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Biotemas, 22 (1): 111-120, março de 2009
ISSN 0103 – 1643
Morfologia do aparato hióide de algumas espécies de
odontocetos do sul do Brasil
Dan Jacobs Pretto1,2*
Gabriela Oliveira1
Maurício Eduardo Graipel1
Paulo César Simões-Lopes1
Laboratório de Mamíferos Aquáticos, Depto. de Ecologia e Zoologia
Universidade Federal de Santa Catarina
CEP 88040-900, Florianópolis, SC, Brasil
2
Centro Mamíferos Aquáticos, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade
*
Autor para correspondência
[email protected]
1
Submetido em 23/06/2008
Aceito para publicação em 13/10/2008
Resumo
O aparato hióide dos odontocetos serve como principal ponto de fixação de músculos e ligamentos que
subsidiam a respiração, a produção de sons e a alimentação. No entanto, a maior parte da literatura anatômica
desconsidera os ossos dessa região apresentando apenas descrições osteológicas gerais sem considerar os
aspectos comparativos. Neste trabalho procurou-se determinar as variações intra e interespecíficas dos elementos
ossificados do aparato hióide de seis espécies de odontocetos. Foram estudados 96 aparatos hióides das seguintes
espécies: Phocoena spinipinnis (n = 1), Pontoporia blainvillei (n = 20), Sotalia guianensis (n = 37), Stenella
frontalis (n = 13), Steno bredanensis (n = 6) e Tursiops truncatus (n = 19). Dentre as seis espécies analisadas,
P. spinipinnis, P. blainvillei e S. guianensis apresentaram características diagnósticas evidentes, sendo que
as demais foram mais bem descritas por variações morfométricas levando em conta o conjunto de ossos do
aparato hióide. Variações intraespecíficas foram registradas com maior amplitude em T. truncatus, sendo que S.
guianensis apresentou dimorfismo sexual. A morfologia do aparato hióide mostrou-se importante na caracterização
e diferenciação de todas as espécies estudadas.
Unitermos: ossos, anatomia, cetáceos, morfometria, variação intra e interespecífica
Abstract
Morphology of the hyoid apparatus of some species of odontocetes from southern Brazil. The hyoid
apparatus of odontocetes serves as a major attachment point for the muscles and ligaments that subserve breathing,
sound production and swallowing. However, most of the literature on anatomy does not consider the bones
of this region, presenting general osteological descriptions without considering the comparative aspects. This
study sought to determine the intra and interspecific variations of the ossified hyoid apparatus elements from six
species of odontocetus. We studied 96 hyoid apparatuses from the following species: Phocoena spinipinnis (n =
1), Pontoporia blainvillei (n = 20), Sotalia guianensis (n = 37), Stenella frontalis (n = 13), Steno bredanensis
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D. J. Pretto et al.
(n = 6) and Tursiops truncatus (n = 19). Among the six species analyzed, P. spinipinnis, P. blainvillei and S.
guianenses presented a diagnostic feature of this apparatus, while the others were best described morphometrically
when considering all the hyoid apparatus bones. Intraspecific variation was registered with greater amplitude in
T. truncatus, while S. guianensis showed sexual dimorphism. The morphology of the hyoid apparatus proved
to be important in the differentiation and characterization of all studied species.
Key words: Bones, anatomy, cetacean, morphometric, intra and interspecific variation
Introdução
Material e Métodos
Nos mamíferos, os ossos hióides estão posicionados
na junção dos tratos respiratório e digestório, uma área
multifuncional que subsidia a respiração, a produção
de sons e a alimentação (Gasc, 1967). Nos cetáceos
odontocetos, este conjunto apresenta uma estrutura
padronizada, sendo composto basicamente por uma
parte basal e outra suspensória. A parte basal é formada
pelo osso basihial e pelo par de tirohiais, enquanto
que a suspensória constitui-se em duas séries de
ossos ligadas ao basihial, formadas pelos ceratohiais,
epihiais, estilohiais e timpanohiais. Desta estrutura
suspensa, apenas os estilohiais estão ossificados, sendo
os outros elementos formados por cartilagem raramente
mineralizada (Reidenberg e Laitman, 1994).
Os elementos ósseos (basihial, tirohial e estilohial)
do aparato hióide de seis espécies de odontocetos (96
exemplares), incluídas em três famílias, foram analisados:
Phocoenidae: Phocoena spinipinnis Burmaister, 1865 (n
= 1); Pontoporiidae: Pontoporia blainvillei (Gervais
& d`Orbigny, 1844) (n = 20); Delphinidae: Sotalia
guianensis (P. J. van Bénéden, 1864) (n = 37); Stenella
frontalis (G. Cuvier, 1829) (n = 13); Steno bredanensis
(Lesson, 1828) (n = 6) e Tursiops truncatus (Montagu,
1821) (n = 19). Os exemplares estudados foram obtidos
através da dissecção de animais encontrados mortos em
praias ao longo da costa sul do Brasil e estão depositados
na Coleção Científica de Mamíferos do Departamento de
Ecologia e Zoologia da Universidade Federal de Santa
Catarina, Brasil.
Embora citado em algumas descrições osteológicas
(Flower, 1872; Thorpe, 1938; Hale, 1947; Omura, 1957;
Ferreira e Praderi, 1973; Bittencourt, 1983), o aparato
hióide dos cetáceos raramente aparece como objeto
específico de estudo na literatura. Análises comparativas
foram realizadas por Omura (1964) e Satake e Omura
(1974) em hióides de misticetos, e por Reidenberg e
Laitman (1994) em odontocetos, porém, desde então, o
assunto foi pouco abordado.
O aparato hióide de mamíferos de outras ordens,
como morcegos (Griffiths et al., 1992) e felinos (Peters
e Hast, 1994; Weissengruber et al., 2002), vem sendo
investigado e seus caracteres considerados de valor
taxonômico. No caso dos cetáceos, as informações
sobre o assunto são bastante escassas e estão dispersas
na literatura. Este trabalho tem como principal objetivo
caracterizar o aparato hióide de seis espécies de
odontocetos com ocorrência no sul do Brasil, permitindo
futuras comparações com outras espécies.
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A determinação dos ossos que compõem este
aparato seguiu Gasc (1967), Rommel (1990) e
Reidenberg e Laitman (1994). A terminologia utilizada
para os elementos ósseos foi adaptada apenas de
Reidenberg e Laitman (1994), onde foi bem estabelecida
a homologia com os artiodáctilos, grupo de estreita
relação filogenética com os cetáceos (Price et al., 2005)
(Figura 1).
As medidas foram tomadas com paquímetro de
precisão (0,05mm) e seguiram Satake e Omura (1974),
Perrin (1975) e Bittencourt (1983) (Figura 2).
A análise de variância não paramétrica de KruskalWallis foi utilizada para testar a existência de diferença
intra e/ou interespecífica entre as medidas do aparato
hióide. Este teste foi escolhido devido à presença de
variâncias desiguais nas amostras. O teste de Dunn foi
utilizado para comparação múltipla entre as amostras
de cada espécie para as medidas do aparato hióide (Zar,
1999).
Morfologia do aparato hióide de odontocetos
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FIGURA 1: Terminologia adaptada de Reidenberg e Laitman (1994) para os elementos ósseos do aparato hióide de odontocetos. (A)
Basihial, em vista dorsal; (B) Tirohial esquerdo, em vista dorsal, e (C) Estilohial esquerdo, em vista medial.
FIGURA 2: Aparato hióide de Sotalia guianensis (UFSC 1079) indicando as medidas utilizadas neste trabalho: (1) comprimento ao centro
do basihial – da borda rostral à caudal, inclusive nos exemplares com projeções articulares unidas ao centro; (2) maior
comprimento do basihial – extremidade da maior projeção articular até a borda caudal, apenas nos exemplares com projeções
articulares separadas; (3) maior largura do basihial – transversalmente, entre as extremidades das bordas laterais e quando
fundidas aos tirohiais, entre as marcas das suturas desta junção; (4) comprimento do tirohial – entre as extremidades distal e
proximal, e quando esta estiver fundida, da marca de sua sutura; (5) largura ao centro do tirohial – da borda rostral à caudal;
(6) comprimento do estilohial – entre as extremidades basal e cranial; (7) largura ao centro do estilohial – da borda ventral à
dorsal; (8) largura da extremidade cranial do estilohial – transversalmente, no achatamento dorso-ventral; (9) comprimento
total dos ossos basais fusionados – entre as extremidades distais dos tirohiais. Basihial e tirohiais em vista dorsal, estilohial
esquerdo em vista dorsal e direito em vista medial.
Para verificar existência de diferença significativa
entre o maior comprimento e a maior largura do basihial
(medidas 2 e 3) em P. blainvillei, S. guianensis e T.
truncatus, foi utilizado o teste “t” para amostras pareadas
(Zar, 1999). As demais espécies não apresentaram
número de indivíduos com dados pareados suficientes
para análise.
A variabilidade das amostras poderia estar
principalmente relacionada a três fatores: desenvolvimento,
dimorfismo sexual e polimorfismo. Quando associadas
ao desenvolvimento e/ou polimorfismo, a variabilidade
entre amostras de diferentes espécies foi descrita através
do coeficiente de variabilidade.
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D. J. Pretto et al.
Para verificar a existência de dimorfismo sexual
entre as medidas do aparato hióide de S. guianensis,
P. blainvillei e T. truncatus, utilizou-se o teste “t”
para as amostras que apresentavam distribuição
normal (verificado através do teste de Shapiro-Wilk)
e que não apresentavam variâncias desiguais. Caso
contrário foi utilizado o teste de Mann-Whitney (Zar,
1999). O tamanho das amostras das demais espécies
não apresentou número suficiente de exemplares com
sexo identificado que permitisse a aplicação de testes
estatísticos.
Os resultados de todas as análises estatísticas foram
obtidos através do programa Bio-estat 3.0 (Ayres et al.,
2003).
Resultados
crânio-basal e um leve estreitamento neste sentido.
Neste exemplar, estes ossos são totalmente achatados
dorso-ventralmente, característica exclusiva dentre as
espécies analisadas.
Família Pontoporiidae
Pontoporia blainvillei
O basihial apresentou aspecto retangular, verificandose que a largura (x = 8,29mm) foi significativamente
maior que o comprimento (x = 16,84mm) (t = 15,292;
gl = 14; p < 0,001) (Figura 4). Sua borda rostral
apresentava projeções articulares pouco salientes com
facetas articulares separadas. A borda caudal possuía
uma projeção central, característica exclusiva dentre as
espécies analisadas.
Família Phocoenidae
Phocoena spinipinnis
O basihial do único exemplar analisado apresentava
um aspecto hexagonal e medida de largura (52,9mm)
ligeiramente maior que a de comprimento (47,65mm)
(Figura 3). Sua borda rostral apresentava duas projeções
bastante proeminentes, com facetas articulares separadas,
enquanto sua superfície ventral possuía uma crista
longitudinal, estendendo-se da metade do osso à borda
caudal.
FIGURA 4: Aparato hióide de Pontoporia blainvillei (UFSC 1224).
Ossos basais em vista dorsal, estilohial direito em
vista dorsal e esquerdo ventral. (1) Projeção central na
borda caudal do basihial; (2) Detalhe do arqueamento
acentuado do tirohial; (3) Detalhe da região cranial
do estilohial, evidenciando o sutil achatamento dorsoventral no local.
Tirohiais geralmente apresentavam um leve
estreitamento no sentido próximo-distal e um
arqueamento acentuado neste eixo. Nesta espécie, apenas
um indivíduo (5%) apresentava os tirohiais unidos ao
basihial. Estilohiais com arqueamento acentuado no
eixo crânio-basal e sua extremidade cranial possuía um
achatamento dorso-ventral sutil.
FIGURA 3: Aparato hióide de Phocoena spinipinnis. Ossos basais
em vista dorsal e estilohiais em vista medial. (1)
Superfície medial do estilohial totalmente plana; (2)
Arqueamento sutil do tirohial.
Tirohiais com um leve estreitamento no sentido
próximo-distal e um arqueamento sutil neste eixo.
Estilohiais com um arqueamento acentuado no eixo
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Família Delphinidae
Sotalia guianensis
O basihial apresentou aspecto hexagonal, sendo
que a largura (x =33,86mm) foi significativamente
maior que o comprimento (x =28,58mm) (t = 5,279; gl
= 33; p < 0,001) (Figura 5). Sua borda rostral possuía
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Morfologia do aparato hióide de odontocetos
duas projeções articulares pouco salientes com facetas
articulares separadas. A superfície ventral geralmente
apresentava uma crista longitudinal, estendendo-se da
metade do osso à borda caudal.
FIGURA 7: Aparato hióide de Stenella frontalis (UFSC 1316).
Conjunto basal em vista dorsal, estilohial esquerdo em
vista ventral e o direito em vista medial. (1) Saliência
ventro-lateral do estilohial; (2) Extensão lateral da
extremidade cranial do estilohial.
FIGURA 5: Aparato hióide de Sotalia guianensis (UFSC 1079).
Ossos basais e estilohial esquerdo em vista dorsal e
estilohial direito em vista medial. (1) Curvatura na
borda ventral do estilohial, característico da espécie;
(2) Extensão medial da extremidade cranial do
estilohial.
Tirohiais com leve estreitamento no sentido
próximo-distal e geralmente com arqueamento acentuado
neste eixo. Sua borda rostral possuía uma inflexão
e geralmente apresenta curvatura acentuada no
sentido ventral (Figura 6). Estilohiais geralmente com
arqueamento acentuado no eixo crânio-basal e sua borda
ventral é marcada por uma curvatura na região cranial
do osso, característica exclusiva da espécie.
Tirohiais geralmente apresentavam estreitamento
sutil no sentido próximo-distal, verificando-se uma
grande variação intraespecífica no grau de arqueamento
destes ossos, predominando pequenos arqueamentos.
Sua borda rostral geralmente apresentava uma curvatura
sutil no sentido ventral. Estilohiais com arqueamento
no eixo crânio-basal e uma pequena torção deste eixo,
expondo assim uma saliência ventro-lateral na região
medial destes ossos.
Steno bredanensis
Basihial com aspecto retangular, medindo 46,62mm
de largura e 33,63mm de comprimento em média,
respectivamente (Figura 8). Sua borda rostral apresentava
tanto as projeções articulares, como as facetas articulares
fundidas em uma só proeminência. Em alguns casos,
entretanto, esta única projeção apresentou duas facetas
articulares distinguíveis.
FIGURA 6: Tirohial direito de Sotalia guianensis (UFSC 1312)
em vista rostral. Seta indicando a curvatura da borda
rostral deste osso.
Stenella frontalis
Basihial com aspecto hexagonal, medindo 40,5mm
de largura e 39,5mm de comprimento em média,
respectivamente (Figura 7). Sua borda rostral possuía
duas projeções extensas e geralmente unidas, porém
com facetas articulares separadas. Em alguns indivíduos
adultos, a superfície ventral apresentava uma crista
longitudinal que se estendia da metade do osso à borda
caudal.
FIGURA 8: Aparato hióide de Steno bredanensis (UFSC 1234).
Conjunto basal em vista dorsal, estilohial esquerdo em
vista ventral e o direito em vista medial. (1) Detalhe
da fusão das projeções articulares do basihial; (2)
Aspecto retangular do tirohial; (3) Proeminência na
borda medial da região cranial do estilohial.
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D. J. Pretto et al.
Tirohiais com estreitamento sutil no sentido
próximo-distal. Estes ossos não apresentavam
arqueamento neste eixo. Estilohiais com arqueamento
sutil no eixo crânio-basal e uma leve torção deste eixo,
criando uma leve saliência ventro-lateral na região
medial destes ossos. Na região do achatamento dorsoventral há uma proeminência na borda medial e uma
pequena extensão látero-medial da extremidade.
Tursiops truncatus
O basihial apresentou aspecto hexagonal, sendo que
a medida de largura (x = 56,78mm) foi significativamente
maior que o comprimento (x = 49mm) (t = 5,747; gl =
15; p < 0,001) (Figura 9). A borda rostral apresentava
duas projeções articulares com grande variabilidade
intraespecífica em termos de fusão e extensão (Tabela 1),
mas sempre com suas facetas articulares separadas (Figura
10). Em alguns indivíduos adultos, a superfície ventral
apresentava uma leve crista longitudinal, estendendo-se
da metade do osso à borda caudal. Tirohiais com pequeno
estreitamento e arqueamento no sentido próximo-distal
e geralmente com uma leve inflexão na borda rostral.
Estilohiais retilíneos. Na região cranial deste osso, além de
uma pequena extensão látero-medial de sua extremidade,
ocorre também uma inflexão na borda ventral, bastante
evidente na maioria dos indivíduos.
53,053; gl = 4; p < 0,001). A menor medida foi registrada
para P. blainvillei diferindo das demais espécies (p <
0,05), enquanto que o comprimento ao centro do basihial
de S. guianensis foi menor que os de S. frontalis e de T.
truncatus (p < 0,05).
Verificou-se diferença significativa entre o maior
comprimento do basihial (medida 2) (H = 46,713; gl = 3;
p < 0,001), a largura ao centro do tirohial (medida 5) (H
= 49,828; gl = 4; p < 0,001) e a largura da extremidade
cranial do estilohial (medida 8) (H = 58,418; gl = 4;
p < 0,001). Como foi averiguado para a medida 1, as
medidas 2, 5 e 8 de P. blainvillei também foram menores
que as das demais espécies (p < 0,05). Por outro lado, T.
truncatus apresentou as medidas 2, 5 e 8 maiores que S.
guianensis (p < 0,05) (Tabela 1).
FIGURA 10: Basihial de dois indivíduos (UFSC 1281 e 1230) de
Tursiops truncatus, em vista dorsal. Setas indicando
as variações na fusão e extensão das projeções
articulares deste osso.
A análise de Kruskal-Wallis apontou diferença
significativa para a maior largura do basihial (medida
3) entre as amostras (H = 44,067; gl = 4; p < 0,001).
Pontoporia blainvillei apresentou menores medidas em
relação à S. frontalis, S. bredanensis e T. truncatus (p <
0,05). A medida 3 de S. guianensis também foi menor
que de T. truncatus (p < 0,05) (Tabela 1).
FIGURA 9: Aparato hióide de Tursiops truncatus (UFSC 1317).
Conjunto basal e estilohial esquerdo em vista dorsal
e estilohial direito em vista medial. Seta indicando a
inflexão da borda ventral do estilohial.
Observando a Tabela 1, verifica-se que o
comprimento ao centro do basihial (medida 1) apresentou
diferença significativa entre as espécies amostradas (H =
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Também foram registradas diferenças significativas
para o comprimento do tirohial (medida 4) e comprimento
do estilohial (medida 6) (H = 37,766; gl = 4; p < 0,001 /
H = 42,925; gl = 4; p < 0,001, respectivamente), entre P.
blainvillei e as demais espécies (p < 0,05), com exceção
da medida 6 para S. frontalis (p > 0,05) (Tabela 1).
Pontoporia blainvillei apresentou a largura ao
centro do estilohial (medida 7) menor que a das demais
espécies (p < 0,05), enquanto em T. truncatus a medida
7 foi maior em relação à S. guianensis e S. frontalis,
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Morfologia do aparato hióide de odontocetos
Tabela 1: Média, desvio padrão (DP), coeficiente de variabilidade (CV), maior e menor valor morfométrico do aparato
hióide das seis espécies analisadas. Medida 9 de Pontoporia blainvillei representa valor de apenas um
indivíduo; ausência de valores para a medida 2 em Steno bredanensis se deve à fusão das projeções articulares
no centro da borda rostral em todos os indivíduos; medidas: (1) comprimento ao centro do basihial, (2) maior
comprimento do basihial, (3) maior largura do basihial, (4) comprimento do tirohial, (5) largura ao centro do
tirohial, (6) comprimento do estilohial, (7) largura ao centro do estilohial, (8) largura da extremidade cranial
do estilohial, e (9) comprimento total dos ossos basais fusionados; valores em milímetros.
Espécie
Medidas
Média
Pontoporia blainvillei
5
6
7
8
9
9,19a
57,27a
8,15a
7,08a
-
3,29
3,32
4,84
6,67
1,72
9,38
1,52
0,99
-
22,45
33,75
52,15
11,10
76,80
10,90
8,85
72,75
Menor
9,70
9,10
15,65
22,80
4,30
32,85
4,40
5,10
-
CV
19,5
19,6
17,1
16,4
18,7
16,4
18,7
14,0
-
27,08
28,58
33,86
56,12
12,55
76,53
12,37
12,68
110,85a
DP
4,43
5,18
6,33
9,67
2,26
9,57
1,85
2,04
2,01
Maior
33,50
36,10
40,90
67,00
15,85
90,65
14,95
15,70
113,80
Menor
15,10
15,10
16,15
28,80
6,30
43,20
6,00
6,55
108,30
CV
16,4
18,1
18,7
17,2
18,0
12,5
15,0
16,1
1,8
39,56
40,53
58,12
14,97
73,58
12,15
14,25
123,74b
b
36,14
c
b
bc
ab
bc
b
b
b
bc
b
ab
b
b
b
bc
DP
3,37
5,29
3,01
9,87
3,67
11,70
2,09
2,77
6,23
Maior
41,60
44,25
46,10
66,40
21,00
82,10
16,25
18,15
136,40
Menor
30,10
33,80
35,50
32,00
7,55
48,25
8,60
9,55
115,20
9,3
13,4
7,4
17,0
24,5
15,9
17,2
19,4
5,0
33,63bc
-
46,62bc
71,56b
21,57bc
100,41b
13,17bc
13,74bc
153,29b
DP
5,07
-
6,42
15,47
5,09
16,87
1,95
1,76
5,44
Maior
38,20
-
51,90
84,40
26,20
112,45
16,10
15,90
159,05
Menor
25,30
-
36,65
45,60
13,70
70,80
11,25
11,00
146,30
Média
CV
Tursiops truncatus
4
40,63a
22,40
CV
Steno bredanensis
3
28,30a
Maior
Média
Stenella frontalis
2
16,95a
DP
Média
Sotalia guianensis
1
16,85a*
15,1
-
13,8
21,6
23,6
16,8
14,8
12,8
3,5
Média
45,28c
49,40c
56,68c
74,94b
21,84c
92,91b
18,38c
18,43c
188,26b
DP
12,04
12,86
16,56
22,17
5,69
19,21
3,52
3,39
18,29
Maior
65,80
66,90
80,70
108,80
30,40
123,30
24,25
22,70
216,70
Menor
22,80
22,80
25,65
33,30
9,20
53,85
10,00
11,05
167,60
CV
26,6
26,0
29,2
29,6
26,1
20,7
19,2
18,4
9,7
*Médias não seguidas de pelo menos uma letra igual em uma mesma coluna indica existência de diferença significativa (p < 0,05) entre as amostras.
como foi verificado através do teste de Kruskal-Wallis
(H = 57,077; gl = 4; p < 0,001) (Tabela 1).
O comprimento total dos ossos basais fusionados
(medida 9) registrou diferença significativa (H = 29,345;
gl = 3; p < 0,001) entre S. guianensis e as demais espécies
(p < 0,05), exceção feita a P. blainvillei que não possuía
tamanho amostral suficiente para análise.
Verificou-se dimorfismo sexual para a maioria
das medidas do aparato hióide de S. guianensis, sendo
a diferença significativa entre as médias de machos e
fêmeas para a medida 1 (26,2 / 29,2mm; t = 2,091; gl =
26; p = 0,046), medida 2 (27,4 / 31,1mm; t = 2,227; gl
= 26; p = 0,035); medida 5 (11,9 / 13,8mm; t = 2,808; gl
= 25; p = 0,009), medida 6 (73,8 / 81,4mm; t = 3,264; gl
= 25; p = 0,003), medida 7 (11,6 / 13,6mm; t = 5,255; gl
= 25; p < 0,001) e medida 8 (12,3 / 13,7mm; t = 2,716;
gl = 25; p = 0,012).
Para P. blainvillei não se verificou dimorfismo
sexual através do teste de Mann-Witney, que indicou
ausência de diferença significativa para todas as medidas
do aparato hióide (p > 0,05).
Revista Biotemas, 22 (1), março de 2009
118
D. J. Pretto et al.
Resultado similar foi observado pelo mesmo teste
para T. truncatus considerando as medidas 4, 5, 6, 7 e
8 (p > 0,05).
Discussão
Metade das espécies estudadas (P. spinipinnis,
P. blainvillei e S. guianensis) possuem características
morfológicas particulares e únicas, principalmente
quando considerados exemplares em estágios mais
avançados de desenvolvimento ontogenético. Mesmo
naquelas onde as diferenças foram mais sutis, as análises
morfométricas dos três ossos do aparato hióide em
conjunto possibilitaram uma distinção segura. Omura
(1964), ao elaborar uma chave de identificação com base
nos hióides, encontrou igualmente certa dificuldade para
separar duas espécies de misticetos de sua amostra. Na
chave, o autor reconheceu as espécies principalmente
através da proporção gerada entre algumas medidas
dos ossos basais fusionados e o tamanho corpóreo total
dos indivíduos. Entretanto, foi necessário empregar os
caracteres morfológicos do estilohial como alternativa
para reforçar as conclusões de seu trabalho.
Entre as cinco espécies analisadas estatisticamente,
P. blainvillei apresentou as menores médias de todas as
medidas, sendo as diferenças significativas (p < 0,05),
com exceção da maior largura do basihial (medida 3)
para S. guianensis, e do comprimento do estilohial
(medida 6) para S. frontalis (p > 0,05), que foram
menores nessas espécies.
Por outro lado, T. truncatus apresentou medidas
maiores (p < 0,05) do comprimento ao centro do
basihial (medida 1), maior comprimento do basihial
(medida 2), maior largura do basihial (medida 3),
largura ao centro do tirohial (medida 5) e largura da
extremidade cranial do estilohial (medida 8) em relação
a P. blainvillei e S. guianensis; de modo similar para
comprimento do tirohial (medida 4) e o comprimento
do estilohial (medida 6) em relação à P. blainvillei e a
largura ao centro do estilohial (medida 7) em relação a P.
blainvillei, S. guianensis e S. frontalis. Essas diferenças
provavelmente estão relacionadas ao tamanho corpóreo
já que indivíduos adultos de ambos os sexos de T.
truncatus e S. bredanensis são maiores que dois metros
e meio de comprimento e alcançam mais de 150kg, e
Revista Biotemas, 22 (1), março de 2009
nas demais espécies são menores do que dois metros e
meio (<140kg) (Reeves et al., 2002).
Em S. guianensis, apenas as médias de duas medidas
foram significativamente menores do que as de S. frontalis
(p < 0,05): a medida 1, que foi associada à morfologia
dos processos articulares do basihial (os quais são unidos
em S. frontalis e separados em S. guianensis), e a medida
9 (comprimento total dos ossos basais fusionados). As
demais medidas não apresentaram diferença significativa
entre essas duas espécies (p > 0,05).
Sotalia guianensis apresentou média da medida
9 significativamente menor que de S. bredanensis (p
< 0,05), e isto deve refletir unicamente a diferenças de
tamanho entre essas espécies.
As características morfológicas dos três ossos do
aparato hióide corresponderam à maioria das descrições
da literatura para diversas espécies de odontocetos
(Flower, 1872; Thorpe, 1938; Hale, 1947; Omura, 1957;
Ferreira e Praderi, 1973; Bittencourt, 1983; Reidenberg e
Laitman, 1994). No entanto, alguns estudos evidenciaram
variações morfológicas do osso tirohial para espécies não
incluídas neste trabalho. Hale (1947), Ferreira e Praderi
(1973) e Reidenberg e Laitman (1994), observaram
que o tirohial de Kogia breviceps possui um formato
ovóide e não retangular (mais comum), enquanto que
Pretto (2004) observou que o tirohial de Globicephala
melas apresenta um estreitamento acentuado no sentido
proximal-distal, a partir da região medial do osso.
Reidenberg e Laitman (1994) observaram que
ocorrem grandes variações no grau de fusão e extensão
das projeções articulares do basihial, sendo que na
grande maioria dos odontocetos os processos articulares
são separados. Estas observações corroboram os
resultados encontrados neste trabalho, onde a maioria
das espécies apresentou projeções articulares do
basihial separadas. As únicas exceções (processos
articulares do basihial em contato) foram S. frontalis
e S. bredanensis. Tais diferenças foram igualmente
confirmadas estatisticamente. Estas duas espécies são
geralmente consideradas oceânicas. S. bredanensis ocupa
águas distantes da costa em praticamente todo mundo,
talvez exceto no Mediterrâneo (Miyazaki e Perrin,
1994). Já S. frontalis usa a plataforma continental e o
talude em diferentes profundidades, porém dificilmente
Morfologia do aparato hióide de odontocetos
pode ser considerada uma espécie costeira (Perrin et
al., 1994; Moreno et al., 2004). As demais espécies (P.
blainvillei, P. spinipinnis, S. guianensis e T. truncatus)
são geralmente costeiras ao longo do Atlântico Sulocidental, embora T. truncatus também possa ser
encontrado em profundidades maiores. A separação
dos processos articulares do basihial nas espécies com
hábitos costeiros e o contato entre esses processos
nas espécies oceânicas ou nas que usam a plataforma
continental (mas raramente águas muito rasas), poderia
estar relacionada às diferenças nos hábitos alimentares,
mais especificamente, ao tipo de presa consumida e/ou
as diferentes formas de deglutição. Porém, pouco se sabe
sobre a dieta dessas espécies no sul e sudeste do Brasil
(e.g., Di Beneditto et al., 2001; Santos et al., 2002).
Reidenberg e Laitman (1994) verificaram que as
maiores separações destes processos ocorreram em
exemplares de Mesoplodon mirus e T. truncatus. Esta
última espécie apresentou maior variação intraespecífica
no presente estudo, tanto na forma quanto no tamanho dos
ossos. Entretanto, a variação morfométrica, neste caso,
está diretamente relacionada com a heterogeneidade
da amostra quanto à idade. O fato de P. blainvillei
apresentar apenas um indivíduo (5%) com os ossos
basais fusionados pode estar relacionado à atividade de
pesca costeira e o conseqüente emalhe de indivíduos
jovens em redes de pesca no litoral sul do país (Pinedo,
1994; Ott et al., 2002), uma vez que a maior parte dos
indivíduos da amostra é proveniente de animais mortos
em rede. Entretanto, estudos com este enfoque não
existem para S. guianensis, que apresentou fusão dos
ossos basais em 75% dos indivíduos amostrados.
Reidenberg e Laitman (1994) observaram que
o processo articular do basihial de Inia geoffrensis
(Iniidae) é relativamente curto se comparado às demais
espécies de seu estudo. A mesma característica foi
observada neste trabalho para todos os indivíduos de
P. blainvillei (Pontoporiidae), o que reforça as relações
filogenéticas entre essas famílias como foi proposto por
Cassens et al. (2000).
Omura (1964) verificou que o basihial e os tirohiais
de Eubalaena glacialis estão plenamente unidos antes
da maturidade sexual e nenhum vestígio desta fusão é
visível quando o indivíduo atinge este estágio. O mesmo
119
autor cita em seu trabalho anterior (Omura, 1958 apud
Omura, 1964) que um exemplar desta mesma espécie
apresentou suturas ainda visíveis da fusão basihial/
tirohiais, porém, tratava-se de um espécime sexualmente
imaturo. Satake e Omura (1974) em estudo posterior
sobre baleias minkes (Balaenoptera acutorostrata
e B. bonaerensis) admitem haver a possibilidade de
crescimento ântero-posterior dos ossos fusionados após
a maturação sexual do indivíduo, porém, recomendam
mais estudos neste sentido. Dessa forma, Pretto (2004),
estudando o aparato hióide de odontocetos, verificou
em S. guianensis que o início da fusão basihial/tirohiais
se sobrepõe ao estágio de maturação sexual e termina
somente após atingir o dobro da idade da maturação
sexual da espécie. No mesmo sentido, Reidenberg e
Laitman (1994) observaram uma ligação cartilaginosa
entre o basihial e os tirohiais em indivíduos adultos de
Physeter macrocephalus, Kogia breviceps, K. simus
e Mesoplodon mirus. Segundo estes autores, o fato
de haver diversos graus de ossificação parece estar
relacionado à estabilidade para inserções de músculos
e/ou à estabilidade e mobilidade do próprio aparato.
As regiões cartilaginosas proporcionam um apoio mais
instável para a inserção de músculos do que as regiões
ósseas. Portanto, podem existir variações intra ou
interespecíficas no grau de ossificação dos elementos
ósseos ou cartilaginosos do aparato hióide (Howes,
1880 apud Reidenberg e Laitman, 1994; Howell, 1927
apud Reidenberg e Laitman, 1994; Oelschläger, 1986;
Reidenberg e Laitman, 1994).
Embora não se tenha considerado aqui a musculatura
diretamente envolvida com o aparato hióide dos
odontocetos, sugere-se uma investigação mais detalhada
neste sentido. À exceção da grande contribuição de
Reidenberg e Laitman (1994), que apontam o aparato
hióide como um importante centro de adesão para
músculos e ligamentos responsáveis por diversas funções
anatômicas, nenhum outro estudo foi realizado neste
sentido de forma sistemática. Estudos com um viés
semelhante vêm sendo realizados com outros mamíferos
como em preguiças (Naples, 1986), ratos (Nakano et
al., 1988) e morcegos (Griffiths et al., 1992), indicando
que o assunto merece uma melhor abordagem para os
cetáceos.
Revista Biotemas, 22 (1), março de 2009
120
D. J. Pretto et al.
Agradecimentos
Paulo C. Simões-Lopes agradece a bolsa do CNPq/
PQ (processo 304698/2006-7).
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