGERICH et al., 2001).
Segundo Barnes et al., (1985) os cetáceos, ordem que agrupa as baleias e os golfinhos,
estão relacionados aos mamíferos ungulados, como os eqüinos e os ruminantes. Gingerich e
colaboradores (2001) também afirmaram que os cetáceos evoluíram a partir de artiodáctilos. A
ordem Cetacea está composta por 79 espécies e é dividida em duas subordens, de acordo com
Jefferson et al., (1993) e Reyes et al., (1995):
- Subordem Mysticeti (11 espécies): inclui os rorquais ou baleias verdadeiras, que como
característica principal apresentam uma série de placas queratinizadas localizadas dentro da
boca, denominadas barbatanas. Estas são posicionadas paralelamente dos dois lados da maxila
e possuem pequenas cerdas nas extremidades com função de retenção de alimento. Os
representantes desta subordem possuem dois orifícios respiratórios. Podem atingir entre seis e
32 metros de comprimento na idade adulta.
- Subordem Odontoceti (68 espécies): inclui os cetáceos com dentes para a apreensão do
alimento, como os golfinhos em geral, as orcas e os cachalotes. Os odontocetos possuem um
orifício respiratório apenas, não necessariamente na linha mediana dorsal. Podem atingir entre
um e 18 metros de comprimento na idade adulta.
Todos os cetáceos apresentam o corpo de formato longilíneo e fusiforme. Este grupo é
totalmente adaptado e dependente do meio aquático (GERACI; LOUNSBURY, 1993).
Na ordem Carnivora são representadas outras espécies de mamíferos aquáticos. Nesta
ordem, a subordem Pinnipedia, composta por 34 espécies, possui ancestrais em comum com o
cão e está dividida em três famílias, de acordo com Barnes et al., (1985) e Jefferson et al.,
(1993):
• Superfamília Otaroidea:
- Família Odobenidae (uma espécie): inclui as morsas, cuja distribuição é restrita ao
Ártico.
- Família Otariidae (14 espécies): inclui os pinípedes que possuem orelhas, conhecidos
como lobos e leões-marinhos;
• Superfamília Phocoidea:
- Família Phocoidea (19 espécies): inclui os pinípedes que não possuem orelhas, que são
as focas em geral e os elefantes-marinhos.
Os pinípedes são carnívoros aquáticos extremamente especializados que podem ser
encontrados desde os pólos até os trópicos. Um fator unificador do grupo é que todos passam a
maior parte do tempo na água, porém necessitam retornar a um substrato sólido, como a terra
ou o gelo, para parir, criar seus filhotes e, em sua maioria, copular (JEFFERSON et al., 1993).
3.2 Aspecto anatômicos macro e microscópicos de cetáceos e pinípedes
São descritos aspectos dos principais órgãos analisados neste estudo: pulmões,
estômago e intestinos.
3.2.1 Pulmões
Os pulmões dos cetáceos são simétricos e não lobados, com pleura espessa, textura
firme e “elástica” devido à presença de anéis cartilagíneos ao redor de brônquios e bronquíolos,
prevenindo o colapso das vias aéreas do trato respiratório inferior, quando submetidas à pressão
durante mergulhos. Os septos alveolares dos cetáceos contêm dois capilares paralelos, com a
função de incrementar a oxigenação do sangue e diminuir o tempo de recuperação após
mergulhos profundos, enquanto o dos pinípedes e outros mamíferos possuem apenas um.
Esfíncteres mioelásticos estão presentes nos bronquíolos terminais de cetáceos,
presumivelmente como mais uma adaptação aos mergulhos (BRITT; HOWARD, 1983;
ROMMEL; LOWENSTINE, 2001).
A anatomia dos pulmões de Pontoporia blainvillei (franciscanas) é descrita por Yamasaki
et al., (1977). Segundo estes autores, os pulmões são mais ou menos simétricos e esguios,
pontudos e finos, e a porção caudal é delgada e cônica. A árvore bronquial se inicia de maneira
bem característica, com a curta traquéia se dividindo em três brônquios principais, mais ou
mesmo no mesmo nível (trifurcação); dois deles suprindo o pulmão direito e o outro o pulmão
esquerdo. Cada brônquio principal se divide em dois brônquios secundários e, apesar de não
apresentar lobos, a distribuição de cada brônquio sugere a presença deles, sendo três no
pulmão direto e dois no pulmão esquerdo. A traquéia e os brônquios principais não apresentam
porção membranosa e algumas partes de suas cartilagens são anéis completos. A cartilagem se
torna irregular perifericamente e se estende até o início dos bronquíolos, os quais aparentemente
não apresentam esfíncteres.
Pinípedes possuem os pulmões divididos em lobos, sendo dois no pulmão esquerdo e três
no direito. Alguns indivíduos apresentam anéis traqueais completos, e em outros podem ser
incompletos. Histologicamente, assim como nos cetáceos, há a presença de anéis cartilagíneos
e esfíncteres mioelásticos até os bronquíolos terminais. O tórax alongado posiciona o diafragma
obliquamente (ROMMEL; LOWENSTINE, 2001; STEWARDSON et al., 1999).
3.2.2 Estômago e intestinos
O estômago da maioria dos cetáceos possui três compartimentos. A primeira câmara é um
prolongamento do esôfago, delineada por epitélio escamoso estratificado aglandular, com função
de armazenamento. A segunda porção corresponde ao estômago fúndico ou principal, com
glândulas secretórias de HCl e enzimas digestivas. O terceiro compartimento é secretor de
muco, e prepara o conteúdo para a digestão intestinal. Microscopicamente, os estômagos
possuem aparência análoga ao das espécies terrestres, adicionando que as células parietais são
bastante proeminentes nos odontocetos (DIERAUF; GAGE. 1990; LOWENSTINE; OSBORN,
1990).
Os intestinos dos cetáceos são extremamente longos e não possuem distinção visível
entre intestino delgado e grosso na maioria das espécies, pois o ceco está ausente em grande
parte dos cetáceos, com exceção de alguns misticetos. Histologicamente é numerosa a
presença de tecido linfóide associado ao longo de todo o trajeto intestinal, especialmente o cólon
distal (DIERAUF; GAGE, 1990; LOWENSTINE; OSBORN, 1990).
Características detalhadas do esôfago, estômago e intestinos de Pontoporia blainvillei
foram descritos em vários trabalhos. A espécie não apresenta a primeira câmara estomacal,
sendo que um longo canal de aproximadamente 8cm corre entre o estômago principal (fúndico) e
o pilórico (BROWNELL, 1989). A diferenciação entre intestino delgado e grosso é feita através
de uma mudança no padrão de pregueamento e coloração da mucosa, associada a uma
mudança no diâmetro e distribuição dos vasos mesentéricos que atingem a região (ANDRADE,
1996; YAMASAKI et al., 1975; YAMASAKI; KITO,1984).
Uma comparação entre comprimentos e transição íleo-cólica dentro da super família
Platanistoidea (Cetacea) é feita em Yamasaki e Kito (1984), onde a razão entre o comprimento
intestinal e o comprimento do corpo é maior nas franciscanas. Aparentemente existe uma
tendência de que o comprimento intestinal aumente com a idade. Além disso, a espécie
apresenta uma única e distinta prega longitudinal projetando-se no lúmen do intestino delgado,
ao invés de pregas circulares, e duas pregas longitudinais no intestino grosso. A presença de
pregas circulares se deve a especializações estruturais que servem para aumentar a área
exposta ao lúmen, sendo mais efetivas para aumentar a área de superfície da mucosa do que
uma só prega longitudinal. Isso pode ter relação com os intestinos menores de outros delfinídeos
e o longo intestino de P. blainvillei (YAMASAKI; KITO,1984).
Chaves e da Silva (1988), descrevem aspectos histológicos do trato digestivo de Sotalia
fluviatilis e apontam que, apesar de viver em água doce, a histologia do esôfago e estômago não
apresenta diferenças marcantes quando comparada aos delfinídeos marinhos, obedecendo ao
padrão geral da família.
Os pinípedes são monogástricos, apresentando intestino delgado longo e intestino grosso
curto (< 35 cm), separados por um ceco rudimentar e também com grande quantidade de tecido
linfóide associado ao cólon distal (DIERAUF; GAGE. 1990; ROMMEL; LOWENSTINE, 2001).
3.3 Parasitologia
Quando um organismo se alimenta de outro, mas normalmente não o mata, o organismo
predatório é chamado de parasita e a presa, hospedeiro. Alguns parasitas mantêm-se ligados
aos hospedeiros por toda a vida (ex. cestóides no trato gastrointestinal); outros, como os piolhos
e carrapatos, permanecem somente durante períodos prolongados de alimentação. Em alguns
casos, o termo parasitóide é usado para diferenciar as relações onde somente um hospedeiro
está envolvido e é invariavelmente morto (STILLING, 2002).
A essência do parasitismo bem sucedido é a acomodação e a sobrevivência, isto é, a
habilidade em adaptar-se e integrar-se ao hospedeiro de forma a não ser considerado estranho.
Os helmintos, por exemplo, são parasitas obrigatórios totalmente adaptados que, quando
causam doenças, estas são de expressão leve ou subclínica. Somente quando invadem
hospedeiros para os quais não estão totalmente adaptados ou em número muito grande, a
doença aguda ocorre (TIZARD, 1985).
O impacto da infecção no hospedeiro vai depender da virulência do parasita, da dose
infectante e da resistência do hospedeiro à infecção. Esses parâmetros podem ser modificados
por vários fatores, como problemas nutricionais e superpopulação, que também interagem entre
si e tem efeitos diretos na sobrevivência do hospedeiro, complicando a dinâmica da interação
parasita- hospedeiro (GULLAND, 1997). Em alguns casos, as mortes de indivíduos podem ser
causadas por desequilíbrio na relação natural entre hospedeiro– parasita. Neste caso a
mortalidade pode estar elevada por um aumento da suscetibilidade dos indivíduos a outras
causas de agressão, como a predação. Atualmente, é sabido que um dos maiores riscos para as
populações selvagens são os parasitas introduzidos e/ou doenças de animais domésticos
(GULLAND, 1995; STILLING, 2002). Parasitologistas acreditam que o grau de mortalidade que
uma espécie parasita infringe na espécie hospedeira depende do tempo de associação entre as
duas, sendo que associações mais antigas causam menos lesões e podem evoluir para
comensalismo ou mutualismo (GULLAND, 1995; PIANKA, 1994a; STILLING, 2002a). Ainda, as
relações hospedeiro–parasita podem estabelecer graus de elevada especificidade, levando ao
desenvolvimento de interações espécie-específicas (PIANKA, 1994a).
Em relação à localização, os parasitos estão divididos em:
•
ectoparasitos: se localizam na superfície externa do hospedeiro, como pele e cavidades
naturais (principalmente artrópodes, crustáceos);
•
endoparasitos: se localizam dentro do corpo do hospedeiro, sendo que nos casos de
envolvimento de helmintos isso ocorre particularmente
nos sistemas circulatório,
respiratório, digestivo, urinário, genital, nervoso e músculo-esquelético (FORTES, 1993).
A despeito das definições, a biologia das relações parasito-hospedeiro tem uma rica
história de padrões interessantes de coevolução, além de complexos ciclos de vida (KOELLA, et
al. 1998; PAGE, 1993; RAGA et al., 2001; STILLING, 2002a). Na verdade, o parasitismo pode
ser o tipo de vida predominante na terra, com um vasto número de espécies de parasitas, talvez
80% de todas as formas de vida. A maioria das plantas e animais albergam muitos parasitos. Um
potencial hospedeiro de vida livre que não albergue vários tipos de parasitas é uma raridade
(RAGA et al., 2001; STILLING, 2002a).
3.3.1 Principais índices parasitológicos
De acordo com Bush et al., (1997) e Margolis et al., (1982), os principais índices
parasitológicos empregados são:
•
Prevalência: número de indivíduos infectados com um ou mais indivíduos de uma mesma
espécie parasita (ou grupo taxonômico) dividido pelo número de hospedeiros analisados.
Normalmente expresso em porcentagem ou proporção.
•
Incidência: número de novos casos de uma doença ou infecção numa população durante um
período de tempo, dividido pelo número de animais não infectados no começo deste período.
•
Intensidade (de infecção): número de indivíduos de uma espécie parasita em um único
hospedeiro de uma amostra, isto é, o número de indivíduos em uma infrapopulação.
•
Média de intensidade: número total de indivíduos de uma espécie parasita numa amostra de
hospedeiros dividido pelo número de hospedeiros infectados da amostra (= número médio
de indivíduos de uma espécie parasita por hospedeiro de uma amostra).
•
Densidade: número de indivíduos de uma espécie parasita por unidade de área, volume ou
peso de tecido ou órgão do hospedeiro infectado.
•
Densidade relativa ou abundância: número total de indivíduos de uma espécie parasita de
uma amostra de hospedeiros, dividido pelo número total de indivíduos da espécie
hospedeira (infectados e não infectados) da amostra (= número médio de indivíduos de uma
espécie parasita por hospedeiro examinado).
•
Infrapopulação: todos os indivíduos de uma espécie parasita ocorrendo em um indivíduo
hospedeiro num determinado período.
•
População componente: refere-se a todos os indivíduos de uma específica fase da história
de vida, num determinado período e local.
•
Suprapopulação: todos os estágios de desenvolvimento de uma espécie parasita num
determinado período e local.
•
Infracomunidade: é uma comunidade de infrapopulações de parasitas em um único
hospedeiro.
•
Comunidade componente: refere-se a todas as infrapopulações de parasitas associadas
com um subgrupo de uma espécie hospedeiro ou uma coleção de fases de vida livre
associadas com um subgrupo do ambiente abiótico.
•
Supracomunidade: compreende as suprapopulações de parasitas.
•
Diversidade: é o conceito que descreve a composição de uma comunidade em termos de
número de espécies presente, analisando o equilíbrio de uniformidade relativa de cada
espécie.
3.3.2 Parasitos e mamíferos marinhos
Poucos ciclos de parasitos de mamíferos marinhos já foram elucidados, e este
conhecimento é especialmente escasso no Brasil. A maioria dos ciclos são indiretos, onde a
contaminação ocorre mais comumente através da dieta, tendo os peixes como hospedeiros
intermediários. Os peixes albergam uma grande quantidade de parasitos, especialmente os
marinhos, devido a sua maior capacidade de vagar (comparados com os peixes de água doce) e
a grande diversidade de invertebrados presentes no mar. A variedade da fauna parasitária, sua
intensidade e a incidência de infestação são determinadas principalmente pelos seguintes
fatores: a) dieta do hospedeiro, b) tempo de vida do hospedeiro, c) mobilidade do hospedeiro,
incluindo a variedade de habitats que encontra durante a vida, d) densidade populacional
(espécies gregárias ou não), e e) tamanho atingido (grandes hospedeiros proporcionam mais
habitats adequados para parasitas do que pequenos) (HOLMES, 1990).
3.3.3 Diferenças relacionadas com a idade
De acordo com Hudson e Dobson (1995), as curvas de intensidade relacionadas a idade
podem revelar padrões que possibilitam quantificar as taxas de transmissão e mortalidade dos
parasitas. Muito poucos parasitos são transmitidos verticalmente de uma fêmea infectada para o
seu feto ou recém nascido. Desta forma a maior parte das curvas de idade e intensidade
mostram um aumento inicial após a idade na qual um animal é primariamente suscetível à
infecção. Da mesma forma, já que os macroparasitas tendem a não se reproduzir diretamente
dentro dos hospedeiros definitivos, o aumento é normalmente devido à aquisição de novos
estágios larvais infectantes (as exceções são os parasitas monogenéticos e artrópodes).
Qualquer mudança na carga parasitária de um indivíduo hospedeiro é, portanto, resultado do
equilíbrio entre as taxas de infecção parasitária (imigração) e processos de mortalidade
ocorrendo na população de parasitas dentro do hospedeiro. Se ambas as taxas são constante, a
curva de intensidade com a idade para um grupo de animais vai mostrar um aumento na carga
parasitária até uma assíntota, cujo nível é determinado pelo equilíbrio entre infecção e
mortalidade.
A análise dos dados de vários sistemas dá exemplos de curvas de intensidade com a
idade que podem ser classificadas em um de três tipos:
•
Tipo 1: mostra um aumento na intensidade de infecção. Ocorre imigração de novos estágios
larvais infectantes que excedem as taxas de mortalidade dos mesmos nos hospedeiros, e
não ocorre redução na infecção devido a exposição previa ao patógeno, sendo esperado
que a carga parasitária aumente com a idade do hospedeiro.
•
Tipo 2: mostra um aumento até uma assíntota determinada pelo equilíbrio entre infecção e
mortalidade. Se a taxa de mortalidade dos parasitas se torna grosseiramente igual a taxa
com que se estabelecem no hospedeiro, é esperado que a carga parasitária aumente até
uma assíntota.
•
Tipo 3: convexa, com número de parasitas por hospedeiro atingindo um pico e
subseqüentemente declinando. Vários processos biológicos podem originar este tipo de
curva, incluindo mortalidade dos hospedeiros induzida pelos parasitas; mudanças na taxa de
infecção dependentes da idade, como mudanças no comportamento do hospedeiro;
mudanças na exposição relacionadas com a idade e desenvolvimento de resistência à
infecção através de diminuição na sobrevivência dos macroparasitas e/ou redução do seu
estabelecimento no hospedeiro.
Em alguns sistemas, todos estes processos podem estar presentes, e é importante ter em
mente que, quando operando em níveis baixos, podem tanto produzir curvas assíntotas quanto
curvas que só mostram um pequeno aumento na carga parasitária com a idade. Apesar disso,
existe uma evidência crescente, tanto para hospedeiros humanos quanto não humanos, de que
um fator que causa curvas convexas de intensidade com a idade é o desenvolvimento de
imunidade adquirida.
Estas curvas são indicadores ambíguos da interação entre parasitas e hospedeiros.
Obviamente, se a prevalência aumenta com a idade, os hospedeiros são sempre suscetíveis ou
aumentam sua suscetibilidade à infecção com a idade. No entanto, qualquer convexidade ou
assíntota na curva de idade e prevalência pode indicar tanto uma mudança na dieta do
hospedeiro, a eliminação da infecção em hospedeiros previamente infectados, ou a perda dos
indivíduos infectados dentro da população. Apesar de que grandes mudanças na média de
intensidade podem ocorrer quando alguns animais extremamente parasitados morrem, ou são
removidos de uma classe etária, tais efeitos podem causar pequeno impacto na prevalência.
3.3.4 Predisposição
De acordo com Hudson e Dobson (1995), as diferenças na carga parasitária de
hospedeiros de uma mesma idade refletem a suscetibilidade do hospedeiro a infecção e sua
experiência acumulativa de exposição aos diferentes estágios infectantes do parasita. Desta
forma, é importante saber mais sobre as condições que acarretam a existência de poucos
animais que são altamente infectados, avaliando se ocorre predisposição. Quando resultados
indicam predisposição, é importante diferenciar entre habitat e diferenças genéticas entre os
hospedeiros. A predisposição é influenciada tanto pela suscetibilidade do hospedeiro quanto pela
exposição, e a importância relativa de cada efeito varia entre espécies e habitats. Variações na
exposição podem refletir o status social do indivíduo, ou podem estar relacionadas com
processos nutricionais e genéticos. Infelizmente, poucos estudos têm sido conduzidos para
examinar a predisposição em animais selvagens.
3.3.5 Diferenças entre os sexos
Zuk e McKean (1996) sugerem que diferenças na susceptibilidade para doenças entre os
sexos evoluíram da mesma forma que as diferenças morfológicas e comportamentais entre os
sexos, e que são resultado da seleção agindo diferentemente em machos e fêmeas.
A obtenção de dados que justifiquem o reconhecimento de um padrão diferenciado de
infecção entre os sexos tem duas dificuldades predominantes: 1) garantir uma amostra grande o
suficiente para detectar uma diferença entre os sexos se ela existir, e 2) distinguir entre uma
exposição diferencial e uma suscetibilidade diferencial.
As diferenças de prevalência e intensidade de infecção entre os sexos são normalmente
atribuídas a dois fatores: os ecológicos e os fisiológicos (comumente hormonais). Os fatores
ecológicos incluem dieta, escolha de microhabitat, comportamento reprodutivo e tipos de
atividade. Pelo menos dois aspectos podem confundir e contribuem para a dificuldade de se
explicar os fatores ecológicos. Primeiro, o tamanho dos indivíduos difere em função do sexo em
vários vertebrados, e um sexo que seja maior pode tanto ser um alvo maior para os parasitas,
como comer mais e consumir mais itens alimentares infectados. Segundo, se um dos sexos tiver
uma mortalidade maior que o outro, mais indivíduos mais velhos serão do sexo que sobrevive
mais, e se os hospedeiros acumulam parasitam enquanto envelhecem, o que parece ser uma
diferença entre os sexos pode ser na realidade uma diferença de idade. Além disso, a
suscetibilidade a parasitas, e o comportamento influenciando a exposição, podem mudar
dependendo da estação ou do ano, com muitos vertebrados mostrando aumento de atividade ou
padrão de alimentação durante o período de reprodução.
Quatro hipóteses foram elaboradas como possíveis explicações fisiológicas das diferenças
entre os sexos: 1) efeitos deletérios oriundos do fato dos machos serem heterogâmicos; 2)
efeitos do estresse no sistema imune; 3) efeitos diretos de esteróides sexuais no
desenvolvimento e crescimento de parasitas; e 4) efeitos indiretos dos esteróides sexuais sobre
o sistema imune do hospedeiro e parasitas.
3.3.6 Parasitos como marcadores biológicos
O uso dos parasitos como marcadores biológicos começou com estudos realizados em
peixes. Nos últimos quarenta anos o estudo das parasitoses tem sido uma importante ferramenta
de pesquisa, usando os parasitos como marcadores biológicos, ou seja, relacionando sua
presença ou ausência com investigações sobre a filogenia, distribuição, hábitos alimentares e
estoques populacionais de mamíferos marinhos (ANDRADE et al., 1998; BALBUENA et al.,
1995; DAILEY, 1979; DAILEY; VOGELBEIN, 1991; MACKENZIE, 1987; MOSER, 1991;
WALKER, 2001; SZIDAT, 1964).
O princípio básico do uso de parasitos como marcadores é a comparação intraespecífica
dos níveis de infecção nos componentes das infracomunidades de hospedeiros que
supostamente utilizam diferentes nichos ecológicos ao longo de uma ou mais áreas geográficas.
Não somente a ausência ou presença dos helmintos deve ser considerada, mas também é
importante analisar seus níveis de infecção, representados principalmente pela análise da
prevalência, densidade relativa e intensidade média (BALBUENA et al., 1995; MACKENZIE,
1987).
Os parasitos para serem utilizados com sucesso como marcadores biológicos, devem:
1.
não causar mortalidade em larga escala ou mudanças de comportamento no
hospedeiro,
2.
ter altas taxas de prevalência,
3.
ser facilmente detectados, durante todo o tempo do estudo,
4.
apresentar diferentes níveis de infecção em diferentes partes da área de estudo
(BALBUENA et al., 1995; MACKENZIE, 1987; MOSER, 1991).
São muitos os benefícios de usar estes organismos ao invés de marcadores artificiais:
- custo reduzido na pesquisa,
- manejo do hospedeiro somente para colheita,
- refletem toda a população hospedeira, não somente um animal,
- através de estudos de genética, morfometria e análises bioquímicas de suas populações,
as subpopulações destes parasitos poderão ser identificadas em meio à ampla população de
hospedeiros, indicando assim as subpopulações dos hospedeiros (MACKENZIE, 1987; MOSER,
1991)
Quando hospedeiros estão divididos em dois ou mais grupos em diferentes ambientes
geográficos, suas respectivas faunas parasitarias poderão mostrar diferenças. Isso é
particularmente verdadeiro para helmintos, que geralmente requerem mais de um hospedeiro
para completar seu ciclo de vida. A ocorrência de um determinado parasita em qualquer
localidade geográfica depende da presença de hospedeiro definitivo e intermediários
apropriados, e fatores biológicos complexos que impõem uma estrita interdependência entre os
organismos do complexo hospedeiro-parasita (DAILEY; VOGELBEIN, 1991).
Delyamure, em 1955, fez a primeira análise zoogeográfica de helmintos que parasitam
mamíferos marinhos de todos os oceanos. Encontrou certos padrões de distribuição dos
helmintos dos trópicos para os pólos, com um aumento na diversidade nas regiões temperadas e
um queda brusca em número nas áreas polares. De maneira geral, nas regiões boreal e
antiboreal, os helmintos de mamíferos marinhos e outros organismos encontram as condições
mais favoráveis para o desenvolvimento dos seus ciclos de vida, ou seja, hospedeiros definitivos,
hospedeiros intermediários, condições bióticas e abióticas.
O conhecimento da dieta do hospedeiro é muito importante no estudo da zoogeografia dos
helmintos de cetáceos. Em vastos ambientes, como o Oceano Antártico, por exemplo, estoques
amplamente separados de baleias podem utilizar diferentes organismos em suas dietas, de
acordo com a variedade e abundância local, durante suas migrações (DAILEY; VOGELBEIN,
1991). Os autores estudaram parasitos de baleias caçadas na Antártica, sendo capazes de
identificar e separar suas localidades de captura através das áreas de maior e menor diversidade
de helmintos na região.
O aumento da necessidade de estudos mais acurados, e a falta de verbas para estudos
de espécies não domésticas, devem tornar o uso dos parasitos como marcadores biológicos
ainda maior (MOSER, 1991). Em se tratando de espécies ameaçadas e ainda insuficientemente
conhecidas, como a franciscana, P. blainvillei, os parasitos são especialmente úteis para
diferenciar estoques e detectar migrações (ANDRADE, 1996; AZNAR et al., 1994a; AZNAR et
al., 1995; RAGA et al., 1998).
Andrade (1996) realizou a colheita e identificação da helmintofauna de P. blainvillei, no sul
do Brasil, Através da comparação com espécies de parasitas na Argentina e Uruguai, e a dieta
da franciscana, foi possível fazer considerações sobre a existência de estoques ecológicos.
3.4 Parasitos de mamíferos marinhos
Listas de parasitos de mamíferos marinhos são encontradas em Dailey e Brownell Jr
(1972), Delyamure (1955), Dierauf (1990) e Howard et al. (1983). Os parasitos de mamíferos
marinhos de maior incidência e importância serão apresentados de acordo com localização no
hospedeiro e subdivididos em famílias.
3.4.1 Protozoa
3.4.1.1 Ciliados
Haematophagus megapterae foi encontrado preso a barbatanas de baleias jubarte, fin e
azul. Alimenta-se de células vermelhas do sangue e não é considerado patogênico (DAILEY,
2001; RAGA et al., 2001).
Kyaroikeus cetarius foi descrito no orifício respiratório de Tursiops truncatus, Pseudorca
crassidens, Delphinaterus leucas e Kogia breviceps (DAILEY, 2001; POYTON et al., 2001;
RAGA et al., 2001). Também já foi encontrado em lesões de pele e linfonodos. Chilodonella sp. e
outro ciliado não classificado tem sido encontrados rotineiramente em muco de orifício
respiratório e raspados de pele de golfinhos nariz de garrafa na Califórnia. Estes ciliados são
responsáveis por infecções consideradas oportunistas, cujo significado patológico está ainda
para ser analisado (DAILEY, 2001).
Ciliados holotríquios são vistos em mais de 50% da população de golfinhos nariz de
garrafa (Tursiops truncatus) da Flórida, detectados em swabs do orifício respiratório, mas
raramente invadindo o tecido local ou pulmões, sugerindo que esse protozoário seja um invasor
oportunista da pele previamente lesada por trauma ou infecção bacteriana (HOWARD et al.,
1983).
3.4.1.2 Apicomplexos
Toxoplasma gondii e Sarcocystis spp. já foram reportados numa grande variedade de
mamíferos marinhos, acometendo uma grande diversidade de órgãos (DAILEY, 2001; POYTON,
2001). Nos músculos eles parecem ter pequeno ou nenhum efeito no hospedeiro, enquanto que
no sistema nervoso podem levar a encefalites severas (DAILEY, 2001).
Eimeria phocae e seis outras espécies de apicomplexos já foram reportadas em
pinípedes, sendo que destes, alguns animais apresentaram sinais clínicos. Alguns autores
sugerem que só afetam a saúde do animal quando este está estressado (DAILEY, 2001).
3.4.1.3 Flagelados
Flagelados foram recentemente isolados do muco do orifício respiratório, tanto de animais
de cativeiro como selvagens, dentre eles golfinhos-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) e
baleias beluga (Delphinaterus leucas). Jarrellia atramenti (Kenetoplastida: Bodonidae) foi isolada
do orifício respiratório de cachalote-pigmeu (Kogia breviceps) (POYTON, 2001). Segundo Poyton
(2001), os flagelados podem ser um componente benigno da microbiota do muco do orifício
respiratório de cetáceos.
Uma espécie não identificada de flagelado (Chilomastix ou Hexamita) foi encontrada no
cólon de uma Balaena mysticetus (DAILEY, 2001).
Giardia sp. foi encontrada em pinípedes da região do Ártico, Canadá e Califórnia, podendo
este animais consistir reservatórios potenciais nestas regiões, porém seus efeitos na saúde dos
pinípedes ainda é desconhecida (DAILEY, 2001).
3.4.1.4 Sarcodina
Uma Entamoeba sp. foi descrita no cólon de uma Balaena mysticetus, e seu significado
clínico em cetáceos ainda não determinado (DAILEY, 2001; RAGA et al., 2001).
3.4.2 Ectoparasitos
3.4.2.1 Anoplura
Piolhos são encontrados em pinípedes e cetáceos. Somente os pinípedes apresentam
piolhos sugadores, sendo os mais comuns do gênero Antarctophithirius, que infestam
principalmente animais jovens, debilitando-os no caso de grandes infestações (CONLOGUE et
al., 1980; DAILEY, 2001; HOWARD et al., 1983).
Echinophithrius horridus foi reportado como hospedeiro intermediário do parasita cardíaco
A. spirocauda (Nematoda) (CONLOGUE et al., 1980; GERACI et al., 1981).
Thompson et al. (1998) estudou a epidemiologia de Echinophithirius horridus em focas do
porto (Phoca vitulina) durante um período de quatro anos, nos quais ocorreram mudanças
interanuais de disponibilidade de alimento. Tais autores observaram que a prevalência e
intensidade variavam com relação a idade, mas não com relação ao sexo do hospedeiro. A
carga parasitária foi maior em focas imaturas, porém, prevalência e intensidade foram
significativamente maiores em anos onde a disponibilidade de alimento foi pequena. Em
contraste com outros estudos de outras espécies de pinípedes, reportou-se também que o
ectoparasita não esteve presente em filhotes de P. vitulina desmamados, sugerindo que E.
horridus é transferido horizontalmente.
Mehlhorn (2002) analisou, através de microscopia eletrônica, as características
morfológicas de exemplares de Antarctophthirus ogmorhini (Echinophthiriidae) de focas
antárticas.
3.4.2.2 Crustacea
Várias espécies de crustáceos cirripédios tem sido identificadas associadas a cetáceos,
incluindo Coronula diadema, C. reginae, Cetopirus complanatus, Cryptonelas rhachianecti,
Tubicinella major, Conchoderma auritum, Conchoderma virgatum e Xenobalanus globicipitis
(AZNAR et al., 1994b; DAILEY, 2001; RAJAGURU; SHANTHA, 1992; SCARFF, 1986; RAGA et
al., 2001).
As espécies de crustáceos podem ser encontradas em cetáceos estabelecendo
associações variando de comensalismo a parasitismo, com graus variáveis de adaptação.
Algumas espécies como as cracas pedunculadas dos gêneros Conchoderma e Lepas
(Lepalidae), podem ser consideradas generalistas por ocorrerem tanto em organismos vivos
(tartarugas, cetáceos, etc.) quanto em objetos inanimados (cascos de navios, objetos flutuantes).
Em contraste, outras espécies sésseis, presas diretamente à base da pele, dos gêneros
Coronula, Cryptolepas, Tubinella e Xenobalanus (Coronulidae); são mais especializadas e
encontradas somente em cetáceos (AZNAR et al., 1994b).
Dois fatores principais relacionados aos cetáceos parecem influenciar a colonização da
pele destes animais por crustáceos simbióticos. Uma seria a mobilidade e hidrodinamismo do
hospedeiro, relacionados com as correntes geradas pelos movimentos e velocidade de natação.
O segundo fator seria a troca de pele, ao menos para as espécies que se prendem diretamente a
uma base, já que, no caso das baleias, isto facilitaria o desprendimento destes crustáceos
(AZNAR et al., 1994b).
Scarff (1986) faz uma revisão dos relatos de crustáceos em cetáceos, suas características
e distribuição no corpo dos hospedeiros, e discute a sua ocorrência em diferentes espécies de
baleias ao longo dos anos.
Os chamados “piolhos de baleia” (Isocyamus delpini e Cyamus sp.) são crustáceos
copépodes que se alimentam de pele e estão entre os ectoparasitos mais comuns de misticetos
(DAILEY, 2001; DAILEY et al., 2000; OSMOND; KAUFMAN, 1998; SCARFF, 1986). Eles se
alimentam da epiderme, fluidos corporais e filamentos de algas. Não requerem hospedeiros
intermediários e são transmitidos através de contato direto. Nenhum sinal clínico tem sido
associado com a infecção e o tratamento é provavelmente desnecessário (DAILEY, 2001).
Pequenas concentrações de Cyamus boopis em baleias-jubarte (Megaptera novaengliae),
são regularmente observadas agregadas em áreas de menor fluxo de água, como, por exemplo,
as pregas ventrais, olhos, nadadeiras peitorais, orifício respiratório, margens dos lábios e ao
redor de cracas. Baleias-jubarte com problemas físicos que afetam e diminuem sua velocidade
de nado tem sido observadas com grandes infestações destes ectoparasitos (OSMOND;
KAUFMAN, 1998).
O gênero Pennela (Copepoda: Pennellidae) possui espécies que parasitam peixes e
cetáceos marinhos (DAILEY, 2002; HOGANS, 1987; RAGA et al., 2001). Desde a descrição
original, somente seis espécies deste gênero foram reportadas em cetáceos e são revistas por
HOGANS (1987).
Dailey et al. (2002) relatam pela primeira vez a presença de Pennella balaenopterae
(Pennellidae: Copepoda) em um pinípede. Os autores consideram que devido às diferenças de
estrutura da pele de cetáceos e pinípedes, o animal tinha lesões cutâneas que permitiram a
invasão dos copépodes.
3.4.2.3 Acarina
Casos de demodicose não pruriginosa, causada por Demodex sp., são descritos em
pinípedes, tendendo à cronicidade se não for tratada. É caracterizada por alopecia focal e
hiperqueratose, podendo ocorrer infecção bacteriana secundária (DAILEY, 2001; DAILEY;
NUTTING, 1980).
3.4.3 Endoparasitos
3.4.3.1 Acarina
Os gêneros Orthohalarachne e Halarachne são ácaros nasais comuns em otarídeos e
odobenídeos, e em focídeos, respectivamente. Seu impacto é considerado discreto para os
hospedeiros quando em pequenas quantidades, causando alguma erosão e inflamação dos
ossos turbinados nasais e nasofaringe. No entanto, animais altamente infestados podem ter
centenas de ácaros por todo o trato respiratório, apresentando alterações como inflamação
crônica das cavidades nasais e sérias lesões pulmonares, podendo vir a óbito. A transmissão
das larvas ocorre diretamente de animal para animal (DAILEY, 2001; FAY; FURMAN, 1982; KIM
et al., 1980).
3.4.3.2 Nematoda
a) Sistema digestivo
Os parasitos de maior ocorrência entre os mamíferos marinhos são provavelmente os da
família Anisakidae, sendo Anisakis e Contracaecum os gêneros mais comumente representados.
Ocorrem no estômago de praticamente todas as espécies de pinípedes e odontocetos,
apresentando um molusco como primeiro e um peixe como segundo hospedeiros intermediários
respectivamente (DAILEY, 2001; DAILEY et al., 2000; HOWARD et al., 1983) (Figura 1).
Descrições e figuras dos principais nematóides gastrointestinais de mamíferos marinhos
constam nos trabalhos de Abollo e Pascual (2002), Baylis (1920, 1937), Davey (1971),
Delyamure (1955).
Infecções moderadas raramente causam sinais clínicos, porém grandes infecções podem
resultar em gastrites e ulcerações. No caso dos pinípedes, as intensidades das infecções podem
ser altas sem sinais clínicos; porém, já foram associadas com gastrite, ulcerações gástricas,
enterite, diarréia, desidratação, anemia e, raramente, perfuração gástrica. Provavelmente a ação
mecânica e a secreção de alérgenos estão associadas às lesões gástricas (DAILEY, 2001;
CATTAN et al., 1976; SCHROEDER; WEGEFORTH, 1935).
Figura 1: Esquema do ciclo de vida geral dos nematóides gastrointestinais no ambiente
marinho. (Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993).
Contracaecum ogmorhini foi descrito para Arctocephalus autralis na costa do Uruguai,
com prevalência de 34,3% e intensidade média de 4,3 ± 3,3 nematóides por hospedeiro, sem
lesões severas nos estômagos estudados. Anisakis simplex e Pseudoterranova decipiens foram
considerados raros para este hospedeiro (CAPOZZO et al., 1994; CAPOZZO et al., 1998;
MORGADES et al., 2002).
Parasitos do gênero Uncinaria têm importância na mortalidade natural pinípedes jovens,
onde os parasitas adultos causam enterite hemorrágica e anemia, especialmente em Callorhinus
ursinus (BROWN et al., 1974; DAILEY, 2001). Transmissão vertical de U. lucasi ocorre em C.
ursinus e, provavelmente, Zalophus californianus (DAILEY, 2001; LYONS et al., 2001). Em
estudo realizado na Califórnia, o parasita foi encontrado em 95% dos exemplares jovens de
Callorhinus ursinus e 100% dos Z. californianus, com intensidades médias de 760 e 612,
respectivamente (LYONS et al., 2001).
Uncinaria sp. já foi reportada em leões-marinhos-do-sul (Otaria flavescens) no Uruguai,
Chile e Argentina, podendo ser um fator importante de mortalidade de animais jovens no
hemisfério sul (BERÓN-VERA et al., 2002; MORGADES et al., 2002). Na região da Patagônia
Argentina, este parasita foi encontrado com prevalência de 50% e média de intensidade de 135,
1 (± 146,5) parasitos, sendo a média de intensidade maior em machos (BERÓN-VERA et al.,
2002).
Análise de fezes de elefantes-marinhos-do-sul (Mirounga leonina) na Antártica,
identificaram nematóides dos gêneros Anisakis, cf. Contracaecum e cf. Rhaphidascaris; e
acantocéfalos do gênero Corynosoma. A correlação com os resultados de leucograma
demonstrou aumento na porcentagem média de eosinófilos nas fêmeas, sugerindo que a
parasitose por nematóides, principalmente, medida pela presença de ovos nas fezes, constitui
um fator de estresse (ROBALDO et al., 1998).
b) Sistema respiratório
Os nematóides mais comuns que infectam pulmões, veias pulmonares, espaços auditivos
e seios nasais são de duas famílias: Pseudaliidae e Crassicaudidae; e quatro gêneros:
Halocercus, Pharurus (Torynurus), Pseudalius e Stenurus. Os sintomas variam de acordo com o
hospedeiro e a espécie de parasita, bem como a intensidade de infecção. O quadro da
parasitose inclui tosse, dispnéia, letargia e morte potencial (DAILEY, 2001).
Descrições dos principais parasitas nematóides do sistema respiratório de cetáceos estão
em Baylis e Daubney (1925), Delyamure (1955), Dougherty (1943a, 1943b, 1944), Wu (1929) e
Zylber et al. (2002).
Almeida (1933) revisou o gênero Halocercus, descrevendo H. brasiliensis em pulmões de
Sotalia guianensis do Rio de Janeiro.
Conlogue et al., (1985) descreve grandes infecções de Halocercus dalli em Phocoenoides
dalli, com maior prevalência em animais jovens do que em adultos, propondo transmissão
transplacentária. Halocercus lagenorhynchi, primeiramente descrito em Lagenorynchus
albirostris, infecta também Tursiops truncatus e existem evidências de infecção pré-natal nesta
espécie, com filhotes muito jovens apresentando parasitos adultos, com provável transmissão
transplacentária (DAILEY et al.,1991; MOSER; RHINEHART, 1993). Esta possibilidade de
transmissão também foi proposta para outras espécies, como Halocercus pingi (PARSONS et
al., 1999).
Nematóides da família Pseudaliidae podem ocasionar inflamação granulomatosa em
pulmões de cetáceos. Exemplares adultos destes parasitas pulmonares estimulam pouca ou
nenhuma resposta inflamatória nos brônquios e bronquíolos, porém as larvas nos alvéolos
podem causar pneumonia focal purulenta subaguda (BROSENS et al., 1996; DAILEY; STROUD,
1978; ZYLBER et al., 2002).
A ocorrência de nematóides da família Pseudaliidae no sistema de seios craniais de
odontocetos já foi sugerida como causa de encalhe (DAILEY, 2001; DAILEY; WALKER, 1978;
DAILEY; STROUD, 1978). Num estudo realizado com baleias beluga do Canadá (Delphinapterus
leucas), observou-se que 87% de todos os animais encalhados apresentavam o parasita
Pharurus pallasii (Pseudaliidae) nos seios craniais, especialmente nos seios peribulares (ouvido).
A prevalência foi similar entre machos e fêmeas, com tendência de maior média de intensidade
de infecção em machos, não foram observadas lesões aparentes, mesmo em animais com
grande carga parasitária (HOUDE et al., 2001). No entanto, outros trabalhos como, por exemplo,
Zylber et al. (2002) relatam severas lesões ósseas relacionadas a presença de centenas de
Stenurus globicephalae (Pseudaliidae) em um exemplar de Pseudorca crassidens, apontando as
lesões como possível causa do seu encalhe na costa do Uruguai.
Parasitos da família Crassicaudidae já foram encontrados nos seios aéreos de nove
gêneros de pequenos odontocetos encalhados e capturados, onde foram implicados como causa
de erosão óssea resultante de inflamação da mucosa, sinusite purulenta e osteíte (DAILEY,
2001; DAILEY; PERRIN, 1973; DAILEY; WALKER, 1978; DAILEY; STROUD, 1978; PASCUAL et
al., 2000; PERRIN; POWER, 1980). A ausência de lesões ósseas residuais em animais mais
velhos tem sido interpretada como uma forte evidência de que o parasitismo pode constituir um
fator importante na mortalidade natural de pequenos cetáceos (GERACI; ST AUBIN, 1987;
PASCUAL et al., 2000; PERRIN; POWER, 1980). Um estudo detalhado das lesões ósseas nos
crânios indica que outros agentes como bactérias e/ou vírus também podem estar presentes
(PASCUAL et al., 2000).
Dougherty e Herman (1947) descrevem e discutem os principais parasitas pulmonares de
pinípedes. Filaroides (Parafilaroides) decorus é o parasita pulmonar mais freqüente em Zalophus
californianus, leões-marinhos-da-Califórnia, com ciclo demonstrado experimentalmente e grande
abundância em ambiente natural (Figura 2). Os animais ingerem peixes coprófagos
contaminados, há desenvolvimento dos nematóides até a fase adulta e conseqüente liberação
de ovos nas fezes, que por sua vez serão ingeridos pelos peixes coprófagos. O ambiente natural
das colônias é ideal para este tipo de transmissão, em vista da existência de uma grande
concentração de animais, contaminação da água e abundância de peixes coprófagos como
hospedeiros intermediários (DAILEY, 1970). Os parasitos adultos residem nos alvéolos e as
fêmeas são vivíparas. As áreas que contém larvas migratórias apresentam resposta inflamatória
de moderada a severa. Ainda, é possível observar dois tipos de alteração pulmonar: obstrução
bronquiolar devido à presença de muco e pneumonia (HOWARD et al., 1983; MORALES;
HELMBOLDT, 1971).
Figura 2: Esquema do ciclo de vida do nematóide pulmonar Parafilaroides decorus
(Adaptado de HOWARD et al., 1983).
Otostrongylus circumlitus é um parasita pulmonar e cardíaco relativamente comum em
algumas espécies de focídeos, causando diferentes tipos de lesão, de acordo com a espécie
hospedeira. Nos casos de Phoca vitulina e Phoca hispida, por exemplo, os vermes adultos são
encontrados em traquéia, brônquios e bronquíolos. Infestações leves estão associadas à
produção excessiva de muco e hiperplasia de mucosa, enquanto que infestações mais severas
podem levar a obstrução e inflamação de brônquios e bronquíolos. Em alguns casos pode
ocorrer infecção bacteriana secundária, levando a pneumonia ou abcessos pulmonares. Apesar
do ciclo de vida ainda ser desconhecido, é provavelmente indireto (GULLAND et al.,1997;
ONDERKA, 1989).
Existem poucos relatos de Otostrongylus circumlitus em elefantes marinhos (Mirounga
angustirostris), sendo que este parasita já foi encontrado em dois leões-marinhos-da-Califórnia
(Zalophus californianus) (GULLAND et al.,1997).
c) Sistema circulatório
Acanthocheilonema (Dipetalonema) spirocauda e odendhali são parasitas cosmopolitas de
focídeos e otarídeos, encontrados no ventrículo direto e fascia intermuscular, respectivamente
(DAILEY, 2001).
A. spirocauda já foi encontrado no sistema cardiovascular de várias espécies de focídeos,
incluindo: Phoca vitulina, Phoca hispida, Cystophora cristata, Phoca fasciata, Erignathus
rosmarus, P. v. largha (CONLOGUE et al., 1980; DUNN; WOLKE, 1976; ELEY,1981; TAYLOR et
al., 1961). O ciclo de vida ainda é desconhecido, porém adultos já foram encontrados nos
corações de Phoca vitulina com quatro semanas de idade, sugerindo infecção intra-uterina
(HOWARD et al., 1983). Piolhos têm sido indicados como um hospedeiro intermediário provável.
Apesar de que foram realizados estudos onde os estágios intermediários não foram encontrados
(CONLOGUE et al., 1980; DUNN; WOLKE, 1976; HOWARD et al., 1983; TAYLOR et al., 1961),
o piolho Echinophthrius horridus foi reportado como hospedeiro intermediário do parasita no
estudo de Geraci et al., (1981).
As infecções moderadas a severas do ventrículo direito por A. spirocauda em indivíduos
jovens de Phoca vitulina parece ter pequenas conseqüências para o hospedeiro. Porém,
infecções severas podem ser muito debilitantes. Os filaróides adultos podem ser encontrados no
átrio direito, mas são mais comuns em ventrículo direito e artéria pulmonar, onde podem tornarse oclusivos. Também podem ser numerosos na veia cava posterior e causar pneumonias
severas (CONLOGUE et al., 1980; DUNN; WOLKE, 1976; HOWARD et al., 1983; TAYLOR et al.,
1961).
A prevalência, distribuição e patologia associadas a A. spirocauda em populações de vida
livre ainda é pouco conhecida. Num estudo realizado com pinípedes e alguns cetáceos da região
do Alasca em 1981, estes parasitos foram encontrados somente em focídeos, principalmente em
Phoca vitulina, com prevalência menor que 20%. Os parasitos se concentraram no ventrículo
direito e em alguns animais também na artéria pulmonar. Nenhuma lesão macroscópica esteve
presente, e não havia diferença significante entre o peso dos corações parasitados e os que não
continham parasitos (ELEY,1981).
Infecções de pinípedes com o parasito cardíaco de cães, D. immitis, são aparentemente
pouco comuns em animais selvagens, porém já foi verificado em animais de cativeiro (focas e
leões marinhos) mantidos em áreas endêmicas, inclusive no Brasil (DAILEY, 2001; DUNN;
WOLKE, 1976; FORRESTER et al., 1973, HOWARD et al., 1983, MARANHO et al., 1997;
TAYLOR et al., 1961).
d) Sistema urogenital
A família Crassicaudidae consiste de dois gêneros de grandes nematóides: Crassicauda e
Placentonema (DAILEY, 2001).
Crassicauda sp. é parasito vascular e extravascular de pequenos e grandes cetáceos,
podendo atingir metros de comprimento, e ser observado em tecido mamário, panículo adiposo,
musculatura, rins e genitália. Este nematóide pode migrar pelos plexos venoso e arterial,
causando a formação de massas necróticas (DAILEY, 2001; DAILEY; PERRIN, 1973; HOWARD
et al., 1983; LAMBERTSEN, 1985).
Segundo Lambertsen (1985), a pouca freqüência com que estes parasitos são registrados
deve-se a dificuldade de colheita e identificação, e não devido à sua escassez. Os efeitos na
saúde dos indivíduos ainda não são claros, mas já foi sugerido que pode reduzir populações de
determinados misticetos e o sucesso reprodutivo de Lagenorhyncus acutus e Tursiops truncatus
através da diminuição na produção de leite (DAILEY, 2001; MAUROO et al., 2002).
3.4.3.3 Trematoda
Quatro famílias ocorrem em cetáceos: Campulidae, Brauninidae, Pholeteridae e
Notocotylidae. Em termos de diversidade e extensão geográfica, Campulidae é a família mais
importante. Espécies de Campula, Oschmarinella e Zalophotrema habitam os dutos hepáticos e
pancreáticos de odontocetos; Hadwenius o intestino, Nasitrema os seios aéreos, Hunterotrema
os pulmões.
Dentre os pinípedes, seis famílias de trematóides são reportadas, habitando
principalmente a vesícula, dutos biliares e, raramente, o intestino (RAGA et al., 2001).
O ciclo de vida específico não é conhecido em nenhum dos trematóides, porém acreditase que envolva uma ou mais espécies de moluscos ou crustáceos como hospedeiros
intermediários (Figura 3). Estes organismos possuem a habilidade de migrar, tanto local quanto
sistemicamente, com conseqüentes danos teciduais e inflamação intensa (HOWARD et al.,
1983).
Descrições das principais espécies podem ser encontradas em Dailey e Perrin (1973);
Delyamure (1955), Neiland et al. (1970), Price (1932) e Yamaguti (1958).
Figura 3: Esquema do ciclo de vida geral de trematóides gastrointestinais no ambiente marinho.
(Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993)
a) Sistema digestivo
Foram listados dez gêneros de trematóides habitando o trato gastrointestinal. Estes
podem causar irritações, mas não se considera que causem problemas significativos de saúde
(DAILEY, 2001). São mais comumente encontrados em cetáceos e, quando presentes em
pinípedes, atuam no trato intestinal (HOWARD et al., 1983).
A família Pholeteridae inclui duas espécies, uma das quais, Pholeter gastrophilus, parasita
muitos odontocetos ao redor do mundo. Estes trematóides vivem nas paredes do estômago
principal e do pilórico, mais raramente no duodeno, algumas vezes causando fibrose extensiva
(RAGA et al., 2001).
O trematóide Braunina cordiformis pode ser encontrado nos compartimentos fúndico e
pilórico de pequenos cetáceos. Os parasitos ficam firmemente aderidos à mucosa induzindo, no
local de adesão infiltração predominantemente linfoplasmocitária, sem a participação de
eosinófilos (SCHRYVER et al., 1967).
Misticetos albergam no intestino várias espécies do gênero Ogmogaster, parasitos que já
foram encontrados em várias áreas, como Antártica e Mediterrâneo (RAGA et al., 2001).
A família Heterophyidae é largamente reportada em pinípedes do hemisfério norte, com
cerca de dez espécies de trematóides intestinais descritos; incluindo representantes dos
gêneros: Cryptocotyle, Phagicola, Rossicotrema, Galactosomum, Pricetrema e Phocitrema.
Ogmogaster antarticum (Notocotylidae) é conhecido como parasita de focas-de-weddell e
caranguejeiras (RAGA et al., 2001). No Uruguai, Stephanoprora sp. e trematóides da família
Heterophyidae foram reportados em Arctocephalus australis e Otaria flavescens,
respectivamente (DAILEY et al., 2000; MORGADES et al., 2002).
b) Fígado, sistema biliar e pâncreas
Os parasitas que acometem estes órgãos são normalmente trematóides das famílias
Campulidae e Opistorchiidae. Em cetáceos odontocetos já foram encontrados os gêneros
Campula, Oschmarinella e Zalophotrema; enquanto Lecithodesmus infecta misticetos. A infecção
pode levar a perda de peso, diminuição da função hepática, predisposição a doenças
bacterianas em casos crônicos e trauma hepático em casos de migração parasitária, resultando
em hepatite e morte em casos agudos (DAILEY, 2001).
Danos hepáticos e pancreáticos em cetáceos podem ser causados principalmente por
Campula sp. Estes parasitos podem apresentar-se em grande número, migrando através dos
ductos biliares e pancreáticos, atingindo o parênquima destes órgãos. Estes organismos medem
de 2,5 a 3,0 mm de comprimento por 1,0 mm de largura e possuem espículas proeminentes em
sua superfície, que causam danos mecânicos severos ao epitélio e dutos. Há hiperplasia do
epitélio do duto, acompanhada por fibrose progressiva, culminando com esclerose dos dutos
menores, e dilatação dos maiores. Há presença de leucócitos mononucleares e alguns
eosinófilos. Pode haver hialinização e atrofia de lóbulos pancreáticos. Os ovos podem ocasionar
pancreatites e hepatites, que poderão apresentar-se sob as formas aguda severa, crônica e
fibrosante (BROSENS et al., 1996; HOWARD et al., 1983; MIGAKI et al., 1971; MIGAKI et al.,
1979; RIGDWAY; DAILEY, 1972).
Zalophotrema hepaticum, trematóide de localização hepática mais comum em pinípedes,
em contraste, é muito menos prejudicial para o hospedeiro. É mais comumente encontrado em
pinípedes com mais de três anos. Os parasitos possuem superfície externa lisa e 10 a 15 mm de
comprimento, estando presentes no duto biliar e dutos intrahepáticos, e ocasionalmente na
vesícula biliar. Microscopicamente pode haver hiperplasia dos dutos biliares, com fibrose
periportal e inflamação periportal hepática, não supurativa (DAILEY, 2001; HOWARD et al.,
1983).
c) Sistema respiratório e seios aéreos
Infecções parasitárias dos sacos ou seios aéreos nasais e craniais são comuns,
representando um processo importante em várias espécies de cetáceos, e também no encalhe
individual, devido a uma possível migração para o cérebro (HOWARD et al., 1983).
Nasitrema sp. pode ser encontrado na mucosa das glândulas submucosas dos seios
nasais. Podem residir também no ouvido interno, possivelmente migrando pela trompa de
Eustáquio para o cérebro, podendo provocar alterações de comportamento. Macroscopicamente,
os organismos estão associados a um exsudato mucóide marrom avermelhado de odor pútrido,
que ao exame microscópico apresenta infiltrado de leucócitos de severidade leve a moderada,
geralmente centrado nas meninges e superfícies dorsal do cérebro e cerebelo. O ciclo de vida é
desconhecido (DAILEY, 2001; HOWARD et al., 1983).
Apesar de alguns autores sugerirem que não sejam patogênicos na maioria das vezes,
mesmo no caso de infecções severas (BRIEVA; OPORTO, 1991), a presença de parasitos
adultos e ovos de Nasitrema sp têm sido associados a lesões em várias espécies de
odontocetos (DAILEY; RIGDWAY, 1976; DEGOLLADA, et al., 2002; LEWIS; BERRY, 1988;
MORIMITSU et al., 1987; MORIMITSU et al.,1992; O’SHEA et al., 1991; RIGDWAY; DAILEY,
1972).
Delphinus sp. já foram encontrados com lesões em fígado e pâncreas associadas a
parasitos adultos da espécie Campula rochebruni, assim como com ovos no cérebro. Não se
sabe ao certo por qual mecanismo estes parasitos conseguem se acomodar no cérebro
(RIGDWAY; DAILEY, 1972). Relatos de dois encalhes em massa de baleias-piloto no Japão
descrevem o encontro destes parasitos causando severa degeneração do oitavo nervo craniano
(MORIMITSU et al., 1987; MORIMITSU et al.,1992).
Kumar et al. (1975) descreve casos onde os trematóides adultos não causaram lesões,
porém, segundo os autores, os ovos destes parasitas quando aspirados para dentro da árvore
bronquial podem desencadear uma reação inflamatória do tipo corpo estranho podendo evoluir
para pneumonia crônica.
3.4.3.4 Acantocephala
Dois gêneros de acantocéfalos da família Polymorphidae são encontrados em mamíferos
marinhos: Bolbosoma e Corynosoma. Cetáceos são hospedeiros primários de Bolbosoma spp.,
enquanto Corynosoma spp. pode ocorrer em cetáceos, mas é tipicamente encontrado em
pinípedes. Bolbosoma spp. já foi reportado incidentalmente em pinípedes (DAILEY et al., 2000;
HOWARD et al., 1983, SCHMIDT; DAILEY, 1971).
Aznar et al. (1999 a e b), Costa et al. (2000), Delyamure (1955), Linciome (1943),
Measures (1992), Yamaguti (1963) e Zdzitowiecki (1984) apresentam descrições e figuras das
principais espécies.
O ciclo de vida destes parasitos parece incluir artrópodes como primeiro hospedeiro
intermediário, e uma ampla variedade de peixes como segundo hospedeiro intermediário, ou
como hospedeiro paratênico, ou apenas transporte (DAILEY et al., 2000; HOWARD et al., 1983)
(Figura 4).
Figura 4: Esquema do ciclo de vida geral de acantocéfalos gastrointestinais no ambiente
marinho. (Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993)
Os parasitos localizam-se no trato intestinal aderidos à mucosa por acúleos presentes na
probóscide. A remoção dos parasitos provoca ulceração circular comumente não hemorrágica e
não perfurante. A resposta inflamatória é mínima e consiste de leucócitos mononucleares
presentes na lâmina própria. Geralmente, a infecção não é severa o suficiente para ser
considerada prejudicial ao hospedeiro (HOWARD et al., 1983, MEASURES, 1992). No entanto,
DAILEY et al., (2000), relata exemplares de Bolbosoma balanae em uma baleia cinzenta
(Eschrichtius robustus) juvenil emaciada, onde as probóscides encapsuladas provocaram
abscessos transmurais multifocais no intestino.
Taddeo et al., (1998) realizou um estudo da infrapopulação de Corynosoma australe
(Polymorphidae) em intestinos de lobos-marinhos-do-sul (Arctocephalus australis) no Uruguai. A
prevalência foi de 100% e intensidade média de 2.530,2 ± 2.209,1 parasitos por hospedeiro. Os
parasitas se distribuíram de forma mais ou menos homogênea dentro do intestino, com
intensidade média igual para ambos os sexos, aumentando com a idade e não apresentando
lesões significativas. No Uruguai, Corynosoma spp também foi encontrado em leões-marinhosdo-sul (Otaria flavescens) e Bolbosoma sp. em lobos-marinhos-do-sul (Arctocephalus australis)
(MORGADES et al., 2002).
3.4.3.5 Cestoda
Várias espécies de cestóides são encontradas em cetáceos e pinípedes, representando
as famílias Diplyllobothriidae e Tetrabothriidae (DAILEY, 2001). Taxonomia e morfologia das
principais espécies são descritas em Delyamure (1955), Hoberg (1989); Hoberg et al., (1995) e
Williams (1968).
Somente o gênero Strobicephalus é considerado patogênico para cetáceos. S. triangularis
pode penetrar a parede do cólon e formar úlceras necróticas (DAILEY, 2001). Cestóides adultos
em pequenos odontocetos são menos comuns que as infecções por cistos de formas larvais de
Phyllobothrium delphini e Monorygma grimaldii (DAILEY, 2001; HOWARD et al., 1983).
O gênero Phyllobothrium sp. parece estar distribuído por todos os oceanos, inclusive em
pinípedes no hemisfério sul e no Ártico. Os cistos encontram-se mergulhados na camada de
gordura subcutânea, geralmente ao redor da área urogenital (HOWARD et al., 1983).
Monorygma sp. é outro gênero de cisto plerocercóide comum em pequenos cetáceos, que
pode estar aderido ao peritôneo visceral ou parietal, parede abdominal ou aos órgãos
reprodutores e seus ligamentos. Tais parasitas estimulam a produção de uma cápsula fibrosa ao
seu redor, fazendo com que haja a presença de poucas células inflamatórias associadas
(HOWARD et al., 1983). De maneira geral, nenhum sinal clínico ou patológico é reportado
associado à infecção, mesmo assim, a intensidade de infecção pode ser grande (DAILEY, 2001).
Diphyllobothrium sp. são parasitos intestinais comuns em pinípedes. O ciclo de vida não é
conhecido, porém provavelmente envolve um peixe como hospedeiro intermediário.
Microscopicamente, a mucosa intestinal apresenta infiltração linfocitária na lâmina própria, com
espessamento das vilosidades (HOWARD et al., 1983). Cestóides da família Tetrabothriidae
foram reportados em lobos-marinhos-do-sul (Arctocephalus australis) na costa do Uruguai
(MORGADES et al., 2002).
3.5 Registros de parasitos no Brasil e área de estudo
O estudo parasitológico de mamíferos marinhos no Brasil, especialmente dos cetáceos,
tem sido realizado, em geral, de forma esporádica, com descrição de material encontrado em
encalhes ocasionais e sem a utilização de uma metodologia padronizada. No Brasil, este tipo de
estudo é muito recente e temos poucos trabalhos mais elaborados, como, por exemplo, a análise
da comunidade componente de helmintos gastrointestinais de P. blainivillei, no Rio Grande do
Sul, descrita por Andrade em 1996. Para a região Sudeste e norte da região Sul, área
preferencial de estudos, o número de registros de parasitos ainda é muito pequeno.
Praticamente não existem relatos de parasitos de pinípedes na nossa costa. A Tabela 1
sumariza as principais descrições de ocorrências de parasitos em mamíferos marinhos na costa
brasileira.
Tabela 1: Lista dos principais relatos de ocorrência de parasitos no Brasil, de
acordo com o hospedeiro, espécie parasita, localidade e referência.
Hospedeiro (cetáceos)
Sotalia guianensis
Pontoporia blainvillei
Tursiops truncatus
Stenella frontalis
Stenella coeruleoalba
Peponocephala electra
Kogia breviceps
Kogia sima
Inia geoffrensis
Physeter macrocephalus
Steno bredanensis
Feresa attenuata
Stenella longirostris
Delphinus capensis
Grampus griseus
Pseduorca crassidens
Phocoena dioptrica
Stenella clymene
Espécie parasita
Amphimerus lancea
Halocercus brasiliensis
Anisakis sp
Halocercus brasiliensis
Braunina cordiformis
Anisakis typica
Hadwenius tursionis
Hadwenius tursionis
Halocercus brasiliensis
Xenobalanus globicipitis
Braunina cordiformis
Anisakis typica
Contracaecum sp
Corynosoma sp
Hadwenius pontoporiae
Anisakis typica
Polymorphus cetaceum
Corynosoma australe
Bolbosoma turbinella
Riggia sp
Hadwenius pontoporiae
Xenobalanus globicipitis
Braunina cordiformis
Nasitrema sp
Hadwenius tursionis
Xenobalanus globicipitis
Hadwenius tursionis
Cirripedia:Lepadomorpha
Anisakis typica
Monorygma grimaldii
Anisakis sp
Halocercus brasiliensis
Monorygma grimaldii
Bolbosoma sp
(Tetrabothrium sp)
Stenurus globicephalinae
Nasitrema sp.
Stenurus globicephalae
Anisakis physeteris
Pseudoterranova sp
Anisakis typica
Hunterotrema caballeroi
Anisakis insignis
Halocercus sp
Xenobalanus globicipitis
Braunina cordiformis
Anisakis simplex
Anisakis sp
Hadwenius tursionis
Anisakis sp
Nasitrema sp
Anisakis simplex
Bobosoma capitatum
Anisakis simplex
Anisakis simplex
Localidade (Estado) e Referência
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *; SANTOS et al., 1998
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *
SP/ PR - SCHMIGELOW, J.M.M., 1990
RJ - SANTOS et al., 1996
BA – ANDRADE; PEREIRA, 1998
SP/PR – MARIGO et al., 1999
SP/PR – MARIGO et al., 2000
RJ –DI BENEDITTO; RAMOS, 2000
PR - MARIGO et al., 2001
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *
RS - ANDRADE et al., 1996
SP - FERREIRA et al., 1998
SP/PR – MARIGO et al., 1999
RJ – DI BENEDITTO; RAMOS, 2000
RJ - SANTOS et al., 1996
PR – ANDRADE et al., 1999
RJ – DI BENEDITTO;RAMOS, 2000
PR – ANDRADE et al., 1999
SP - RUOPPOLO et al., 2002
BA – MAIA-NOGUEIRA et al., 2001
SP - ROSAS et al., 2002
RJ - DA SILVA, et al., 1987
CE – COSTA; MONTEIRO-NETO, 1998
FN, PE – 1998
SP- SOUZA, 2002 com. pessoal ver SOUZA et al., 2002
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *
BA - ENGEL, 1994
RJ - SANTOS et al., 1996
SP – ZERBINI; SANTOS, 1997
FN, PE - MARIGO et al., 1998
PR – ANDRADE et al., 1999
BA – MAIA-NOGUEIRA, 2000
RS – ANDRADE et al., 2001
RS - PINEDO et al., 2002
BA – BASTOS; MARIGO, 2002
* Dailey e Brownell Jr., 1972 não apresenta as localidades de ocorrência dos parasitos
3.6 Implicações para a saúde pública
Zoonoses parasitárias são as doenças transmitidas de animais para humanos. O homem
pode se contaminar ingerindo estágios transmissíveis (transmissão direta), ou através da
ingestão do alimento contaminado (transmissão indireta). A água pode transportar estágios
transmissíveis para locais de armazenamento de água potável, locais de recreação (água doce e
salgada) e irrigação (SLIFKO et al., 2000).
Como exemplo de zoonoses transmitidas por pescado, podemos citar a anisaquíase,
doença decorrente da invasão das mucosas gástrica ou intestinal de seres humanos pela larva
de Anisakis sp após a ingestão de peixes parasitados. Estas larvas são parasitos habituais das
vísceras dos peixes, que servem como hospedeiros intermediários dos parasitos adultos, os
quais encontram-se em aves, peixes e mamíferos marinhos. A anisaquíase pode ocasionar
sintomas gastrointestinais, como vômitos, dores estomacais e granuloma eosinofílico, que pode
ser confundido com uma úlcera gástrica ou um tumor. A anisaquíase intestinal também pode ser
confundida com apendicite aguda ou abdômen agudo. Além disso, a ingestão destes peixes
contaminados, bem cozidos ou não, pode ocasionar reações alérgicas, como, por exemplo,
manifestações cutâneas (urticária difusa) e, em casos mais graves, choque anafilático com
broncoespasmo (OKUMURA, 1997).
As zoonoses parasitárias transmitidas por pescado vêm chamando a atenção de
pesquisadores e autoridades sanitárias do mundo inteiro (DAILEY et al., 1980; KLIKS, 1983;
MATTIUCCI et al., 1986; MYERS, 1970; SANTISTEBAN, 1997; SMITH, 1984). No Brasil vem
crescendo a procura por pratos culinários contendo pescado cru, como “sushi” e “sashimi”.
Embora somente a fagicolose, zoonose causada pelo trematóide Phagicola sp., tenha sido
descrita no Brasil, acredita-se que isso se deva à falta de diagnóstico destas doenças, pois
existem dados que mostram a presença de parasitos zoonóticos nos peixes brasileiros, tanto de
água doce, quanto de água salgada (OKUMURA, 1997; BARROS, 2002).
Quando os barcos pesqueiros ainda não eram equipados com equipamentos de
refrigeração, os peixes recolhidos das redes eram imediatamente eviscerados no mar. Isto
previne a deterioração e a migração das larvas de anisakídeos do intestino para a musculatura
do peixe após sua morte. Entretanto, devido à vantagem da refrigeração, os peixes são mantidos
intactos, sendo eviscerados apenas no local de processamento, aumentando o risco de infecção
humana (OKUMURA, 1997). Este risco é ainda maior na pesca artesanal, que muitas vezes
utiliza embarcações muito pequenas nem sempre com gelo a bordo (BERTOZZI, 2002).
Existem técnicas e medidas de controle específicas para reduzir os problemas
relacionados à presença dos parasitas, como por exemplo, o congelamento e manutenção do
pescado a – 200 C ou mais, durante pelo menos 24hs, procedimento que pode levar à morte os
nematóides. Outra estratégia que poderia ser utilizada visando diminuir as possibilidades de
infecção humana é evitar a captura de peixes parasitados através da seleção de áreas de pesca,
de espécies específicas ou de grupos de idade específicos (HUSS, 1997).
A pesquisa e encontro dos parasitos potencialmente zoonóticos no ambiente marinho
pode servir como indicador do nível de contaminação ambiental ao qual humanos e peixes
destinados ao consumo humano podem estar expostos (SLIFKO et al., 2000).
BERTOZZI, C. P. Comunicação pessoal. 2002.
4. MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Animais
Foram utilizadas amostras colhidas de animais encontrados mortos em praias ou
acidentalmente capturados em redes de pesca no litoral dos Estados de São Paulo, Paraná e
Rio Grande do Sul. Além da bolsista, as instituições e pesquisadores (entre colchetes)
envolvidos nestas colheitas foram:
•
IPeC (Instituto de Pesquisas de Cananéia), Cananéia, SP e Centro de Estudos do
Mar (CEM)- Universidade Federal do Paraná (UFPR), Pontal do Sul, PR {F.C.W.
Rosas e M.R. Oliveira};
•
Projeto BioPesca, Praia Grande, SP {C.P. Bertozzi};
•
Aquário de Santos, Santos, SP {A. Maranho};
•
Fundamar, São Sebastião, SP {S. P. Souza};
•
Museu de Zoologia da USP- MUZUSP,SP {A. Higa, M. Rollo Jr.};
•
Projeto Atlantis- IB, USP, SP {M. C. de O. Santos};
•
Fundação Parque Zoológico de São Paulo, SP {D. L. Fedullo}
•
Laboratório de Mamíferos Marinhos e Centro de Recuperação de Animais Marinhos
(CRAM)- Museu Oceanográfico Prof. Eliézer de C Rios, Fundação Universidade
Federal do Rio Grande- FURG - Rio Grande, RS {R.P. Silva};
•
Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos do Rio Grande do Sul (GEMARS)Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS {I.B. Moreno}.
4.2 Protocolo de estudo:
4.2.1 Necrópsia / Colheita de material
a)
Exame necroscópico realizado pela bolsista:
Quando possível, dependendo do suposto tempo de morte do animal e da distância a
ser percorrida, a bolsista se deslocou a distintos pontos do litoral para a realização de necrópsias
completas com especial ênfase na abordagem parasitológica e colheita de amostras. A técnica
necroscópico empregada foi aquela preconizada por Geraci e Lounsbury, (1993), registrada em
fichas individuais (ANEXOS I e II).
Durante a necrópsia, fragmentos de aproximadamente 1 cm3 dos órgãos principais,
foram fixados em solução de formalina a 10%, para a confecção de lâminas e posterior
interpretação histopatológica. O procedimento histopatológico foi realizado no Laboratório de
Histologia do Departamento de Patologia da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da
Universidade de São Paulo (VPT-FMVZ-USP), em associação com a pós- graduanda Valeria
Ruoppolo, durante o desenvolvimento de seu trabalho de mestrado intitulado: “Patologia
Comparada de cetáceos e pinípedes” realizada junto ao LAPCOM (FAPESP N° 99/12335-8).
As causas de morte foram classificadas de acordo com a sistematização proposta por
Montali (1991), apresentadas no ANEXO 3.
Após a abertura da carcaça, os órgãos foram avaliados separadamente em um
recipiente e analisados cuidadosamente; no caso de órgãos sólidos (ex. fígado) foram feitos
diversos cortes em sua superfície. O conteúdo de cada órgão retido no recipiente foi passado por
uma peneira de malha fina de 150 μm. O material recolhido na peneira foi colocado em uma
placa de Petri e observado em lupa para separação dos parasitos.
Alguns pulmões e os estômagos e intestinos da maioria dos animais foram retirados (as
extremidades amarradas com barbante) e armazenados em congelador (-20o C) para posterior
análise e colheita de parasitos. Quando não foi possível avaliar todo o animal, na maioria das
vezes devido a avançado estado de decomposição, estes órgãos também foram congelados
para posterior análise.
b)
Exame necroscópico realizado por terceiros:
As amostras foram colhidas por técnicos e profissionais junto a diversos grupos de
trabalho com mamíferos marinhos na região sul e sudeste. Foi solicitado aos executores que os
procedimentos necroscópicos e de colheita estivesse de acordo com as diretrizes expostas no
item acima e registradas nas fichas individuais (ANEXO 1 e 2).
4.2.2 Análise dos órgãos
Os pulmões foram abertos dentro de uma bandeja de plástico com tesoura cirúrgica
desde a traquéia, seguindo o trajeto dos brônquios e bronquíolos tão profundamente quanto
possível. O conteúdo de cada órgão retido no recipiente foi passado por uma peneira de malha
fina de 150 μm e o número de parasitas estimado.
Com relação ao estômago, após a abertura do mesmo o conteúdo foi passado por uma
peneira de plástico e os parasitas encontrados recolhidos. Além disso, a maioria dos conteúdos
estomacais também foi analisada para identificação de itens alimentares (bicos de lula, otólitos
de peixes, camarões), com vistas ao trabalho de mestrado da pós graduanda Márcia de Oliveira
intitulado: “Ecologia alimentar de S. guianensis e P. blainvillei (Cetacea: Delphinidae e
Pontoporiidae) no litoral sul do Estado de São Paulo e litoral do Estado do
Paraná”, realizado junto ao Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná.
Os intestinos foram medidos após a retirada do mesentério. No caso de P. blainvilleii,
identificou-se o intestino delgado e o grosso. O intestino delgado foi dividido em 5 partes iguais e
somente a primeira terça parte de cada uma delas foi analisada seguindo o método de Andrade
(1996) (Figura 5).
(Figura 5) Desenho esquemático do estômago, intestino delgado e grosso de
franciscana, Pontoporia blainvillei.1) estômago principal, 2) conduto de conecção, 3) estômago
pilórico, 4) ampola duodenal, 5,6,7,8 e 9) intestino delgado, 10) intestino grosso. Letras a, b e c
indicam a subdivisão metodológica. Áreas marcadas representam as regiões examinadas.
(Extraído de Andrade, 1996).
Cada porção de intestino delgado e o grosso foi aberta longitudinalmente com tesoura
cirúrgica e lavada em separado dentro de uma bandeja de plástico. Todo o conteúdo retido no
recipiente foi passado por uma peneira de malha fina de 150 μm. No caso dos intestinos das
outras espécies de cetáceos, além das P. blainvillei, e de pinípedes, após a tomada do
comprimento total do intestino, os mesmos foram divididos em três partes iguais que também
foram abertas separadamente. Os parasitos observados macroscopicamente aderidos a mucosa
também foram coletados. Os dados principais, medidas do intestino e número de parasitas
encontrados foram registrados em fichas individuais (ANEXO 4 e 5).
4.2.3 Fixação e identificação dos parasitos
Os parasitos utilizados neste projeto foram colhidos e armazenados em frascos com
álcool a 70%.
Os parasitos colhidos foram processados para identificação em colaboração com outros
profissionais (J.M. Castro e A.L.V. Andrade) de acordo com Amato et al. (1991). Nematóides
foram clarificados em Lactofenol de Amann e/ou Creosoto de Faia e visualizados com o auxílio
de microscópio e/ou estereoscópio óptico. Cestóides e trematóides foram corados com
hematoxilina de Delafield e acantocéfalos com acetocarmin de Semichon, em processos com
seqüência de álcoois e creosoto em tempos variáveis, com montagem de lâminas com bálsamo
do Canadá.
Após estas etapas, a classificação das espécies foi realizada através da mensuração e
estudo morfológico dos principais caracteres com auxílio de chaves específicas; principalmente,
Davey (1971), Delyamure (1955), Dougherty (1944), Price (1932) e Yamaguti (1963).
Em alguns casos, os trematóides encontrados em P. blainvillei devido a sua alta
freqüência e características específicas de fácil visualização, previamente observadas após
confecção de lâminas anteriores a 2000, foram identificados diretamente na lupa durante a
contagem. Dessa forma não passaram pelo processo acima descrito.
4.2.4 Análise dos dados
Os animais foram distribuídos e analisados de acordo com a procedência geográfica,
isto é, São Paulo e localidades, Paraná e Rio Grande do Sul.
Foi possível identificar a idade de somente alguns hospedeiros, por isso a faixa etária foi
obtida através da comparação dos comprimentos totais com os dados de literatura para as
espécies. De acordo com Rosas e Monteiro-Filho (2002a), P. blainvillei de São Paulo e Paraná,
atingem a maturidade sexual com aproximadamente 4 e 5 anos, comprimento total de 112-116
cm para machos e 122-126 cm para fêmeas. Machos de S. guianensis no Paraná atingem a
maturidade sexual por volta dos 7 anos com comprimento total entre 170-175 cm. E as fêmeas
ficam maduras por volta dos 5-8 anos, com comprimento total de 164-169 cm (ROSAS;
MONTEIRO-FILHO, 2002b). As faixas etárias estabelecidas para cetáceos e pinípedes foram:
filhote, jovem e adulto.
A análise estatística dos parasitas intestinais foi realizada através dos testes de MannWhitney, Kruskal- Wallis, coeficiente de correlação de Pearson.
5 RESULTADOS
Foram analisados 118 cetáceos e sete pinípedes no total. Os resultados, distribuídos em
função do Número de origem do indivíduo, espécie, órgãos analisados e parasitas identificados
encontram-se sumarizados nos ANEXOS 6 a 13.
As principais lesões relacionadas aos parasitas verificados em exames histopatológicos
encontram-se apresentadas nos ANEXOS 14 e 15.
Desde o início do trabalho, o número de origem dos animais tem sido utilizado como
forma de identificação das amostras. Porém, aquelas já processadas histologicamente pela pósgraduanda Valeria Ruoppolo, receberam um novo número, relativo ao Registro de Patologia
Comparada de Animais Silvestres: RPC (VPT-FMVZ-USP).
5.1 Distribuição dos Animais
6.1.1 Cetáceos
6.1.1.1 Animais analisados
Foram analisados um total de 118 cetáceos provenientes de captura acidental e
encalhes, principalmente nos Estados de São Paulo e Paraná. Nesta amostragem estão
incluídos tanto os indivíduos necropsiados pela bolsista, assim como amostras de órgãos fixados
em formol 10% (excepcionalmente acompanhados de parasitos) colhidos em necrópsias
realizadas por terceiros. Na Tabela 2, apresentamos o número total de cetáceos, distribuídos em
função da espécie e procedência.
Tabela 2: Distribuição dos cetáceos estudados, em função da espécie e procedência.
São Paulo; Paraná, Rio Grande do Sul. 1997-2002.
Rio Grande
Espécie
São
Paulo
do Sul
Paraná
35
21
0
56
Sotalia guianensis
4
45
0
49
Stenella clymene
0
0
1
1
Stenella coeruleoalba
1
0
0
1
Steno bredanensis
1
0
0
1
Stenella frontalis
2
3
0
5
Delphinus capensis
0
2
0
2
Tursiops truncatus
0
1
1
2
Kogia simus
1
0
0
1
44
72
2
118
Pontoporia blainvillei
Total
Devido ao maior número de P. blainvillei (n= 56) (Figura 6) e S. guianensis (n= 49)
(Figura 7) presentes neste estudo, as duas espécies foram analisadas em separado e divididas
por Estado. Os demais cetáceos foram agrupados em “outras espécies” (n= 13).
5.1.1.2 Classe etária e sexo
Nossa amostra contém somente indivíduos imaturos, de ambos os sexos, de P.
blainvillei, com média de comprimento total 107,51 cm (± 19,17 cm) (Tabela 3, Gráfico 1).
A média de comprimento total de S. guianensis, 166,88 cm (± 25, 63cm) indica que a
maioria dos animais da amostra era composta por jovens quase maduros ou maduros (Tabela 3,
Gráfico 2).
Tabela 3: Distribuição das médias de comprimentos totais de Pontoporia blainvillei e
Sotalia guianensis nos estados de São Paulo e Paraná. 1997-2002.
Espécie
Sotalia guianensis
Pontoporia blainvillei
São Paulo
Estado
Ubatuba
P. Grande e
Guarujá
1
15
Cidade
N. animais
Desvio padrão
Itanhaém
São Paulo
Cananéia
17
21
3
45
114,6
117
104,22
101,3
185, 66
165,51
112,63
4,24
27,36
14,15
17,89
26
160
140
120
100
80
60
40
20
0
Ubatuba
(n=1)
Paraná
2
106
Comprimento
total Média
Paraná
P. Grande e
Guarujá
(n=15)
Itanhaém
(n=2)
Cananéia
(n=17)
Paraná
(n=21)
Gráfico 1: Médias e desvios padrão dos comprimentos totais de Pontoporia blainvillei,
distribuídos em função da localização geográfica. São Paulo e Paraná. 1997-2002.
210
205
200
195
190
185
180
175
170
165
160
155
SP (n=3)
PR (n=45)
Gráfico 2: Médias e desvios padrão dos comprimentos totais de Sotalia guianensis
distribuídos por Estado (São Paulo e Paraná). 1997-2002.
Percebeu-se uma maior incidência de machos (63 machos; 38 fêmeas), tanto para P.
blainvillei (33 machos; 21 fêmeas) como S. guianensis (30 machos; 17 fêmeas) (Tabela 4).
Com relação ao grupo das outras espécies, a totalidade do animais era adulto, com
comprimento médio de 218,72cm (± 38, 51, n=11), lembrando que este grupo inclui espécies de
cetáceos maiores que P. blainvillei e S. guianensis. A maior ocorrência também foi de machos
(10 machos; 3 fêmeas).
Tabela 4: Distribuição de machos e fêmeas de Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis
nos estados de São Paulo e Paraná. 1997-2002.
Sotalia
Pontoporia blainvillei
São Paulo
Cananéia
N. de machos
P. Grande e
Guarujá
12
10
Paraná
Itanhaém
guianensis
São Paulo
Paraná
Ubatuba
1
1
9
4
26
N. de fêmeas
5
5
0
0
11
0
17
Indeterminado
0
0
1
0
1
0
2
Total animais
17
15
2
1
21
4
45
5.1.1.3 Distribuição dos Órgãos Analisados
Foram analisados os órgãos de 56 P. blainvillei, 47 S. guianensis, cinco S. frontalis , dois
D. capensis, um T. truncatus, um S. bredanensis, um S. coeruleoalba, um K. simus . (Tabelas 4
e 5). Devido ao maior número de órgãos de P. blainvillei (n=56) e S. guianensis (n=47), as duas
espécies foram analisadas em separado e divididas por estado, sendo que tais resultados estão
apresentados na Tabela 5. Os demais cetáceos foram agrupados em “outras espécies” (n=11) e
estão apresentados na Tabela 6.
Tabela 5: Distribuição dos órgãos analisados em função das espécies Pontoporia
blainvillei e Sotalia guianensis e procedência. São Paulo e Paraná, 1997-2002.
Pontoporia blainvillei
Órgãos
São Paulo
Sotalia guianensis
Paraná
São Paulo
Paraná
Total de
órgãos
Pulmões
18
10
2
15
45
Estômago
12
17
1
34
64
Intestino
35
14
2
28
79
Tabela 6: Distribuição dos órgãos analisados das “outras espécies” em função da
espécie. São Paulo e Paraná, 1997-2002.
Stenella
coeruleoalba
Steno
bredanensis
Stenella Delphinus
Kogia
Tursiops
frontalis
Simus
truncatus
Não
analisado
Não
analisado
7
1
Não
analisado
4
capensis
1
Total de
órgãos
Pulmões
1
1
4
Estômago
1
1
1
Intestino
1
1
5
2
Não
analisado
1
10
Total
animais
1
1
5
2
1
1
21
Não
analisado
5.1.1.3.1 Pulmões
Foram analisados 52 pulmões, 28 de P. blainvillei , 17 de S guianensis e 7 de outras
espécies. Os resultados obtidos mostraram que parasitas pulmonares foram encontrados em
30,7% (16/52) dos cetáceos. Para a avaliação da infecção pulmonar, devido a dificuldade de
separar os parasitos pulmonares sem danificá-los, situação que inviabilizou a determinação do
número total de parasitos por indivíduo, estabelecemos níveis de infecção baseados no número
médio de parasitos observados, sendo:
-
Grau +: de 1 a 25 parasitos (Baixa)
-
Grau ++: de 26 a 50 parasitos (Média)
-
Grau +++ e ++++: de 51 a 75 parasitos ou mais (Alta)
P. blainvillei não apresentou parasitas pulmonares (Tabela 8). Por sua vez, S. guianensis
apresentou uma prevalência de 100% (2/2) do parasita nematóide Halocercus brasiliensis nos
pulmões dos animais de São Paulo e 86,7% (13/15) nos animais do Paraná (Tabela 9) (Figuras 8
e 9).
Dentre os 17 pulmões analisados, S. guianensis apresentou diferentes graus de
infecção, sendo dois animais sem parasitas (11,7%, 2/17), seis animais com grau baixo (35,3%,
6/17), três com grau médio (17,6%, 3/17) e seis com grau alto (35,3%, 6/17) (Gráfico 3).
7
6
5
4
3
Freqüências
2
1
0
0
+
Grau de Parasitismo
++
+++
++++
Gráfico 3: Distribuição do grau de parasitismo por Halocercus brasiliensis em Sotalia
guianensis, em função da freqüência de animais acometidos. São Paulo e Paraná, 1997-2002.
Os dois pulmões de S. guianensis do estado de São Paulo que apresentaram parasitos
eram de Cananéia. Com relação aos animais provenientes do Paraná, um indivíduo macho
jovem apresentou nível de infecção muito baixo, com somente três parasitos encontrados,
enquanto outro macho adulto exibiu infecção média, com cerca de 25 parasitos. Em outros
animais, os parasitos só foram encontrados em corte histológico. Estes últimos resultados estão
descritos no item Patologia associada a parasitose em cetáceos.
Dentre as outras espécies estudadas, somente o exemplar de S. coeruleoalba
apresentou o nematóide Halocercus brasiliensis (prevalência de 14,3%, 1/7). Só foi possível
analisar uma parte de um dos pulmões, mas comparando-o com os outros pulmões analisados,
este indivíduo aparentava ter uma infecção de média a alta.
5.1.1.3.2 Estômago
Foram analisados um total de 68 estômagos, sendo grande parte destes triada no
Paraná pela pesquisadora Márcia R. de Oliveira (35 de S. guianensis e 19 P. blainvillei), e os
parasitos encontrados enviados para este estudo. Da mesma forma, os parasitos encontrados no
estômago de um exemplar de K. simus também foram enviados por terceiro.
Parasitos gástricos foram encontrados com prevalência de 19,1% (13/68) em cetáceos.
Nos 12 estômagos de P. blainvillei de São Paulo não foi encontrado nenhum parasito. Em dois
dos 17 animais do Paraná (11,8%), foram encontrados o acantocéfalo Polymorphus sp. (Tabela
9).
Em um estômago de S. guianensis de São Paulo não foi encontrado nenhum parasito,
sendo que os demais ainda não foram analisados. Em 23,5% (8/34) dos animais do Paraná
encontramos parasitos gástricos (Tabela 9). Em seis (17,6%; 6/34) foram encontrados o
trematóide Braunina cordiformis, com média de intensidade de 45,4 parasitas por animal (Figura
10). O nematóide Anisakis typica foi encontrado em quatro estômagos (prevalência 23,5%, 4/34),
com média de 6,7 parasitas por animal (Figura 11). Acantocéfalos foram encontrados em seis
animais do Paraná (prevalência 1,6%, 6/34), com uma média de 1,6 parasitas por animal. Em
três casos os acantocéfalos foram identificados como Bolbossoma sp.
Os estômagos das outras espécies de cetáceos que foram analisados (n=4) também
apresentaram trematóides Braunina cordiformis (prevalência 50%, 2/4). Nematóides
apresentaram prevalência de 75% (3/4), incluindo a espécie Anisakis typica. O exemplar de S.
bredanensis apresentou acantocéfalos (identificação pendente) em seu estômago.
5.1.1.3.3 Intestino
Foram analisados 89 intestinos, sendo 49 de P. blainvillei (Figura 12), 30 S. guianensis
(Figura 13) e 10 de “outras espécies”, sendo 5 S. frontalis, 2 D. capensis, 1 T. truncatus, 1 S.
bredanensis e 1 S. coeruleoalba.
Os comprimentos totais dos intestinos de P. blainvillei foram em média 26,4 cm (±
5,17cm, n=48), sendo a média do comprimento do intestino delgado de 26,4 cm (± 3,9cm, n= 47)
e do intestino grosso 0,53 cm (± 0,13 cm, n=46) (Tabela 7). Vale ressaltar que o comprimento do
intestino grosso variou de acordo com a distancia entre o local de seção e o ânus.
Em S. guianensis os comprimentos totais dos intestinos foram em média 9,71 cm (± 1,98
cm, n= 29) (Tabela 7).
Tabela 7: Distribuição dos comprimentos totais de intestinos de Pontoporia blainvillei e
Sotalia guianensis nos estados de São Paulo e Paraná. 1997-2002.
Pontoporia blainvillei
Sotalia guianensis
São Paulo
Paraná
Ubatuba
Comprimento
Total do
Intestino
Média
São
Paulo
Paraná
P. Grande e Itanhaém
Cananéia
Guarujá
n=2
n=16
n=1
n=15
n=14
n=2
n=27
29,5
Desvio padrão
28,55
27,05
26,89
23,37
9,75
9,71
3,49
2,05
3,27
7,32
1,06
2,04
Intestino
delgado
n=1
n=15
n=2
n=16
n=13
Média
28,9
28,03
26,75
26,3
24,45
Desvio padrão
n=1
3,51
2,47
3,46
4,59
Intestino grosso
0,6
n=14
n=1
n=16
n=13
Média
0,56
0,6
0,6
0,47
Desvio padrão
0,16
0,11
0,11
A análise estatística revelou correlação positiva entre o comprimento total do animal e
comprimento total do intestino para ambas as espécies (P. blainvillei; coeficiente de correlação
Pearson: 0,54; p< 0,001 {Gráfico 4}; S. guianensis; coeficiente de correlação Pearson: 0,787; p<
0,001) {Gráfico 5})
Gráfico 4: Gráfico de dispersão dos valores de comprimento total dos animais e
comprimento total de intestino para Pontoporia blainvillei. São Paulo e Paraná, 1997-2002.
Gráfico 5: Gráfico de dispersão dos valores de comprimento total dos animais e
comprimento total de intestino para Sotalia guianensis. São Paulo e Paraná, 1997-2002.
Parasitas intestinais foram encontrados em 78,6% (70/89) dos cetáceos analisados. Os
intestinos de P. blainvillei mostraram uma única espécie parasita, o trematóide Hadwenius
pontoporiae em 79,6% dos animais, com média de intensidade de 33,7 parasitas, apresentando
diferenças de acordo com a região (Tabela 8). No Estado de São Paulo, os animais da região da
Praia Grande e Guarujá tiveram prevalência de 100% (15/15) e a média de intensidade de 41,5
parasitos. Analisamos também dois animais de Itanhaém com uma média de 200 parasitos
(prevalência 100%) e um de Ubatuba com apenas cinco parasitas no intestino. Por sua vez, os
animais da região de Cananéia apresentaram prevalência de 82,3% (14/17) e média de 25,0
parasitas por hospedeiro. Nos animais do Estado do Paraná, a prevalência foi de 50% (7/14) e
média de 12,7 parasitos por hospedeiro.
Os intestinos de S. guianensis apresentaram também uma única espécie parasita, o
trematóide Hadwenius tursionis (do mesmo gênero encontrado em P. blainvillei), verificado em
73,3% dos animais, com média de intensidade de 5,3 parasitas. A prevalência observada nos 2
animais de São Paulo foi de 100%, com média de 4,5 parasitos por hospedeiro. Por outro lado,
nos animais do Paraná a prevalência foi de 71,4% (20/28), com média de 5,4 parasitas (Tabela
9).
A ocorrência dos parasitas intestinais não apresentou distribuição normal. Existiu
correlação positiva entre o comprimento total do animal e o número de parasitas para as duas
espécies de cetáceos mais representadas (P. blainvillei: Pearson= 0,6; p< 0,001 e S.
guianensis:Pearson=0, 379; p= 0,043). Não houve diferença significativa entre o número de
parasitas em machos e fêmeas tanto para P. blainvillei (Mann- Whitney, p= 0,411; Gráfico 6)
quanto S. guianensis (p= 0,604; Gráfico 7).
140
30
120
100
20
80
10
Número de Parasitas
Número de Parasitas
60
40
20
0
-20
N=
Sexo
17
30
Fêmeas
Machos
0
-10
N=
10
19
Fêmeas
Machos
Sexo
Gráfico 6 e 7: Gráficos dos números de parasitas intestinais em machos e fêmeas de
Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis respectivamente (os símbolos fora dos “box plot”
representam animais com valores aberrantes). São Paulo e Paraná, 1997-2002.
Em São Paulo o número de parasitas observado em fêmeas de P. blainvillei foi
significativamente maior do que aquele visto em machos (Mann- Whitney, p= 0,031; Gráfico 8).
No Paraná não ocorre diferença significativa entre os sexos (p= 0,628; Gráfico 9).
140
100
120
80
100
60
80
40
Número de Parasitas
Número de Parasitas
60
40
20
0
-20
N=
Sexo
10
24
Fêmeas
Machos
20
0
-20
N=
7
6
Fêmeas
Machos
Sexo
Gráfico 8 e 9: Gráficos dos números de parasitas intestinais (Hadwenius pontoporiae)
em machos e fêmeas de Pontoporia blainvillei de São Paulo e Paraná respectivamente. 19972002.
Devido ao pequeno número de S. guianensis de São Paulo (n=2), não foi possível
verificar a ocorrência de diferença entre os sexos dentro das áreas geográficas.
As Tabelas 8 e 9 apresentam um sumário dos resultados de prevalência e intensidade
média de parasitos encontrados em pulmões, estômagos e intestinos de P. blainvillei e S.
guianensis
Tabela 8: Distribuição da prevalência e média de intensidade de parasitos de Pontoporia
blainvillei em função dos órgãos analisados e suas respectivas procedências. São Paulo e
Paraná, 1997-2002.
Pontoporia blainvillei
São Paulo
Órgãos
Paraná
Pulmões
Prevalência
(0/18)
(0/10)
0
0
(0/12)
(2/17)
0
11,7%
Estômago
Prevalência
Intestino
Prevalência
Média de
intensidade
Ubatuba
P. Grande e
Guarujá
Itanhaém
Cananéia
(1/1)
(15/15)
(2/2)
(14/17)
(7/14)
100%
100%
100%
82,3%
50%
5
41,5
200
25,0
12,7
Tabela 9: Distribuição da prevalência e média de intensidade de parasitos de Sotalia
guianensis em função dos órgãos analisados e suas respectivas procedências. São Paulo e
Paraná, 1997-2002.
Sotalia guianensis
São Paulo
Órgãos
Paraná
Pulmões
Prevalência
(2/2)
(13/15)
100%
86,7%
(0/1)
(8/34)
0
23,5%
(2/2)
(20/28)
100%
71,4%
4,5
5,4
Estômago
Prevalência
Intestino
Prevalência
Média de intensidade
A média dos comprimentos totais de intestinos das outras espécies de cetáceos foi de
18,7cm (± 5,8cm, n=10) Este grupo de cetáceos apresentou uma maior diversidade parasitária
intestinais, incluindo trematóides, cestóides, nematóides e acantocéfalos (Figuras 14 e 15). O
trematóide Hadwenius tursionis apresentou prevalência de 70%(7/10) e média de intensidade de
121,1 parasitos por animal. Cestóides da família Tetrabothridae foram encontrados em quatro
animais (prevalência 40%, 4/10), nematóides em três animais (prevalência 30%, 3/10) e
acantocéfalos em cinco animais (prevalência 50%, 5/10). Tais parasitas ainda encontram-se em
processo de identificação
5.1.1.3.4 Demais órgãos
S. coeruleoalba e S. frontalis apresentaram cistos de cestóides na gordura e cavidade
abdominal. O cestóide observado no exemplar de S. coeruleoalba foi identificado como sendo
Monorygma grimaldii (Figura 16).
Um dos exemplares de S. frontalis proveniente de São Paulo, apresentava crustáceos
Cirripedia: Lepadomorpha presos na gengiva (Figuras 17 e 18).
5.1.1.4 Patologia associada a parasitose em cetáceos
Com vistas a análise parasitológica, a maioria dos estômagos e intestinos aqui
analisados foi congelado, não tendo sendo portanto colhidas amostras para exame
histopatológico destes órgãos. Os resultados anatomo-patológicos aqui apresentados foram
compartilhados com o projeto da bolsista Valeria Ruoppolo (Processo FAPESP 99/12335-8,
“Patologia Comparada de Cetáceos e Pinípedes”), incluindo material de terceiros e necrópsias
realizadas pelas duas bolsistas.
Constam do ANEXO 14 os Diagnósticos Finais dos cetáceos que apresentaram
parasitas e lesões necroscópicas e histopatológicas associadas. Apresentamos a seguir as
lesões mais significativas.
Três exemplares machos adultos de S. guianensis (RPC 99/499; 01/154 e 01/051)
apresentaram pneumonia parasitária, sendo esta nos dois primeiros casos a causa de morte. O
terceiro indivíduo teve como causa de morte a captura acidental. No primeiro animal só foi
possível identificar no corte histológico que os parasitas nematóides pertenciam a Superfamília
Metastrongyloidea (Figuras 19 e 20). Nos outros dois animais, bem como em outros da mesma
espécie cujos pulmões foram analisados, foram identificados Halocercus brasiliensis
(Superfamília Metastrongyloidea, Família Pseudaliidae) livres na luz dos brônquios.
Em outro macho adulto encalhado de S. guianensis (RPC 98/302) observamos também
lesões indicativas da presença de parasitas. O animal apresentou pleuropneumonia, fibrinosa,
moderada e pneumonia, intersticial, aguda multifocal, moderada.
Um filhote de S. guianensis (RPC 99/416) demonstrou lesões severas incluindo
broncopneumonia, pneumonia lobular fibrinopurulenta difusa, moderada a severa, com infiltrado
inflamatório misto contendo grande quantidade de eosinófilos, indicando a presença de infecção
parasitária.
O macho adulto de T. truncatus do Rio Grande do Sul (RPC 02/054) teve como causa de
morte pneumonia parasitária, apresentando pneumonia intersticial crônica difusa moderada,
granulomatosa parasitária e abscedante moderada (Figuras 21, 22 e 23).
A fêmea adulta de S. clymene (RPC 01/127) teve como causa de morte um processo
infeccioso de etiologia não determinada; apresentando parasitas não identificados no corte
histológico de pulmão associados a congestão moderada, presença moderada de fibrina e
exsudação granulocítica em árvore respiratória.
O exemplar de S. bredanensis (RPC 01/149) teve como causa de morte um processo
infeccioso bacteriano. Apresentava ainda esplenite parasitária severa, com exsudação mista e
presença de ovos de trematóides não identificados (Figura 24).
O indivíduo K. simus (RPC 02/059) teve a causa de morte relacionada a traumatismos e
apresentou um granuloma parasitário na submucosa do estômago (Figuras 25 e 26).
O macho jovem de P. blainvillei (RPC 01/017) teve como causa morte asfixia por captura
acidental em rede de pesca. Apresentou ainda 17 trematóides Hadwenius pontoporiae na porção
inicial do intestino e enterite crônica difusa discreta.
O exemplar de S. frontalis (RPC 01/007), capturado acidentalmente em rede de pesca,
apresentou crustáceos presos entre um de seus dentes e a gengiva, associada com hiperplasia
labial.
5.1. 2 Pinípedes
5.1.2.1 Distribuição dos animais
Foram analisados um total de sete pinípedes provenientes de encalhes. Tais animais
foram recebidos de instituições que fazem monitoramentos de praia e/ ou reabilitação,
principalmente no Rio Grande do Sul.
Na Tabela 10, apresentamos o número total de pinípedes analisados, em função da
espécie e procedência.
Tabela 10: Distribuição dos pinípedes estudados, em função da espécie e procedência.
São Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002.
Espécie
São Paulo
Rio Grande do Sul
Total por
espécie
Arctocephalus australis
0
2
2
Arctocephalus tropicalis
3
0
3
Eumetopias jubatus
1
0
1
Otaria flavescens
0
1
1
Total de animais analisados
3
4
7
Arctocephalus australis (Lobo-marinho-do-sul); Arctocephalus tropicalis (Lobo-marinhosubantártico)(Figura 27); Eumetopias jubatus (Leão-marinho-de-Steller); Otaria flavescens (Leãomarinho-do-sul).
5.1.2.2 Classe etária e sexo
A análise do comprimento total dos pinípedes estudados demonstrou que três indivíduos
eram jovens e quatros adultos. Quanto ao sexo seis pinípedes eram machos e uma fêmea
(Tabela 11).
Tabela 11: Distribuição dos pinípedes estudados, em função da espécie, sexo e idade.
São Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002.
Espécie
N. de machos
N. de jovens
N. de adultos
N. de fêmeas
Arctocephalus australis
2
0
2
0
Arctocephalus tropicalis
3
0
0
3
Eumetopias jubatus
0
1
0
1
Otaria flavescens
1
0
1
0
Total
6
1
3
4
5.1.2.3 Distribuição dos Órgãos Analisados
Foi possível analisar macroscopicamente um estômago e dois intestinos para contagem
de parasitos.
5.1.2.3.1 Estômago
O estômago do A. tropicalis (RPC 01/246) continha 136 nematóides, na sua maioria
larvas com identificação pendente (Figura 28).
5.1.2.3.2 Intestino
O intestino de A. tropicalis (RPC 01/246) apresentou 12 larvas de nematóides com
identificação pendente e um total de 242 acantocéfalos, na sua maioria Corynosoma sp,
distribuídos pelo comprimento total do intestino, com maior concentração no último terço (Figuras
29 e 30).
O intestino do A. tropicalis (RPC 02/120) apresentou sete nematóides com identificação
pendente e um total de 621 acantocéfalos, na sua maioria Corynosoma sp, distribuídos pelo
comprimento total do intestino, com maior concentração no segundo terço.
5.1.2.4 Patologia associada a parasitose em pinípedes
A maior parte dos pinípedes estudados foi recebida na forma de fragmentos de órgãos
fixados em formol 10%, sendo que quatro animais apresentaram lesões associadas a parasitas
(ANEXO 15).Os resultados anatomo-patológicos aqui apresentados foram compartilhados com o
projeto da bolsista Valeria Ruoppolo.
O macho jovem de A. australis (RPC 01/114) teve a morte relacionada com parasitos
Metastrongilideos causando broncopneumonia e pneumonia intersticial agudas multifocais
moderadas (Figuras 31 e 32).
O macho jovem de O. flavescens (RPC 02/014) morreu em virtude da parasitose
pulmonar, apresentando pneumonia parasitária fibrinosa moderada a severa, associada a
extensas áreas de edema, hemorragia e congestão moderadas.
Uma fêmea adulta de E. jubatus (RPC 98/301) teve como causa morte pielonefrite.
Apresentou bronquiectasia fibrinohemorrágica, congestão e hemorragia moderadas, pneumonia
aspirativa agônica, áreas de consolidação, antracose multifocal e presença de parasitos
Metastrongilídeos.
Outro macho jovem de A. australis (RPC 01/151) teve como causa de morte um trauma
físico (queimadura), apresentando também congestão moderada e parasitos no espaço alveolar.
Em um macho adulto de A. tropicalis (RPC 01/152) observou-se histologicamente a
presença de enterite crônica difusa, moderada a severa com marcante distorção das vilosidades,
tendo sido relatado por terceiro a ocorrência de Corynosoma sp.
Outro A. tropicalis (RPC 01/246) apresentou Sarcocystis sp. na musculatura do
diafragma. Este macho adulto foi encontrado morto e teve como causa de morte pneumonia
bacteriana.
6 DISCUSSÃO
6.1 Patologia comparada das enfermidades parasitárias de cetáceos
6.1.1 Parasitos Pulmonares
a) Nematóides
Dentre os pulmões analisados em corte histológico, 62,5% (5/8) apresentaram lesões
relacionadas a parasitas pulmonares. Destes 37,5% (3/8) vieram a óbito devido a pneumonia
parasitária. No estudo de Ruoppolo (2003) estes representaram 3,7% (3/79) dos odontocetos
analisados.
Os parasitos de odontocetos da família Pseudaliidae (Metastrongyloidea) são
particularmente interessantes devido a sua estreita especificidade parasito-hospedeiro, sua
notável abundância em um hospedeiro infectado e aparente alta incidência da infecção. Os
gêneros Pseudalius, Stenurus, Torynurus e Halocercus já foram relatados parasitando o sistema
respiratório de odontocetos. Destes, o mais significativo é o gênero Halocercus, que envolve
várias espécies com diferentes hospedeiros (DOUGHERTY, 1943a).
Em nosso trabalho, o nematóide pulmonar Halocercus brasiliensis foi encontrado com
grande freqüência e quantidade de parasitos em S. guianensis tanto na região de Cananéia
(100%, 2/2) quanto nos animais do Paraná (86,7%, 13/15), e também em um exemplar de
Stenella coeruleoalba. Por outro lado, a ausência de parasitos pulmonares em P. blainvillei
mesmo em áreas onde as duas espécies são simpátricas, corrobora a idéia de que os parasitos
tenham uma estreita relação com a espécie hospedeira e, mesmo abundantes no ambiente, não
são compatíveis com P. blainvillei (MARIGO et al., 2002).
Espécies de Halocercus são encontradas no parênquima pulmonar, freqüentemente com
a extremidade posterior se estendendo para dentro dos bronquíolos ou brônquios. Pseudalius
inflexus, Skjabinalius spp, Stenurus spp, e Torynurus convolutus são encontrados em brônquios
e bronquíolos. De forma geral, a extremidade anterior de parasitos nematóides adultos enrolada
nos pequenos brônquios estimula a produção de muco nos bronquíolos e a ocorrência da
formação de edema alveolar e intersticial, podendo ainda induzir a formação de centros
piogranulomatosos que eventualmente se organizam em sólidos granulomas encapsulados,
fibrosados e calcificados, centrados ao redor do pequeno brônquio parasitado. Lóbulos
adjacentes podem se tornar atelectásicos ou enfisematosos. A forma crônica da pneumonia
verminótica por nematóides pode ser vista macroscopicamente como nódulos pálidos
subpleurais de 1 a 10 mm de tamanho (HOWARD et al., 1983; MEASURES, 2001). Costa (2002)
também relata a ocorrência de lesões pulmonares associadas a parasitas ainda não identificados
em S. guianensis encalhados no Ceará.
Em nosso trabalho, após o congelamento dos pulmões de S. guianensis e Stenella
coeruleoalba, os parasitas foram encontrados livres na luz dos brônquios, alguns com as
extremidades parcialmente presas no final dos bronquíolos, local de grande incidência de
infecção. Os parasitas foram vistos em corte histológico soltos no espaço alveolar.
As lesões pulmonares de S. guianensis consistiram de pneumonia, intersticial, crônica,
difusa, moderada a severa; pleuropneumonia, fibrinosa, moderada e pneumonia, intersticial,
aguda, multifocal, moderada. O animal RPC 01/154 apresentou broncopneumonia, purulenta,
difusa, moderada a severa, com alterações hepáticas e esplênicas com grande quantidade de
eosinófilos circulantes.
Evidências sugerem que IgE é a principal classe de imunoglobulina envolvida na
resistência contra helmintos. Seus níveis são usualmente altos em indivíduos parasitados,
associados com sinais característicos de hipersensibilidade tipo I, como eosinofilia. Além disso, a
IgE estimula a liberação pelos mastócitos de fatores quimiotáticos para eosinófilos, que resulta
na liberação de um grande número de eosinófilos na circulação, tornando a eosinofilia
característica da infecção por helmintos. Os eosinófilos parecem ter pelo menos dois papéis:
apresentam enzimas capazes de neutralizar agentes vasoativos liberados dos mastócitos e, em
conjunto com anticorpos e complemento, são capazes de matar algumas larvas de helmintos
(TIZARD, 1985).
No exemplar de Tursiops truncatus o parasita nematóide induziu a formação de abcesso
associado a pneumonia granulomatosa moderada. A fêmea adulta de Stenella clymene
apresentou a parasitas associados à congestão moderada, presença moderada de fibrina e
exsudação granulocítica em árvore respiratória.
Lesões pulmonares severas, e algumas vezes fatais, podem ocorrer se o número ou o
tamanho dos parasitas migrando concomitantemente for grande. Podem ocorrer ainda reações
de hipersensibilidade quando houver exposição prévia do hospedeiro natural ou pela infecção de
um hospedeiro não adaptado (DUNGWORTH, 1993).
No estudo de Jepson et al. (2000), em Phocoena phocoena, todos os animais com grande
quantidade de parasitas pulmonares eram indivíduos jovens e adultos, além desses, a amostra
também continha alguns indivíduos com cerca de sete a dez meses e alguns neonatos com
evidências histológicas de infecção por nematóides. Existem indícios de infecção pré-natal pelo
gênero Halocercus, com filhotes de hospedeiros muito jovens já apresentando parasitos adultos
devido à provável transmissão transplacentária (BALBUENA et al., 1994b; CONLOGUE et
al.,1985; DAILEY et al.,1991; MOSER; RHINEHART, 1993; PARSONS et al., 1999).
A nossa amostra de cetáceos contém animais jovens, imaturos em sua maioria, e um
filhote (menor que um ano de idade), que apresentou lesões pulmonares severas relacionadas a
infecção parasitária. Portanto é possível sugerir que a transmissão transplacentária também
pode ocorrer em H. brasiliensis, da mesma forma que nos outros parasitas do gênero.
Halocercus sp já foi encontrado no estômago de L. obscurus no Peru (VAN WAEREBEEK
et al.,1993). Os autores sugerem que o parasita tenha sido ingerido durante morte agônica (por
asfixia ou afogamento) onde a laringe pode se deslocar permitindo o contato direto da
nasofaringe; e/ou por migração dos parasitos após a morte.
6.1.2 Parasitos Estomacais
a) Nematóides
Nematóides foram encontrados nos estômagos de sete animais (10,3%, 7/68).
Oliveira (2003) avaliou o conteúdo estomacal de 29 indivíduos de P. blainvillei e 35 de S.
guianensis da região de Cananéia, SP e litoral do Paraná. Estes animais foram incorporados ao
nosso estudo. Nos estômagos congelados (incluindo os acima citados) não foi possível observar
se ocorreram lesões gástricas associadas a parasitas.
Nematóides anisaquídeos são amplamente distribuídos e apresentam grande prevalência
no ambiente marinho em geral, inclusive América do Sul (ANDRADE et al., 1998; CATTAN et al.,
1976; DAILEY, 2001; SANTOS et al., 1996). Três espécies existem no ecossistema marinho:
Anisakis simplex, A. typica e A. physeteris (DAVEY, 1971).Os nematóides identificados nos
cetáceos deste estudo foram A. typica e outros nematóides com identificação pendente.
Nas parasitoses por Anisakis spp podem ocorrer infecções mistas, sendo a forma
infectante a larva em seu terceiro estágio, encistada no trato gastrointestinal do peixe, que é
libertada e ativada após a ingestão pelo hospedeiro definitivo. A larva penetra na mucosa,
submucosa e às vezes na camada muscular do estômago, produzindo ulcerações múltiplas com
bordos espessados, de 2 a 5 cm aproximadamente. Estas úlceras abrigam numerosas larvas,
porém em alguns casos pode haver larvas adultas sem a presença de ulcerações. As úlceras
podem ser perfuradas e ocorrer migração extragástrica. A resposta inflamatória do hospedeiro é
do tipo corpo estranho, com fibroplasia, devido à cutícula do parasito. Esta fibrose às vezes
previne a perfuração, porém ocasionalmente pode haver gastrite transmural com peritonite
secundária (ABOLLO et al., 1998; MIGAKI et al., 1982; HOWARD et al., 1983).
Nos animais aqui analisados (S. guianensis, S. coeruleoalba, S. bredanensis, Kogia
simus), os parasitas encontravam-se geralmente soltos no estômago principal, lembrando que
estes estômagos já haviam sido congelados e descongelados, podendo assim matar os
parasitas, levando-os a se soltarem da mucosa.
Observamos a ocorrência de um granuloma parasitário na submucosa do estômago de K.
simus, provavelmente associado a presença de larvas de A. typica encontradas no estômago. O
animal encontrado no litoral de São Paulo teve a causa de morte relacionada a traumatismos.
b) Trematóides
Braunina cordiformis foi encontrado em 11,9% (8/68) dos estômagos de cetáceos
analisados, principalmente nos indivíduos da espécies S. guianensis, com intensidade média de
54,4 parasitas por animal, em um S. frontalis e um Steno bredanenis.
B. cordiformis é um trematóide de morfologia ovóide, comum em compartimentos fúndico
e pilórico de pequenos cetáceos. Os parasitos ficam firmemente aderidos à mucosa e parte do
tecido submucoso do hospedeiro penetra na cavidade interna do parasita, que fica, desta forma,
recoberta por uma fina camada do tecido conjuntivo altamente vascularizado do hospedeiro. O
parasita induz no local de adesão infiltração predominantemente linfoplasmocitária, sem a
participação de eosinófilos. As células epiteliais da mucosa gástrica apresentam-se normalmente
atrofiadas, com condensação da lâmina própria e aparente aumento do tecido conjuntivo no local
de adesão. Apesar de pequenos focos de gastrite crônica nos locais de adesão, é pouco
provável que o parasita comprometa a saúde dos animais (SCHRYVER et al., 1967).
No S. guianensis macho adulto (RPC 99/499), que teve como causa de morte a
pneumonia lobular, observou-se histologicamente gastrite eosinofílica focal moderada a severa,
provavelmente associada a presença de trematóides B. cordiformis, conforme relatados por
terceiro.
Um outro macho adulto de S. guianensis proveniente do Paraná (IPeC 40) apresentou
aproximadamente 243 parasitas em seu estômago.
B. cordiformis já foi registrado no Brasil acometendo S. guianensis, T. truncatus e S.
bredanensis do Rio de Janeiro e São Paulo (MARIGO et al., 2001; SANTOS et al., 1996).
Também já foi encontrado em cetáceos na Argentina (BERON-VERA et al., 2001). No Peru,
apresenta prevalência de 40% e na Argentina é encontrado com prevalência acima de 85% e
intensidade média de 50,5 parasitas em Lagenorhynchus obscurus (DANS et al., 1999; VAN
WAEREBEEK et al., 1993). A taxa de infecção de B. cordiformis em L.obscurus parece diminuir
com o comprimento total do animal, sugerindo uma imunização progressiva (VAN WAEREBEEK
et al.,1993).
c) Acantocéfalos
Polymorphus sp. só foi encontrado no estômago de duas franciscanas do Paraná (n=17),
sendo que um animal apresentou um parasito macho e o outro uma fêmea. Com prevalência de
6,9% (2/29) em P. blainvillei, Polymorphus sp. é considerado raro nesta espécie de cetáceos nos
Estados de São Paulo e Paraná.
Acantocéfalos Polymorphus (P.) cetaceum têm sido registrado em estômagos e intestinos
de P. blainvillei de outras áreas, no Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina. Corynosoma
australe tem sido observado em animais do Rio Grande do Sul (ANDRADE,1996; AZNAR et al.,
1994a; KAGEI et al., 1976; PRADERI, 1984). Aznar et al., (2001) indicam que o estômago de
franciscanas pode ser considerado o habitat primário de outro acantocéfalo, C. cetaceum .
Bolbosoma sp foi identificado no estômago de três S. guianensis do Paraná, também
sendo considerado raro, com prevalência abaixo de 10% (8,6%, 3/35).O gênero Bolbosoma já foi
registrado no estômago e intestinos de P. blainvillei do Rio Grande do Sul (ANDRADE,1996).
Também já foi registrado em intestinos de outras espécies no Brasil (ANDRADE et al., 2001;
ROSAS et al., 2002).
6.1.3 Parasitos Intestinais
a) Nematóides
A presença de nematóides é mais comum no estômago do que no intestino dos cetáceos,
porém em alguns casos foram encontrados em pequena quantidade, com exceção do exemplar
de S. coeruleoalba que apresentou 20 nematóides (identificação pendente) em seu intestino.
b) Trematóides
H. pontoporiae foi o único parasita intestinal dos espécimes de P. blainvillei aqui
analisados, com prevalência de 79,6% (29/49) e média de intensidade variando de acordo com a
região e estado.
Hadwenius tursionis foi o parasita intestinal encontrado em S. guianensis, S. frontalis, S.
coeruleoalba, D. capensis, T. truncatus e Steno bredanesis. Em S. guianensis foi encontrado
com prevalência de 73,3%.
Como neste estudo, o intestino têm sido descrito como o habitat principal para espécies
do gênero Hadwenius (DANS et al., 1999). No entanto, em P. blainvillei do Rio Grande do Sul, H.
pontoporiae também foi encontrado em estômago (ANDRADE, 1996).Torres et al., (1992) cita a
ocorrência de H. tursionis em estômagos de Phocoena spinipinnis e Cephalorhynchus eutropia
no Chile, com prevalência de 16,7% e 4,3%, e intensidade média muito baixas (3,3 e 1) para
ambas espécies, respectivamente. Na costa da Argentina, Hadwenius sp também foi encontrado
nos estômagos de Lagenorhynchus obscurus com prevalência de 52,1% e intensidade média de
42,6 parasitos (DANS et al., 1999).
H. tursionis têm sido encontrado em várias espécies de cetáceos (ANDRADE et al., 1999;
TORRES et al., 1992), inclusive em S. guianensis de outras áreas do Brasil (ANDRADE;
PEREIRA, 1998).
Nos intestinos, os trematóides apresentam-se mais ou menos distribuídos nas porções
anteriores do órgão, de acordo com o que já foi especialmente documentado em P. blainvillei.
Tal fato pode indicara concentração da população de parasitas com propósitos reprodutivos,
particularmente num intestino muito longo (AZNAR et al.,1997).
Como a maioria dos intestinos foi congelado para posterior triagem, não foi possível
avaliar as possíveis lesões causadas pelos parasitas. Um exemplar de P. blainvillei (RPC
01/017) que apresentava H. pontoporiae na porção inicial do intestino, apresentou também
enterite crônica difusa discreta. Apesar disso, não consideramos que os mesmo possam causar
lesões significativas, principalmente devido a sua morfologia. Andrade (1996) descreve
franciscanas com médias de intensidade altas e nenhuma lesão macroscópica.
A ausência de diferença significativa entre os comprimentos totais dos animais e o número
de parasitas se deve principalmente às características das amostras, sendo que para P.
blainvillei a maioria dos animais era jovem e, no caso de S. guianensis, mais maduros. Em
ambos os grupos ocorreu uma ausência de animais situados nos extremos das faixas etárias. O
maior número de parasitas encontrado nas fêmeas de P. blainvillei no estado de São Paulo pode
refletir o fato de que os poucos exemplares deste sexo eram mais velhos do que a maior parte
dos machos jovens.
c) Acantocéfalos
Stenella frontalis, S. coeruleoalba e Steno bredanensis apresentaram acantocéfalos com
identificação ainda pendente.
No Brasil, acantocéfalos já foram registrados em intestinos de algumas espécies, como
Stenella coeruleoalba e Pseudorca crassidens (ANDRADE et al., 2001; ROSAS et al., 2002).
d) Cestóides
Várias espécies de cestóides (pertencentes as famílias Diplyllobothriidae e
Tetrabothriidae) são encontradas em cetáceos e pinípedes. Somente o gênero Strobicephalus é
considerado patogênico para cetáceos (DAILEY, 2001).
Neste estudo, encontramos cestóides da família Tetrabothriidae nos dois exemplares de
S. frontalis (RPC 01/006 e 01/007) e no S. coeruleoalba (IPeC 129). As duas espécies são
oceânicas e se alimentam de peixes e lulas (DI BENEDITTO et al., 2001b; ROSAS et al., 2002).
Aparentemente os cestóides Tethrabothriidae ocorrem mais em cetáceos, especialmente
nos oceânicos e teutófagos (ANDRADE, 1998). Andrade et al., (2001) relatam a presença de um
cestóide não identificado, pertencente a família Tethrabothriidae, em 14% dos intestinos de
falsas orcas (Pseudorca crassidens) encalhadas no Rio Grande do Sul. As falsas orcas são
cetáceos oceânicos que se alimentavam, neste caso, de lulas oceânicas e epipelágicas. Outros
relatos de cestóides tetrabotrídeos no Brasil também descrevem a ocorrência deste grupo de
parasitos mais em espécies pelágicas do que costeiras (MAIA-NOGUEIRA et al., 2001).
6.1.4 Outras localizações
Ovos de trematóide não identificado foram encontrados no baço do exemplar de Steno
bredanensis (RPC 01/149). A presença de parasitas em baço não é comum, e a reação
granulomatosa observada é típica de corpo estranho. Além disso, a presença do abcesso
periesplênico indica que os ovos poderiam ser oriundos de peritonite parasitária, apesar de não
haver sido observada a presença de trematóides soltos na cavidade.
Um dos exemplares de S. frontalis (RPC 01/007) apresentou crustáceos adultos
(Cirripedia: Lepadomorpha) presos entre os dentes e a gengiva. Este cetáceo foi acidentalmente
capturado junto com outro macho, provavelmente do mesmo grupo, em São Paulo. Aznar et al.,
(1994b) discutem que a diminuição da movimentação de um cetáceo doente, associada a
redução das capacidades regenerativa e imune da pele, favorecem a colonização por
crustáceos. As alterações anátomo-patológicas encontradas neste animal sugerem que este
indivíduo sofresse de um processo crônico, tornando-o debilitado e vulnerável. Tais fatos
sugerem que o cetáceo acometido poderia estar lento há algum tempo, uma vez que a
colonização destes crustáceos se faz através de uma larva.
O crustáceo Xenobalanus globicipitis já foi reportado em outros odontocetos no Brasil,
incluindo Pontoporia blainvillei, Sotalia guianensis e Tursiops truncatus no Rio de Janeiro, e
Physeter macrocephalus na Bahia (DI BENEDITTO; RAMOS, 2000; ENGEL, 1994). X.
globicipitis em L. obscurus do Peru apresenta prevalência de 38,9%, e a maior ocorrência nos
meses de julho e dezembro sugere um fator sazonal do ciclo de vida do crustáceo (VAN
WAEREBEEK et al.,1993).
Larvas de cestóides foram encontradas em Stenella coeruleoalba e S. frontalis. As do
exemplar de S. coeruleoalba (IPeC 129) foram identificadas como M. grimaldii.
Monorygma é um gênero de cisto plerocercóide comum em pequenos cetáceos, que pode
estar aderido ao peritôneo visceral ou parietal, parede abdominal ou aos órgãos reprodutores e
seus ligamentos. Estimulam a produção de uma cápsula fibrosa ao seu redor, fazendo com que
haja a presença de poucas células inflamatórias associadas (HOWARD et al., 1983). Os cistos
medem 20-40 mm e normalmente contém um cisticerco. Quando ocorre a morte do cisticerco, o
cisto costuma conter material caseoso junto com os restos do parasito (NORMAN, 1997).
Especula-se que dois morfotipos, grandes e pequenos, de um terceiro tipo de larva
(Scolex pleuronectis), encontrado em muitos organismos marinhos, incluindo cetáceos, sejam os
precursores destes dois grupos de parasitas (DAILEY, 2001). Não se sabe onde localizam-se as
formas adultas destes cisticercos, mas as estruturas como o escólex se parecem muito com as
dos parasitos de certos tubarões que se alimentam de golfinhos. No caso de M. grimaldii, a
estrutura especializada do cisto pode facilitar a transmissão do cisticerco, protegendo-o da lesão
mecânica causada pela ingestão por um predador como o grande tubarão branco (Carcharodon
carcharias). Alternativamente, se os hospedeiros definitivos forem tubarões que se alimentam de
animais em decomposição, como o tubarão tigre (Galeocerdo cuvier), o cisto pode preservar o
cisticerco no período entre a morte do golfinho e sua ingestão pelo tubarão (até 11 dias após a
morte do hospedeiro). A localização subcutânea de encistamento do P. delphini também torna-o
disponível a estes dois grupos, porém também seria adequada para que o ciclo se completasse
no tubarão charuto (Isistius brasiliensis), espécie que comumente se alimenta através de
pequenas mordidas em golfinhos (NORMAN, 1997). Desta forma, a infecção dos cetáceos pode
representar um “ciclo sem saída” (dead-end-host) para estes parasitas, apesar de que os
cetáceos podem ser hospedeiros intermediários naturais (DAILEY, 2001).
6.2 Patologia comparada das enfermidades parasitárias de pinípedes
6.2.1 Parasitos Pulmonares
a) Nematóides
Lesões e parasitas pulmonares são freqüentes em pinípedes, sendo que em animais
jovens causam lesões mais significativas (DAILEY, 1970; GULLAND et al.,1997; MORALES;
HELMBOLDT, 1971; ONDERKA, 1989;
STROUD; DAILEY, 1978). Os nematóides
metastrongilídeos Otostrongylus circumlitus (Crenosomatidae) e Filaroides (Parafilaroides) spp.
(Filaroididae) são descritos para o hemisfério norte e em alguns pinípedes antárticos. Não
existem relatos para a América do Sul, mas devido a escassez de estudos parasitológicos dos
pinípedes nesta região é provável que novas espécies estejam por ser descobertas
(MEASURES, 2001).
Em nosso trabalho, a prevalência de parasitos pulmonares foi de 66,6% (4/6). Dentre os
quatro animais acometidos, três eram jovens e dois destes tiveram como causa de morte a
pneumonia parasitária. Estes animais fazem parte do estudo de Ruoppolo (2003) e representam
12,9% (4/31) dos pinípedes analisados.
Dos dois machos jovens de A. australis, um deles (RPC 01/114) apresentou
broncopneumonia e pneumonia intersticial, ambas agudas, multifocais moderadas, vindo a óbito
no dia de ingresso ao centro de reabilitação. O outro macho jovem (RPC 01/151) apresentou
parasitas no espaço alveolar sem evidência de lesão nos fragmentos pulmonares examinados.
O macho jovem de O. flavescens (RPC 02/014) teve a causa de morte relacionada a
parasitos pulmonares, apresentando pneumonia parasitária fibrinosa moderada a severa,
associada a extensas áreas de edema, hemorragia e congestão moderadas. Uma fêmea adulta
de E. jubatus (RPC 98/301) apresentou parasitas pulmonares sem lesões relacionadas.
Porém, como não tivemos acesso aos órgãos frescos ou aos parasitas, não foi possível
identificar as espécies envolvidas, sendo que somente em corte histológico foi possível detectar
estruturas compatíveis com nematóides metastrongilídeos. De acordo com Measures (2001), O.
circumlitus são nematóides grandes encontrados nas vias aéreas principais dos pinípedes,
enquanto Filaroides (Parafilaroides) são pequenos nematóides que podem ser encontrados
enrolados formando nódulos dentro do parênquima respiratório de pinípedes, geralmente nos
alvéolos e pequenos brônquios. Devido ao pequeno tamanho dos Filaroides, na maioria das
infecções são detectados através do exame microscópico, estimulando desde uma pequena
reação inflamatória até mesmo a morte. Podem apresentar intensidade e prevalência altas de
acordo com as espécies envolvidas e a região.
A severidade das lesões por O. circumlitus depende da intensidade de infecção e
suscetibilidade do hospedeiro. As infecções estão confinadas a animais jovens, menores que um
ano de idade, que podem adquirir imunidade, porém também já foram observadas em animais
mais velhos. Estes casos, são considerados raros e frequentemente estes animais mais velhos
apresentam doenças crônicas que resultam em baixa resistência a patógenos e parasitas. As
intensidades de infecção podem variar entre um a 280 parasitas, sendo que infecções com mais
que 40 parasitas podem ser fatais (MEASURES, 2001).
Na Califórnia, a infecção de elefantes-marinhos-do-norte (Mirounga angustirostris) por O.
circumlitus é caracterizada por lesões severas que podem indicar associação parasitohospedeiro muito recente, onde os hospedeiros estão reagindo ao parasita no início de sua
migração antes mesmo que ele atinja maturidade reprodutiva. Tais lesões são bem diferentes
das encontradas em hospedeiros previamente conhecidos do mesmo parasita, como Phoca
vitulina da mesma área (GULLAND et al., 1997; MEASURES, 2001).
O. circumlitus e Parafilaroides decorus, podem ser vetores bactérias e vírus como, por
exemplo, Brucella spp. (MEASURES, 2001).
6.2.2 Parasitos Estomacais
a) Nematóides
Nematóides da família Anisakidae, principalmente do gênero Contracaecum spp., são
parasitas gastrointestinais muito comuns em pinípedes do mundo todo, já tendo sido registrados
em animais do Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina (ANDRADE et al., 1998; CAPOZZO et
al., 1994; CAPOZZO et al., 1998; DAILEY, 2001; REYES et al., 1992).
No estômago de A. tropicalis (RPC 01/246) foram encontradas muitas larvas de
nematóides com identificação pendente. Os parasitas encontravam-se livres no estômago, que
havia sido congelado, sem lesões macroscópicas evidentes. Apesar de não ter sido possível
fazer a análise histopatológica, acreditamos que os parasitas tenham causado lesões
significativas. O animal veio a óbito por pneumonia bacteriana e tinha lesões cardíacas
significativas.
Comumente, nematóides estomacais devido a sua constante presença, podem ser
responsáveis por uma irritação contínua no estômago de pinípedes, pois possuem aparato bucal
constituído por dentes construídos para erodir superfície da mucosa e as larvas chegam a invadir
a submucosa. Tal processo pode induzir úlceras cronificadas, levando a proliferação massiva de
tecido conjuntivo e de granulação. Por outro lado, pinípedes ingerem pedras voluntariamente
(provavelmente para auxiliar na trituração dos alimentos), que podem lesionar a mucosa
gástrica. Desta forma, os granulomas poderiam servir para tamponar processos bacterianos
agudos e perfuração (SCHROEDER; WEGEFORTH, 1935).
6.2.3 Parasitos Intestinais
a) Nematóides
Nos dois intestinos de A. tropicalis analisados (RPC 01/246 e 02/120) foi observada a
presença de larvas nematóides e acantocéfalos (prevalência de 100%, 2/2). As larvas de
nematóides, com identificação pendente, apresentaram média de intensidade de 9,5 parasitas
por hospedeiro.
Apesar da identificação pendente, este nematóides não apresentam características de
Uncinaria sp. (Ancylostomatidae), o nematóide comum de intestino de pinípedes, já registrado
em Otaria byronia e Arctocephalus australis do Uruguai e Chile (GEORGE-NASCIMENTO et al.,
1992).
b) Acantocéfalos
Os acantocéfalos foram observados com média de intensidade de 431,5 parasitas por
hospedeiro, a maioria pertencente ao gênero Corynosoma sp. Corynosoma sp. apresentou
prevalência de 100% (4/4) nos intestinos analisados pela bolsista ou terceiro. Como estes
intestinos foram congelados, não foi possível fazer análise histopatológica.
No A. australis (RPC 01/151) e em um A. tropicalis (RPC 01/152), foi relatada por terceiro
a ocorrência de Corynosoma sp. No A.. tropicalis observou-se histologicamente a presença de
enterite crônica difusa, moderada a severa, com marcante distorção das vilosidades.
Corynososma sp. é parasita comum de pinípedes, e é encontrado com grande freqüência
em animais encalhados no estado de São Paulo (DAILEY, 2001; MARANHO, 2002). Também
são encontrados em pinípedes do Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina (ANDRADE et al.,
1998; CAPOZZO et al., 1994; REYES et al., 1992).
Em A. australis do Uruguai, este parasita apresenta prevalência de 100% e médias de
intensidade altas, indicando que se trata de um helminto com alto poder de colonização. Parasita
ambos os sexos hospedeiros, o que sugere uma dieta comum, ao menos quanto ao hospedeiro
intermediário deste parasito. Não são observadas lesões e parecem não afetar de forma
significativa os hospedeiros definitivos (TADDEO et al., 1998).
6.2.4 Outros
Sarcocystis spp. foi encontrado na musculatura do diafragma de um macho adulto de A.
tropicalis (RPC 01/246). Este animal foi encontrado morto e teve como causa de morte a
pneumonia bacteriana. Dailey (2001) menciona que Sarcocystis spp. não causa sintomas
quando localizado na musculatura, mas no tecido cerebral pode causar encefalite (LA POINTE et
al., 1998).
MARANHO, A. Comunicação pessoal. 2002
6.3 Patologia comparada das enfermidades parasitárias de cetáceos e pinípedes
A maioria dos exemplares de cetáceos analisados, principalmente P. blainvillei, foram
capturados acidentalmente em redes de pesca. Não sabemos ainda exatamente quais fatores
podem facilitar o enredamento. Ruoppolo (2003) encontrou diversas lesões em animais da
mesma amostra aqui utilizada, sugerindo que enfermidades podem predispor a captura
acidental.
A mortalidade induzida por enredamento em P. blainvillei é maior entre os jovens, com
mais da metade dos animais capturados com menos de três anos no Brasil, Argentina e Uruguai.
Este fato pode refletir a estrutura etária das populações locais ou um comportamento diferente
dos animais mais jovens, tornando-os mais vulneráveis (OTT et al., 2002; ROSAS, 2000). Dentre
estes comportamentos de situação de risco destacam-se, por exemplo, a inexperiência dos
animais que estão iniciando a fase de ingestão de dieta sólida, ou então determinadas artes de
pesca nas profundidades mais utilizadas pelos jovens (LITTLE, 2002).
Os machos de outras espécies que também foram capturados apresentaram lesões
significativas, fato que poderia levar os animais a se alimentar dos peixes mortos nas redes, e
desta forma facilitar o enredamento (RUOPPOLO et al., 2002).
Além disso, a maior incidência de mortalidade entre machos capturados ou encalhados
pode ser devido a um predisposição relacionada ao sexo, tanto para aquisição de parasitas
como diminuição da imunidade (ZUK; MCKEAN, 1996).
No geral, animais maiores e mais velhos podem adquirir mais parasitas, por que ficam
expostos por mais tempo, e também por que pode ocorrer ingestão seletiva de estágios
infectantes em hospedeiros intermediários que sejam parte da sua dieta (BRIEVA e OPORTO,
1991).
Na verdade, em animais onde ocorre dominância, hierarquia e influência do status social,
duas teorias são conflitantes: se o animal dominante ingere mais presas que estão contaminadas
(efeito negativo), por outro lado, seu estado nutricional seria melhor e também é provável que
desenvolveria mais facilmente uma resistência à infecção (efeitos positivos) (GULLAND, 1997).
No nosso estudo, assim como em outros com animais selvagens, as amostras são
geralmente oportunistas e o número de amostras é pequeno, raramente permitindo análises em
classes etárias, ou então são diversas o suficiente para detectar heterogeneidade nas relações
parasita hospedeiro (GULLAND, 1997).
O maior número de lesões relacionadas aos parasitos pulmonares para ambos os grupos
(cetáceos e pinípedes) é uma condição debilitante importante para animais aquáticos que
dependem o tempo todo da capacidade pulmonar. Lesões pulmonares podem afetar sua saúde
e habilidade de mergulho, subseqüentemente afetando a alimentação, crescimento e
sobrevivência (MEASURES, 2001).
Os pulmões estão na via das migrações parasitárias, e os vários parasitos que passam
através deles causam graus variados de dano tecidual, de acordo com a natureza e a
intensidade de interação parasita-hospedeiro. Freqüentemente as lesões produzidas por esta
migração são de significância mínima e de fácil resolução, porém existem exceções. Lesões
pulmonares severas, e algumas vezes fatais, podem ocorrer se o número ou o tamanho dos
parasitas migrando concomitantemente for grande. Podem ocorrer ainda reações de
hipersensibilidade quando houver exposição prévia do hospedeiro natural ou pela infecção de
um hospedeiro não adaptado (DUNGWORTH, 1993). Em animais imunocomprometidos por
contaminantes, outros agentes infecciosos, lesões e desnutrição, as infecções podem ser
agravadas (MEASURES, 2001).
Os parasitos pulmonares são considerados uma das principais causas de mortalidade em
populações de cetáceos devido aos efeitos diretos de pneumonias parasitárias, bacterianas e
complicações cardiovasculares, ou por reações de hipersensibilidade ao parasita (JEPSON et
al., 2000). Os parasitos de odontocetos são especialmente interessantes devido a sua estreita
especificidade parasito-hospedeiro, sua notável abundância em um hospedeiro infectado e
aparente alta incidência da infecção (DOUGHERTY, 1943a).
São particularmente importantes na saúde de populações selvagens (DAILEY et al., 1991)
e vem sendo reportadas com enorme freqüência em cetáceos (BALBUENA et al., 1994;
BROSENS et al., 1996; JEPSON et al., 2000; MIGAKI et al., 1971; MOSER; RHINEHART, 1993;;
ZYLBER et al., 2002) e pinípedes (DAILEY, 1970; GULLAND et al.,1997; ONDERKA, 1989,
STROUD; DAILEY, 1978) do mundo todo.
Já foi sugerido que nematóides pulmonares como O. circumlitus, adquiridos
aparentemente logo após o desmame através da ingestão de peixes contaminados, podem
exercer um papel importante na dinâmica das populações devido ao seu efeito na sobrevivência
dos filhotes (MEASURES, 2001; ONDERKA,1989).
As lesões pulmonares nos pinípedes jovens da nossa amostra também podem
representar o início da exposição e adaptação destes animais. Infelizmente nosso número
amostral não permite avaliar se a intensidade de infecção e lesões diminui com a idade para a
maioria dos parasitos observados em nosso estudo.
Os nematóides gastrointestinais eram esperados já que estão presentes com grande
freqüência no ambiente marinho. Tanto cetáceos quanto pinípedes apresentam freqüentemente
úlceras gástricas que podem estar associadas a parasitas nematóides, porém tais lesões e
parasitas não são consideradas fatais (ABOLLO et al., 1998; SCHROEDER; WEGEFORTH,
1935; STROUD; DAILEY, 1978).
Os trematóides encontrados com grande prevalência em cetáceos aparentemente não
causaram lesões significativas. Os estômagos e intestinos em sua maioria não foram analisados
histologicamente, mas foi observada enterite crônica em um exemplar de P. blainvillei
parasitado.
Os acantocéfalos de cetáceos e pinípedes também parecem não causar lesões, a não ser
em grande número, quando podem estar associados a enterites graves.
6.4 Ecologia dos parasitos de mamíferos marinhos da costa sudeste e sul do Brasil
Comparando a helmintofauna de cetáceos e pinípedes em seus aspectos ecológicos e
filogenéticos, Delyamure (1955) chegou a teorias interessantes, ainda aceitas hoje em dia
(RAGA et al., 2001). Ele estabeleceu que a helmintofauna dos pinípedes foi produzida por
migrações de helmintos de outras ordens animais, e que nenhuma família de helmintos existe
exclusivamente em pinípedes. Por outro lado, existem famílias inteiras de helmintos
(Brauninidae, Crassicaudidade) cujos representantes são parasitas específicos de cetáceos
(Figura 33).
A maioria dos pinípedes são animais que vivem no litoral, ecologicamente necessitando
de substrato sólido e ambiente terrestre para sua reprodução, estando desta forma, em contato
com animais aquáticos, terrestres e aves marinhas. Desta forma, nos pinípedes, a helmintofauna
é representada por espécies encontradas em vertebrados terrestres, e também por formas
características de cetáceos e aves marinhas. Os cetáceos, ao contrário dos pinípedes, são
animais pelágicos, tendo quebrado seu elo ecológico com os mamíferos terrestres há muito
tempo. Ao mesmo tempo, eles adquiriram helmintos parcialmente de pinípedes e de aves
marinhas (DELYAMURE, 1955).
Não existe dúvida que hospedeiros intermediários e suplementares de pinípedes, e
especialmente cetáceos, tem que ser espécies regularmente difundidas, já que somente desta
forma os ciclos podem ocorrer nos oceanos ilimitados. Em certas áreas geográficas onde
pinípedes e cetáceos estão presentes em grandes números e se reúnem periodicamente
(possivelmente em áreas onde se alimentam ou engordam), deve haver uma certa densidade
necessária das formas infectantes destes helmintos nos hospedeiros intermediários, que
coincide com a grande quantidade destes hospedeiros intermediários. Tais características
ocorrem principalmente nas regiões boreal e antiboreal, com altas densidades de pinípedes,
cetáceos e outros animais menores. Além disso, nestas áreas existem duas épocas (primavera e
outono) de máximo desenvolvimento de plâncton e, consequentemente, de outras espécies,
enquanto que nas regiões tropicais e circumpolares ocorre somente uma, na primavera
(DELYAMURE, 1955).
Variações sazonais na fauna parasitária podem ocorrer devido a mudanças ambientais
locais, como por exemplo, a presença de correntes frias no Rio de Janeiro, durante a primavera
e o verão, que trazem nutrientes e aumentam a diversidade e abundância de várias espécies de
hospedeiros intermediários e definitivos (MOGROVEJO; SANTOS, 2002).
Na costa da Argentina, diferentemente das espécies pelágicas, os cetáceos costeiros
apresentaram os mesmos grupos de parasitos: Anisakis sp, Braunina cordiformis e trematóides
da família Campulidae. Larvas cestóides foram encontradas em cetáceos pelágicos teutófagos.
Pinípedes exibiram Anisakis sp, Contracaecum sp, Corynosoma sp. Bolbosoma sp só foi
registrado em cachalote (Physeter macrocephalus) que é um cetáceo pelágico e teutófago
(REYES et al., 1992).
Andrade (1998), dividiu os cetáceos encalhados na costa do Rio Grande do Sul em cinco
grupos, a partir de seus parasitos: Grupo 1: cetáceos costeiros (Polymorphus cetaceum,
Bolbosoma turbinella, Hadwenius sp); Grupo 2: pinípedes (Contracaecum sp e Corynosoma sp);
Grupo 3: cetáceos oceânicos ictiófagos (Braunina cordiformis); Grupo 4: cetáceos oceânicos
teutófagos (Bolbosoma capitatum, Tetrabothrideos e larvas cestóides); Grupo 5: cetáceo
oceânico ictiófago e teutófago (Braunina cordiformis, Bolbosoma capitatum e Tetrabotrideos).
A helmintofauna na região sudeste é caraterizada pela presença constante e amplamente
distribuída de nematóides e trematóides. Por outro lado, cestóides e acantocéfalos são
observados mais em pinípedes e animais mais oceânicos, ictiófagos e teutófagos. Apesar dos
poucos relatos de parasitas no Norte e Nordeste do Brasil, aparentemente este mesmo tipo de
divisão é observado para o resto do país, com animais que tenham dieta e/ou área de
alimentação próximas (simpátricos) apresentando os mesmos grupos de parasitas. Na região
sul, mesmo os animais mais costeiros também apresentam cestóides e acantocéfalos. Os
resultados do nosso estudo também comprovam a maior diversidade de espécies parasitas
ocorrendo mais ao sul do país, provavelmente relacionada a maior concentração de espécies de
mamíferos marinhos, incluindo pinípedes, ocasionando uma maior densidade no ambiente.
Apesar da falta de registros de parasitas em pinípedes do Brasil, devido ao pequeno
número de projetos relacionados a parasitas e patologia deste grupo de carnívoros, é importante
ressaltar que os parasitas existem, estão presentes no ambiente e a infecção ocorre.
A ocorrência de pinípedes em águas brasileiras é registrada especialmente na região sul,
com machos e jovens durante os meses de inverno e primavera. Não existem colônias de
reprodução em nosso litoral, mas importantes áreas de concentração de O. flavescens no Rio
Grande do Sul, próximo a Lagoa dos Patos (São José do Norte) e na Reserva Ecológica da Ilha
dos Lobos (Torres), sendo sua presença também ocasionalmente registrada nas regiões
Sudeste e Nordeste (ROSAS et al., 1994; PINEDO et al., 1992; IBAMA, 2001). Além disso,
outras espécies, como A tropicalis tem ampla distribuição no hemisfério sul, com indivíduos
errantes encontrados a milhares de quilômetros de seus locais de reprodução, inclusive no
Nordeste do Brasil, principalmente nos meses de inverno (PINEDO et al., 1992; VERGARA et al.,
2000).
De maneira geral, o ambiente costeiro é bem mais rico em parasitas e existem vários
casos de novas acomodações recentes ou especiações de parasitas a novos hospedeiros.
Apesar da aparente continuidade entre o ambiente costeiro e o oceânico, a fauna parasitária dos
mamíferos marinhos pelágicos é distinta e pobre comparativamente. Vários fatores contribuem
para isso, sendo primeiro o fato de muitos grupos de parasitas estarem subrepresentados. A
diversidade dos digenéticos provavelmente é contida por que ele necessitam quase que
exclusivamente de gastrópodes e bivalves como hospedeiros intermediários, que são
abundantes no ambiente costeiro e não nas águas pelágicas. Segundo, as comunidades de
hospedeiros também são mais pobres e por isso, a troca de parasitas entre eles fica diminuída.
Terceiro, os estágios infectantes estão muito mais diluídos no ambiente pelágico ,e as taxas de
transmissão são menores. Por outro lado, alguns grupos de parasitas são predominantemente
pelágicos, como por exemplo os cestóides tetrabotrídeos que ocorrem em aves e cetáceos
pelágicos (RAGA et al., 2001).
No caso específico de Pontoporia blainvillei, uma diferença qualitativa variando com a
latitude é claramente observada, sendo que, enquanto no Rio de Janeiro não são encontrados
parasitos gastrointestinais (SANTOS et al., 1996) e em São Paulo e Paraná ela só apresenta
uma espécie de trematóide intestinal (MARIGO et al., 2002); no Rio Grande do Sul, Uruguai e
Argentina são encontradas até cinco espécies, inclusive de acantocéfalos comuns nos pinípedes
da mesma área (ANDRADE, 1996; ANDRADE et al., 1998). Isto se deve provavelmente a uma
maior contaminação ambiental, provocada pela presença de hospedeiros definitivos e de
hospedeiros intermediários infectados.
O acantocéfalo Corynosoma australe, por exemplo, parece ser um helminto com alto
poder de colonização (TADDEO et al., 1998), e realmente está presente no Rio Grande do Sul
com alta prevalência e intensidade em um item importante da dieta das P. blainvillei, a corvina
branca (Micropogonias furnieri). No entanto, aparece com menor prevalência e intensidade na
mesma espécie de peixe no Rio de Janeiro, onde coincidentemente não é um item preferencial
das franciscanas (ALVES; LUQUE, 2001; DI BENEDITTO; RAMOS, 2001). Desta forma, P.
blainvillei pode funcionar como um hospedeiro ecológico facultativo para C. australe,
sustentando uma porção significativa da população do parasita, numa área de grande
contaminação ambiental devido a presença de outros hospedeiros naturais, como os pinípedes.
Em outras áreas, como Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná, parasitas encontrados em outros
cetáceos hospedeiros definitivos podem estar presentes no ambiente e nos itens alimentares, no
entanto, talvez nestas áreas, estes outros cetáceos sejam hospedeiros mais adequados do que
P. blainvillei.
P. blainvillei adaptou-se ao ambiente marinho mais tardiamente, tendo um ou mais
ancestrais em água doce, o que implicaria em importantes mudanças de habitats para os seus
parasitas (AZNAR et al., 1994a). Desta forma, ela também pode ainda não apresentar
características fisiológicas tão adequadas para o desenvolvimentos dos parasitas, mesmo que
os albergue em áreas onde a concentração no ambiente é muito grande (hospedeiro ecológico
facultativo). Vários autores indicam diferenças anatômicas peculiares nos pulmões e trato
gastrointestinal das franciscanas (BROWNELL, 1989; YAMASAKI et al., 1974; YAMASAKI;
KITO,1984) que podem realmente influenciar na colonização dos parasitos. Intestinos
relativamente simples, por exemplo, podem propiciar menor número de nichos para colonização
de parasitas e favorecer comunidades de helmintos pobres (BALBUENA ; RAGA, 1993).
Outro fator importante é a dieta dos hospedeiros. Cetáceos em sua maioria são
considerados oportunistas, favorecendo-se das espécies abundantes numa determinada região
e/ou época do ano. No entanto a ingestão seletiva de algumas presas pode aumentar a
diversidade de parasitas. Por exemplo, P. blainvillei são extremamente costeiras e se alimentam
de espécies de peixes de fundo (bentônicas ou demersais). Tais espécies de peixes abrigam
uma concentração maior de parasitas do que os peixes da coluna d’água, por que sua
alimentação consiste de hospedeiros intermediários mais infectados (AZNAR et al., 1994a).
A maioria dos parasitas de mamíferos marinhos utilizam a cadeia alimentar para sua
transmissão e não podem exercer uma grande seleção de hospedeiro, já que podem ser
consumidos tanto pelos hospedeiros “certos” quanto os “errados”. Quando este encontro com o
hospedeiro “errado” é casual, sua significância ecológica e evolucionária é mínima. No entanto,
se os encontros se repetem, a acomodação ou especiação do parasita ao hospedeiro antes
“errado” pode acontecer. Isto é obviamente mais fácil quando o hospedeiro alvo é
filogeneticamente próximo ao hospedeiro original e a probabilidade de encontro é grande (RAGA
et al., 2001).
O conceito de filogenia deve ser incorporado na análise das estruturas das comunidades
parasitárias. A comunidade parasitária de duas espécies hospedeiras relacionadas são
provavelmente similares, às vezes não só por causa de convergência ecológica, mas por que
compartilham de um ancestral comum recente (POULIN, 1996). Quanto maior a distância
filogenética entre os hospedeiros, menor a probabilidade de que o parasita de um hospedeiro
possua antígenos compatíveis com o outro (BALBUENA; RAGA, 1993).
A origem dos parasitas pulmonares Pseudaliidae, por exemplo, parece ser terrestre (a
maioria das espécies de metastrongilídeos são encontradas em mamíferos terrestres) e teriam
se tornado adaptados ao mar junto com seus hospedeiros. Dificilmente ocorre “troca de
hospedeiro” com outros mamíferos marinhos como, por exemplo, focas e mais facilmente ocorre
entre espécies de odontocetos simpátricas (BALBUENA et al., 1994). Desta forma, é fácil
entender por que o parasita pulmonar Halocercus brasiliensis pode ser transmitido e encontrado
em delfinídeos filogeneticamente próximos como Sotalia guianensis e Stenella coeruleoalba, e
não em membros família Pontoporiidae como P. blainvillei. Misticetos também parecem não
albergar parasitas pulmonares, o que também pode refletir uma diferente história evolucionária,
anatomia, dieta e comportamento, quando comparados com odontocetos (MEASURES, 2001).
Da mesma forma, a transmissão do trematóide digenético Hadwenius tursionis é
considerada mais fácil entre o mesmo grupo filogenético de delfinídeos (Sotalia guianensis,
Tursiops truncatus, Stenella frontalis, Delphinus capensis), mesmo sendo alguns basicamente
costeiros e outros mais pelágicos. Por outro lado, a mesma espécie trematóide nunca foi
encontrada em P. blainvillei de ambientes costeiros.
O trematóide digenético Hadwenius pontoporiae é especifico e exclusivo de P. blainvillei e
já tendo sido encontrado em animais de vários locais do estado de São Paulo, no Paraná, Rio
Grande do Sul, Uruguai e Argentina, com diferenças significativas em prevalência e intensidade
de infecção, aumentando com a latitude (ANDRADE, 1996; MARIGO et al., 2002 (Gráficos 10 e
11). Tais dados sugerem que H. pontoporiae esteja coevoluindo com P. blainvillei .
400
100%
90%
350
80%
300
70%
60%
Prevalências
Médias de Intensidade
450
250
200
150
50%
40%
30%
100
20%
50
10%
0%
0
1
2
3
4
5
6
7
1
2
3
4
5
6
7
Áreas
Áreas
Observ ados
Linear (Observ ados)
Observados
Linear (Observ ados)
Gráficos 10 e 11: Gráfico das médias de intensidade e prevalência (respectivamente) de
Hadwenius pontoporiae em P. blainvillei de acordo com áreas: 1. Ubatuba (n=1); 2. Praia Grande
e Guarujá (n=15), 3. Itanhaém (n=2); 4.Cananéia (n=17); 5) Paraná (n= 14); 6) Rio Grande do
Sul (n=53, Andrade, 1996) e 7) Argentina (n= 46, Aznar et al.,1994a).
A espécie P. blainvillei ocorre desde Itaúnas no Espírito Santo até Golfo Nuevo na
Argentina e baseados em caracteres morfométricos, duas formas geográficas são citadas, a
“forma norte”, menor, entre os 22°S - 27°S e “forma sul”, maior, entre os 32°S – 38°S. Com base
na comparação das espécies de parasitos do Brasil, Uruguai e Argentina, sugere-se a divisão da
população sul em dois grupos, um incluindo animais do Rio Grande do Sul e Uruguai e outro os
da Argentina; tais informações são corroboradas por estudos genéticos, hábitos alimentares,
comportamento e resposta reprodutiva (ANDRADE, 1996; SECCHI et al., 2002). Andrade (1996)
sugere também a existência temporária de dois estoques ecológicos de P. blainvillei durante a
primavera, um no litoral do Rio Grande do Sul e outro na Argentina.
As diferenças de prevalência de H. pontoporiae entre P. blainvillei de São Paulo e Paraná
são significativas com relação a prevalência no Rio Grande do Sul, comprovando a separação
destes dois grupos, que fariam parte da forma norte e sul respectivamente (MARIGO et al.,
2002). Em análises genéticas, apesar da proximidade, os animais do Paraná são mais similares
aos do Rio Grande do Sul do que aos do Rio de Janeiro (SECCHI et al., 2002).
A separação da espécie somente entre “forma norte” e “forma sul” tem se mostrado
insuficiente para efeitos de conservação, já que as ameaças ocorrem em diferentes níveis de
acordo com a situação local. Recentemente, foi proposta a divisão da população em quatro
áreas de manejo, ou seja, duas para a “forma sul” e a divisão da “forma norte” em dois estoques
também, um do Espírito Santo ao Rio de Janeiro e outro de São Paulo a Santa Catarina
(SECCHI et al., 2002).
Desta forma, o uso de H. pontoporiae como marcador biológico para estoques de
franciscanas têm sido indicado e realizado com sucesso, aliado a outras ferramentas
(ANDRADE, 1996; MARIGO et al., 2002; SECCHI et al., 2002).
H. tursionis descrito para Tursiops truncatus têm sido encontrado em outras espécies de
cetáceos na América do Sul (ANDRADE et al., 1998; TORRES et al., 1992), inclusive em Sotalia
guianensis de outras áreas do Brasil (ANDRADE PEREIRA, 1998). H. tursionis também poderia
ser utilizado como marcador biológico, já que de acordo com o Plano de Ação para os Mamíferos
Aquáticos do Brasil, a identificação de estoques desta espécie de cetáceo também pouco
conhecida, é um dos projetos prioritários em águas brasileiras (IBAMA, 2001).
A confiabilidade da comparação entre a fauna parasitária de amostras de hospedeiros de
diferentes localidades depende da simultaneidade das colheitas. Caso contrário, há risco de
aspectos espaciais e temporais interferirem com os resultados (AZNAR et al., 1995).
Infelizmente, a obtenção simultânea de amostras de diferentes locais é praticamente impossível
devido a característica oportunista dos estudos de mamíferos marinhos selvagens. Porém, tal
obstáculo não elimina a importância e utilidade das amostras colhidas.
Atualmente, alguns dos projetos prioritários para várias espécies no Brasil estão
relacionados com a colheita de material biológico e identificação das causas de mortalidade e da
fauna parasitária para auxiliar a identificação de estoques ecológicos (IBAMA, 2001). Estes
estoques são um artifício humano usados para fins de manejo e conservação, e como tal devem
sempre ser interpretados com precaução (ANDRADE, 1996).
Figura 33: Padrões de compartilhamento de parasitas, mostrando as famílias dos gêneros.
Círculos incluem as famílias exclusivas de cada grupo de hospedeiros, + Polymorphidae,
* Diphyllobothriidae. Adaptado de Raga et al., 2001.
7 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Como existe um grande interesse nos estômagos dos animais para análise do conteúdo
alimentar e estudos de dieta, esses órgãos vêm sendo investigados por terceiros, e os parasitos
observados são colhidos, fixados e armazenados por estes. Dessa forma, alguns parasitos
podem ter sido perdidos durante a triagem e/ou devido a problemas na colheita, fixação e
armazenagem. Lesões causadas por ovos e/ou parasitas no cérebro e ouvido interno de
cetáceos já foram reportadas e, apesar da resistência dos pesquisadores quanto a abertura do
crânio e falta de costume, tais estruturas deveriam ser avaliadas sempre que possível. Porém,
acreditamos que esses obstáculos vêm sendo paulatinamente ultrapassados, através da
conscientização e compreensão dos pesquisadores de outras áreas.
Um aspecto paralelo a essa situação refere-se também a perda de material para o
estudo histopatológico, haja vista que quando congelado, o órgão torna-se impróprio para
análise microscópica. Devido a longa duração das necrópsias para colheita de diversas
amostras, os intestinos costumam ser congelados para análise posterior, já que o método
específico de necrópsia parasitológica demanda bastante tempo. Desta forma, é priorizada a
utilização do intestino todo, congelado, para medida de comprimento total e contagem de
parasitos, e somente uma pequena amostra do início e final para histopatologia. Visto que na
maioria das espécies hospedeiras estudadas até agora prevalece a presença de pequenos
trematóides intestinais, não acreditamos que os mesmos possam causar grandes lesões,
principalmente devido a sua morfologia, como já foi citado. No entanto, as amostras para
histopatologia não devem ser negligenciadas.
Finalmente, cumpre ressaltar que até o momento não foi possível observar parasitos vivos
apesar de recebermos alguns cetáceos com morte recente. Além disso, o congelamento dos
estômagos e intestinos provoca a morte dos parasitos, dificultando a identificação dos mesmos.
Porém, cremos que isso não tem comprometido a investigação das estruturas internas, e
consequentemente a identificação da maioria dos parasitos.
8 CONCLUSÕES
•
Dentre as enfermidades parasitárias encontradas, a alta incidência de parasitos e lesões
pulmonares em S. guianenis é preocupante.
• As lesões relacionadas aos parasitos pulmonares para ambos os grupos (cetáceos e
pinípedes) são uma condição debilitante importante para animais aquáticos. Nematóides,
trematóides, acantocéfalos e cestóides gastrointestinais aparentemente não causaram
lesões significativas.
•
Os trematóides H. pontoporiae e H. tursionis podem ser utilizados como marcadores
biológicos de estoques de P. blainvillei e S. guianensis respectivamente, pois apresentam
diferentes níveis de infecção dentro das áreas amostradas neste estudo e com base nos
dados de literatura. Porém, é necessário que a metodologia utilizada seja padronizada e os
resultados analisados com cautela.
•
As informações referentes a achados anatomopatológicos, mesmo de indivíduos capturados
acidentalmente, dessa forma supostamente saudáveis, devem buscar a determinação do
real significado do processo patológico e o estado sanitário das populações, inclusive no
caso do impacto de parasitas onde vários fatores intrínsecos e extrínsecos podem estar
relacionados. Devemos buscar também a compreensão dos efeitos das relações parasita
hospedeiro na sobrevivência das populações e não só dos indivíduos.
REFERÊNCIAS
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