Remoção de frutos e sementes por roedores e marsupiais

Transcrição

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UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA
CURSO DE BACHARELADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE SISTEMÁTICA E ECOLOGIA
LABORATÓRIO DE ECOLOGIA TERRESTRE
REMOÇÃO DE FRUTOS E SEMENTES POR ROEDORES E MARSUPIAIS
NA MATA ATLÂNTICA DA PARAÍBA
Águeda Lourenço Vieira da Silva
Orientador: Prof. Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma
João Pessoa, 2013
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Orientador: Prof. Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma
Trabalho - Monografia apresentado
ao Curso de Ciências Biológicas
(Trabalho Acadêmico de Conclusão
de Curso), como requisito parcial à
obtenção do grau de Bacharel em
Ciências Biológicas.
João Pessoa, 2013
3
Catalogação na publicação
Universidade Federal da Paraíba
Biblioteca Setorial do CCEN
S587r Silva, Águeda Lourenço Vieira da.
Remoção de frutos e sementes por roedores e marsupiais na Mata
Atlântica da Paraíba / Águeda Lourenço Vieira da Silva. – João Pessoa, 2013.
75p. : il. –
Monografia (Bacharelado em Ciências Biológicas) Universidade Federal
da Paraíba.
Orientador: Prof. Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma.
1. Frutos - Remoção. 2. Sementes - Dispersão. 3. Interações fruto-animal.
4. Botânica. I. Título.
UFPB/BS-CCEN
CDU 581.47(043.2)
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Trabalho - Monografia apresentado ao Curso de Ciências Biológicas (Trabalho
Acadêmico de Conclusão de Curso), como requisito parcial à obtenção do grau de
Bacharel em Ciências Biológicas.
Data: _____________________________
Resultado: _________________________
BANCA EXAMINADORA:
______________________________________________________________________
Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma (orientador)
______________________________________________________________________
Dra. Denise Dias da Cruz (avaliadora)
______________________________________________________________________
Dr. Bráulio Almeida Santos (avaliador)
______________________________________________________________________
Dr. Alan Loures Ribeiro (suplente)
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AGRADECIMENTOS
Primeiramente agradeço a Deus por permitir essa grande conquista.
Agradeço aos meus pais, Heleno e Rizonete, que me ensinaram desde sempre a
ser humilde, honesta e perseverante independente da situação. Devo a vocês tudo que
sou. Agradeço ao meu irmão Helder, pelo qual tenho um grande carinho, por me fazer
rir e acreditar num futuro de mudanças e realizações.
A minha irmã querida, Aline, que talvez por seguir os meus passos, também
encontrou o caminho do universo acadêmico e da Biologia, o que nos uniu ainda mais.
Afinal, a Biologia e a Universidade nos renderam muitas conversas e gargalhadas antes
de dormir.
Aos demais familiares e parentes que acreditaram no caminho que escolhi e que
me incentivaram a seguir em frente.
Ao meu namorado, agora noivo, e já daqui alguns dias marido, Bruno. Obrigada
por entender os dias longes em decorrência das idas ao campo, ou o meu desespero no
fim dos semestres e na véspera da entrega de relatórios e tantos outros trabalhos de
disciplinas. Obrigada por sempre me ouvir e ter acreditado em mim mesmo quando eu
não acreditava, me fazendo ter sempre foco no meu curso.
Quero agradecer aos meus professores do ensino fundamental e médio, que
mesmo em condições não tão favoráveis no ensino público, decidiram seguir a profissão
mais primordial de um país: a de professor. Graças a vocês pude chegar até aqui. Levo
comigo a garra e amor à profissão que me mostraram em sala de aula.
Ao Dr. Alexandre Palma, agradeço por ter sido mais que um professor e
pesquisador, um orientador com quem sempre pude contar. Que me mostrou o caminho
da Ecologia e da Ciência de uma forma ética, acima de tudo, e esteve presente do campo
à elaboração e correção da minha pesquisa. Muito obrigada por tirar minhas dúvidas
sobre teorias e, pra mim, complicadas análises estatísticas, e também por me apresentar
os pequenos mamíferos, pelos quais me apaixonei. Obrigada por incitar em mim o
questionamento sobre a dinâmica da natureza, que agora me é quase instintivo.
Clarice V. de Souza, companheira de campo, laboratório e sala de aula.
Obrigada pelos momentos de descontração, pela imensa ajuda na minha pesquisa (em
todas as fases) e pela amizade formada entre nós. Agradeço também a Altielys C.
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Magnago por ter sido um ótimo companheiro de laboratório e de campo. Sem vocês
dois o resultado final desse trabalho não teria sido tão bom!
Meus agradecimentos ao botânico Pedro Gadelha pelas identificações das
espécies vegetais, e por se mostrar sempre disponível para me auxiliar nessa etapa.
Agradeço a todos os membros da Reserva Biológica Guaribas pelo auxílio no
campo, fornecendo infra-estrutura e ideias para este trabalho. Em especial as pessoas
Jorge L. do Nascimento (Julião) e Getúlio.
Meus colegas e amigos de turma Jean, Layla, Laura, Ingrid, Jessica Túlio,
Alexandre, Ana Carolina, Êmille, dos quais estive ora mais próxima de uns ou de
outros. Obrigada pelas brincadeiras e discussões sobre temas aparentemente sem sentido
nas horas vagas e pelo companheirismo na hora em que a coisa apertava.
Agradeço à professora Eliete de Lima Paula Zárate, que me auxiliou durante
todos os períodos se mostrando sempre disposta a ajudar os alunos, e aos demais
membros da Coordenação do Curso de Ciências Biológicas.
Agradeço por fim à Pró Reitora de Pós Graduação e Pesquisa (PRPG) e ao
CNPq pela bolsa de Iniciação Científica.
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SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................. 8
FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA ................................................................................. 14
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 17
ARTIGO ......................................................................................................................... 22
RESUMO .................................................................................................................... 22
ABSTRACT................................................................................................................ 23
INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 24
MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................ 26
RESULTADOS .......................................................................................................... 29
DISCUSSÃO .............................................................................................................. 32
CONCLUSÕES .......................................................................................................... 34
REFERÊNCIAS.......................................................................................................... 35
CONSIDERAÇÕES FINAIS ......................................................................................... 40
APÊNDICE .................................................................................................................... 56
ANEXO .......................................................................................................................... 67
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INTRODUÇÃO GERAL
A dispersão de sementes e a polinização são dois processos mutualísticos entre
animais e plantas. A recompensa para o animal geralmente é em forma de recurso
alimentar, disponível principalmente nos frutos e nas flores, e a planta se beneficia da
mobilidade que o animal pode lhe oferecer (Berenbaum, 2001).
A dispersão de frutos e sementes pode ocorrer através de diferentes agentes
como o vento, a água, a gravidade e os animais. Em florestas tropicais em geral, cerca
de 75% ou mais das espécies arbóreas apresentam frutos carnosos que são dispersos por
aves e mamíferos (Howe & Smallwood, 1982).
A remoção de sementes, bem como a dispersão de sementes são apenas alguns
dos vários processos do ciclo de dispersão de sementes, o qual termina com o
recrutamento de plantas adultas e influencia a disponibilidade de frutos na próxima
geração daquela espécie (Wang & Smith, 2002). Na figura A, retirada de Wang &
Smith (2002), podemos observar o ciclo completo de dispersão de sementes e o
processo de remoção de sementes, que está destacado em amarelo, o qual foi o foco do
presente trabalho.
Figura A: Ciclo de dispersão de sementes e os processos que o compõem (Wang & Smith, 2002).
Observando a figura podemos notar que a remoção de frutos por animais
frugívoros está ligada diretamente à disponibilidade de frutos no ambiente. Assim, os
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padrões fenológicos das espécies vegetais de um local podem determinar a dinâmica das
interações frugívoros-plantas (Silva, 2003).
A variação na disponibilidade de frutos, decorrente muitas vezes da
sazonalidade, pode ser encarada de diversas formas pelos frugívoros. Estes podem
responder alternando os frutos que compõem sua dieta, aumentando a proporção ou
incluindo outros itens alimentares, ou ainda deslocando-se para outras áreas com maior
disponibilidade de recursos (Santori et al, 2012; Silva, 2003).
A dispersão de sementes, processo seguinte à remoção de sementes, corresponde
ao movimento de sementes para longe da planta-mãe, bem como sua deposição de
forma desproporcional em locais favoráveis (Wang & Smith, 2002). A efetividade da
dispersão animal vai depender, pois, dentre outros fatores, se o diásporo é levado para
longe da planta-mãe, se o animal ao consumir o fruto não danifica suas sementes e se
essas chegam a locais favoráveis para sua germinação (Cáceres e Lessa, 2012). O
animal, pois, que consome sementes e inviabiliza a sua germinação é considerado um
predador de sementes (Howe & Smallwood, 1982).
Na Lista Anotada de Mamíferos do Brasil (Paglia et al, 2012), são listadas 701
espécies de mamíferos com ocorrência no Brasil. Dessas espécies, 55 pertencem à
Ordem Didelphimorphia (marsupiais), representando 7,9% do total de mamíferos, e 234
são da Ordem Rodentia (roedores), o grupo com o maior número de espécies (34,7%), o
que já era esperado tendo em vista que são os mamíferos mais abundantes das florestas
neotropicais (Vieira et al, 2003). Em relação aos biomas brasileiros, a maioria dos
marsupiais ocorre na Amazônia (27), Cerrado (26) e Mata Atlântica (22) e os roedores
apresentam uma maior riqueza de espécies na Mata Atlântica (98), Amazônia (93) e
Cerrado (78), (Paglia et al, 2012).
São listadas para os Estados da Paraíba e Pernambuco 34 espécies de marsupiais
e roedores por Oliveira e Langguth (2004). A partir de espécimes em conservação em
museus foram registradas dez espécies de Didelphidae, dezesseis de Muridae, quatro de
Echimyidae, três de Caviidae e uma espécie de Sciuridae para essa região. Destas
espécies as com ocorrência em Mata Atlântica são: Família Didelphidae: Caluromys
philander, Micoureus demerarae, Marmosa murina, Thylamys velutinus, Gracilinanus
agilis, Didelphis albiventris, Monodelphis americana, Monodelphis domestica,
Didelphis aurita e Metachirus nudicaudatus, estes dois últimos não ocorrendo na
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Paraíba; Família Muridae (Subfamília Sigmodontinae): Akodon aff. cursor, Necromys
lasiurus, Holochilus sciureus, Nectomys rattus, Oryzomys oniscus, Oryzomys subflavus,
Calomys expulsus, Oxymycterus angularis, Nectomys squamipes e Oecomys bahiensis,
os três últimos não registrados para a Paraíba; Família Echimyidae: Phyllomys
blainvilii, Phyllomys lamarum, Phyllomys pattoni e Thrichomys laurentius; Família
Sciuridae: Sciurus alphonsei e Família Caviidae: Galea spixii e Cavia aperea, esta
última não ocorrendo na Paraíba.
A Floresta Atlântica é a segunda maior floresta tropical úmida da América do
Sul, ficando atrás apenas da Floresta Amazônica (Oliveira-Filho & Fontes 2000). No
bioma Mata Atlântica são reconhecidas as seguintes formações florestais nativas:
Floresta Ombrófila Densa, Floresta Ombrófila Mista (Mata de Araucárias), Floresta
Ombrófila Aberta, Floresta Estacional Semidecidual e Floresta Estacional Decidual
(IBGE 2008).
O histórico de ocupação da costa do Brasil causou uma devastação bastante
acentuada da Mata Atlântica, tendo em vista que foi nessa região que os europeus e
escravos africanos chegaram para se estabelecer (Oliveira-Filho & Fontes 2000). Apesar
disso a Mata Atlântica ainda abriga uma diversidade biológica alta, com níveis elevados
de endemismo, sendo considerada um dos hotspots (MMA 2002).
Oliveira-Filho & Fontes (2000) estudaram a flora de plantas arbóreas da floresta
Atlântica do sudeste do Brasil. Em 77 fragmentos de mata semi-decídua eles listaram
1533 espécies, sendo as 5 famílias botânicas mais diversas Myrtaceae (187), Fabaceae
(100), Rubiaceae (84), Lauraceae (76) e Melastomataceae (67). Já em outros 48
fragmentos de floresta ombrófila foram listadas 2012 espécies de árvores, onde
Myrtaceae (308), Melastomataceae (117), Rubiaceae (116), Fabaceae (111) e Lauraceae
(106) apresentaram os valores mais altos de diversidade.
Em remanescente urbano de Mata Atlântica, conhecido como Mata do
Buraquinho (João Pessoa – PB), onde está localizado o Jardim Botânico Benjamim
Maranhão, Barbosa (1996) realizando estudo florístico e fitossociológico encontrou 64
famílias e 236 espécies de dicotiledôneas. A maioria das espécies era de hábito arbóreo
(100) e herbáceo (98), representando juntas mais de 80% do total, e as famílias com
maior número de gêneros foram Rubiaceae (15), Asteraceae (13), Fabaceae (12),
Euphorbiaceae
(8)
e
Caesalpiniaceae
(6)
(estando
atualmente
Fabaceae
e
11
Caesalpiniaceae reunidas na família Leguminosae). Os gêneros com maior riqueza de
espécies foram Solanum (9) e Psychotria (5), seguidos de Tabebuia, Ocotea, Inga,
Chamaecrista, Senna, Miconia, Myrcia e Pouteria, com 4 espécies cada.
Para a Mata da microbacia do Rio Timbó, localizada ao lado do Campus I da
UFPB, Amazonas e Barbosa (2011) identificaram 57 famílias de angiospermas
distribuídas em 110 gêneros, totalizando 129 espécies. A família mais rica foi Fabaceae,
com 14 espécies (12% do total), seguida de Euphorbiaceae e Rubiaceae, cada uma com
oito espécies (6,5%), Myrtaceae com sete espécies (5%) e Malvaceae, com seis espécies
(5%). O hábito mais comum foi o arbóreo, com 58 espécies desse tipo (44%). Outras 27
espécies eram trepadeiras (21%) e 24 espécies eram arbustivas (19%). Os outros tipos
de hábito ocorreram em proporções menores, sendo o grupo das epífitas incomum na
área.
Para a Reserva Biológica Guaribas foi publicada em 2011 por Barbosa e
colaboradores, uma lista das espécies de plantas vasculares que ocorrem em suas três
áreas, com um total de 629 espécies. As famílias mais diversas estão no grupo das
angiospermas: Leguminosae (78 espécies), Poaceae (56), Cyperaceae (44), Rubiaceae
(31), Asteraceae (21), Malvaceae (20), Melastomataceae (18) e Myrtaceae (15).
Como a REBIO Guaribas é composta por um mosaico de floresta semi-decídua e
tabuleiros (savanas) alguns gêneros são especializados em um desses dois tipos de
cobertura vegetal, como, por exemplo, os gêneros das famílias Cyperaceae e Poaceae,
que são mais diversos em áreas abertas, enquanto que os gêneros Psychotria e Miconia
estão mais restritos às áreas de mata (Barbosa et al, 2011).
De acordo com van der Pijl (1982) as espécies de plantas que compõem a
síndrome de dispersão por morcegos, a quiropterocoria, geralmente apresentam frutos
com as seguintes características: coloração discreta; odor parecido com o de substâncias
em fermentação; tamanho grande, possibilitando sementes maiores, além de comumente
estarem expostos por fora da folhagem ficando facilmente acessíveis durante o voo por
exemplo. Algumas das famílias botânicas mais relacionadas com os morcegos são
Palmae, Moraceae, Chrysobalanaceae, Annonaceae, Sapotaceae e Anacardiaceae, assim
como algumas espécies de Leguminosae que apresentam caulicarpia, que é a exposição
dos frutos no caule da planta-mãe (van der Pijl, 1982).
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Por destruir os diásporos para consumo, geralmente os roedores são
considerados nocivos à dispersão de sementes de alguns frutos, porém algumas espécies
podem, ao carregar os diásporos para outro local, deixar alguns caírem durante o
transporte (var der Pijl, 1982).
Outro comportamento que pode atuar na dispersão de sementes é o
“entesouramento”, ato em que o animal acumula e/ou enterra sementes em um dado
local. Nyiramana e colaboradores (2011) em estudo realizado em um remanescente de
floresta tropical da África relata este comportamento para a espécie de roedor
Cricetomys kivuensis. O animal que realiza esse tipo de comportamento pode esquecerse de alguns dos locais em que depositou os frutos. Estes por sua vez podem ao longo
do tempo ser removidos por outros animais ou incorporados ao banco de sementes.
As síndromes de dispersão são compostas por conjuntos de características da
planta que promovem o deslocamento do diásporo para longe da planta-mãe (van der
Pijl, 1982).
Os frutos consumidos por marsupiais podem possuir características morfológicas
de mais de uma síndrome de dispersão, em especial a quiropterocoria e a ornitocoria, o
que sugere que eles utilizem esse recurso de uma forma generalista e oportunista, sem
apresentar muitas vezes uma relação clara com uma síndrome específica (Cáceres e
Lessa, 2012). Em estudo na Guiana Francesa, Atramentowicz (1988) verificou o
consumo de frutos dos marsupiais Caluromys philander, Didelphis marsupialis e
Philander opossum, e, entre as 44 espécies de frutos consumidos, características como
cor, forma ou tamanho não estiveram relacionadas com a escolha pelos animais, exceto
a presença de uma polpa carnosa. Essa aparente ausência de relação entre os marsupiais
e as características dos frutos por eles consumidos poderia indicar um consumo de
frutos oportunista.
Em estudo realizado por Gautier-Hion e colaboradores (1985) que visava, entre
outras coisas, avaliar a relação entre as características morfológicas dos frutos e a
escolha pelo animal, eles concluíram que pequenos roedores não selecionavam
significativamente os frutos de acordo com as características analisadas, mas que
poderiam consumir qualquer tipo de fruto, com uma leve tendência para o consumo de
frutos pequenos. Contudo, eles verificaram que os esquilos e grandes roedores
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estudados preferiram frutos com polpa fibrosa e com poucas sementes, sendo que os
grandes roedores consumiram frutos maiores e com sementes com proteção dura.
Grande parte dos remanescentes de Mata Atlântica são fragmentos menores que
100 hectares, isolados e em estado de sucessão secundária, condições que juntas
levaram várias espécies (inclusive endêmicas) ao status de ameaçadas de extinção
(Ribeiro et al, 2009).
Em recente estudo, Galetti e colaboradores (2013) observaram uma relação entre
a fragmentação e a defaunação com a diminuição no tamanho de sementes de uma
espécie de palmeira na Mata Atlântica (Euterpe edulis). Comparando fragmentos com
diferentes tamanhos eles notaram que nas áreas em que havia uma extinção funcional de
grandes aves frugívoras (ausência desses animais ou populações muito baixas) uma
rápida evolução das populações de E. edulis reduziu consideravelmente o tamanho
médio das sementes. Modelos de coalescência e seleção fenotípica indicaram que essa
redução de tamanho ocorreu durante os últimos 100 anos, o que eles associaram com a
intensa fragmentação da Mata Atlântica, causada em grande parte pelo cultivo de
monoculturas na região.
Esse trabalho nos mostra o quão grande e complexo pode ser o impacto da
fragmentação tanto para espécies vegetais como animais. Grandes aves frugívoras
necessitam de áreas extensas e ao se alimentar de grandes sementes podem dispersá-las
por longas distâncias. Fragmentos pequenos não suportando populações funcionais
dessas aves, passam a abrigar grupos de aves de menor porte. Dessa forma, por não
poderem se alimentar de grandes sementes, essas aves exercem uma pressão seletiva
sobre os frutos com sementes menores, podendo influenciar a regeneração natural da
área (Galetti et al, 2013).
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FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
Os marsupiais didelfídeos do Brasil são potenciais dispersores das espécies
vegetais, tendo em vista que muitos deles incluem, em proporções variadas, frutos e
sementes em sua dieta (Cáceres e Lessa, 2012). Em Paglia et al (2012) todas as espécies
de marsupiais que ocorrem no Brasil, com exceção de Chironectes minimus e
Lutreolina crassicaudata (espécies que se locomovem principalmente em meio aquático
e
tem
dieta
piscívora),
são
classificados
como
insetívoros/onívoros
ou
frugívoros/onívoros, apontando assim que mesmo as espécies que tem uma dieta
baseada em insetos podem utilizar frutos e sementes como recurso alimentar.
Em diversos trabalhos sobre a dieta dos marsupiais brasileiros há informações
sobre o consumo de frutos das mais variadas famílias botânicas (Arecaceae, Cactaceae,
Fabaceae,
Melastomataceae,
Moraceae,
Myrtaceae,
Passifloraceae,
Piperaceae,
Solanaceae, Urticacaceae, entre outras) para diferentes espécies de didelfídeos. Em
diferentes biomas algumas espécies de frutos parecem se destacar na dieta desses
animais, como no Cerrado que o consumo de frutos das famílias Cactaceae,
Melastomataceae, Myrtaceae, Passifloraceae, Rubiaceae, Santalaceae e Solanaceae é
bastante alto (Cáceres e Lessa, 2012). As espécies brasileiras com maior índice de
utilização de frutos em sua dieta são Caluromys philander e Caluromys lanatus, tendo
geralmente em suas fezes elevadas proporções de frutos, chegando a alguns casos, a
corresponder a 90% do volume total (Cáceres e Lessa, 2012).
O fato de estes animais consumirem frutos de forma generalista reveste-se de
importância no que diz respeito à regeneração natural da vegetação, tendo em vista que
esse processo natural tem maior relação com frugívoros generalistas de ambientes
secundários do que com aqueles mais especialistas quanto à sua dieta (Silva, 2003).
A
maioria
dos
roedores
neotropicais
tem
uma
dieta
onívora
ou
frugívora/onívora, incluindo frutos e sementes em diferentes proporções, sendo que o
papel desse grupo como predadores e dispersores de sementes ainda é limitado, e muitas
vezes restrito a alguns taxa (Vieira et al, 2003), tendo como foco principalmente
espécies de grande porte (Brewer & Rejmánek, 1999).
Analisando o conteúdo gastrointestinal de duas espécies de roedores cricetídeos
(Calomys tener e Necromys lasiurus) em uma área natural de Cerrado no sudeste do
Brasil, Ramos (2007) verificou a presença de itens de origem animal e vegetal para
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ambas. Para Calomys tener (n=127) a presença de itens de origem vegetal
(principalmente frutos) foi mais frequente que a de origem animal, aparecendo em
91,37% das amostras, podendo indicar uma dieta do tipo herbívora-onívora. As famílias
botânicas identificadas foram Melastomataceae e Poaceae, e os artrópodes identificados
somaram 11 taxa, onde os mais abundantes foram Hymenoptera e Isoptera. Para a
espécie N. lasiurus, todos os indivíduos (n=13) apresentaram itens de origem animal e
apenas 4 destes apresentaram itens de origem vegetal, sendo as sementes encontradas
principalmente das famílias Melastomataceae e Poaceae (75%). Dentre os itens de
origem animal foram identificados 7 taxa diferentes de artrópodes, sendo as formigas e
os cupins também os mais abundantes. Alguns itens de origem vegetal ainda que
presentes nas amostras de ambas as espécies, não puderam ser identificados
taxonomicamente, como fragmentos de folhas, caules, raízes e polpas de frutos. A
presença de sementes em bom estado de conservação no estômago e intestino desses
animais sugere um potencial dispersor para essas espécies.
Camargo e colaboradores (2011) avaliaram a frugivoria e o potencial de
dispersão de sementes para a espécie de marsupial Gracilinanus agilis em áreas de
Cerrado. Foram encontradas nas fezes dessa espécie sementes principalmente de plantas
pioneiras de três famílias: Melastomataceae (Miconia albicans (Sw.) Triana, M.
cuspidata Naudin, M. ferruginata DC., M. pepericarpa DC., M. pohliana Cogn. e
Ossaea congestiflora (Naudin) Cogn.), Solanaceae (uma espécie não identificada) e
Viscaceae (Phoradendron perrottetii (DC.) Eichler), sendo as espécies da primeira
família as mais abundantes. Os resultados apontaram uma relevante importância dos
frutos dessa família na dieta de G. agilis. Os testes de germinação realizados com as
sementes retiradas das fezes e com sementes retiradas diretamente das plantas (grupo
controle) mostraram que para a maioria das sementes que passaram pelo trato digestório
do animal, a proporção de germinação não diferiu das que não foram ingeridas, com
exceção de Ossaea congestiflora que sofreu uma diminuição na taxa de germinação. Ou
seja, há um importante potencial de dispersão para a maioria das espécies de frutos
consumidas.
Nesse estudo foi verificada ainda uma maior presença de sementes nas fezes (e
possível maior consumo de frutos) durante a estação seca, que pode estar relacionado
com o suprimento do requerimento hídrico dos indivíduos. Foi observada também uma
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maior presença de sementes nas fezes das fêmeas quando comparadas com os machos, e
ainda para fêmeas reprodutivas comparadas com as fêmeas que não estavam
reproduzindo. Uma maior ingestão de frutos por estes grupos poderia relacionar-se com
a maior demanda energética que as fêmeas apresentam durante a época reprodutiva.
A predação e a dispersão de sementes por estes animais podem influenciar a
dinâmica das populações, a estrutura da comunidade e a distribuição das espécies
vegetais (Vieira et al, 2003; Briani & Guimarães Jr., 2007), sendo assim, fica clara a
importância de se investigar qual o efetivo papel destes animais nos processos que
regulam a dinâmica e a distribuição das espécies botânicas.
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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AMAZONAS, N. T. & BARBOSA, M. R. V. 2011. Levantamento florístico das
angiospermas em um remanescente de Floresta Atlântica Estacional na
microbacia hidrográfica do Rio Timbó, João Pessoa, Paraíba. Revista Nordestina
de Biologia, 20(2): 67-78.
ATRAMENTOWICZ, M. 1988. La frugivorie opportuniste de trois marsupiaux
didelphidés de Guyane. Rev. Ecol. (Terre Vie), v. 43.
BARBOSA, M. R. V. 1996. Estudo florístico e fitossociológico da Mata do
Buraquinho, remanescente de Mata Atlântica em João Pessoa, PB. Tese de
Doutorado, UNICAMP, Campinas, SP.
BARBOSA, M. R. V.; THOMAS, W. W.; ZÁRATE, E. L. P.; LIMA, R. B.; AGRA, M.
F.; LIMA, I. B.; PESSOA, M. C. R.; LOURENÇO, A. R. L.; DELGADO
JÚNIOR, G. C.; PONTES, R. A. S.; CHAGAS, E. C. O.; VIANA, J. L.;
GADELHA NETO, P. C.; ARAÚJO, C. M. L. R.; ARAÚJO, A. A. M.;
FREITA, G. B.; LIMA, J. R.; SILVA, F. O.; VIEIRA, L. A. F.; PEREIRA, L.
A.; COSTA, R. M. T.; DURÉ, R. C. & SÁ, M. G. V. 2011. Checklist of the
vascular plants of the Guaribas Biological Reserve, Paraíba, Brazil. Revista
Nordestina de Biologia, 20(2): 79-106.
BERENBAUM, M. 2001. Plant-Herbivore Interactions. In: Evolutionary Ecology:
Concepts and Cases Studies. FOX, C. W.; ROFF, D. A. & FAIRBAIRN, D. J.
(eds.). Editora Oxford University Press.
BOLLEN, A.; ELSACKER, L. V. & GANZHORN, J. U. 2004. Relations between fruits
and dispersers assemblages in a Malagasy littoral forest: a community-level
approach. Journal of Tropical Ecology, 20: 599-612.
BONVICINO, C. R.; OLIVEIRA, J. A. & D’ANDREA, P. S. 2008. Guia dos roedores
do Brasil, com chaves para gêneros baseadas em caracteres externos. Centro
Pan-Americano de Febre Aftosa – OPAS/OMS, Rio de Janeiro.
BREWER, S. W. & REJMÁNEK, M. 1999. Small rodents as siginificant dispersers of
tree seeds in a Neotropical forest. Journal of Vegetation Science, 10:165-174.
BRIANI, D. C. & GUIMARÃES JR., P. R. 2007. Seed predation and fruit damage of
Solanum lycocarpum (Solanaceae) by rodents in the Cerrado of central Brazil.
Acta Ecologica, 31: 8-12.
18
CÁCERES, N. C. 2006. O papel de marsupiais na dispersão de sementes. In: Cáceres,
N. C., Monteiro-Filho, E. L. A. (org). Os marsupiais do Brasil: Biologia,
Ecologia e Evolução. Campo Grande, MS: Editora UFMS, p. 255-269.
CÁCERES, N. C. & LESSA, L. G., 2012. O papel de marsupiais na dispersão de
sementes. In: Os marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação.
Cáceres, N. C. (org). Editora UFMS, Campo Grande – MS.
CAMARGO, N. F.; CRUZ, R. M. S.; RIBEIRO, J. F. & VIEIRA, E. M. 2011.
Frugivoria e potencial dispersão de sementes pelo marsupial Gracilinanus agilis
(Didelphidae: Didelphimorphia) em áreas de Cerrado no Brasil central. Acta
Botanica Brasilica, 25(3): 646-656.
CANTOR, M., FERREIRA, L. A., SILVA, W. R., SETZ, E. Z. F. 2010. Potential seed
dispersal by Didelphis albiventris (Marsupialia, Didelphidae) in highly disturbed
environment. Biota Neotropical, 10 (2): 45-51.
CHARLES-DOMINIQUE, P.; ATRAMENTOWICZ, M.; CHARLES-DOMINIQUE,
M., GÉRARD, H.; HLADIK, A.; HLADIK, C. M. & PRÉVOST, M. F. 1981.
Les mammiferes frugivores arboricoles nocturnes d’une Foret Guyanaise: Interrelations plantes-animaux. Rev. Ecol. (Terre et Vie), v. 35.
CPTEC/INPE, 2012. Balanço hídrico - gráficos/tabela. Proclima: Programa de
monitoramento climático em tempo real da região Nordeste.
EMMONS, L. H. 1997. Neotropical rainforest mammals: a field guide. The University
of Chicago Press, 2ª ed.
FLORCHINGER, M.; BRAUN, J.; BOHNING-GAESE, K. & SCHAEFER, H. M.
2010. Fruit size, crop mass, and plant height explain differential fruit choice of
primates and birds. Oecologia, 164: 151-161.
GALETTI, M.; GUEVARA, R.; CÔRTES, M. C.; FADINI, R.; MATTER, S. V.;
LEITE, A. B.; LABECCA, F.; RIBEIRO, T.; CARVALHO, C. S.;
COLLEVATTI,
R.
G.;
PIRES,
M.
M.;
GUIMARÃES
Jr.,
P.
R.;
BRANCALION, P. H.; RIBEIRO, M. C. & JORDANO, P. Functional extinction
of birds drives rapid evolutionary changes in seed size. 2013. Science 340:10861090.
GAUTIER-HION, A., DUPLANTIER, J. –M., QURIS, R., FEER, F., SOURD, C.,
DECOUX,
J.
–P.,
DUBOST,
G.,
EMMONS,
L.,
ERARD,
C.,
19
HECKETSWEILER, P., MOUNGAZI, A., ROUSSILHON., C. & THIOLLAY,
J. –M. 1985. Fruit characters as a basis of fruit choice and seed dispersal in a
tropical forest vertebrate community. Oecologia 65:324-337.
HERRERA, C. M. 1989. Frugivory and seed dispersal by carnivorous mammals, and
associated fruit characteristics, in undisturbed Mediterranean habitats. Oikos 55:
250-262.
HIJMANS, R.J.; CAMERON, S. E.; PARRA, J. L.; JONES, P. G. & JARVIS, A. 2005.
Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas.
International Journal of Climatology 25: 1965-1978.
HOWE, H. F. & SMALLWOOD, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annu. Rev. Ecol.
Syst 13: 201-228.
IBGE, 1993. Mapa de Vegetação do Brasil. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia
e Estatística.
IBGE. 2008. Mapa de área de aplicação da Lei nº 11.428 de 2006. Fundação Instituto
Brasileiro de Geografia e Estatística.
IZHAKI, I. 2002. The Role of Fruit Traits in Determining Fruit Removal in East
Mediterraneam Ecosystems. In: LEVEY, D. J.; SILVA, W. R. & GALETTI, M.
(Eds.). Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation.
CABI Publishing.
JANSON, C. H. 1983. Adaptation on fruit morphology to dispersal agentes in a
Neotropical Forest. Science 219.
JANZEN, D. H. 1971. Seed predation by animals. Annual Review of Ecology and
Systematics, 2: 465-492.
LEÃO, T. C. C.; ALMEIDA, W. R.; DECHOUM, M.S. e ZILLER, S. R. 2011.
Espécies Exóticas Invasoras no Nordeste do Brasil: Contextualização, Manejo e
Políticas Públicas. CEPAN, Instituto Hórus. Recife.
LESSA, L. G. & GEISE L. 2010. Hábitos alimentares de marsupiais didelfídeos
brasileiros: análise do estado de conhecimento atual. Oecologia Australis, 14(4):
901-910.
MARANGON, G. P., CRUZ, A. F., BARBOSA, W. B., LOUREIRO, G. H.,
HOLANDA, A. C. 2010. Dispersão de sementes de uma comunidade arbórea em
20
um remanescente de Mata Atlântica, Município de Bonito, PE. Revista Verde. 5
(5): 80-87.
MMA. 2002. Biodiversidade Brasileira: Avaliação e identificação de áreas e ações
prioritárias para a conservação, utilização sustentável e repartição dos benefícios
da
biodiversidade
nos
biomas
brasileiros.
Ministério
do
Meio
Ambiente/Secretaria de Biodiversidade e Florestas, Brasília.
NYIRAMANA, A.; MENDONZA, I.; KAPLIN, B. A. & FORGET, P. 2011. Evidence
for seed dispersal by rodents in Tropical Montane Forest in Africa. Biotropica
43(6): 654–657.
OLIVEIRA, F. F. & LANGGUTH, A. 2004. Pequenos mamíferos (Didelphimorphia e
Rodentia) de Paraíba e Pernambuco, Brasil. Revista Nordestina de Biologia
18(2): 19-86.
OLIVEIRA-FILHO, A. T. & FONTES, M. A. L. 2000. Patterns of floristic
differentiation among Atlantic Forests in Southeastern Brazil and the influence
climate. Biotropica, 32(4b): 793-810.
PAGLIA, A. P.; FONSECA, G. A. B.; RYLANDS, A. B.; HERRMANN, G.; AGUIAR,
L. M. S.; CHIARELO, A. G.; LEITE, Y. L. R.; COSTA, L. P.; SICILIANO, S.;
KIERULFF, M. C. M.; MENDES, S. L.; TAVARES, V. C.; MITTERMEIER,
R. A. & PATTON, J. L. 2012. Lista Anotada de Mamíferos do Brasil/ Annotated
Checklist of Brazilian Mammals. Occasional Papers in Conservation Biology.
Nº 6, Conservation International, Arlington, VA. 2ª ed.
PALMA, A. R. T. & GURGEL-GONÇALVES, R. 2007. Morphometric identification
of small mammal footprints from ink tracking tunnels in the Brazilian Cerrado.
Revista Brasileira de Zoologia 24: 333-343.
PIZO, M. A. 2002. The Seed-dispersers and Fruit Syndromes of Myrtaceae in the
Brazilian Atlantic Forest. In: LEVEY, D. J.; SILVA, W. R. & GALETTI, M.
CABI Publishing.
RAMOS, V. N. 2007. Ecologia alimentar de pequenos mamíferos de áreas de Cerrado
no sudeste do Brasil. Dissertação de Mestrado em Ecologia e Conservação de
Recursos Naturais. UFU. Uberlândia – MG. 68p.
21
RIBEIRO, M. C.; METZGER, J. P.; MARTENSEN, A. C.; PONZONI, F. J. &
HIROTA, M. M. 2009. The Brazilian Atlantic Forest: How much is left, and
how is the remaining forest distributed? Implications for conservation.
Biological Conservation, 143: 1141-1153.
RODRIGUES & SILVA, F. B. et al, 2000. Zoneamento Agroecológico do Nordeste:
Diagnóstico e Prognóstico. Embrapa Solos e Embrapa Semi-Árido, Recife.
SANTORI, R. T.; LESSA, L. G. e ASTÚA, D., 2012. Alimentação, nutrição e
adaptações alimentares de marsupiais brasileiros. In: Os marsupiais do Brasil:
Biologia, Ecologia e Conservação. Cáceres, N. C. (org). Editora UFMS, Campo
Grande – MS.
SCHUPP, E. W.; JORDANO, P. & GÓMEZ, J. M. 2010. Seed dispersal efectiveness
revisited: a conceptual review. New Phytologist, 188: 333- 353.
SILVA, W. R. 2003. A importância das interações planta-animal nos processos de
restauração. In: Kageyama, P. Y. et al (org). Restauração ecológica de
ecossistemas naturais. Botucatu, São Paulo. Fundação de Estudos e Pesquisas
Agrícolas Florestais, 1ª ed.
TRAVESET, A. & RICHARDSON, D. M. 2006. Biological invasions as disruptors of
plant reproductive mutualisms. Trends in Ecology and Evolution, 21(4): 208216.
VAN DER PIJL, L. 1982. Principles of dispersal in higher plants. Springer-Verlag,
Berlin Heidelberg, New York. 3ª ed.
VELHO, N.; ISVARAN, K. & DATTA, A. 2012. Rodent seed predation: effects on
seed survival, recruitment, abundance, and dispersion of bird-dispersed tropical
trees. Oecologia, 169: 995-1004.
VIEIRA, E. M.; PIZO, M. A. & IZAR, P. 2003. Fruit and seed exploitation by small
rodents of the Brazilian Atlantic forest. Mammalia, t. 67, n. 4.
VIEIRA, E. M. & CAMARGO, N. F. 2012. Uso do espaço vertical por marsupiais
brasileiros. In: Os marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação.
WANG, B. C. & SMITH, T. B. 2002. Closing the seed dispersal loop. Trends in
Ecology & Evolution. v. 17, n. 8.
22
ARTIGO A SER SUBMETIDO À REVISTA CIENTÍFICA JOURNAL OF
TROPICAL ECOLOGY
Remoção de frutos e sementes por roedores e marsupiais na Mata
Atlântica da Paraíba, Brasil
_____________________________________________________________________________
Águeda L. V. Silva*, Clarice V. Souza*, Altielys C. Magnago‡, Pedro C.
Gadelha Neto†, Rodrigo Gurgel-Gonçalves∫ e Alexandre R. T. Palma*, 1
*Laboratório de Ecologia Terrestre, Universidade Federal da Paraíba (UFPB), João Pessoa, Paraíba, Brasil
‡Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Brasil
†Jardim Botânico Benjamim Maranhão, João Pessoa, Paraíba, Brasil
∫Laboratório de Zoologia, Universidade Católica de Brasília, Distrito Federal, Brasil
¹Autor correspondente. E-mail: [email protected]
RESUMO
As interações animal/fruto envolvendo 65 espécies de plantas e 13 espécies de
marsupiais e roedores foram avaliadas em três fragmentos de Floresta Estacional
Semidecidual da Paraíba, no nordeste do Brasil. Frutos foram ofertados dentro de
armadilhas de pegadas como parte de experimentos de remoção de frutos e os animais
que entraram nas armadilhas foram identificados por suas pegadas. Através de Análises
de Discriminantes foram identificadas 83% das pegadas coletadas (n=1088). A
frequência das interações fruto/animal foi relacionada com as características
morfológicas dos frutos. Quatro espécies de plantas obtiveram mais de 50% de
interações, sendo todas arbóreas, com frutos drupáceos ou bagáceos e de mesocarpo
suculento. Os marsupiais foram os animais com interações mais frequentes. A
frequência de interações animal/fruto foi inversamente proporcional ao tamanho do
fragmento. Frutos de espécies exóticas (Syzygium cumini e Elaeis guineensis) foram os
mais atrativos, o que pode estar interferindo na dinâmica de dispersão das espécies
nativas. A maioria dos frutos consumidos não havia sido registrada previamente em
estudos de dieta de marsupiais. Isto sugere que o papel de roedores e marsupiais como
potenciais dispersores de sementes é subestimado, podendo auxiliar na regeneração e
manutenção das florestas neotropicais.
23
ABSTRACT
The animal/fruit interactions encompasing 65 plant species and 13 species of
marsupials and rodents were evaluated in three fragments of semi-deciduous Forest in
Paraíba State, northeastern Brazil. Fruits were set in track-traps for fruit-removal
experiments and the animals that entered in the traps where identified by their tracks.
83% of the tracks (n = 1088) were identified using Discriminant Analysis. The observed
fruit/animal frequency was related to fruit morphological characteristics. Fruits of four
plant species showed interaction frequency higher than 50%. All those species were
trees whose fruits were drupes and “bagas” with succulent mesocarps. Marsupials were
the most frequent interacting animals. The frequency of animal/fruit interactions were
inversely proportional to the fragment area. Fruits of alien species were the most
atractive ones (Syzygium cumini e Elaeis guineensis). This may be disrupting the
dispersal dynamics of native species. Also most observed interacting fruits had never
been registered in studies about marsupial diets, suggesting that rodents and marsupials
may play an overlooked role in seed dispersal and hence in maintenance and recovery of
Neotropical forests.
24
INTRODUÇÃO
A frugivoria e a dispersão de sementes têm sido temas recorrentes no estudo das
interações do tipo animal-planta (Atramentowicz 1988, Bollen et al. 2004, CharlesDominique 1981, Schupp et al. 2010), produzindo cada vez mais informações sobre o
papel dos frugívoros na remoção, predação e dispersão de frutos e sementes (Herrera
1989, Brewer & Rejmánek 1999). Esses processos compõem uma parte do ciclo da
dispersão, o qual termina com o recrutamento de plantas adultas e influencia a
disponibilidade de frutos na próxima geração (Wang & Smith 2002).
Características morfológicas de frutos e sementes como coloração, tamanho e
tipo de polpa e proteção da semente vêm sendo estudados a fim de esclarecer a sua
influência sobre a escolha do animal (Florchinger et al. 2010, Gautier-Hion et al. 1985,
Izhaki 2002, Janson 1983). A composição química do fruto (quantidade de carboidratos,
lipídios e água principalmente) também é foco de pesquisas que avaliam o valor da
recompensa nutricional para os consumidores (Izhaki 2002, Pizo 2002).
Primatas, aves e morcegos são grupos reconhecidamente importantes no ciclo da
dispersão, para os quais vários autores já descreveram síndromes (Gautier-Hion et al.
1985, van der Pijl, 1982), que, segundo van der Pijl (1982) é o conjunto de
características que a planta desenvolveu através do processo evolutivo para promover a
dispersão dos seus diásporos. Por muitas vezes inviabilizar a germinação das sementes
que consomem, os roedores são tidos como predadores de sementes (Briani &
Guimarães Jr, 2007; Velho et al, 2012; Vieira et al, 2003), embora para algumas
espécies trabalhos apontem o seu papel como potenciais dispersores (Brewer &
Rejmánek, 1999; Nyiramana et al, 2011; Ramos, 2007).
Os marsupiais aparentemente parecem não ter uma síndrome de dispersão, o que
sugere que eles utilizem esse recurso de uma forma generalista e oportunista (Cáceres e
Lessa, 2012). Atramentowicz (1988) verificou que alguns marsupiais selecionaram os
frutos carnosos. Para pequenos roedores Gautier-Hion et al. (1985) concluíram que não
havia uma seleção do tipo de fruto. Esquilos e grandes roedores tiveram preferência por
frutos fibrosos e com poucas sementes.
Em florestas tropicais cerca de 75% ou mais das espécies arbóreas apresentam
frutos carnosos que são dispersos por aves e mamíferos (Howe & Smallwood, 1982).
Geralmente animais frugívoros atraídos tanto por estímulos visuais como olfativos
25
consumem frutos do tipo baga ou drupa, suculentas ou carnosas, ou ainda cápsulas
deiscentes que ao abrirem expõem suas sementes envoltas por arilos (Silva 2003).
Na região Neotropical uma grande parcela dos pequenos mamíferos é composta
por roedores e marsupiais didelfídeos (Cáceres e Lessa, 2012), que em sua maioria tem
uma dieta frugívora-granívora, frugívora-onívora ou insetívora-onívora (Cáceres e
Lessa, 2012; Paglia et al, 2012). O consumo de frutos e sementes, mesmo que em
proporções variadas, indica um forte potencial dispersor para os pequenos mamíferos,
embora informações sobre hábitos alimentares de alguns gêneros sejam escassas e em
alguns casos resultante de comparações com espécies filogeneticamente próximas
(Lessa e Geise 2010).
A Mata Atlântica do Brasil hoje se resume a fragmentos em sua maioria menores
que 100 hectares, isolados e em estado de sucessão secundária. Essas condições levaram
várias espécies à condição de ameaçadas de extinção (Ribeiro et al, 2009).
Fragmentação e defaunação se mostraram relacionadas com a diminuição no
tamanho de sementes da palmeira Euterpe edulis na Mata Atlântica brasileira (Galetti et
al. 2013). Em fragmentos de diferentes tamanhos, aqueles em que as grandes aves
frugívoras estavam ausentes ou com populações muito baixas, o tamanho médio das
sementes de E. edulis reduziu de forma considerável, sugerindo que os frugívoros de
menor porte que ainda conseguem se estabelecer passam a exercer uma pressão seletiva
sobre frutos com sementes menores. O estudo aponta ainda que as sementes de tamanho
menor são mais vulneráveis em condições de clima seco, e ao germinar resultam em
plântulas menores que por consequência, reduzem o fitness da população.
O estudo objetivou:
1. Caracterizar morfologicamente os frutos mais consumidos pelos pequenos
mamíferos;
2. Identificar interações de consumo de frutos e/ou sementes por roedores e
marsupiais;
3. Comparar a intensidade de remoção de frutos entre hábitats de mata semidecídua e tabuleiro;
4. Avaliar o impacto do tamanho do fragmento sobre a diversidade de dispersores
de sementes e sobre a intensidade da remoção de frutos e sementes na Mata
Atlântica da Paraíba.
26
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado em transectos distribuídos por três fragmentos de Mata
Atlântica do Estado da Paraíba: Jardim Botânico Benjamim Maranhão (07° 08’ 18”S e
34° 50’ 35”O), localizado em João Pessoa, com 515 hectares; Mata do Biotério-DSE
(07° 08’ 06”S e 34° 51’ 46”O), no Campus I da Universidade Federal da Paraíba
(UFPB), também em João Pessoa e com 8 hectares de extensão e na SEMA II da
Reserva Biológica Guaribas (06° 44’ 24”S e 35° 08’ 45”O), localizada em
Mamanguape, com uma área de 3.016 hectares.
Os fragmentos localizados em João Pessoa (Mata do Biotério e Jardim Botânico
Benjamim Maranhão) estão próximos e possuem uma cobertura vegetal do tipo floresta
semi-decídua (fig. 1) (IBGE, 1993). A precipitação média no município de João Pessoa
nos últimos doze anos foi de 1713 mm/ano (CPTEC/INPE, 2012) e a temperatura média
anual de 25,3ºC (Hijmans et al. 2005). Apesar da variação sazonal de temperatura ser
pequena há uma alternância entre o período seco (setembro a janeiro) e o período
chuvoso, com mais de 100 mm/mês (fevereiro a agosto).
Na Reserva Biológica Guaribas o estudo foi realizado em dois tipos de
vegetação, tabuleiro e mata semi-decídua (fig. 2), em um dos três fragmentos protegidos
por esta Unidade de Conservação (SEMA II). A pluviosidade média é de 1.392
mm/ano, com seis meses secos (setembro a janeiro), com precipitação menor que 100
mm/mês (CPTEC/INPE, 2012) e, temperatura média anual de 25,5° C (Hijmans et al.
2005). A cobertura vegetal caracteriza-se por apresentar um mosaico de floresta semidecídua nos vales e tabuleiros nos topos de morros, sendo classificada como área de
tensão ecológica entre savana e floresta estacional (IBGE, 1993) ou como mosaico de
floresta sub-perenifólia e cerrado (Rodrigues e Silva et al, 2000).
Desenho amostral
Foram montados quatro transectos, um em tabuleiro e três em mata semidecídua, cada um com 30 armadilhas de pegadas sobre o solo distantes entre si 10
metros. A armadilha de pegadas consiste em um cano de PVC com 90 centímetros de
comprimento por 10 centímetros de diâmetro internamente forrado com papel onde, no
seu centro, é colocado um depósito de tinta com o fruto/semente a ser oferecido (fig. 3)
27
(Palma & Gurgel-Gonçalves, 2007). A cada coleta mensal foram ofertados nas
armadilhas, de forma alternada, frutos/sementes de duas espécies diferentes por
transecto, sendo os frutos coletados na mesma área em que as armadilhas se encontram.
Frutos/sementes das espécies ofertadas foram levados ao laboratório para identificação
taxonômica e descrição dos dados morfológicos com base em Gautier-Hion et al,
(1985), (em alguns casos com modificações para adequação dos nossos dados). As
características morfológicas dos frutos são descritas abaixo.
1. Cor – A coloração externa do fruto ao ser ofertado, mesmo quando imaturo.
Para frutos multicoloridos foi considerada a cor predominante;
2. Tipo de fruto – Os frutos foram classificados de acordo com a nomenclatura
usual da Botânica (baga, drupa, legume, pixídio, etc.).
3. Deiscência (proteção do fruto) – A resistência que o fruto apresenta para o
acesso ao mesocarpo. Essa barreira não existe em frutos deiscentes, e nos indeiscentes
foi considerada fina (quando facilmente removida) ou grossa.
4.
Tipo de mesocarpo – Foram definidas três categorias de acordo com a
proporção de água e fibras observada a olho nu: suculento macio, quando o mesocarpo
(polpa) possui mais água que fibras; suculento fibroso, quando apresenta mais fibras
que água, ou seco quando não uma polpa carnosa.
5. Peso e tamanho do fruto – Foram pesados e medidos (comprimento e
diâmetro) dos frutos ainda frescos. Posteriormente os valores foram separados em três
classes de tamanho de acordo com o peso: fruto pequeno (<5g); fruto médio (5 a 20g) e
fruto grande (>20g).
6. Número de sementes – Foram definidas três categorias: poucas sementes, para
frutos com uma a cinco sementes; produção média, para frutos com seis a quinze
sementes e produção alta para frutos com mais de quinze sementes.
7. Proteção da semente – A existência ou ausência de um tegumento protetor.
Quando presente foi classificado como fina (quando facilmente removida), grossa ou
com arilo.
8. Peso e tamanho da semente – Foram pesadas e medidas (comprimento e
diâmetro) as sementes que posteriormente, de acordo com o peso, foram separadas em
três classes: semente pequena (<0,5g); média (0,5 a 2,5g) e grande (>2,5g).
28
Após 7 dias da oferta dos frutos/sementes a revisão das armadilhas foi realizada
e o tipo de interação foi observada (intacto, quando não havia evidência de consumo do
fruto/semente; consumo de polpa, quando verificado o consumo parcial na própria
armadilha; consumo de semente para os frutos com sementes roídas e/ou danificadas; e
ausente para os frutos/sementes não encontrados no interior da armadilha). Os papéis
com pegadas de pequenos mamíferos por sua vez foram estocados e escaneados para
posterior tratamento e identificação das espécies.
Digitalização e Identificação de Pegadas
O processo de digitalização das pegadas seguiu Palma e Gurgel-Gonçalves
(2007), onde podem ser vistos maiores detalhes da metodologia. (fig. 4).
Para obtenção das distâncias entre as almofadas plantares e digitais os três
melhores pares de pegadas (pata dianteira mais pata traseira) foram selecionados como
réplicas, incluindo preferencialmente patas direitas e esquerdas. Em seguida as pegadas
foram escaneadas em resolução de 600 dpi, as patas esquerdas foram invertidas
horizontalmente (possibilitando a comparação com patas direitas) e então foram
digitalizadas on-screen utilizando o software Carta Linx. As distâncias entre as
almofadas plantares e digitais foram calculadas a partir das coordenadas dos seus
centros (Palma & Gurgel-Gonçalves 2007).
Posteriormente essas medidas foram comparadas com as de uma coleção de
referência de animais capturados em armadilhas convencionais e identificados de forma
segura (Palma & Gurgel-Gonçalves 2007).
A identificação das pegadas seguiu a metodologia de Palma e Gurgel-Gonçalves
(2007) e foi feita em três passos (apêndice 1). Inicialmente todas as pegadas foram
separadas visualmente (análise preliminar) em três grupos: roedores, marsupiais e
outros animais. A partir daí (2º nível) as pegadas dos marsupiais e roedores passaram
por uma Análise de Discriminantes (Software STATISTICA v. 8), gerando subgrupos
de acordo com o tamanho e hábito do animal (pequeno, médio arborícola, médio
terrestre e grande). Cada um desses grupos passou então, separadamente, por uma
segunda Análise de Discriminantes (3º nível) envolvendo menos espécies e, portanto,
com maior poder de classificação, a qual resultou na identificação das pegadas das
29
espécies de marsupiais e roedores aqui estudados. Foram consideradas como
identificações confiáveis, aquelas p> 0,95 (apêndice 5).
Pelo fato de algumas pegadas estarem incompletas, estas não puderam ser
identificadas, ficando então agrupadas nos grupos dos Marsupiais não identificados
(marsupiais N. I.) e Roedores não identificados (roedores N. I.). As demais pegadas de
animais que não eram nem marsupiais nem roedores não passaram pela Análise de
Discriminantes, e algumas foram identificadas por comparação com animais da Coleção
de Mamíferos da Universidade Federal de Pernambuco.
Análise estatística
Para descrever a variabilidade morfológica dos frutos usamos uma Análise de
Correspondência (software CANOCO) utilizando variáveis binárias (“dummy
variables”) para assinalar quais características cada fruto possuía.
Para descrever a utilização dos frutos por pequenos mamíferos e sua relação com
a variabilidade morfológica dos frutos usamos uma Análise de Correspondência
Canônica (software CANOCO) utilizando variáveis binárias (“dummy variables”) para
descrever as características morfológicas do frutos e o percentual de interação animalfruto (excluindo visitas sem interação = frutos intactos) medido para cada par de
espécies.
RESULTADOS
De Janeiro de 2011 a Junho de 2013 foram ofertados frutos/sementes de 65
espécies vegetais distribuídas em 35 famílias botânicas, sendo Myrtaceae a família com
o maior número de espécies ofertadas (n=8).
Ao todo foram identificadas 14 espécies de animais interagindo com as espécies
vegetais. 7 da Ordem Didelphidae: Caluromys philander (Linnaeus, 1758),
Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943), Didelphis albiventris (Lund, 1840),
Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854), Marmosa murina (Linnaeus, 1758), Micoureus
demerarae (Thomas, 1905) e Monodelphis domestica (Wagner, 1842). 6 eram roedores:
Calomys expulsus (Lund, 1841), Cerradomys langguthi (Percequillo, Hingst-Zaher &
Bonvicino, 2008), Nectomys rattus (Pelzeln, 1883), Oecomys catherinae (Thomas,
1909), Phyllomys sp. e Rattus spp. Além disso, houve uma espécie de primata
30
(Callithrix jacchus Linnaeus, 1758) e outros animais não identificados registrados nas
armadilhas de pegadas.
As características mais comuns nos frutos oferecidos foram: os hábitos arbóreo
(42 espécies) e arbustivo (13 sp.), a coloração dos frutos verde (19 sp.), vermelho e
amarelo (9 espécies cada), tipo drupa (23 sp.) e baga (22 sp.), indeiscentes (52 sp.), com
mesocarpo suculento macio (34 sp.), onde mais de 75% deles foram classificados como
pequenos (<5g) (tabela 1; apêndice 2).
A Análise de Correspondência (fig. 5) indicou 3 grupos de frutos: 1) Grupo A
(Anacardium, Elaeis, Terminalia, etc...), formado por drupas amarelas com, proteção do
fruto indeiscente grossa e mesocarpo fibroso; grupo B (Maytenus, Paullinia, Protium,
etc...), formado por cápsulas e folículos alaranjados, deiscentes, secos e com arilo e
grupo C (Melocactus, Chiococca, etc...), formado por uma grande variedade de frutos
incluindo bagas.
Das 34 espécies de frutos ofertadas na Mata do Biotério (UFPB), 22 obtiveram
algum tipo de interação, o que equivale a uma proporção de 64,7% (tabela 2). Os frutos
das espécies Syzygium cumini, Elaeis guineensis, Lauraceae sp. 1 e Psidium guieense
apresentaram uma taxa de interação considerada frequente (≥ 50%), sendo as espécies
exóticas S. cumini e E. guineensis as que obtiveram os maiores índices de interação com
os pequenos mamíferos (93,3% e 91,1% respectivamente). Todas as espécies com
interações frequentes possuem um mesocarpo suculento macio, com exceção de E.
guineensis que possui um mesocarpo suculento fibroso, além de serem frutos do tipo
baga ou drupa. O tipo de interação mais frequente foi a ausente, sendo 39% das
interações desse tipo com E. guineensis.
Das 28 espécies oferecidas no Jardim Botânico Benjamim Maranhão (JB), 17
obtiveram algum tipo de interação, equivalendo a uma proporção de 60,7% (tabela 3).
E. guineensis foi a espécie com a qual os animais mais interagiram (81,3%), sendo a
única a apresentar uma taxa de interação superior a 50% neste transecto. Todos os frutos
que apresentaram taxa de interação superior a 10% no JB possuíam mesocarpo
suculento macio ou fibroso, e o tipo de interação mais frequente foi a ausente
(sinzoocoria ou endozoocoria).
No transecto em mata semi-decídua da REBIO Guaribas (Guaribas-Mata) foram
ofertadas 19 espécies de frutos/sementes, havendo algum tipo de interação com pouco
31
mais da metade delas (57,8%) (tabela 4). Anacardium occidentale foi a única espécie
com taxa de interação frequente (73,3%). Além do caju, apenas Cecropia sp. obteve
uma taxa de interação superior a 10% (13,3%). Houve apenas interações do tipo ausente
ou consumo de polpa, mas que não divergiram muito entre si quanto à frequência.
Na área de tabuleiro da REBIO Guaribas, (Guaribas-tabuleiro), foram ofertados
frutos de 17 espécies vegetais, onde A. occidentale e Hancornia speciosa (mangaba)
foram as únicas que apresentaram taxa de interação superior a 10% (33,3% e 26,7%)
(tabela 5).
Do total de pegadas, 83% puderam ser identificadas a nível de espécie (n=1088).
A figura 6 apresenta o resultado da Análise de Discriminantes (2º nível) das
pegadas traseiras dos marsupiais da coleção de referência e das obtidas em campo
(apêndice 3). Um gradiente de tamanho ao longo do eixo CV2 é facilmente distinguível.
Já podemos notar que a maioria das pegadas provenientes das armadilhas de pegadas
foram identificadas entre as espécies Gracilinanus agilis, Marmosa murina, Micoureus
demerarae e Didelphis albiventris.
A Análise de Discriminantes (2º nível) com as patas traseiras dos roedores das
pegadas da coleção de referência é apresentada na figura 7 (apêndice 4). No eixo CV1
pode-se perceber um gradiente relativo ao tamanho dos animais (pequenos, médios e
grandes, da esquerda pra direita) e no eixo CV2 há uma separação entre os arborícolas e
terrestres (de cima para baixo).
O número de interações entre os marsupiais e roedores identificados a partir de
suas pegadas com as espécies dos frutos é apresentado nas figuras 8 e 9. Os frutos com
maior taxa de interação foram das espécies Syzygium cumini (93,3%), Elaeis guineensis
(85%), e Psidium guineense (80%). Duas espécies de marsupiais interagiram com o
maior número de espécies de frutos: Didelphis albiventris e Marmosa murina (23 cada).
Dentro dos roedores Cerradomys langguthi interagiu com a maior variedade de frutos
(12 espécies) (apêndice 6).
A figura 10 apresenta a relação entre as características morfológicas dos frutos
ofertados e a frequência de interações com marsupiais e roedores. As quatro espécies de
planta que apresentaram interação frequente (≥ 50%) eram de hábito arbóreo, os frutos
eram bagas (1) ou drupas (3), e apresentavam um mesocarpo suculento macio (2) ou
fibroso (2), além da coloração dos frutos serem amarela (2), laranja (1) ou roxo (1).
32
A Análise de Correspondência Canônica (fig. 11) mostra ao longo do eixo 1 uma
diferença clara entre frutos consumidos principalmente por marsupiais (Anacardium,
Spondias, Terminalia, Elaeis, etc...) que são drupas e sicônios, grandes, amarelos, com
mesocarpo suculento fibroso e sementes grandes. Roedores apresentam preferências
mais diversificadas, apresentando setas em diversas direções. Os frutos mais utilizados
por roedores (Pera, Maytenus, Securidaca, Luehea, etc...) tendem a ser pepônios e
cápsulas, deiscentes, secos, de cor rosa e com arilo.
A taxa de remoção e o número de potenciais dispersores foram maiores no
menor fragmento (figura 12).
DISCUSSÃO
Maragon et al. (2010) em estudo dos tipos de dispersão em um remanescente de
Mata Atlântica do estado de Pernambuco verificou que a maioria das espécies vegetais
que apresentam dispersão zoocórica possuem frutos dos tipos baga, drupa e cápsula. Os
frutos do tipo baga e drupa foram os mais atrativos aos pequenos mamíferos,
corroborando com trabalhos da literatura que demonstram que estes frutos estão entre os
mais dispersos através da zoocoria.
Em comparação aos resultados de Gautier-Hion (1985), os frutos mais atrativos
aos animais aqui estudados estariam próximos aos preferidos por primatas e mamíferos
de porte médio. Ainda assim seria difícil encaixá-los em umas das síndromes
apresentadas pelo autor, sugerindo que os marsupiais podem possuir uma síndrome
própria ou simplesmente consumirem frutos de forma generalista. Leiva (2010), por
exemplo, em trabalho desenvolvido em uma Floresta Estacional Semidecidual no estado
de São Paulo, encontrou uma maior presença de sementes nas fezes de marsupiais
durante o período de maior disponibilidade de frutos, que ocorreu na estação chuvosa.
Os marsupiais podem então, de acordo com a variação na disponibilidade de frutos,
aumentar ou diminuir a proporção de frutos, alterar a composição da dieta ou mesmo
migrarem para locais com maior disponibilidade de recursos, (Santori et al, 2012; Silva,
2003), demonstrando um consumo de frutos oportunista.
As espécies com as maiores taxas de interação são plantas exóticas e invasoras
de mata nativa: o dendezeiro (Elaeis guineensis) e o jamelão ou azeitona-preta
(Syzygium cumini). Espécies invasoras por possuírem frutos extremamente atrativos à
fauna tem grande facilidade de dispersão dentro dos fragmentos, podendo assim gerar
33
uma diminuição no consumo e dispersão de espécies zoocóricas nativas, o que já ocorre
em áreas com a presença de mangueiras (Mangifera indica) (Leão et al. 2011).
A presença de plantas exóticas pode diminuir o crescimento populacional, a
efetividade da dispersão e a estrutura genética de plantas nativas, em associação com
uma queda também no crescimento populacional dos dispersores (Traveset &
Richardson 2006).
Por outro lado, constatando-se um grande consumo de frutos exóticos e/ou
invasores, entende-se que esses frutos são importantes fontes alimentares para a dieta
dos frugívoros, e caso fossem retiradas do ambiente poderiam prejudicar a permanência
das populações das espécies animais. A discussão e aprofundamento da importância de
espécies vegetais exóticas e invasoras em áreas de vegetação nativa pode ser então um
passo importante para o manejo e conservação de Unidades de Conservação.
Cáceres (2006) lista 22 espécies de frutos para os quais se tem registro na dieta
do marsupial Didelphis albiventris. Contudo, no presente trabalho nenhuma das 23
espécies com as quais essa espécie interagiu está presente nessa lista. Para Caluromys
philander as três espécies consumidas também não coincidiam com nenhuma das 46 já
listadas. A lista para Marmosa murina possuía apenas 4 espécies, já no presente
trabalho foi registrado consumo de mais 23 espécies de frutos. Na dieta de Micoureus
demerarae constam 17 espécies de plantas, sendo diferentes das 8 aqui registradas.
Apesar do consumo de alguns poucos gêneros de plantas aqui observado
coincidirem com a lista de Cáceres (2006), é possível notar uma grande diferença dos
frutos consumidos pelos marsupiais, sugerindo uma ampla variação na dieta frugívora
desses animais que precisa ser melhor investigada.
Como apresentado, as espécies D. albiventris e M. murina foram as que
interagiram com a maior variedade de frutos (23 espécies cada). Leiva (2010) relata que
o gambá D. albiventris é a espécie menos estudada em relação ao hábito alimentar
dentro do seu gênero e que em sua área de estudo foi o marsupial que apresentou a
maior variedade de conteúdo vegetal em suas fezes. Cantor et al (2010) por sua vez
observaram que três dos gêneros de plantas mais consumidos por essa espécie eram de
plantas pioneiras (Piper, Cecropia e Solanum). Esses mesmos gêneros foram ofertados
nas armadilhas de pegadas, porém só houve uma única interação de D. albiventris com
um desses gêneros (Solanum stramonifolium). Também é relatado por Cantor (2010) o
34
consumo do gênero Psidium, o que também ocorreu no presente estudo com a planta
Psidium guineense. As espécies Spondias mombin e Terminalia catappa foram
consumidas em ambos os estudos.
Caluromys philander interagiu com apenas 3 das 65 espécies de frutos ofertadas.
Poderia se esperar um consumo maior de frutos já que esta é a espécie de marsupial
considerada de hábito mais frugívoro quando comparada às demais (Paglia et al. 2012;
Santori et al. 2012). Porém, segundo a literatura, C. philander explora com maior
intensidade o estrato arbóreo (Vieira & Camargo, 2012), o que explicaria o baixo
consumo dos frutos ofertados nas armadilhas de pegadas, que estavam depositadas no
chão.
Cerradomys langguthi foi o roedor que interagiu com a maior diversidade de
frutos (12 espécies). Apesar dos roedores estarem geralmente classificados como
predadores de sementes (Janzen 1971; Briani & Guimarães Jr, 2007), aqui C. langguthi
não foi registrado danificando as sementes dos frutos ofertados, e a maioria das
interações foi por consumo de polpa ou ausência do fruto.
O menor fragmento apresentou as maiores taxa de remoção e número de
potenciais dispersores. Apesar disso, não foi possível avaliar quais os fatores que
explicam a relação inversa entre tamanho do fragmento e taxa de remoção.
CONCLUSÕES
As espécies exóticas ofertadas obtiveram as maiores taxas de interação com os
pequenos mamíferos, indicando uma participação importante desses recursos na dieta de
marsupiais e roedores dos fragmentos em estudo.
Em relação às características morfológicas dos frutos podemos concluir que as
espécies arbóreas com frutos do tipo baga ou drupa e que apresentam um mesocarpo
suculento foram os preferidos pelos animais. Os frutos ofertados em ambiente de mata
semi-decídua obtiveram taxas de remoção superiores aos ofertados em ambiente de
tabuleiro.
Dentre o total de espécies animais que interagiram com os frutos oferecidos os
marsupiais se destacaram em relação aos roedores, detendo a grande maioria das
interações. E, dentre os marsupiais, Didelphis albiventris e Marmosa murina foram as
espécie que se comportaram de modo mais generalista, interagindo com uma variedade
maior de frutos quando comparada as demais.
35
A maior quantidade de interações e de potenciais dispersores ocorreu no menor
fragmento e foi bastante reduzida na área de estudo mais extensa, indicando uma
possível interferência do tamanho do fragmento na intensidade da taxa de remoção dos
frutos por pequenos mamíferos.
REFERÊNCIAS
AMAZONAS, N. T. & BARBOSA, M. R. V. 2011. Levantamento florístico das
angiospermas em um remanescente de Floresta Atlântica Estacional na
microbacia hidrográfica do Rio Timbó, João Pessoa, Paraíba. Revista Nordestina
de Biologia, 20(2): 67-78.
ATRAMENTOWICZ, M. 1988. La frugivorie opportuniste de trois marsupiaux
didelphidés de Guyane. Rev. Ecol. (Terre Vie), v. 43.
BARBOSA, M. R. V. 1996. Estudo florístico e fitossociológico da Mata do
Buraquinho, remanescente de Mata Atlântica em João Pessoa, PB. Tese de
Doutorado, UNICAMP, Campinas, SP.
BARBOSA, M. R. V.; THOMAS, W. W.; ZÁRATE, E. L. P.; LIMA, R. B.; AGRA, M.
F.; LIMA, I. B.; PESSOA, M. C. R.; LOURENÇO, A. R. L.; DELGADO
JÚNIOR, G. C.; PONTES, R. A. S.; CHAGAS, E. C. O.; VIANA, J. L.;
GADELHA NETO, P. C.; ARAÚJO, C. M. L. R.; ARAÚJO, A. A. M.;
FREITA, G. B.; LIMA, J. R.; SILVA, F. O.; VIEIRA, L. A. F.; PEREIRA, L.
A.; COSTA, R. M. T.; DURÉ, R. C. & SÁ, M. G. V. 2011. Checklist of the
vascular plants of the Guaribas Biological Reserve, Paraíba, Brazil. Revista
Nordestina de Biologia, 20(2): 79-106.
BERENBAUM, M. 2001. Plant-Herbivore Interactions. In: Evolutionary Ecology:
Concepts and Cases Studies. FOX, C. W.; ROFF, D. A. & FAIRBAIRN, D. J.
(eds.). Editora Oxford University Press.
BOLLEN, A.; ELSACKER, L. V. & GANZHORN, J. U. 2004. Relations between fruits
and dispersers assemblages in a Malagasy littoral forest: a community-level
approach. Journal of Tropical Ecology, 20: 599-612.
BONVICINO, C. R.; OLIVEIRA, J. A. & D’ANDREA, P. S. 2008. Guia dos roedores
do Brasil, com chaves para gêneros baseadas em caracteres externos. Centro
Pan-Americano de Febre Aftosa – OPAS/OMS, Rio de Janeiro.
36
BREWER, S. W. & REJMÁNEK, M. 1999. Small rodents as siginificant dispersers of
tree seeds in a Neotropical forest. Journal of Vegetation Science, 10:165-174.
BRIANI, D. C. & GUIMARÃES JR., P. R. 2007. Seed predation and fruit damage of
Solanum lycocarpum (Solanaceae) by rodents in the Cerrado of central Brazil.
Acta Ecologica, 31: 8-12.
CÁCERES, N. C. 2006. O papel de marsupiais na dispersão de sementes. In: Cáceres,
N. C., Monteiro-Filho, E. L. A. (org). Os marsupiais do Brasil: Biologia,
Ecologia e Evolução. Campo Grande, MS: Editora UFMS, p. 255-269.
CÁCERES, N. C. & LESSA, L. G., 2012. O papel de marsupiais na dispersão de
sementes. In: Os marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação.
CAMARGO, N. F.; CRUZ, R. M. S.; RIBEIRO, J. F. & VIEIRA, E. M. 2011.
Frugivoria e potencial dispersão de sementes pelo marsupial Gracilinanus agilis
(Didelphidae: Didelphimorphia) em áreas de Cerrado no Brasil central. Acta
Botanica Brasilica, 25(3): 646-656.
CANTOR, M., FERREIRA, L. A., SILVA, W. R., SETZ, E. Z. F. 2010. Potential seed
dispersal by Didelphis albiventris (Marsupialia, Didelphidae) in highly disturbed
environment. Biota Neotropica, 10 (2): 45-51.
CHARLES-DOMINIQUE, P.; ATRAMENTOWICZ, M.; CHARLES-DOMINIQUE,
M., GÉRARD, H.; HLADIK, A.; HLADIK, C. M. & PRÉVOST, M. F. 1981.
Les mammiferes frugivores arboricoles nocturnes d’une Foret Guyanaise: Interrelations plantes-animaux. Rev. Ecol. (Terre et Vie), v. 35.
CPTEC/INPE, 2012. Balanço hídrico - gráficos/tabela. Proclima: Programa de
monitoramento climático em tempo real da região Nordeste.
EMMONS, L. H. 1997. Neotropical rainforest mammals: a field guide. The University
of Chicago Press, 2ª ed.
FLORCHINGER, M.; BRAUN, J.; BOHNING-GAESE, K. & SCHAEFER, H. M.
2010. Fruit size, crop mass, and plant height explain differential fruit choice of
primates and birds. Oecologia, 164: 151-161.
GALETTI, M.; GUEVARA, R.; CÔRTES, M. C.; FADINI, R.; MATTER, S. V.;
LEITE, A. B.; LABECCA, F.; RIBEIRO, T.; CARVALHO, C. S.;
COLLEVATTI,
R.
G.;
PIRES,
M.
M.;
GUIMARÃES
Jr.,
P.
R.;
37
BRANCALION, P. H.; RIBEIRO, M. C. & JORDANO, P. Functional extinction
of birds drives rapid evolutionary changes in seed size. 2013. Science 340:10861090.
GAUTIER-HION, A., DUPLANTIER, J. –M., QURIS, R., FEER, F., SOURD, C.,
DECOUX,
J.
–P.,
DUBOST,
G.,
EMMONS,
L.,
ERARD,
C.,
HECKETSWEILER, P., MOUNGAZI, A., ROUSSILHON., C. & THIOLLAY,
J. –M. 1985. Fruit characters as a basis of fruit choice and seed dispersal in a
tropical forest vertebrate community. Oecologia 65:324-337.
HERRERA, C. M. 1989. Frugivory and seed dispersal by carnivorous mammals, and
associated fruit characteristics, in undisturbed Mediterranean habitats. Oikos 55:
250-262.
HIJMANS, R.J.; CAMERON, S. E.; PARRA, J. L.; JONES, P. G. & JARVIS, A. 2005.
Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas.
International Journal of Climatology 25: 1965-1978.
HOWE, H. F. & SMALLWOOD, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annu. Rev. Ecol.
Syst 13: 201-228.
IBGE, 1993. Mapa de Vegetação do Brasil. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia
e Estatística.
IBGE. 2008. Mapa de área de aplicação da Lei nº 11.428 de 2006. Fundação Instituto
Brasileiro de Geografia e Estatística.
IZHAKI, I. 2002. The Role of Fruit Traits in Determining Fruit Removal in East
Mediterraneam Ecosystems. In: LEVEY, D. J.; SILVA, W. R. & GALETTI, M.
CABI Publishing.
JANSON, C. H. 1983. Adaptation on fruit morphology to dispersal agentes in a
Neotropical Forest. Science 219.
JANZEN, D. H. 1971. Seed predation by animals. Annual Review of Ecology and
Systematics, 2: 465-492.
LEÃO, T. C. C.; ALMEIDA, W. R.; DECHOUM, M.S. e ZILLER, S. R. 2011.
Espécies Exóticas Invasoras no Nordeste do Brasil: Contextualização, Manejo e
Políticas Públicas. CEPAN, Instituto Hórus. Recife.
38
LEIVA, M. 2010. Frugivoria e germinação de sementes após passagem pelo sistema
digestivo de marsupiais em Floresta Estacional Semidecidual, Botucatu.
Dissertação (mestrado), Universidade Estadual Paulista.
LESSA, L. G. & GEISE L. 2010. Hábitos alimentares de marsupiais didelfídeos
brasileiros: análise do estado de conhecimento atual. Oecologia Australis, 14(4):
901-910.
MARANGON, G. P., CRUZ, A. F., BARBOSA, W. B., LOUREIRO, G. H.,
HOLANDA, A. C. 2010. Dispersão de sementes de uma comunidade arbórea em
um remanescente de Mata Atlântica, Município de Bonito, PE. Revista Verde. 5
(5): 80-87.
MMA. 2002. Biodiversidade Brasileira: Avaliação e identificação de áreas e ações
prioritárias para a conservação, utilização sustentável e repartição dos benefícios
da
biodiversidade
nos
biomas
brasileiros.
Ministério
do
Meio
Ambiente/Secretaria de Biodiversidade e Florestas, Brasília.
NYIRAMANA, A.; MENDONZA, I.; KAPLIN, B. A. & FORGET, P. 2011. Evidence
for seed dispersal by rodents in Tropical Montane Forest in Africa. Biotropica
43(6): 654–657.
OLIVEIRA, F. F. & LANGGUTH, A. 2004. Pequenos mamíferos (Didelphimorphia e
Rodentia) de Paraíba e Pernambuco, Brasil. Revista Nordestina de Biologia
18(2): 19-86.
OLIVEIRA-FILHO, A. T. & FONTES, M. A. L. 2000. Patterns of floristic
differentiation among Atlantic Forests in Southeastern Brazil and the influence
climate. Biotropica, 32(4b): 793-810.
PAGLIA, A. P.; FONSECA, G. A. B.; RYLANDS, A. B.; HERRMANN, G.; AGUIAR,
L. M. S.; CHIARELO, A. G.; LEITE, Y. L. R.; COSTA, L. P.; SICILIANO, S.;
KIERULFF, M. C. M.; MENDES, S. L.; TAVARES, V. C.; MITTERMEIER,
R. A. & PATTON, J. L. 2012. Lista Anotada de Mamíferos do Brasil/ Annotated
Checklist of Brazilian Mammals. Occasional Papers in Conservation Biology.
Nº 6, Conservation International, Arlington, VA. 2ª ed.
PALMA, A. R. T. & GURGEL-GONÇALVES, R. 2007. Morphometric identification
of small mammal footprints from ink tracking tunnels in the Brazilian Cerrado.
Revista Brasileira de Zoologia 24: 333-343.
39
PIZO, M. A. 2002. The Seed-dispersers and Fruit Syndromes of Myrtaceae in the
Brazilian Atlantic Forest. In: LEVEY, D. J.; SILVA, W. R. & GALETTI, M.
CABI Publishing.
RAMOS, V. N. 2007. Ecologia alimentar de pequenos mamíferos de áreas de Cerrado
no sudeste do Brasil. Dissertação de Mestrado em Ecologia e Conservação de
Recursos Naturais. UFU. Uberlândia – MG. 68p.
RIBEIRO, M. C.; METZGER, J. P.; MARTENSEN, A. C.; PONZONI, F. J. &
HIROTA, M. M. 2009. The Brazilian Atlantic Forest: How much is left, and
how is the remaining forest distributed? Implications for conservation.
Biological Conservation, 143: 1141-1153.
RODRIGUES & SILVA, F. B. et al, 2000. Zoneamento Agroecológico do Nordeste:
Diagnóstico e Prognóstico. Embrapa Solos e Embrapa Semi-Árido, Recife.
SANTORI, R. T.; LESSA, L. G. e ASTÚA, D., 2012. Alimentação, nutrição e
adaptações alimentares de marsupiais brasileiros. In: Os marsupiais do Brasil:
Biologia, Ecologia e Conservação. Cáceres, N. C. (org). Editora UFMS, Campo
Grande – MS.
SCHUPP, E. W.; JORDANO, P. & GÓMEZ, J. M. 2010. Seed dispersal efectiveness
revisited: a conceptual review. New Phytologist, 188: 333- 353.
SILVA, W. R. 2003. A importância das interações planta-animal nos processos de
restauração. In: Kageyama, P. Y. et al (org). Restauração ecológica de
ecossistemas naturais. Botucatu, São Paulo. Fundação de Estudos e Pesquisas
Agrícolas Florestais, 1ª ed.
TRAVESET, A. & RICHARDSON, D. M. 2006. Biological invasions as disruptors of
plant reproductive mutualisms. Trends in Ecology and Evolution, 21(4): 208216.
VAN DER PIJL, L. 1982. Principles of dispersal in higher plants. Springer-Verlag,
Berlin Heidelberg, New York. 3ª ed.
VELHO, N.; ISVARAN, K. & DATTA, A. 2012. Rodent seed predation: effects on
seed survival, recruitment, abundance, and dispersion of bird-dispersed tropical
trees. Oecologia, 169: 995-1004.
40
VIEIRA, E. M.; PIZO, M. A. & IZAR, P. 2003. Fruit and seed exploitation by small
rodents of the Brazilian Atlantic forest. Mammalia, t. 67, n. 4.
VIEIRA, E. M. & CAMARGO, N. F. 2012. Uso do espaço vertical por marsupiais
brasileiros. In: Os marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação.
WANG, B. C. & SMITH, T. B. 2002. Closing the seed dispersal loop. Trends in
Ecology & Evolution. v. 17, n. 8.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
O estudo aqui apresentado demonstra o potencial de dispersão por pequenos
mamíferos, em especial os marsupiais e os roedores. Foi constatado que para muitas
espécies de marsupiais os estudos de dieta disponíveis na literatura ainda são escassos,
apontando a importância de mais pesquisas nessa área. Podemos perceber então que o
papel de marsupiais e roedores pode estar acima do que se conhece até o momento.
As taxas de interação dos animais com espécies exóticas superou o de espécies
nativas e, a investigação de como esta relação pode afetar as comunidades vegetais e
animais dentro dos fragmentos é necessário.
41
Lista de figuras e tabelas
Figura 1: Localização dos dois transectos com armadilhas de pegadas em João Pessoa – PB (vermelho).
As áreas florestadas estão em verde e as urbanas ou com vegetação aberta em branco.
Figura 2: Localização dos dois transectos com armadilhas de pegadas na REBIO Guaribas, Mamanguape
– PB. Em verde estão as áreas florestadas e em amarelo as áreas de vegetação aberta (tabuleiro).
42
A
B
Figura 3: Armadilha de pegadas. A) interior da armadilha de pegadas; B) revisão da armadilha após uma
semana do fruto/semente ofertado.
Figura 4: Pegadas de roedores (esquerda) e marsupiais (direita), dianteiras (superior) e traseiras
(inferior). Almofadas digitais identificadas por números e plantares por letras. Distâncias utilizadas nas
análises de discriminantes representadas por linhas contínuas (Palma & Gurgel-Gonçalves, 2007).
43
3,0
S.grande
Roxo
2,5
F.grande(>20)
Ter
Ana
2,0
Pixídio
Spo
1,5
And
Ela
Fibroso
S.média(0,5-2,5)
Buc
Drupa
Syz
Ziz
Pou
Amarelo
1,0
Eixo 2
Ind. grossa
Pri
Esc
F.médio(5-20)
Pro1
Pro2
Arilo
S.dura
0,5
Vermelho
Ade
Pog
Tal
S(1-5)
Ago
Psi
0,0
Laranja
Verde
Oco
Our
Fni
Cec
Fic
Sicônio
-0,5
Pret
Aquênio
Baga
-1,0
Myr2
Mic
S.macio
Con
Hir
F.pequeno(<5)
S(>15) S.pequena(<0,5)
Eug2
Pas
S.fina
Rou
Deiscente
Per
May
Pau
Seco
Cápsula
Legume
Folículo
Sec
Ses
Tac
Cha
Lue
Marrom
Ser
Sâmara
Branco
Mec
-1,5
S(6-15)
Rosa
-2,0
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
0,5
Eixo 1
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
Figura 5: Análise de Correspondência relacionando as características morfológicas dos frutos/sementes ofertados. Abreviações segundo apêndice 2.
44
Figura 6: Análise de Discriminantes de pegadas traseiras de marsupiais. Abreviações: Did = Didelphis albiventris; Phi = Philander opossum; CalP = Caluromys
philander; CalL = Caluromys lanatus; Mic = Micoureus demerarae; Mar = Marmosa murina; Gra = Gracilinanus agilis; Cry = Cryptonanus sp.; Thy = Thylamys
velutinus; MonA = Monodelphis americana; MonD = Monodelphis domestica; Frutos = pegadas deixadas nas armadilhas de pegadas.
45
Figura 7: Análise de Discriminantes de pegadas traseiras de roedores. Abreviações: Ako = Akodon cursor; Bol = Necromys lasiurus; Cal = Calomys spp; Mus = Mus
musculus; Nec = Nectomys squamipes; Oec = Oecomys spp; Oli = Oligoryzomys spp; Ory = Hylaeamys ; Cer = Cerradomys spp; Oxy = Oxymycterus delator; Pro =
Proechimys longicaudatus; Pse = Pseudoryzomys simplex; Rat = Rattus norvergicus; Rhi = Rhipydomys macrurus; Tha = Thalpomys spp.
46
Figura 8: Taxa de consumo dos frutos oferecidos por espécie de animal.
0%
Frutos
Syzygium cumini
Elaeis guineensis
Psidium guineense
Lauraceae sp. 1
Anacardium occidentale
Pera glabrata
Tachigali densiflorum
Ficus gomelleira
Ocotea sp.
Cecropia sp.
Luehea ochrophylla
Terminalia catappa
Hancoernia speciosa
Connarus blanchetti
Ouratea sp.
Myrcia sylvatica
Bowdichia virgilioides
Solanum paludosum
Paullinia trigonia
Passovia pyrifolia
Securidaca cf. coriacea
Talisia esculenta
Eugenia uniflora
Heliconia psittacorum
Cissus verticilata
Melothria pendula
Solanum stramoniifolium
Agonandra brasiliensis
Buchevania tetraphylla
Protium heptaphyllum
Xylopia frutescens
Cordiera myrciifolia
Coccoloba sp.
Ziziphus platyphylla
Allophylus laevigatus
Spondis mombin
Sesbania virgata
Picramnia andrade-limae
Piper marginatum
Myrtaceae sp. 3
Byrsonima sericea
Andonidia merrillii
Myrcia bergiana
Salzmania nitida
Serjania salzmanniana
Tapirira guiannensis
Maytenus erythnoxyla
Rourea doniana
Eugenia punicifolia
Melocactus violaceus
Myrcia guianensis
Protium giganteum
Cassytha filiformis
Chaetocarpus myrsinites
Lecithydaceae sp. 2
Adenanthera pavonina
Chiococca alba
Coccoloba ramosissima
Eschweilera ovata
Hirtella ciliata
Miconia albicans
Pogonophora schomburgkiana
Pouteria venosa
Pritchardia pacifica
sp. 4
Registros
47
100%
90%
80%
70%
60%
50%
40%
30%
20%
10%
Figura 9: Porcentagem de interação por espécie de fruto. A coloração indica o estado do fruto. Branco: intacto; cinza claro: consumo de semente; cinza escuro:
consumo de polpa e preto: ausente.
48
A
B
C
D
Figura 10: Nível de interação com as espécies vegetais por característica morfológica. Cor branca:
espécies com interações frequentes (>50%); cinza claro: espécies com interações comuns (10-50%); cinza
escuro: espécies com interações esporádicas (<10%); preto: espécies sem interação. A) Interação por
hábito. B) Interação por cor de fruto. C) Interação por tipo de mesocarpo. D) Interação por tipo de fruto.
49
2,5
May
Per
Arilo
Oec
Cápsula
Rat
Con
1,5
Esc
Cha
Calu
Pro2
Rou
Seco
0,5
Phy
Ade
Pip
Verde
Oco
Eixo Canônico 2
Ses
Bow Tac
-0,5
S(1-5)
Branco
Cer
Ser
F. grande
Laranja
Deiscente
Lue
Folículo
Mel
Tal
S(>15)
P. fina Suculento Myr1
Indeiscente
Sal
Pas Eug2
Vermelho
S. média
Myr3 Cor
Syz
Nec
Psi
Cas
All
Myr2
Mic
Eug1
Han
Aquênio Sol2
S(6-15)
-1,5
Ela
Buc
Mar
S. fibroso
Indeiscente
Amarelo
Pri
F. médio
Gra Ziz
P. dura
Drupa
And
Pou
Did
Marrom
Legume
Pepónio
Sicônio
Spo
S. grande
Ter
Hir
Pro1
Ana
Call
Mic
Calo
Sec
Roxo
-2,5
Rosa
-3,5
-2,0
-1,0
0,0
Eixo Canônico 1
1,0
2,0
3,0
Figura 11: Análise de Correspondência Canônica relacionando as características dos frutos/sementes com os consumidores identificados neste trabalho. Abreviações
segundo apêndice 2.
50
Figura 12: Porcentagem de interação por transecto.
51
Tabela 1: Distribuição da frequência das espécies vegetais de acordo com os parâmetros considerados.
Coloração
n = 65
Branco
3
Amarelo
9
Laranja
7
Vermelho
9
Rosa
2
Verde
19
Hábito
n = 65
Arbóreo
42
Arbustivo
13
Hemi-parasita
1
Herbácea
3
Parasita
1
Trepadeira
5
Tipo de fruto
n = 65
Apocárpico
1
Legume
4
Aquênio
1
Pepônio
1
Baga
22
Pixídio
2
Cápsula
7
Sâmara
2
Drupa
23
Sicônio
1
Folículo
1
Proteção do fruto
n = 65
Deiscente
13
Indeiscente fino
38
Indeiscente grossa
14
Tipo de mesocarpo
n = 65
Seco
19
Suculento macio
34
Suculento fibroso
12
Tamanho do fruto (g)
n = 65
Pequeno (<5)
51
Médio (5-20)
9
Grande (>20)
5
Nº de sementes
n= 65
1-5
50
6-15
5
>15
10
Proteção da semente
n = 63
Fina
32
Resistente
25
Com arilo
6
Média (0,5-2,5)
6
Grande (>2,5)
7
Tamanho da semente (g) Pequena (<0,5)
n = 65
52
Marrom
8
Roxo
2
Preto
6
52
Tabela 2: Interações observadas para os frutos oferecidos na UFPB. % indica a parcela de frutos oferecidos que
tiveram interação (não intacto).
Número de frutos
oferecidos
Ausente
15
7
Syzygium cumini
90
82
Elaeis guineensis
15
12
Lauraceae sp.1
30
17
Psidium guineense
15
4
Terminalia catappa
30
10
Pera glabrata
90
12
Ficus gomelleira
60
9
Cissus verticillata
15
3
195
18
Buchenavia tetraphylla
30
4
Eugenia uniflora
75
8
Melothria pendula
15
0
Paullinia trigonia
15
1
Tachigali densiflora
31
4
Luehea ochrophylla
150
9
30
2
Myrcia sylvatica
89
1
15
1
Ouratea sp.
150
5
Byrsonima sericea
45
0
Solanum paludosum
135
1
Protium giganteum
15
0
Ocotea sp.
45
0
Piper marginatum
16
0
16
0
Connarus blanchetti
15
0
30
0
Pouteria venosa
15
0
60
0
Sesbania virgata
15
0
Talisia esculenta
15
0
120
0
Tapirira guianensis
45
0
Xylopia frutescens
Total
1742
210
Consumo de
polpa
5
0
1
7
3
2
13
4
0
20
1
2
0
1
0
9
1
6
0
4
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Consumo de
semente
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
81
5
%
93,3
91,1
86,7
80,0
46,7
40,0
27,8
21,7
20,0
19,5
16,7
13,3
13,3
13,3
12,9
12,0
10,0
9,0
6,7
6,0
4,4
0,7
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
17,0
53
Tabela 3: Interações observadas para os frutos oferecidos no JB. % indica a parcela de frutos oferecidos que
tiveram interação (não intacto).
Elaeis guineensis
Lauraceae sp.1
Cecropia sp.
Terminalia catappa
Ficus gomelleira
Spondias mombin
Melothria pendula
Passovia pyrifolia
Andonidia merrillii
Cissus verticillata
Tapirira guianensis
Piper marginatum
Byrsonima sericea
Pera glabrata
Rourea doniana
Eschweilera ovata
Protium giganteum
Solanum paludosum
Sesbania virgata
Lecythidaceae sp.2
Xylopia frutescens
Total
Número de frutos
Consumo de
oferecidos
Ausente
polpa
150
95
27
45
11
0
15
0
3
45
2
6
30
5
0
75
6
5
60
2
5
75
1
7
150
0
13
30
2
0
15
0
0
15
1
0
60
1
1
30
1
0
45
1
0
60
0
1
105
1
0
90
0
0
15
0
0
30
0
0
75
0
0
45
0
0
75
0
0
15
0
0
15
0
0
30
0
0
15
0
0
30
0
0
1440
129
68
Consumo de
semente
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
%
81,3
24,4
20,0
20,0
16,7
14,7
11,7
10,7
8,7
6,7
6,7
6,7
3,3
3,3
2,2
1,7
1,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
13,8
54
Tabela 4: Interações observadas para os frutos oferecidos no transecto Guaribas-Mata. % indica a parcela de
frutos oferecidos que tiveram interação (não intacto).
Guaribas-Mata
Cecropia sp.
Myrtaceae sp.3
Maytenus erythroxyla
Myrcia guianensis
Tapirira guianensis
Byrsonima sericea
Hancornia speciosa
Ouratea sp.
Securidaca cf. coriacea
Coccoloba sp.
sp.4
Total
Número de frutos
oferecidos
15
15
30
60
15
15
15
30
75
29
45
15
15
45
15
15
15
15
15
494
Ausente
11
0
1
1
0
0
1
0
3
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
18
Consumo de
polpa
0
2
2
4
1
1
0
2
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
13
Consumo
de semente %
0
73,3
0
13,3
0
10,0
0
8,3
0
6,7
0
6,7
0
6,7
0
6,7
0
4,0
0
3,4
0
2,2
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
6,3
55
Tabela 5: Interações observadas para os frutos oferecidos no transecto Guaribas-Tabuleiro. % indica a parcela
de frutos oferecidos que tiveram interação (não intacto).
Guaribas-Tabuleiro
Hancornia speciosa
Eugenia punicifolia
Myrcia guianensis
Cassytha filiformis
Maytenus erythroxyla
Hirtella ciliata
Myrcia bergiana
Myrtaceae sp.3
Miconia albicans
Chiococca alba
Ouratea sp.
Salzmania nitida
Total
Número de frutos
oferecidos
Ausente
15
4
45
3
45
0
45
0
90
0
15
0
15
0
15
0
45
0
15
0
16
0
30
0
29
0
15
0
15
0
15
0
45
0
510
7
Consumo de
polpa
1
9
1
1
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
13
Consumo de
semente
%
0
33,3
0
26,7
0
2,2
0
2,2
0
1,1
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
0,0
0
3,9
56
APÊNDICE
Todas as pegadas
Análise preliminar
(visual)
Marsupiais
Outros animais
Roedores
Análises de 1º nível
(Discriminantes)
Grandes
Médios
Pequenos
Pequenos
Médios
terrestres
Médios
arborícolas
Grandes
Necromys
Cal
Oli
Mus
Cer
Hyl
Ako
Rhi
Oec
Rattus
Nec
Pro
Cer
Análises de 2º nível
(Discriminantes)
Did
Cal
Mic
Mic
Mar
Gra
Gra
Cry
Thy
MonA
MonD
Callithrix
Lagarto
Apêndice 1: Esquema das análises utilizadas na identificação de pegadas. Linhas pontilhadas representam identificação visual e linhas contínuas identificação via Análise de
Discriminantes.
57
Apêndice 2: Espécies dos frutos ofertados e suas características morfológicas.
Família/Espécie/Abreviação
ANACARDIACEAE
Anacardium occidentale L./(Ana)
Spondias mombin L./(Spo)
Tapirira guianensis Aubl./(Tap)
ANNONACEAE
Xylopia frutescens Aubl./(Xyl)
APOCYNACEAE
Hancornia speciosa Gomes/(Han)
ARECACEAE
Elaeis guineensis Jacq./(Ela)
Pritchardia pacifica Seem. & H. Wendl./(Pri)
Andonidia merrillii (Becc.) Becc./(And)
BURSERACEAE
Protium giganteum Engl./(Pro1)
Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand/(Pro2)
CACTACEAE
Melocactus violaceus Pfeiff./(Mec)
CELASTRACEAE
Maytenus erithroxyla Reissek/(May)
CHRYSOBALANACEAE
Hirtella ciliata Mart & Zucc/(Hir)
COMBRETACEAE
Buchenavia tetraphylla (Aubl.) R. A. Howard/(Buc)
Terminalia catappa L.(Ter)
CONNARACEAE
Connarus blanchetti Planch./(Con)
Rourea doniana Baker/(Ror)
CUCURBITACEAE
Melothria pendula L./(Mel)
Hábito
Cor
Deiscência
Tipo de
fruto
Mesocarpo
Medidas do fruto
(mm.)
Diâm.
Comp.
Peso
N°
(g) sementes
Proteção da
semente
Medidas da semente
(mm)
Diâm.
Comp.
Peso
(g)
Ab
Ab
Ab
Am
Am
Vd
Ind. Grossa
Ind. Grossa
Ind. Grossa
Drupa
Drupa
Drupa
S. fibroso
S. fibroso
S. macio
33,1
22,5
7,9
81,7
28,9
10,2
41,2
8,6
0,4
1
1
1
P. dura
P. dura
P. fina
14,9
5,8
22,3
9,3
2,6
0,2
Ab
Vd
Ind. Fina
Apocárpico
S. fibroso
7,5
9,0
0,5
2
P. fina
3,2
5,7
0,1
Ab
Am
Ind. Fina
Baga
S. macio
23,9
31,2
9,2
8
P. fina
7,9
10,2
0,2
Ab
Ab
Ab
Lj
Am
Vm
Ind. Fina
Ind. Fina
Ind. Fina
Drupa
Drupa
Drupa
S. fibroso
S. fibroso
S. fibroso
20,1
10,7
19,2
35,9
9,7
31,5
10,7
0,6
7,7
1
1
1
P. dura
P. dura
P. dura
16,7
8,7
16,8
28,4
8,0
30,4
5,9
0,3
5,4
Ab
Ab
Vd
Vm
D
D
Drupa
Drupa
Seco
Seco
29,9
13,6
28,5
24,9
8,4
1,6
5
2
Arilo
Arilo
8,6
7,7
13,1
16,1
0,8
0,2
Her
Ro
Ind. Fina
Baga
S. macio
4,7
16,5
0,3
10
P. fina
0,9
1,5
-
Ar
Lj
D
Cápsula
Seco
9,1
13,1
0,6
1
Arilo
2,8
6,1
0,1
Ar
Pr
Ind. Grossa
Drupa
Seco
6,0
11,1
0,1
1
P. fina
3,1
6,6
0,0
Ab
Ab
Vd
Rx
Ind. Fina
Ind. Grossa
Drupa
Drupa
S. fibroso
S. fibroso
13,1
38,8
18,7
52,1
1,8
24,6
1
1
P. dura
P. fina
8,4
31,7
14,5
41,9
0,6
13,0
Ab
Ar
Lj
Lj
D
D
Cápsula
Folículo
Seco
Seco
12,7
23,3
20,3
21,5
1,8
5,0
1
20
P. dura
P. fina
7,2
1,0
12,5
1,7
0,4
0,0
T
Vd
Ind. Grossa
Pepónio
S. macio
8,4
16,0
0,7
20
P. fina
2,6
4,4
0,0
Abreviações: Ab = arbóreo; Ar = arbustivo; Her = herbácea; Hp = hemi-parasita; P = parasita; Sub = subarbustivo; T = trepadeira; Am = amarelo; Br = branco; Lj = laranja; Mr = marrom; Pr = preto; Rs = rosa; Rx =
roxo; Vd = verde; Vm = vermelho; D = deiscente; Ind. = indeiscente; S = suculento. Os valores apresentados correspondem às médias das medidas dos frutos e sementes observados em laboratório.
Tabela 1: Continuação.
58
Apêndice 2: Continuação.
FABACEAE
Adenanthera pavonina L./(Ade)
Bowdichia virgilioides Kunth/(Bow)
Sesbania virgata (Cav.) Pers./(Ses)
Tachigali densiflora (Benth.) L. G. Silva & H. C.
Lima/(Tac)
HELICONIACEAE
Heliconia psittacorum L. f./(Hel)
LAURACEAE
Cassytha filiformis L./(Cas)
Ocotea sp./(Oco)
Lauraceae sp.1/(Lau)
LECYTHIDACEAE
Eschweilera ovata (Cambess.) Mart. exMiers/(Esc)
Lecythidaceae sp.2/(Lec)
LORANTHACEAE
Passovia pyrifolia (Kunth) Tiegh./(Pas)
MALPIGHIACEAE
Byrsonima sericea DC./(Byr)
MALVACEAE
Luehea ochrophylla Mart./(Lue)
MELASTOMATACEAE
Miconia albicans (Sw.) Triana/(Mic)
MORACEAE
Ficus gomelleira Kunth & C. D. Bouché/(Fic)
MYRTACEAE
Eugenia punicifolia (Kunth) DC./(Eug1)
Eugenia uniflora L./(Eug2)
Myrcia bergiana O. Berg/(Myr1)
Myrcia guianensis (Aubl.) DC./(Myr2)
Myrcia sylvatica (G. Mey.) DC./(Myr3)
Psidium guineense Sw./(Psi)
Syzygium cumini (L.) Skeels/(Syz)
Myrtaceae sp.3/(Myt)
Ab
Ab
Ar
Vm
Mr
Mr
D
Ind. fina
D
Legume
Legume
Legume
Seco
Seco
Seco
13,3
7,8
58,3
46,3
0,1
0,5
1
5
7
P. dura
P. fina
P. dura
9,5
9,0
0,4
3,0
7,0
0,1
Ab
Mr
Ind. fina
Legume
Seco
31,4
83,1
0,4
1
P. fina
9,5
12,5
0,1
Her
Pr
Ind. fina
Baga
S. macio
6,5
7,8
0,3
3
P. dura
3,0
6,2
0,1
P
Ab
Ab
Br
Vd
Pr
Ind. fina
D
Ind. fina
Baga
Baga
Baga
S. macio
S. fibroso
S. macio
5,3
9,1
9,5
5,4
12,3
7,6
0,1
0,6
0,4
1
1
P. fina
P. fina
4,0
5,3
4,3
8,3
0,1
0,2
Ab
Ab
Vd
Vd
D
Ind. grossa
Pixídio
-
Seco
-
29,2
6,1
24,7
7,2
10,5
0,3
4
3
Arilo
P. fina
13,3
1,9
17,8
4,9
1,2
0,0
Hp
Lj
Ind. fina
Baga
S. macio
3,5
3,5
0,0
1
P. fina
3,2
4,8
0,0
Ab
Vd
Ind. fina
Drupa
S. macio
9,0
7,3
0,5
1
P. dura
6,0
5,6
0,1
Ab
Mr
D
Cápsula
Seco
7,8
16,3
0,2
20
P. fina
1,9
8,7
0,0
Ar
Vd
Ind. fina
Baga
S. macio
4,0
4,0
0,0
15
P. fina
≤ 0,001
-
-
Ab
Am
Ind. grossa
Sicônio
S. macio
14,6
15,7
1,8
20
P. fina
1,5
2,5
0,0
Ar
Ab
Ab
Ar
Ab
Ab
Ab
Ab
Vm
Lj
Vd
Pr
Br
Am
Rx
Vm
Ind. fina
Ind. fina
Ind. grossa
Ind. fina
Ind. fina
Ind. fina
Ind. fina
Ind. fina
Baga
Baga
Baga
Baga
Baga
Baga
Drupa
Drupa
S. macio
S. macio
S. fibroso
S. macio
S. macio
S. macio
S. macio
S. macio
9,4
14,8
11,2
6,3
4,1
25,8
16,0
9,7
10,1
11,2
12,6
6,4
7,6
27,5
16,0
9,9
0,9
1,6
1,0
0,2
0,1
11,6
3,8
0,6
1
1
20
2
1
20
1
1
P. fina
P. fina
P. fina
P. fina
P. fina
P. dura
P. dura
P. fina
6,3
10,5
0,6
4,4
2,4
2,6
9,6
6,7
8,2
6,8
2,3
5,0
5,1
3,3
19,3
8,8
0,3
0,5
0,1
0,0
1,6
0,3
59
OCHNACEAE
Ouratea sp./(Our)
OPILIACEAE
Agonandra brasiliensis Miers ex Benth. & Hook. f./(Ago)
PERACEAE
Chaetocarpus myrsinites Baill./(Cha)
Pera glabrata (Schott) Poeoo. Ex Baill./(Per)
Pogonophora schomburgkiana Miers ex Benth./(Pog)
PICRAMNIACEAE
Picramnia andrade-limae Pirani/(Pic)
PIPERACEAE
Piper marginatum Jacq./Pip)
POLYGALACEAE
Securidaca cf. coriacea Bonpl./(Sec)
Coccoloba ramosissima Wedd./(Coc1)
Coccoloba sp./(Coc2)
RHAMNACEAE
Ziziphus platyphylla Reissek/(Ziz)
RUBIACEAE
Chiococca alba (L.) Hitchc./(Chi)
Cordiera myrciifolia (K. Schum) C. H. Perss. &
Delprete/(Cor)
Salzmania nitida DC./(Saz)
SAPINDACEAE
Allophylus laevigatus (Turcz.) Radlk./(All)
Paullinia trigonia Vell/(Pau)
Serjania salzmanniana Schltdl./(Ser)
Talisia esculenta (Cambess.) Radlk/(Tal)
SAPOTACEAE
Pouteria venosa T. D. Penn./(Pou)
SOLANACEAE
Solanum paludosum Moric./(Sol1)
Solanum stramoniifolium Jacq./(Sol2)
URTICACEAE
Cecropia sp./(Cec)
VITACEAE
Cissus verticillata (L.) Nicolson & C. E. Jarvis/(Cis)
Ab
Vd
Ind. fina
Baga
S. fibroso
6,1
14,2
0,3
2
P. fina
3,6
5,7
0,0
Ab
Vd
Ind. fina
Drupa
S. macio
19,2
18,5
3,9
1
P. fina
10,9
11,9
1,4
Ab
Ab
Ab
Mr
Vd
Vd
D
D
Ind. grossa
Cápsula
Cápsula
Cápsula
Seco
Seco
S. fibroso
8,7
10,9
0,5
3
3,1
4,4
0,0
6,8
9,5
0,2
3
P. fina
Arilo
P. dura
2,9
4,6
0,0
Ar
Am
Ind. fina
Baga
S. macio
7,2
8,7
0,3
3
P. fina
5,2
7,4
0,1
Sub
Vd
Ind. fina
Drupa
S. macio
1,8
116,3
0,5
-
P. dura
-
-
-
T
Ar
Ab
Mr
Vm
Vd
Ind. fina
Ind. fina
Ind. grossa
Sâmara
Drupa
Drupa
Seco
S. macio
Seco
6,4
4,3
7,8
51,6
3,6
8,9
0,1
0,1
0,3
1
-
P. dura
P. dura
-
3,4
-
3,5
-
0,0
-
Ab
Am
Ind. grossa
Drupa
S. macio
19,5
16,7
4,4
1
P. dura
7,9
12,5
0,6
Ar
Br
Ind. fina
Drupa
S. macio
4,6
4,7
0,0
2
P. fina
1,9
3,2
Ar
Ar
Pr
Vm
Ind. grossa
Ind. fina
Baga
Drupa
S. macio
S. macio
15,9
8,6
15,1
8,7
2,3
0,3
10
1
P. fina
P. dura
2,0
3,3
4,8
4,5
0,0
-
Ab
T
T
Ab
Vm
Lj
Mr
Mr
Ind. fina
D
Ind. fina
Ind. grossa
Baga
Cápsula
Sâmara
Drupa
S. macio
Seco
Seco
S. macio
7,0
5,4
24,3
6,9
26,4
22,2
0,3
0,0
3,0
1
1
1
P. dura
Arilo
P. fina
P. dura
4,8
2,7
13,2
6,1
4,7
19,1
0,1
0,0
2,4
Ab
Am
Ind. fina
Baga
S. macio
56,7
60,5
98,2
1
P. dura
28,8
31,3
16,4
Ar
Ar
Vd
Vm
Ind. fina
Ind. fina
Baga
Baga
S. macio
S. macio
12,7
10,6
11,6
9,4
1,4
0,8
20
20
P. dura
P. dura
2,5
2,5
3,3
2,9
0,0
0,0
Ab
Vd
Ind. fina
Aquênio
S. macio
10,7
111,8
11,5
5000
P. fina
1,8
2,9
-
T
Pr
Ind. fina
Baga
S. macio
9,8
8,0
0,7
1
P. dura
3,2
5,5
0,0
60
FAMÍLIA NÃO IDENTIFICADA
sp.4/(Fni)
Ab
Ro
Ind. fina
Drupa
S. macio
3,6
5,4
0,1
1
P. fina
2,6
4,1
0,0
61
Apêndice 3: Análise de Discriminantes de pegadas dianteiras de marsupiais. Abreviações: Did = Didelphis albiventris; Phi = Philander opossum; CalP = Caluromys
philander; CalL = Caluromys lanatus; Mic = Micoureus demerarae; Mar = Marmosa murina; Gra = Gracilinanus agilis; Cry = Cryptonanus sp.; Thy = Thylamys
velutinus; MonA = Monodelphis americana; MonD = Monodelphis domestica; Frutos = pegadas deixadas nas armadilhas de pegadas.
62
Apêndice 4: Análise de Discriminantes de pegadas dianteiras de roedores. Abreviações: Ako = Akodon cursor; Bol = Necromys lasiurus; Cal = Calomys spp; Mus =
Mus musculus; Nec = Nectomys squamipes; Oec = Oecomys spp; Oli = Oligoryzomys spp; Ory = Hylaeamys ; Cer = Cerradomys spp; Oxy = Oxymycterus delator; Pro
= Proechimys longicaudatus; Pse = Pseudoryzomys simplex; Rat = Rattus norvergicus; Rhi = Rhipydomys macrurus; Tha = Thalpomys spp.; Frutos = pegadas deixadas
nas armadilhas de pegadas.
63
Apêndice 5: Resultados (parciais) das identificações de 1088 pegadas usando análises de discriminantes. Id(1) – Classificação no grupo mais provável, p –
Probabilidade de classificação no grupo mais provável, Id(2) - Classificação no 2º grupo mais provável. Os resultados completos estão disponíveis on-line como
material suplementar.
Leitura
Fruto oferecido
Estado do Fruto
Animal identificado
Análise
13-05-11-JB-25
Adonidia merrillii
Ausente
Callithrix jacchus
Visual
08-03-13-GM-04 Agonandra brasiliensis
Intacto
Marsupial (N.I.)
Intacto
Marsupial (N.I.)
Intacto
Didelphis albiventris
Consumo de polpa
Marsupial (N.I.)
Consumo de polpa
Marmosa murina
14-05-13-GM-15 Allophylus laevigatus
Intacto
Didelphis albiventris
07-06-13-JB-10
Ausente
07-06-13-JB-12
07-06-13-JB-14
Id(1)
p
Id(2)
xx
Mic-Cal-Phi-Did
Did
1,00
Cal
Gra-Mar-Mic
Mar
1,00
Mic
Mic-Cal-Phi-Did
Did
1,00
Cal
Marmosa murina
Gra-Mar-Mic
Mar
1,00
Gra
Ausente
Marmosa murina
Gra-Mar-Mic
Mar
1,00
Gra
Ausente
Marmosa murina
Gra-Mar-Mic
Mar
1,00
Mic
07-06-13-JB-18
Ausente
Marmosa murina
Gra-Mar-Mic
Mar
1,00
Mic
07-06-13-JB-20
Ausente
Pegadas borradas
28-03-13-JB-13
Intacto
Marmosa murina
Continua
xx
Gra-Mar-Mic
Mar
1,00
Gra
64
Pegadas borradas
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
0,0
Cissus verticilata
0,0 0,0 0,0
11,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
1,2 1,0
0,0
Hancornia speciosa
1,0 0,0 0,0
1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 0,0 0,0
Elaeis guineensis
Marsupial N. I.
0,0 0,0 0,0
Mamífero N. I.
Cassytha filiformis
Lagarto
8,0
C. jacchus
7,5 1,5
Phyllomys sp.
15,5 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 2,5 0,5 0,0 0,0 0,0
C. langguthi
16,5 1,0 0,0
Rattus spp
3,0
O. catherinae
0,0 0,0
N. rattus
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Calomys sp.
4,0 0,0 0,0
M.domestica
Byrsonima sericea
C.agricolai
2,0
G. agilis
0,0
2,0 0,5
M. murina
4,0 0,0
9,0 2,0 0,0 0,0 0,0 0,5 0,0 2,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
M. demerarae
15,0 2,5 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
1,0 0,0 0,0
C. philander
0,0 0,0 1,5
D. albiventris
Fruto
Lauraceae sp.1
Roedor N. I.
Apêndice 6: Número de interações ocorridas entre os frutos oferecidos e cada espécie de marsupiais e roedores nos quatro transectos.
1,0 0,0 11,0
25,5 0,0 9,0 133,7 7,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 1,3 5,1 0,0 0,0 0,0 0,0 11,5 3,4
7,0
Eugenia punicifolia
1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
0,0
Eugenia uniflora
1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 1,0
2,0
Ficus gomelleira
2,8 0,3 0,0
23,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,2 0,3 0,0 0,0 0,0 0,0
1,3 0,3
2,0
Lecithydaceae sp. 2
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
0,0
Luehea ochrophylla
2,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
1,0
Maytenus erythnoxyla
1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
1,0
Melothria pendula
1,0 0,0 0,0
1,5 2,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 0,0 0,0 0,0 0,0
2,0 2,5
1,0
Myrcia bergiana
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
0,0
Myrcia guianensis
0,0 0,0 1,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0
1,0
Myrcia sylvatica
Myrtaceae sp. 3
Ouratea sp.
1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 2,0
2,0 0,0
0,0 0,0
0,0
0,0
1,0
65
Pegadas borradas
Roedor N. I.
Marsupial N. I.
Mamífero N. I.
Lagarto
C. jacchus
Phyllomys sp.
C. langguthi
Rattus spp
O. catherinae
N. rattus
Calomys sp.
M.domestica
C.agricolai
G. agilis
M. murina
M. demerarae
C. philander
D. albiventris
Fruto
Passovia pyrifolia
0,0 0,0 0,0
1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Pera glabrata
0,6 0,0 0,0
7,6 0,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,6 1,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,3 0,3 0,0
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Psidium guineense
9,5 0,0 3,7
5,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,5 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,3 0,5 0,0
Rourea doniana
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Salzmania nitida
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Securidaca cf.coriacea
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0
1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Sesbania virgata
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Solanum paludosum
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Spondias mombin
1,0 0,0 0,0
5,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 0,0 0,0
Terminalia catappa
2,5 0,0 0,0 11,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 1,5 0,0 0,0
Tachigali densiflorum
1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Ocotea sp.
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Tapirira guiannensis
1,0 0,0 0,0
1,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 2,0
0,0 0,0 0,0
1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0
Xylopia frutescens
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Cecropia sp.
5,0 0,5 0,5
0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 1,0
4,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,5 2,0 1,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
3,0 1,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,0
66
Mamífero N. I.
Marsupial N. I.
Roedor N. I.
Pegadas borradas
Connarus blanchetti
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
1,0
0,0
0,0
Eschweilera ovata
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Hirtella ciliata
0,0 0,0
0,0 0,0
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
1,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 1,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
Miconia albicans
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Paullinia trigonia
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
2,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Piper marginatum
0,0 0,0
0,0
1,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Pouteria venosa
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Protium giganteum
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 1,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
0,5 0,0
0,0
2,5
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 2,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Syzygium cumini
6,0 0,0
3,5
3,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
1,5
0,0
0,0
Talisia esculenta
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
Andonidia merrillii
sp. 4
0,0 0,0
4,8 0,0
0,0 0,0
0,0
2,8
0,0
0,0
7,3
0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
1,0
0,0
0,0 0,0 1,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 2,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0
1,3
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
Total
Lagarto
0,0
0,0
0,0
C. jacchus
0,0
0,0
0,0
Phyllomys sp.
Rattus spp
0,0
0,0
0,0
C. langguthi
O. catherinae
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
N. rattus
0,0
0,0
0,0
Calomys sp.
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
M.domestica
0,0
0,0
0,0
C.agricolai
M. murina
0,0
0,0
0,0
G. agilis
M. demerarae
0,0 0,0
0,0 0,0
0,0 0,0
D. albiventris
Fruto
Chiococca alba
Coccoloba sp.
C. philander
90,7 1,8 22,9 266,5 16,0 1,0 1,0 1,0 0,5 0,7 14,5 20,6 0,5 8,0 1,0 2,0 47,9 15,0 45,0
67
ANEXO
Normas da revista científica Journal of Tropical Ecology
Journal of Tropical Ecology
Potential contributors are advised that careful attention to the details below will
greatly assist the Editor and thus speed the processing of their manuscripts. Poorly
prepared manuscripts will be returned to authors.
Scope of the journal
Journal of Tropical Ecology publishes papers in the important and now established field
of the ecology of tropical regions. Papers may deal with terrestrial, freshwater and
strand/coastal tropical ecology, and both those devoted to the results of original research
as well as those which form significant reviews will be considered. Papers normally
should not exceed 6000 words of main text. Short Communications are acceptable: they
should not exceed four printed pages in total length.
Manuscript Preparation
All manuscripts must be submitted online via the website:
http://mc.manuscriptcentral.com/jte
Detailed instructions for submitting your manuscript online can be found at the
submission website by clicking on the ‘Instructions and Forms’ link in the top right of
the screen; and then clicking on the ‘Author Submission Instructions’ icon on the
following page.
The Editor will acknowledge receipt of the manuscript, provide it with a manuscript
reference number and assign it to reviewers. The reference number of the manuscript
should be quoted in all correspondence with Journal of Tropical Ecology Office and
Publisher.
Submission of a manuscript implies that it has been approved in its final form by all
the named authors, that it reports on unpublished work and that it has not been
published or concurrently submitted for publication, in whole or in part, elsewhere.
Papers are first inspected for suitability by the Editor or an editorial board member.
Those suitable papers are then critically reviewed by usually two or three expert
persons. On their advice the Editor provisionally accepts, or rejects, the paper. If
acceptance is indicated the manuscript is usually returned to the author for revision. In
some cases a resubmission is invited and on receipt of the new version, the paper may
68
be sent to a third referee. If the author does not return the revised or resubmitted version
within six months the paper will be classified as rejected. Final acceptance is made
when the manuscript has been satisfactorily revised.
Language
All papers should be written in English, and spelling should generally follow The
Concise Oxford Dictionary of Current English. Abstracts in other languages will be
printed if the author so desires together with an abstract in English. All abstracts must
be provided by the author.
Preparation of the manuscript
Authors are strongly advised to consult a recent issue of the JTE to acquaint themselves
with the general layout of articles. You can view a free sample issue of the journal at
http://journals.cambridge.org/trosample.
Manuscripts should be prepared according to the following structure:
Page 1. Title page. This should contain (a) the full title, preferably of less than 20 words
and usually containing the geographical location of the study; (b) a running title of not
more than 48 letters and spaces; (c) a list of up to 10 key words, separated by commas,
in alphabetical order suitable for international retrieval systems; (d) the full name of
each author; (e) the name of the institution in which the work was carried out; and (f)
the present email address of the author to whom PDF proofs should be sent.
Page 2. Abstract. This should be a single paragraph, in passive mode, no more than 200
words long, concise summary of the paper intelligible on its own in conjunction with
the title, without abbreviations or references.
Page 3. et seq. The main body of the text may contain the following sections in the
sequence indicated: (a) Introduction, (b) Methods, (c) Results, (d) Discussion, (e)
Acknowledgements, (f) Literature Cited, (g) Appendices, (h) Tables, (i) Legends to
Figures. An extra section between (a) and (b) for Study Site or Study Species might be
necessary.
Main headings should be in capital type and centred; sub-headings should be ranged left
and in bold. A Short Communication has a title, abstract and keywords but no section
headings until Acknowledgements and item Literature Cited.
Acknowledgements should be brief. Notes should be avoided if at all possible; any
notes will be printed at the end of the paper and not as footnotes.
69
Tables (preferably in MS Word, they must not be submitted as images) should be
provided either at the end of the manuscript or as separate files. Tables should be
numbered consecutively with Arabic numerals and every table should be cited at least
once in the text, in consecutive order.
Figures should be submitted as separate files in TIF or EPS format but captions to
figures should be supplied on a separate sheet at the end of the main manuscript. All
figures must be cited in consecutive order.
The page size should be set to A4 and the text should be in a font size of 12 or greater
throughout. Double spacing must also be used throughout, allowing wide margins
(about 3 cm) on all sides. Main text pages should be numbered.
Scientific names The complete Latin name (genus, species and authority) must be given
in full for every organism when first mentioned in the text unless a standard
nomenclatural reference is available which can be cited. Authorities might alternatively
appear in Tables where they are first used. Names of taxa at generic rank and below
should be in italics.
Units of measurement Measurements must be in metric units; if not, metric equivalents
must also be given. The minus index (m-1, mm-3) should be used except where the unit
is an object, e.g. 'per tree', not 'tree-1'). Use d-1, wk-1, mo-1 and y-1 for per day, per
week, per month and per year.
Abbreviations In general, abbreviations should be avoided. Numbers one to nine should
be spelled out and number 10 onwards given in figures. Dates should follow the
sequence day-month-year, e.g. 1 January 1997. The 24-hour clock should be used, e.g.
16h15.
Appendix material Unavoidably large tables or lists disrupt the flow and layout of the
main text and are best included in appendices. Appendices are numbered consecutively
with Arabic numerals and must be cited in numerical order in the text. Very large
appendices may be published online only. In this case, the material is not copy edited or
typeset but loaded directly as supplied by the authors (see below). All appendix material
must conform to the journal style. Publication of appendix material remains at the
discretion of the editor. Appendices are not normally included with short
communications.
Literature cited
70
References to literature in the text should conform to the 'name-and-date' system. For
example, direct citation as: Benzing (2000) or Moses & Semple (2011); or
parenthetically (Holste et al. 1981). If a number of references are cited at one place in
the text, they should not be be arranged chronologically, but alphabetically by first
author, with single-author references before those with two authors, which in turn come
before those with three or more authors, e.g. (Chan 2008, Dubois & Blanc 1999, Silva
& Almeida 2011, Silva et al. 2009, Williams 2003). In the reference list citations should
take the forms given below. References with two or more authors should be arranged
first alphabetically then chronologically. The names of cited journals should be given in
full. Certain foreign language citations may be translated into English, and this should
always be done where the English alphabet is not used (e.g. Chinese, Hindi, Thai).
BENZING, D. H. 2000. Bromeliaceae - profile of an adaptive radiation. Cambridge
University Press, Cambridge. 690 pp.
HOLSTE, E. K., KOBE, R. K. & VRIESENDORP, C. F. 2011. Seedling growth
responses to soil resources in the understory of a wet tropical forest. Ecology 92:18281838.
MOSES, K. & SEMPLE, S. 2011. Primary seed dispersal by the black-and-white ruffed
lemur (Varecia variegata) in the Manombo forest, south-east Madagascar. Journal of
Tropical Ecology 27:1-10.
ROHWER, S., BUTLER, L. K. & FROEHLICH, D. R. 2005. Ecology and demography
of east-west differences in molt scheduling of Neotropical migrant passerines. Pp. 87105 in Greenberg, R. & Marra, P. P. (eds.). Birds of two worlds: the ecology and
evolution of migration. Johns Hopkins University Press, Baltimore.
Use the following as contractions in text: 'pers. obs.', 'pers. comm.', 'unpubl. data', 'in
press'.
Authors should double-check that all references in the text correspond exactly to those
in the Literature Cited section.
Tables and figures
Tables
Tables should be in a simple form, with one set of column and row headings per table.
Tables in parts with different column headings are not acceptable. These should be split
into two or more separate tables. Column headings should be brief, with units of
71
measurement in parentheses. Vertical lines should not be used to separate columns.
Avoid presenting tables that are too large to be printed across the page; table width must
not exceed 80 characters, including spaces between words, figures and columns. Each
table should be numbered consecutively with Arabic numerals. They can either be
submitted as separate files (Microsoft Word) or appended to the main manuscript text
file. Each table must be accompanied by a clear and concise caption. All tables and
figures must be cited in the text.
Figures and Illustrations
Please ensure that your figures are saved at final publication size and are in our
recommended file formats. Following these guidelines will result in high quality images
being reproduced in both the print and the online versions of the Journal.
Authors should ensure that all figures, whether line drawings or photographs, clarify or
reduce the length of the text. Figures should be submitted in TIF or EPS format at
approximate final publication size. Resolution of artwork should be at the following
minimum resolutions: line artwork (black & white), 1200 dpi; combination, i.e.
line/tone (greyscale), 800 dpi; black-and-white halftone (greyscale), 300 dpi; and colour
halftone, 300 dpi. Colour is only encouraged where its use adds materially to the
comprehension of the figure. All colour images should be clear when reproduced in
black-and-white, and authors should include additional greyscale versions of colour
figures for assessment, if they are not paying for colour in print. Comprehensive
guidance on creating suitable electronic figures is available in the Cambridge Journals
Artwork Guide.
Please:

ensure text figures, line drawings, computer-generated figures and graphs are of
sufficient size and quality to allow for reduction;

avoid the use of solid black infills or complex hatching;

use halftone images where they make a real contribution to the text, and ensure
they are of good quality at the intended final size with any required lettering or
numbering inserted by the author;

include figure legends and numbers on a separate page at the end of the body
text of the manuscript; individual parts of a figure should be clearly labelled
with lowercase letters consecutively from ‘a’ and referred to in the legend.
72
Legends to multipart figures should open with a statement summarising the
whole figure. The individual parts should then be itemised with the part labels in
full parentheses AFTER each item. Legends to figures and tables should be
informative, ideally allowing readers to comprehend what the figure/table
represents without reference to the main text of the paper.

where possible put keys to symbols and lines in legends not on figures;

inform the Editorial Office at the earliest opportunity if you wish to use colour
figures (we will ask authors to pay in advance for the use of colour, but we can
advise on how this can be kept to a minimum if we know your plans).
Supplementary Material
There will normally be one of the following reasons for you to supply supplementary
material to accompany the online version of your article:

You wish to link to additional information which due to its nature does not lend
itself to print media (examples- full data sets, moving-image or sound files etc.).

The Editor of the journal has requested that you extract certain information from
the original article in order to allow for space constraints of the print version.
N.B. Please note that no copyediting or quality assurance measures will be undertaken
on supplementary material (other than to ensure that the file is intact). The authors
therefore warrant that the supplementary material that they submit when the paper is
accepted is in a suitable format for publication in this manner. The material shall be
published online in exactly the form that it is supplied.
Please follow the following instructions to supply supplementary material to accompany
the online version of your article:

Each supplementary file must be supplied as a separate file. Do not supply this
material as part of the file destined for publication in the print journal;

Each
supplementary
file
must
have
a
clear
title
(e.g.,
S.
Jones_supplementary_figure_1);

Provide a text summary for each file of no more than 50 words. The summary
should describe the contents of the file. Descriptions of individual figures or
tables should be provided if these items are submitted as separate files. If a
group of figures is submitted together in one file, the description should indicate
73
how many figures are contained within the file and provide a general description
of what the figures collectively show;

The file type and file size in parentheses;

Ensure that each piece of supplementary material is clearly referred to at least
once in the print version of the paper at an appropriate point in the text, and is
also listed at the end of the paper.
Format and file size

File sizes should be as small as possible in order to ensure that users can
download them quickly, particularly the main text;

Avoid generic file names such as ‘manuscript’ or ‘text’; instead use author
names or subject topic to reduce the likelihood of duplication with other
submissions;

Images should be a maximum size of 640 × 480 pixels at a resolution of 72
pixels per inch;

Authors should limit the number of files to under ten, with a total size not
normally exceeding 3 MB. Sound/movie files may be up to 10 MB per file;
colour images may be up to 5 MB per file; all other general file types may be up
to 2 MB per file but most files should be much smaller;

We accept files in any of the following formats (if in doubt please enquire first):
MS Word document (.doc), Plain ASCII text (.txt), Rich Text Format (.rtf),
WordPerfect document (.wpd), HTML document (.htm), MS Excel spreadsheet
(.xls), GIF image (.gif), JPEG image (.jpg), TIFF image (.tif), MS PowerPoint
slide (.ppt), QuickTime movie (.mov), Audio file (.wav), Audio file (.mp3),
MPEG/MPG animation (.mpg).

If your file sizes exceed these limits, or if you cannot submit in these formats,
please seek advice from the editor/board member handling your manuscript.
Publication
Copyright
Authors of articles published in the journal assign copyright to Cambridge University
Press (with certain rights reserved) and you will receive a copyright assignment form
for signature on acceptance of your paper. Authors receiving requests for permission to
reproduce their work should contact Cambridge University Press for advice. Papers are
74
accepted on the understanding that the work has been submitted exclusively to the
Journal of Tropical Ecology and has not been previously published elsewhere unless
otherwise stated.
Proofs
Page proofs will be forwarded as PDF files by email to the corresponding author. It is
the responsibility of the author to ensure that no errors are present. Authors will receive
a PDF file of page proofs by email, and will be asked to return corrected proofs within
48 hours. Only essential corrections should be made and authors will be charged for
excessive alterations at the proof stage. Once a proof has been returned only minor
changes will be allowed. Authors should be aware that large numbers of changes
may lead to the paper being returned to reviewers for approval, delaying
publication, in addition to incurring costs associated with making the changes.
Errors remaining in these first proofs after the author has checked them are the author’s
responsibility. Any further editorial changes, apart from minor grammatical and
syntactical improvements, will be communicated to the author before second proofs are
prepared.
Offprints
The author (or main author) of an accepted paper will receive a free PDF of their paper
upon publication. Authors will be offered the opportunity to order paper offprints by
using the form supplied at proof stage.
Reprints
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75
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The Cambridge Open Option is only offered to authors upon acceptance of an article
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Indexing services and in CrossRef, and can have supplementary content (text, video or
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Tropical Ecology at the standard Cambridge rate of £1695/$2700 per article. Requests
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Journal.

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