parque provincial de restinga

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1
2
3
How much do we know about the endangered Atlantic Forest? Reviewing
nearly 70 years of information on tree community surveys
4
Renato A.F. de Lima1*, Danilo P. Mori1, Gregory Pitta1, Melina O. Melito1, Carolina
5
Bello2, Luiz F. Magnago3, Victor P. Zwiener4, Daniel D. Saraiva5, Márcia C. Marques4,
6
Alexandre A. de Oliveira1 and Paulo I. Prado1
7
8
1
9
São Paulo, SP, Brazil
Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo (USP), CEP 05508-090,
10
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900, Rio Claro, SP, Brazil
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Brazil
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19031, CEP 81531-980, Curitiba, PR, Brazil
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5
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Sul (UFRGS), CEP 91501-970, Porto Alegre, RS, Brazil
18
*
Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista (UNESP), CEP 13506-
Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Viçosa (UFV), CEP 36570-900, Viçosa, MG,
Departamento de Botânica, Setor de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Paraná (UFPR), PO Box
Programa de Pós-Graduação em Botânica, Instituto de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do
Author for correspondence: Email: [email protected], Telephone: +55 11 30910969, Fax +55 11 30918096
19
20
21
22
23
24
1
25
Abstract
26
The structure of the Atlantic Forest (AF) has been studied for almost 70 years. However, the related existing
27
knowledge is spread over hundreds of documents, many of them unpublished and/or difficult to access.
28
Synthesis initiatives are available, but they are restricted to only a few parts or types of the AF or are focused
29
on species occurrence. Here, we conducted an extensive review to compile quantitative tree community
30
surveys on all types of the AF until 2013 and to study where and how these surveys were conducted. We
31
found 1,157 relevant references, containing 2,441 forest surveys published since 1945. These surveys
32
corresponded to 2.24 million trees and 1,817 ha of forests sampled. This total sampled area represents only
33
0.01% of the AF remnants, showing how limited our knowledge is on AF structure. For Paraguay and the
34
Brazilian states of Bahia and Mato Grosso do Sul this proportion was much smaller. The same was true for
35
evergreen rainforests, Brejos de altitude and deciduous forests and most probably for the rare cloud, swamp,
36
Caxetal and Mussununga forests for which no accurate remnant estimates were found. Since the 1980s, the
37
amount of AF area sampled each year has increased continuously, but approximately 100 years will be
38
necessary to sample at least 1% of the AF. Thus, we urgently need an enormous amount of high-quality
39
quantitative data to overcome our limited knowledge of the AF and to support conservation programs aiming
40
to safeguard this threatened biodiversity hotspot.
41
42
Key-words: forest inventories, Mata Atlântica, phytosociology, sampling methods, tropical forest
43
44
2
45
Introduction
46
Forest fragmentation and degradation are widespread processes that inevitably lead to biodiversity loss,
47
climate change and ecosystem service depletion (MEA 2005; Magnago et al. 2014). In the Neotropics, the
48
Atlantic Forest (AF) is a good example of how these processes can alter natural ecosystems. Subject to
49
degradation for more than 500 years, there is currently less than 15% of its original extent, and its remnants
50
are mostly comprised of small (<50 ha), isolated and disturbed fragments (Ribeiro et al. 2009). Despite being
51
the fourth hottest biodiversity hotspot with 1–8% of the world’s species and one of the highest rates of
52
endemism of plants, insects, mammals and birds on the planet (Goerck 1997; Thomas et al. 1998; Myers et
53
al. 2000), the AF continues to be deforested at a rate of 20,000 hectares per year (SOS Mata Atlântica/INPE
54
2014). The future of the AF will depend on well-planned, large-scale conservation strategies that must be
55
founded on quality information about its remnants to support informed decision-making processes (Thiollay
56
2002; Kim and Byrne 2006), including the creation of new protected areas, the planning of restoration
57
projects and the management of natural resources.
58
Quantitative forest surveys, also referred to as forest inventories, are useful sources of information in
59
planning the conservation of tropical forests (ter Steege 1998). Because they are applied using sampling
60
protocols they provide more information than the occurrence of species, which is used to study geographical
61
distributions (Soberón and Peterson 2004). Quantitative surveys also provide measures of species diversity,
62
forest structure and more recently carbon stocks, which are often used as biodiversity indicators (Corona et
63
al. 2011). Because they generally provide counts of individuals of each species occurring in a given site,
64
these surveys can be used to assess the structure and viability of populations of endangered species (Morris
65
and Doak 2002). Additionally, if such surveys are conducted periodically and/or over large areas, then we
66
can begin to understand the main forces shaping the structure and diversity of tropical forests across time and
67
space.
68
The first quantitative forest surveys on the AF were published in 1945 by D.E. Davis and H.P.
69
Veloso (Davis 1945; Veloso 1945). These studies were primarily focused on the transmission of yellow fever
70
and included surveys of the hosts and vectors of the disease (Martins 1989). Subsequent studies by Veloso
71
were more interested in the AF itself and included the first attempts at defining species associations and
72
estimating tree species diversity (Veloso 1946; Veloso and Klein 1957, 1968). Until the end of the 1970s,
73
few other studies were published, most attempting to assess AF timber potential (Cain et al. 1956; Campos
74
and Heinsdijk 1970; Tavares et al. 1971). After the publication of a classic study by Martins (1979),
3
75
quantitative surveys became a common tool for describing Brazilian forests. Generally applied using
76
phytosociological descriptions of the dominant forest stratum (Freitas and Magalhães 2012), these studies
77
varied greatly in their aims and forest types studied (Giehl and Budke 2011). They became a well-established
78
research program until the end of the last century and in the last ten years several large inventory projects
79
were established (Jesus and Rolim 2005; Rodrigues 2005; Scolforo et al. 2008; Rode et al. 2011; Joly et al.
80
2012; Vibrans et al. 2013).
81
Today, there is a huge amount of information on the structure and composition of the AF that is
82
spread over hundreds of documents, with many of them being difficult to access. These documents have been
83
subject to previous synthesis (Oliveira-Filho and Fontes 2000; Scudeller and Martins 2003; Hargreaves
84
2008). Using quantitative surveys published until 2005, Caiafa and Martins (2007) summarized the available
85
information on the structure of the evergreen AF. However, past initiatives generally were restricted to a
86
given AF type, region and/or were focused on the phytogeography of the AF. Almost a decade later, we
87
present an extensive literature review to summarize our current knowledge on the structure of the AF,
88
including all of its forest types and regions. Our aims include the following: (i) to present the state of art of
89
quantitative forest surveys in the AF, (ii) to assess how the information contained in these surveys varies
90
across time, space and among different types of the AF, and (iii) to summarize the different methodologies
91
used to obtain this information. Finally we discuss the potential and limitations of using the available
92
information on AF structure as a guideline toward planning the conservation of this endangered biodiversity
93
hotspot.
94
95
Methods
96
The Atlantic Forest
97
Our study was restricted to the AF, a Neotropical domain that ranges from approximately 5o to 33o in latitude
98
S and 35o to 57o in longitude W, extending across the eastern coast of Brazil and also reaching continental
99
areas in northeastern Argentina and southeastern Paraguay (Fig. 1). These areas are extremely heterogeneous
100
in terms of climate, soil and altitude (Veloso 1992). Consequently, the AF comprises several types of forests,
101
including evergreen, semi-deciduous, deciduous, mixed temperate (locally known as Araucaria forests),
102
white-sand (Restingas and Mussunungas), open canopy (Brejos de altitude), alluvial, cloud and swamp
103
forests, all of which vary greatly in their species composition (Oliveira-Filho and Fontes 2000). We have not
104
considered forests of the Cerrado domain, such as savanna forests (Cerradão) and gallery forests, even if
4
105
they were within the limits of the AF domain. However, we included all surveys of the AF types listed above
106
even if they were conducted in forest fragments outside of the core limits of the AF domain.
107
108
Systematic review and data extraction
109
The review protocol that was used to identify existing quantitative tree community surveys was adapted from
110
Pullin and Stewart (2006; full details are give in Electronic Supplementary Material 1). We searched for
111
potential studies in the following sources: (i) online academic databases (e.g., ISI Web of Knowledge) (ii)
112
digital libraries of state and federal universities, (iii) references cited in local literature, and (iv) email
113
contacts with local experts (Table S1 and S2). The terms used to search the online databases were "forest",
114
"tree", "structure", "phytosociology", and "Atlantic Forest", which were combined in different ways using
115
Boolean operators. Searches were conducted in English, Portuguese and Spanish. We considered all types of
116
documents as well as grey literature (e.g., theses, scientific conferences, and technical reports). The search in
117
sources i and ii was conducted in October 2013 but many studies from source iii were added after that. We
118
received answers from experts until April 2014. Although we considered studies published until 2013, some
119
important ongoing studies and articles in press that were suggested by experts were included as well.
120
After the removal of duplicates and spurious hits, we performed a title and abstract inspection to
121
exclude studies that were purely qualitative (floristic studies), that considered only non-tree species or that
122
were conducted exclusively in mangroves, shrubby physiognomies of Restinga, or restored and managed
123
forests (locally known as Cabrucas or Faxinais). Following this, we conducted a full-text inspection of the
124
remaining studies to guarantee the inclusion of studies with clearly defined sampling methods that presented
125
quantitative results such as species counts, abundance distributions or biomass estimates. We performed no
126
filtering based on sampling methods, forest successional stage, effort, type (e.g., species counts, tree density
127
and/or biomass estimates) or quality (e.g., taxonomic resolution) of the presented results. Due to a bias in the
128
search terms, studies including only initial tree development (natural regeneration studies) were
129
underestimated in the review and thus were not included in the analysis. Finally, whenever the same data or
130
different censuses at the same sites were presented in two or more studies, we considered only the most
131
recent study/census, the census that was conducted prior to any major disturbance or the census the was
132
published in peer-reviewed journals.
133
134
For each survey, we extracted location (country, state, county and locality), geographic coordinates,
forest type, sampling design (random, systematic or aggregated), sampling method (plots, point-centered
5
135
quarters (PCQ) or transects, and sample unit dimensions), size cutoff criteria (dbh or height), sample size
136
(number of individuals and sampled area), year of publication and affiliation of first author. We also recorded
137
the conservation category of the land surveyed (e.g., private, conservation unit). We defined transects as line
138
transects or elongated plots of less than one meter in width. Whenever geographic coordinates were not
139
given, we used the coordinates at the center of the corresponding county. Values of cutoff criteria that were
140
higher (>) and higher or equal (≥) to a certain size were assumed as equivalents. In addition, we converted
141
stem perimeter into diameter prior to analysis. Forest type classification followed Veloso (1992) and was
142
made based on descriptions given by the authors of each study. Whenever such a classification was not
143
given, the species list provided was carefully inspected to assign a forest type based on our experience. If one
144
study presented two or more surveys, information was extracted separately for each survey.
145
146
Data management and analysis
147
To describe the contributions of region and AF type, we first calculated the frequency and total effort of
148
surveys for each of them. We then calculated the proportion of AF area sampled by these surveys in each
149
state or forest type. The remaining AF area in Brazil was obtained from the last available report on AF
150
remnants (SOS Mata Atlântica/INPE 2014). For Argentina and Paraguay, this information was extracted
151
from a study by Plací and Di Bitetti (2006). These two countries were treated at the same level as Brazilian
152
states to simplify data presentation. The remaining AF area of each forest type was obtained from a study by
153
Cruz and Vicens (2007). Unfortunately, 186 surveys did not report total area sampled, mainly those using the
154
PCQ method. For these surveys, we estimated sampled area based on the mean values of tree density of all
155
other surveys using the same cutoff criteria (Area= N/DA, where N is the total number of individuals, and DA
156
is the mean tree density per hectare). These estimates are certainly imprecise, but they allowed us to have at
157
least an approximate sampled area for all surveys.
158
To present the overall results of the contributions of each region, forest type, research institution and
159
conservation category to the available knowledge of the AF, we ranked each of these groups while taking
160
into account four measures of information. Here, we use the general term 'knowledge' as a combination of
161
these four measures, which include: number of studies (S), number of inventories or surveys conducted by
162
these studies (I), number of individuals (N) and total area sampled (A). However, because each of these
163
measures of information have different impacts on the amount of knowledge that is available on the AF, we
6
164
calculated a weighted rank that is actually a weighted mean of the ranks calculated separately for each of
165
these measures of information:
𝑤𝑒𝑖𝑔ℎ𝑡𝑒𝑑 𝑟𝑎𝑛𝑘 = (0.5𝑟𝑎𝑛𝑘S + 0.75𝑟𝑎𝑛𝑘I + 𝑟𝑎𝑛𝑘N + 0.75𝑟𝑎𝑛𝑘A )/4 ,
166
167
where rankS, rankI, rankN and rankA represent the ordered position of a given region, AF type, institution or
168
conservation category with respect to each measure of information (S, I, N and A). Here the lower the value,
169
the better the rank. That is, groups with smaller ranks are those having higher values of S, I, N and A, and
170
they are therefore concentrating larger amounts of the available knowledge. Weights were defined arbitrarily
171
according to our opinion in which measure reflects more accurately how much we know about a given forest.
172
The number of individuals surveyed (N) is to us the most critical measure of information of a given tree
173
community (weight = 1) because it defines more directly the amount of information available to assess its
174
composition, structure and diversity. Because large values of I or A do not necessarily lead to large values of
175
N, although they do increase the spatial representativeness of N, we assigned them a smaller importance
176
(weight = 0.75) with respect to N. We assigned an even smaller importance (weight = 0.5) to S, which is
177
simply the frequency or constancy with which studies containing quantitative tree community surveys are
178
conducted in a given area. Our final rankings were insensitive to minor changes in the values of weights, but
179
rankings calculated without weighting were somewhat different (not shown). Therefore, weighted rank was
180
the more appropriate way to display how knowledge is distributed across AF regions, forest types, research
181
institutions and conservation categories.
182
The growth of knowledge on AF structure was assessed by comparing the fits of two models that
183
represented competing hypotheses that either this knowledge is growing continuously or is stabilizing over
184
time. Using data from the past 50 years (1962 to 2013), we fitted a non-saturating function (power-law) and a
185
saturating function (logistic) to three measures of knowledge: total number of studies, total individuals and
186
total area sampled per year. Functions were fitted using non-linear least squares regression (Pinheiro and
187
Bates 2000) and their performance was compared using Akaike´s Information Criteria (AIC). Differences in
188
AIC values that were higher than 2 were regarded as indicative of differences in function performance
189
(Burnham and Anderson 2002). Analyses were performed using R (R Core Team 2014).
190
191
Results
192
Surveys in space and time
7
193
We retrieved a total of 2,879 potential references that after filtering resulted in a final list of 1,157 references
194
on the AF that met our criteria; however we did not have access to the full text of 130 of these references
195
(Table 1, Electronic Supplementary Material 2). The most common vehicle of publication was local journals
196
(44%), but 37% of the studies were unpublished monographs and technical reports (Table S3).
197
Approximately 56% of the studies were conducted by 18 universities located in southern and southeastern
198
Brazil (Table S4). The 1,027 studies that we had access to the full text contained a total of 2,441 surveys
199
comprising 2.24 million individuals and 1,817 ha of sampled forest. Although these values seem large, this
200
total sampled area represented only 0.01% of the remaining AF. Virtually none of the states or AF types
201
reached proportions higher than 0.02%.
202
The surveys were not well distributed in space (Fig. 1). States from southern and southeastern
203
Brazil, which shelter 67% of the AF remnants, constituted 84% of the total sampled area. Some states had
204
low sampled areas relative to their contributions to the remaining AF area, while others presented the
205
opposite trend (Table 2). We found that 86%, 58% and 48% of the forest areas sampled in Alagoas, Santa
206
Catarina, and Minas Gerais, respectively, resulted from state forest inventories (Tavares et al. 1971; Scolforo
207
et al. 2008; Vibrans et al. 2013). The three largest AF types (evergreen, semi-deciduous, and Araucaria
208
forests; 81% of the remaining AF) concentrated the same 81% of the total sampled area. However, semi-
209
deciduous forests were clearly oversampled, while evergreen, open canopy (i.e., Brejos de Altitude) and
210
deciduous forests remained undersampled (Table 3). We found no accurate estimates of the remnants of AF
211
subtypes, such as cloud, swamp and Mussununga forests; however, judging from their total sampled areas
212
(16.7, 9.6 and 1.7 ha, respectively), it seems that these subtypes are also underrepresented. Although one
213
third of the studies did not provide any information on the conservation statuses of the forests studied, we
214
found that surveys within private lands had equal or greater contributions than those conducted within
215
conservation units under strict protection (Table 4). If we assume that the many surveys without conservation
216
statuses were conducted outside of strict protection units, then the largest input to the knowledge of AF
217
structure comes from unprotected forests.
218
The number of studies that were conducted greatly increased after the 1980s. Important
219
contributions before that decade were made by H.P. Veloso and R.M. Klein who published 8 studies between
220
1945 and 1970, surveying more than 140,000 trees. We found evidence that the number of studies published
221
is reaching an asymptote of ~70 studies being published per year (Fig. 2a), a result that remained unaltered if
222
we considered only the number of studies after the 1980s. The same was not true for the total area or number
8
223
of trees sampled per year (Fig. 2b and 2c), suggesting that the number of studies is not increasing but their
224
average sampling effort is. The differences between power-law and logistic fits remained similar when
225
analyses were performed without the top two ranked states (Minas Gerais and São Paulo - results not shown).
226
The effort outliers in 2008 and/or 2013 were largely related to the publication of the forest inventories of
227
Minas Gerais and Santa Catarina, respectively.
228
229
Survey methods
230
The majority of surveys had low sampled areas (median= 0.4; mean ± s.d.= 0.79 ± 1.8 ha), with only 25%
231
and 1% of studies having ≥1 and ≥10 ha, respectively (Fig. 3a). The surveys with the largest sampled areas
232
(26 ha of Araucaria forest containing 18,427 trees, Cubas 2011; 24 ha of Tabuleiro forest with 12,285 trees,
233
Jesus and Rolim 2005) were not the ones with the largest number of individuals sampled (40,030 trees in
234
10.24 ha of Restinga forest, Oliveira et al. 2014) due to their different cutoff criteria. Half of the surveys with
235
area ≥10 ha were conducted in Araucaria forests; however, none of these surveys had a cutoff criterion that
236
was less restrictive than diameter at breast height (dbh) ≥ 10 cm. Indeed, surveys conducted using larger dbh
237
cutoff criteria tended to present larger sample areas and to sample less individuals (Fig. S1). Trends for
238
number of individuals per survey were quite similar (median = 463; mean ± s.d. = 980 ± 1919 individuals),
239
with only 30% and 0.7% of studies having ≥1000 and ≥10,000 individuals, respectively (Fig. 3b).
240
The surveys were conducted using a great variety of methods that when combined rarely resulted in
241
comparable sampling protocols. We found 126 different combinations of sampling methods, arrangements of
242
samples and size cutoff criteria. However, there was a tendency in the surveys of using square or rectangular
243
plots (85% of the surveys), dbh≥ 4.8-5.0 cm (48%) or dbh≥ 9.8-10.0 cm (25%) as inclusion criteria (Table
244
S5), asl well as the systematic allocation of samples (71%). The contribution from surveys using dbh ≥ 10.0
245
cm was mainly due to the surveys of the Santa Catarina state forest inventory. Other methods, such as PCQ
246
and transects, were much less common. We found evidence that the contributions of different methods
247
changed over the last 25 years, with an increasing number of studies using plots and dbh as their sampling
248
method and inclusion criteria, respectively (Fig. 4).
249
250
Discussion
251
We found that our current knowledge on the structure of the AF is based on only 0.01% of the 18.5 million
252
hectares of forest that are remaining. For specific states and AF types, this knowledge is even smaller. The
9
253
implications of such scarce knowledge on the conservation of AF biodiversity are unknown, but they are of
254
great concern. Furthermore, although we found that sampled area is increasing each year, if we keep the rate
255
of increase that was found for the last four decades we will need 110 years to sample 1% (i.e., 185,000 ha) of
256
the remaining AF. The threatened AF, which continues to be deforested today, will not withstand this length
257
of time, especially because existing conservation units protect less than 10% of its remnants (Ribeiro et al.
258
2009). Rates of deforestation of the AF hotspot, which should be close to zero, are in fact four orders of
259
magnitude larger than rates of sampling, meaning that most of the AF will disappear before the structure and
260
diversity of its forests are properly described. We did not find similar estimates for other Neotropical
261
domains; however, with the exception of the Amazon, where quantitative surveys are available in comparable
262
or higher amounts (ter Steege et al. 2013, http://www.ctfs.si.edu), other domains are probably much less
263
studied. Because the studies that were retrieved varied greatly in the type, quantity and quality of available
264
information, not all of them may be useful for performing a synthesis of AF structure and diversity. On the
265
other hand, the amount of AF knowledge reported here does not include natural regeneration studies or
266
studies on non-tree species. However, because the majority of quantitative surveys of the AF are focused on
267
adult-stages of tree communities (Hargreaves 2008, Electronic Supplementary Material 1), knowledge
268
available on other life stages and forms is presumably more incipient.
269
The obvious strategy to overcome such scarce knowledge is to stimulate surveys with large
270
sampling efforts (> 10 ha) that cover large spatial scales. We found that state inventories were of great
271
importance, and the ongoing inventories in Rio de Janeiro, Paraná and Rio Grande do Sul states
272
(http://ifn.florestal.gov.br) will increase our knowledge of AF structure. However, it is crucial that future
273
surveys use methods comparable to the existing surveys and have the highest taxonomic resolution possible
274
so that we can combine as much of such information as possible in planning conservation and management
275
programs, asl well as in answering scientific questions on the structure and diversity of the AF throughout its
276
domain (Giehl and Budke 2011). Although specific studies require specific protocols, a minimum protocol
277
should be observed. Here, we found that surveys using multiple 10-20×10-25 m plots to sample trees with
278
dbh≥ 5 cm were the most common sampling protocols. Similar tendencies were found by Caiafa and Martins
279
(2007) and Hargreaves (2008). Therefore, the decision of the Brazilian government to conduct state
280
inventories using dbh≥ 10 cm may be suitable for the Amazon forests (cf. ter Steege et al. 2013 ), but it goes
281
against the pattern of research that has been conducted on the AF. This will make it hard (if not impossible)
282
to merge the knowledge of ~480 ha of AF that were sampled using this minimum protocol (Table S5),
10
283
because the cutoff criteria greatly influences survey results (Caiafa and Martins 2007). Studies with more
284
inclusive cutoffs (e.g., dbh ≥ 1 cm) are also useful given that they present results for trees dbh ≥ 5 cm as well.
285
A minimum effort of 1 ha is also preferable because metrics of species richness, diversity and rarity are
286
traditionally given in hectares, and they may depend on complicated statistical inference to be extrapolated
287
from smaller samples sizes (Colwell et al. 2012).
288
Our results have shown that some regions and forest types of the AF are less studied than others.
289
Futures efforts should survey evergreen and deciduous forests, especially in the Brazilian states of Bahia and
290
Mato Grosso do Sul and in Paraguay and Argentina. Although the number of studies found on the AF in
291
Paraguay and Argentina may indeed reflect a small effort, we must consider a possible "Brazilian bias" in the
292
search for grey literature that may contain a considerable number of studies in these two countries that were
293
not accessible to us. A closer look at the distribution of the surveys also reveals potential gaps of knowledge
294
in western São Paulo and Paraná, northern Rio Grande do Sul and northeastern Minas Gerais (Fig. S2 and
295
S3). However, a detailed analysis is still needed to determine if these gaps are due to a lack of forest
296
remnants in the first place and not to a lack of surveys. In addition, our results suggest that rare AF subtypes,
297
such as cloud, swamp, Caxetal and Mussununga forests, are still underrepresented within the AF. In addition
298
to their rarity, cloud and Mussununga forests may also shelter considerable levels of plant endemisms
299
(Thomas et al. 1998; Meireles and Shepherd 2015). Therefore, making wise decisions to conserve the AF
300
will depend not only on obtaining more quality information but also on more homogeneous coverage of these
301
rarer or more threatened AF formations.
302
303
Acknowledgements
304
Special thanks to Ary T. Oliveira-Filho for providing the digital version of the TreeAtlan list of references
305
and to Bruno T. Walter for providing information on several other studies. We are also grateful to Ricardo R.
306
Rodrigues, João L.F. Batista, Jefferson L. Polizel and André Amorim for providing their published and
307
unpublished datasets in digital form. This study was supported by the Fundação de Amparo à Pesquisa do
308
Estado de São Paulo (FAPESP process no. 2013/08722-5). Carol Bello and Luiz F.S. Magnago were
309
supported by FAPESP (2013/22492-2) and Floresta-Escola project, respectively.
310
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15
409
Figure captions
410
411
Figure 1. The Atlantic Forest and the location of all surveys found in this study. The gray shadow delimits
412
the Atlantic Forest, while political limits are given by bold black (countries) and dashed lines (Brazilian
413
states). The symbols represent the different Atlantic Forest types given in Table 3 including semi-deciduous
414
(blue triangles), evergreen (green circles), Araucaria (purple crosses), deciduous (brown squares), ecotones
415
(white pentagons), Restinga (orange circles), alluvial (navy diamonds) and open canopy forests (i.e. Brejos
416
de Altitude, red stars).
417
418
Figure 2. The growth of knowledge about the Atlantic Forest over time with respect to (a) the number of
419
studies, (b) the total area and (c) the number of trees sampled per year. Although the analysis was performed
420
to include the past 50 years (1962 to 2013), the figure presents only the last 40 years for clarity. Legend: AIC
421
= Akaike´s Information Criteria of logistic and power-law functions.
422
423
Figure 3. Frequency distribution of (a) the sampled area and (b) total number of trees of each Atlantic Forest
424
survey considered in this study. Note that both x-axes are in log-scale.
425
426
Figure 4. Evolution of methods through time regarding (a) sampling method and (b) inclusion criteria of
427
Atlantic Forest surveys. Legend: PCQ = point-centered quarter method; DBH = diameter at breast height;
428
DGH = diameter at ground height.
429
430
431
432
433
16
434
Tables
435
436
Table 1. Number of studies about the Atlantic Forest found from each source and at each stage of the
437
systematic review.
Source and stages of review
Studies
Online scientific databases
409
Digital libraries of universities
381
Bibliographical search in the literature
405
Contact with local experts
1335
Google scholara
236
Total of potential studies retrieved
2879
Studies selected for full text inspectionb
2301
Relevant studies after full text inspection
1516
Relevant studies with duplicated datac
359
Relevant studies not accessible
130
Relevant studies fully accessible
1027
Total of relevant Atlantic Forest studies
1157
438
a
Only records not found in the other sources were included here
439
b
Pre-selection performed after title and abstract inspection
440
c
Removal of studies published using the same data or different censuses from the same sample
441
442
443
444
445
446
447
448
449
450
17
451
Table 2. Number of studies, surveys and total effort by region of the Atlantic Forest. See methods for the
452
definition of the weighted rank of each AF type.
State/
AF cover
# of
# of
Total
Total
% of AF
Weigh.
country
(ha)a
studies
surveys
trees (N)
Area (ha)
sampledb
rank
MG
2,864,487
188
390
553,351
404.9
0.0141
1.3
SP
2,378,900
244
435
464,409
286.1
0.0120
1.6
SC
2,216,131
75
529
374,807
291.1
0.0131
2.1
PR
2,310,110
158
244
231,372
264.2
0.0114
2.9
RS
1,090,999
157
217
194,255
125.1
0.0115
3.6
RJ
814,562
93
152
83,650
54.7
0.0066
4.9
BA
2,040,697
44
122
77,297
89.2
0.0044
5.2
ES
482,714
32
69
77,079
85.8
0.0178
6.1
PE
201,825
62
77
49,328
38.5
0.0191
6.5
AL
143,695
12
21
21,505
74.5
0.0518
8.3
GO
29,976
17
22
20,966
22.8
0.0761
8.7
MS
708,579
17
24
18,999
14.3
0.0020
9.3
PAR
1,152,332
14
33
12,804
15.4
0.0013
9.6
PB
54,087
13
18
15,293
6.1
0.0113
10.5
ARG
918,795
12
15
11,591
25.1
0.0027
10.9
CE
64,249
5
11
14,838
6.0
0.0093
12.1
PI
917,289
3
32
9,186
3.6
0.0004
12.4
SE
72,524
6
9
8,016
3.8
0.0052
13.3
RN
16,094
6
6
5,253
5.0
0.0312
13.6
453
a
454
sampled. c Primary, secondary and gallery forests (Plací and Di Bitetti 2006). For Goiás state there was
455
probably an overestimation due to the inclusion of deciduous forests in this study that were not included and
456
mapped by SOS Mata Atlântica/INPE (2014).
Remaining AF cover in ha (SOS Mata Atlântica/INPE 2014). b Proportion of the remaining forest area
457
18
458
Table 3. Number of studies, surveys and total effort by Atlantic Forest types. The % of AF type represents
459
the percentage of remaining Atlantic Forest area surveyed in each forest type. See methods for the definition
460
of the weighted rank of each AF type.
AF type
AF cover
# of
# of
Total
Total
% of AF
Weigh.
(ha)a
studies
surveys
trees (N)
Area
type
rank
(ha)
sampledb
Semi-deciduous forest
5,487,589
440
854
826,573
648.6
0.0142
0.8
Evergreen forest
9,640,098
312
830
700,432
531.5
0.0066
1.5
Araucaria forest
4,013,988
135
311
288,027
371.9
0.0111
2.3
Pioneer forest - Restinga
407,974
82
139
171,513
63.6
0.0187
3.2
Deciduous forest
2,159,999
35
63
91,651
92.2
0.0051
4.0
Pioneer forest - Alluvial
616,198
79
110
79,252
46.0
0.0090
4.2
Ecotones
975,504
38
41
63,640
44.7
0.0055
5.1
Open canopy forestsc
260,329
18
26
24,086
9.6
0.0044
6.0
-
61
-
-
-
-
-
(Brejos de altitude)
Unclassifiedd
461
a
462
sampled. c Here, we classified all Brejos de Altitude from northeastern Brazil as open canopy forests,
463
although these forest types are sometimes referred to as montane semideciduous forests or ecotones between
464
semi-deciduous and savanna formations. d Unclassified studies were those that we did not have access to the
465
full text of and that did not provided forest types in their abstracts.
Remaining AF cover in ha per forest type (Cruz and Vicens 2007). b Proportion of the remaining forest area
466
467
468
19
469
Table 4. Descriptive results of the Atlantic Forest studies with respect to the conservation categories and
470
protection statuses of the surveyed forests. See methods section in the main text for the definition of the
471
weighted rank.
Category of protection
# of
# of
Total
Total
studies
surveys
trees (N)
Area (ha)
Private land
372
663
679876
409.5
0.9
Strict protection conservation unit
373
520
530711
399.8
1.2
Biological and Ecologic station
51
64
97054
62.7
National, State and Municipal parks
234
338
335419
234.2
Biological, Ecological and Forest reserve
84
112
96408
99.4
Biological and Ecological refuges
4
6
1829
3.4
118
214
295907
264.4
Environment protection area (APA)
45
92
64353
50.1
Relevant Ecological and Touristic Interesta
3
3
2648
1.0
Experimental stations
13
17
16413
23.8
National and State forests
25
39
136483
153.2
Natural Heritage Private Reserve (RPPN)
32
63
76010
36.3
76
95
116357
84.2
University campus
67
85
101039
78.0
Botanical garden
9
10
15318
6.2
Other public landsb
16
25
16425
16.4
3.8
Military areas
11
12
9319
5.7
4.5
Indian territory
2
3
2870
1.7
5.3
Studies not accessible
101
109
20648
23.5
-
No information available
132
776
552708.4
597.5
-
Sustainable use conservation unit
Research and academic institutions
472
a
473
of public lands.
Rank
2.3
3
Areas of relevant ecological (ARIE) and touristic interests (AEIT). b Squares, urban forests and other types
20
Figure1
Click here to download Figure: Fig1.jpg
Figure2
Click here to download Figure: Fig2.tif
Figure3
Click here to download Figure: Fig3.tif
Figure4
Click here to download Figure: Fig4.tif
1
Electronic Supplementary Material 1. Complete systematic review protocol used to retrieve the Atlantic
2
Forest studies considered in this study.
3
4
Here, we present in more detail the review protocol that has guided the systematic review. We also present
5
complementary results from this survey. The protocol presented below was largely based on Pullin and
6
Stewart (2006) and on the guidelines provided by the Collaboration for Environmental Evidence
7
(www.environmentalevidence.org). As the strategy adopted in this study was not to conduct a meta-analysis,
8
but to compile raw data from previous studies, the protocols suggested by these authors was adapted for our
9
purposes, especially in respect to quality assessment and synthesis of the data.
10
11
Definition of terms
12
Although authors vary greatly in the terms they used to describe the tree community surveys, some terms are
13
more commonly used than others. At least in Brazil, such studies generally mention the term
14
‘phytosociology’ in their titles, which is generally associated with the term ‘floristic’. To a lesser extent, such
15
type of community surveys is referred to as ‘forest structure’ or ‘arboreal component’ assessments. To avoid
16
getting many surveys of non-tree life forms or non-forest vegetation formations, we also inserted the terms
17
‘forest’ and/or ‘tree’.
18
Therefore, the search for relevant studies was performed using the following combination of search
19
terms: (floristic* AND phytosociolog*) OR (forest* AND phytosociolog*) OR (tree AND phytosociolog*)
20
OR (forest* AND tree AND phytosociolog*) OR (forest* AND tree AND structure) OR (forest* AND
21
structure AND floristic*) OR (forest AND tree AND component) AND (Brazil OR Argentina OR Paraguay)
22
NOT (Amazon* OR Caatinga OR Mangrove). Terms were truncated using the operator ‘*’ so we could get
23
all results containing any word starting with these terms. If the academic or internet database allowed more
24
flexible search options, we tried to restrict the search to the countries comprising the study region, namely
25
Brazil, Argentina and Paraguay. We excluded studies containing the term “Amazon”, “Caatinga” and
26
“Mangrove” in the title or abstracts. Because of some entrances of Cerrado inside the Atlantic Forest limits,
27
particularly in the states of Minas Gerais, São Paulo and Paraná, we decided not to exclude the term
28
"Cerrado" from our search.
29
30
In some databases the combination of terms commonly ended up in more than 300 records, even
when we restricted countries and domains. In such cases, we restricted the search for studies containing the
1
31
research terms in the title. Since many of the relevant studies on tree community surveys were published on
32
local journals and languages, searches were carried using the combination of terms in English, Portuguese
33
and Spanish. We carried separate searches using equivalent terms such as ‘tree’ and ‘arboreal’ in English,
34
‘floresta’ and ‘mata’ in Portuguese and ‘bosque’ and ‘selva’ in Spanish.
35
36
Search strategy
37
The search for potential studies was carried by one reviewer (R.A.F. Lima). We used four different sources
38
of information, which were consulted in the following order: (i) online academic search databases; (ii) digital
39
libraries of state and federal universities; (iii) references cited in the specialized, local literature; and (iv)
40
contacts with local experts in the subject. We searched for published or unpublished studies in all types of
41
documents, such as articles, book chapters, conference papers, theses or dissertations.
42
The search for potential studies was conducted in the following online academic search databases:
43
CAB Direct, Google Scholar, ISI Web of Knowledge (includes Biological Abstracts and Current Contents),
44
SciELO, Scirus, Scopus and SpringerLink. The selection of these databases was based on the subjects they
45
included (i.e. life sciences: agriculture and biology), on the search facilities and output options, and on the
46
access offered by Universidade de São Paulo. From these, we gave preference to databases where it was
47
possible to combine different terms of search simultaneously, manage marked lists and easily export search
48
results.
49
The interned-based databases such as Google Scholar and Scirus were included because they
50
provide important sources of grey literature and of studies published in journals not indexed in online
51
academic databases. Because these internet-based databases generally provided long lists of results, even
52
when we restricted the search for the titles of the studies, we ordered the results by relevance and only the
53
first 100 most relevant records were considered in the review. Because the Google Scholar did not allow the
54
creation of marked lists, it was not possible to assess the total number of records obtained from this database
55
using all the combinations of terms. For these reasons, this was the last database consulted and it was used to
56
add any record not obtained from other sources.
57
The digital libraries of Brazilian universities and institutions were also consulted specifically for
58
records of thesis and dissertations. This search was carried out mainly through the ‘Biblioteca Digital
59
Brasileira de Teses e Dissertações’ (http://bdtd.ibict.br), which host records from almost one hundred
60
Brazilian universities and institutions. For institutions not covered by this database but which traditionally
2
61
produce tree community surveys, their digital libraries were consulted when available, namely: Athena
62
(UNESP), Minerva (UFRJ), SABi (UFRGS) and SiBi (UFPR). Theses and dissertations contain many of the
63
local surveys, some of them unpublished. Besides providing raw data, these studies often provided lists with
64
several other relevant references. Finally, contact with local experts in the subject was made by email. We
65
tried to contact experts for as many regions as possible and the e-mail contained a request for key regional
66
references, grey literature and ongoing surveys.
67
68
Review statistics and results
69
In general, the four sources of information provided a considerable amount of studies (Table S1). The two
70
main exceptions were SpringerLink and Scirus databases for which the combination of search terms resulted
71
in a large number of irrelevant results. Another important source of information was the contact with local 44
72
experts (Table S2). Around 65% of them replied our messages but only half of them provided relevant
73
information for this review. Noteworthy was the contribution of Ary T. Oliveira-Filho (UFMG) who alone
74
provided more than 1100 potential references. Experts provided 918 potential references that were not found
75
in other sources of information out of which 457 references proved to be relevant to the review. Therefore,
76
this source of information was very useful and it somehow validated the reviewing process among our peers.
77
Out of the 2879 potential studies retrieved, we found that 11.1%, 3.3% and 1.8% of the studies were
78
excluded from the main analysis because they included only species lists, natural regeneration and non-tree
79
species, respectively. Of all 1581 relevant studies retrieved after search and filtering almost half was
80
published in more than 100 national peer-reviewed journals. The journals Acta Botanica Brasilica, Revista
81
Brasileira de Botânica and Revista Árvore alone were responsible for almost 15% of all studies published
82
(Table S3). Studies published in international journals and books were rare. Therefore, around 37% of the
83
relevant studies were found only as unpublished theses, dissertations, undergrad projects and technical
84
reports. These proportion is smaller than the one found by Caiafa and Martins (2007) but as stated by these
85
authors, these are studies difficult to recover and the majority of full texts that we could not access were of
86
this type of gray literature. Studies were conducted in 150 different institutions, with a high concentration of
87
institutions located in southeastern and southern Brazil (Table S4). Almost half of the institutions had only
88
one tree community survey.
89
90
Of the 126 different combinations of sampling methods, the systematic allocation of multiple plots
to sample trees with dbh≥4.8-5.0 cm. This combination of methods was used in 24% of surveys to sample
3
91
680,000 trees and 480 ha of forest. The same combination but using contiguous arrangement of plots
92
(234,178 trees and 157 ha) was the sampling protocol with greater effort, followed by the systematic
93
allocation of plots with dbh≥10.0 cm (166,606 trees and 304 ha) and by the random allocation of plots with
94
dbh≥4.8-5.0 cm (68,843 trees and 57 ha - Table S5). There was a significant relationship between the effort
95
of surveys and the dbh cutoff criteria chosen (Fig. S1). This relationship was positive relationship between
96
total sampled area and minimum dbh (linear regression results: F-test= 173.5, d.f.= 2070, R2= 0.077) and
97
negative relationship between number of tree individuals sampled and minimum dbh (partial multiple
98
regression results for dbh: F-test= 386.1, d.f.= 2070, R2=0.044), taking into account the strong positive effect
99
of sampled area on the number of trees sampled (partial multiple regression results for sample area: F-test=
100
6307, d.f.= 2070, R2=0.720).
101
102
References
103
Caiafa AN , Martins FR (2007) Taxonomic identification, sampling methods, and minimum size of the tree
104
sampled: Implications and perspectives for studies in the Brazilian Atlantic Rainforest. Funct Ecosyst
105
Communities 1:95-104.
106
Pullin AS, Stewart GB (2006) Guidelines for systematic review in conservation and environmental
107
management. Conserv Biol 20:1647–1656.
108
4
109
Table S1. Date of search and number of Atlantic Forest studies obtained from each of the different online
110
sources of information.
Date of search
Retrieved studies
Pre-selected studiesa
ISI Web of Knowledge
07/10/2013
242
116
Scopus
07/10/2013
526
220
CAB Direct
07/10/2013
119
65
Scielo
08/10/2013
172
104
SpringerLink
08/10/2013
102
17
Scirus
15/10/2013
100
16
Google Scholar
18/10/2013
-
236
BDBT (various institutions)
22/10/2013
136
86
Athena (UNESP)
23/10/2013
72
62
Minerva (UFRJ)
23/10/2013
20
19
SABi (UFRGS)
23/10/2013
126
118
SiBi (UFPR)
23/10/2013
67
60
Database
Academic databases
Internet-based databases
Digital librariesb
111
a
Studies selected for full text viewing. b In parentheses, the abbreviation of the digital library host institution,
112
whose complete names are given in Table S4.
113
114
5
115
Table S2. Names and affiliation of the local experts consulted for information on relevant Atlantic Forest
116
studies and unpublished surveys. Complete names of abbreviated affiliations can be found in Table S4.
Name
Affiliation
E-mail
Adriana M. Z. Martini
USP
[email protected]
Aldicir O. Scariot
Embrapa
[email protected]
Ana C. Borges Lins e Silva
UFRPE
[email protected]
André Márcio Amorim
UE de Santa Cruz
[email protected]
Antonio A. J. Farias Castro
UF do Ceará
[email protected]
Ary T. Oliveira-Filho
UFMG
[email protected]
Beatriz Eibl
Un. Nac. de Misiones
[email protected]
Bruno M. Teles Walter
Embrapa Cenargem
[email protected]
Carlos A. Brussa
Un. de la República
[email protected]
Carlos R. Sanquetta
UFPR
[email protected]
Carmen Sílvia Zickel
UFRPE
[email protected]
Cristiane Jurinitz
UFRGS
[email protected]
Dalva Mattos
UF de São Carlos
[email protected]
Darien Prado
Un. Nac. de Rosário
[email protected]
Eduardo Mariano Neto
UF da Bahia
[email protected]
Eduardo M. Carretero
CONICET (Mendoza)
[email protected]
Eduardo van den Berg
UFL
[email protected]
Elba M. Nogueira Ferraz
UFRPE
[email protected]
Franklin Galvão
UFPR
[email protected]
Geraldo Damasceno-Júnior
UFMS
[email protected]
Giselda Durigan
Inst. Florestal/SP
[email protected]
Iván A. Grela
Un. de la República
[email protected]
João A. Jarenkow
UFRGS
[email protected]
Jorge L. Waechter
UFRGS
[email protected]
José F. Ribeiro
EMBRAPA Cerrados
[email protected]
José L. Fontana
Un. Nac. del Nordeste
[email protected]
Ladivania M. do Nascimento
Jardim Bot. do Recife
[email protected]
6
Name
Affiliation
E-mail
Leandro S. Duarte
UFRGS
[email protected]
Lidia M. Lopez-Cristóbal
Un. Nac. de Misiones
[email protected]
Marcelo Cabido
Un. Nac. de Córdoba
[email protected]
Marcelo Tabarelli
UFPE
[email protected]
Marcelo T. Nascimento
UE do Norte Flumin.
[email protected]
Marcos Assis
UNESP
[email protected]
Maria J. N. Rodal
UFRPE
[email protected]
Maria R.V. Barbosa
UF da Paraíba
[email protected]
Nathália M. Ivanauskas
Inst. Florestal/SP
[email protected]
Oberdan J. Pereira
UF do Esp. Santo
[email protected]
Pablo G. Aceñolaza
CONICET
[email protected]
Paula Campanello
Un. Nac. de Misiones
[email protected]
Raquel Negrelle
UFPR
[email protected]
Ricardo Ribeiro Rodrigues
ESALQ/USP
[email protected]
Sandro Menezes Silva
UF de Gr. Dourados
[email protected]
Sérgius Gandolfi
ESALQ/USP
[email protected]
Sylvina Lorena Casco
Un. Nac. del Nordeste
[email protected]
117
118
119
120
121
7
122
Table S3. Number of relevant Atlantic Forest studies per type of document and source titles.
Type of document
Studies
%
National journals
511
44.9
Acta Botanica Brasilica
66
Rev. Árvore
51
Rev. Brasileira de Botânica
51
Ciência Florestal
31
Rodriguésia
21
Floresta
20
Others (98 titles)
271
Masters dissertation
223
19.4
Proceeding of national event
122
10.6
Doctoral thesis
101
8.8
Technical and scientific reports
56
4.9
International journals
46
4.0
Plant Ecology
9
Flora
4
Forest Ecology and Management
3
Biodiversity and Conservation
3
Others (25 titles)
27
Undergrad monograph
45
3.9
Book or book chapter
33
2.9
Proceeding of international event
13
1.1
Unpublished dataset
1
0.1
123
124
125
8
126
Table S4. The top 20 institutions in terms of total number of studies, surveys, number of tree individuals (N)
127
and area sampled in the Atlantic Forest. See methods section in the main text for the definition of the
128
weighted rank. UF= Federal University, UE= State University, UR= Regional University.
Institution
State
# of
# of
Total
Total
studies
surveys
trees
Area (ha)
Rank
(N)
UF de Lavras (UFLA)
MG
50
184
352,749
267.4
1.6
UF do Paraná (UFPR)
PR
86
162
160,920
174.8
2.1
UF de Viçosa (UFV)
MG
67
122
135,566
108.3
3.4
UE de Campinas (UNICAMP)
SP
65
115
109,463
76.5
4.5
UE de São Paulo (ESALQ/USP)
SP
33
56
147,188
81.4
5.4
UE de São Paulo (USP)
SP
47
119
67,420
39.5
6.0
UF do R. G. do Sul (UFRGS)
RS
71
102
56,945
33.3
6.9
UF de Santa Maria (UFSM)
RS
39
57
65,622
46.5
7.0
UF Rural do Pernambuco (UFRPE)
PE
55
72
58,515
38.6
7.0
UE Paulista (UNESP Rio Claro)
SP
46
62
76,504
32.4
7.2
UR de Blumenau
SC
5
420
195,636
23.2
8.5
Instituto Oswaldo Cruz
RJ
10
48
193,445
19.7
9.0
UF de Uberlândia (UFU)
MG
23
37
39,393
30.9
10.2
UF do Pernambuco (UFPE)
PE
10
30
30,306
116.8
10.3
UF do Rio de Janeiro (UFRJ)
RJ
29
38
27,287
15.7
12.5
UF de Minas Gerais (UFMG)
MG
16
43
24,204
14.7
13.3
UF Rural Rio de Janeiro (UFRRJ)
RJ
18
37
11,343
15.5
16.1
UE de Londrina (UEL)
PR
15
17
17,392
13.9
16.1
EU do Norte Fluminense (UENF)
RJ
13
36
16,894
11.8
16.1
UE Paulista (UNESP Botucatu)
SP
12
16
22,902
9.3
17.1
Others (139 institutions)
-
440
663
528,158
493.1
-
129
130
131
9
132
Table S5. Description of the main methods used in the AF surveys found in this study. For each combination
133
of sample units' arrangement and sampling method we presented the individual results for the 5 most
134
common size cutoff criteria, ordered by total number of tree individuals sampled. Because not all studies
135
provide full details on all methods, the total number of studies and surveys presented here does not match
136
exactly the total presented in the main text.
Arrangementa
Systematic
Methodb
Plots
PCQ
Random
Plots
PCQ
Contiguous
Plots
Cutoff criteriac
# of
# of
Total
Total
studies
surveys
trees (N)
Area (ha)
DBH≥4.8-5.0cm
247
564
678,816
479.3
Height ≥100cm
8
28
166,425
14.6
DBH≥10.0cm
31
465
166,606
303.9
DBH≥3.0-3.2cm
38
59
46,781
21.0
DBH≥2.5-2.6cm
18
33
19,144
6.0
Others (39)
76
168
192,262
209.9
DBH≥4.8-5.0 cm
75
130
59,872
48.7
DBH≥10.0 cm
19
35
14,322
24.5
DBH≥3.0-3.2 cm
11
47
12,744
11.2
Height ≥130cm
5
6
4,137
2.4
DGH≥3.0-3.2cm
5
10
2,400
4.4
Others (19)
22
26
13,194
19.6
DBH≥4.8-5.0cm
54
67
68,843
57.1
DBH≥9.5-9.6cm
8
8
23,494
37.3
DBH≥3.0-3.2cm
18
23
14,549
6.5
DBH≥10.0cm
16
23
12,067
16.3
Height ≥130cm
4
6
16,924
3.4
Others (14)
25
31
26,902
31.6
DBH≥4.8-5.0 cm
3
7
4,777
4.1
DGH≥4.8-5.0cm
1
1
800
0.5
DBH≥10.0cm
1
4
468
1.1
DBH≥4.8-5.0cm
138
195
234,178
156.7
DBH≥10.0cm
14
37
52,240
90.6
10
DBH≥3.0-3.2cm
20
40
28,586
12.1
DBH≥1.0cm
4
5
44,411
11.3
DGH≥4.8-5.0cm
6
9
21,741
12.1
Others (17)
36
60
87,108
33.3
DBH≥4.8-5.0 cm
22
42
46,598
28.1
DBH≥10.0 cm
1
1
18,427
26
Others (4)
8
12
22,408
6.0
Other sampling protocols (8)
12
12
16,056
18.9
Studies not accessible
159
180
40,029
42.3
Contiguous
Plots
Systematic
137
a
138
the sampling area.. b PCQ: point-centered quarter method; Round, square and rectangular are plots are all
139
presented here simply as plots. c DBH: stem diameter at breast height; DGH: stem diameter at ground height.
140
Note that we combined close values of diameter.
The contiguous systematic is defined as blocks of smaller sample units that are systematically spread over
141
11
142
143
144
Figure S1. Results of the (a) linear regression of total area sampled on the dbh cutoff criteria and of the (b)
145
multiple regression of the total number of trees on the dbh cutoff criteria and total area sampled. Each circle
146
represents one of the 2071 surveys that used dbh as their size cutoff criteria. Total sampled area and number
147
of trees were log-transformed prior to analysis. In the left panel the y-axis is in log scale, while in the right
148
panel both axes present the residuals each variable given the presence of other variables in the model (partial
149
regression plot), that in this case was the total sampled area of each survey. The trend line is the result of the
150
regression model, which is presented with the (partial) R2 and p-value of the F test to assess the importance
151
of each independent variable in the model.
152
153
154
155
156
157
158
159
160
161
162
163
164
12
165
166
Figure S2. The location of surveys found in the southern part of the Atlantic Forest (gray shadow). The
167
symbols are the different Atlantic Forest types: semi-deciduous (blue triangles), evergreen (green circles),
168
Araucaria (purple crosses), deciduous (brown squares), ecotones (white pentagons), Restinga (orange circles)
169
and alluvial (navy diamonds).
170
13
171
172
Figure S3. The location of surveys found in the northern part of the Atlantic Forest (gray shadow). The
173
symbols are the different Atlantic Forest types: semi-deciduous (blue triangles), evergreen (green circles),
174
deciduous (brown squares), ecotones (white pentagons), Restinga (orange circles), aluvial (navy diamonds)
175
and open canopy forests (i.e. Brejos de Altitude - red stars).
14
Electronic Supplementary Material 2. Complete reference list of the relevant studies included in the
review. Studies that did not met our inclusion criteria or studies containing duplicated datasets are not
presented. The information on the location, methods and availability of studies can be found at
http://labtrop.ib.usp.br/doku.php?id=projetos:treeco:start. The refID is the unique identifier of reference in
the database. For requests of PDF copies and for contributions on missing references please contact the first
author (R.A.F. Lima: [email protected]). Some of the references of the same first author may be out of order.
AAB Ltda. 1990. Estudo de Impacto Ambiental - Relatório de Impacto Ambiental para implantação de
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