composição florística e sucessão de espécies em jardins de formiga

Jardins suspensos da Amazônia: composição florística e sucessão de
espécies em jardins de formiga
Ana Catarina Conte Jakovac
Introdução
como fonte de alimento, utilizando seus frutos
Os Formicidae são o grupo de insetos
e exsudados de nectários
terrestres mais abundante (Wilson 1971). Este
atendendo
grupo reúne uma alta diversidade, sendo
(Hölldobler & Wilson 1990; Kleinfeldt 1978). O
descritas para a Região Neotropical 2.233
benefício para as epífitas não é claro, mas
espécies (Penny & Arias 1982). Algumas
algumas espécies, quando associadas aos
espécies
associações
jardins, apresentam crescimento maior e mais
mutualísticas com espécies de diversos táxons,
rápido (Davidson 1988; Kleinfeldt 1978) e são
especialmente com plantas. As associações
menos consumidas por herbívoros (Santos
mais conhecidas entre formigas e plantas
1999).
podem
apresentar
homópteras
extraflorais e
em
seus
ramos
resultam de interações onde a planta fornece
Há duas hipóteses sobre como ocorre a
algum recurso para a formiga e esta a defende
associação epífita-formiga nos jardins. Ule
contra herbívoros (Izzo & Vasconcelos 2002).
(1901) propõe que há uma procura ativa das
Em florestas neotropicais e asiáticas, ocorre
formigas, que coletam as sementes e as levam
também um outro tipo de interação que pode
para o ninho (Hölldobler & Wilson 1990).
ser
mutualismo
Wheeler & Bailey (1920), por outro lado,
complexo entre formigas e plantas chamada
propõem que as formigas não procuram as
de jardins de formigas (Hölldobler & Wilson
sementes, e sim fazem seus ninhos nas raízes
1990).
das epífitas. Eventualmente podem nascer
considerada
como
um
Os jardins de formigas são agregados
outras plantas por acidente ao longo do tempo
de plantas epífitas associadas a ninhos de
de vida da colônia, constituindo o jardim. A
formigas arborícolas. Nesse tipo de interação,
primeira hipótese tem sido a mais aceita, pois
as formigas constroem seus ninhos em árvores
há evidências de que as formigas são
e neles inserem sementes de epífitas que
fortemente atraídas para os frutos e sementes
germinam e aumentam a estabilidade do
das epífitas típicas de jardim (Madison 1979;
ninho pelo sistema de ancoragem que as raízes
Kleinfeldt 1978; Davidson 1988).
formam (Hölldobler & Wilson 1990). As
A atração das sementes pelas formigas
formigas também podem utilizar as epífitas
parece não ser totalmente dependente do
valor nutricional (Davidson 1988), mas ainda
INPA), a 80 km de Manaus, AM (2°24’S;
não se sabe qual o critério de seleção utilizado.
59°44’O). Nesta área predomina a fisionomia
Acredita-se que deve haver um critério, uma
de floresta de terra firme.
vez que algumas espécies de epífitas são
Foram amostrados, ao azar, todos os
comuns em jardins de formiga em diferentes
jardins de formiga encontrados em 5 Km de
florestas neotropicais (Davidson 1988). As
trilhas, que estivessem a uma altura máxima
espécies Peperomia macrostachya (Piperaceae),
de 6 m. Foram amostrados dois ambientes, um
Codonanthe
e
na borda florestal ao longo da estrada de
Philodendron megalophyllum (Araceae) são as
acesso à Reserva e outro no interior da
mais comuns em jardins de formigas da
floresta. Em cada jardim foi observada a
Amazônia brasilieira e peruana (Hölldobler &
presença, ausência ou coexistência de duas
Wilson 1990; Davidson 1988; Santos 1999;
espécies
Vieira-Neto
famílias
parabiótica Crematogaster limata var parabiotica
possuem
(Forel) (Myrmicinae) e Camponotus femuratus
principalmente representantes de forma de
Fab (Formicinae) (para mais detalhes, ver
vida herbácea e epífita, são as mais comuns
Hölldobler & Wilson 1990 e Venticinque 1995).
nesses sistemas.
Todas
crassifolia
et
Gesneriaceae
e
al,
(Gesneriaceae)
2006).
Araceae,
As
que
Os poucos estudos realizados sobre
de
as
formigas
epífitas
em
foram
associação
coletadas
e
identificadas ao nível de gênero ou espécie
o
quando possível. Foram tomadas as medidas
comportamento dos insetos e sua relação de
do maior comprimento e da maior largura dos
associação em detrimento de sua composição
ninhos. Considerando que o formato dos
florística e padrão de colonização das espécies.
jardins segue um padrão elipsóide (Hölldobler
O objetivo do presente estudo foi avaliar se a
& Wilson 1990), o volume foi calculado com a
colonização dos jardins pelas epífitas segue
fórmula do volume da elipse (Venticinque
um padrão de incremento direcional de
1995): V = 4/3 ð [(a + 2b)/3]3 , onde a é a
espécies e se este está relacionado ao sistema
metade do comprimento do ninho e b é o
de associação das formigas.
maior raio do jardim.
jardins
de
formiga
enfocam
mais
Assumindo que existe um incremento
Material & métodos
em volume com a idade do jardim, o volume
O estudo foi realizado na Reserva do
dos ninhos foi relacionado com a presença,
Km 41, administrada pelo Projeto Dinâmica
ausência e coexistência das duas espécies de
Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF-
formiga através de uma análise de Kruskall-
Wallis, afim de se determinar se há uma
Resultados
cronoseqüência na ocupação dos ninhos pelas
duas espécies.
Foi
Foram
amostrados
26
jardins
de
formigas, sendo 17 amostrados em ambiente
obtida
uma
matriz
de
de floresta e nove na borda florestal ao longo
dissimilaridade entre os jardins utilizando o
da estrada de acesso à reserva. De todos os
coeficiente de Sorensen. Posteriormente, a
jardins amostrados um estava abandonado;
matriz foi reduzida a um eixo utilizando o
nove estavam ocupados pelas duas espécies
PCOA (Principal Coordinate Analisis). O eixo
de formigas; 15 por apenas Camponotus
1 da ordenação (PCOA), explicou 33% da
femuratus (Formicinae) e um apenas por
variação real da distribuição da similaridade
Crematogaster sp (Myrmicinae).
florística entre os jardins de formiga, seguido
O volume médio dos ninhos foi de
dos eixos 2 e 3 que explicaram ambos menos
5060,93 cm3 (mínimo de 155,06 cm3 e máximo
de 15%. Portanto, o eixo 1 foi utilizado para as
de 21.489,96 cm3). A ocorrência das espécies de
análises
formiga não apresentou um padrão sequencial
de
regressão.
Este
eixo,
que
representa a composição da comunidade de
de aumento de volume dos ninhos (Figura 1).
plantas e jardins, foi relacionado com o
volume dos jardins através de uma regressão
90000
80000
diferentes ambientes na composição florística,
70000
foi feita uma análise de variância com os
valores do eixo principal da PCOA.
Para verificar a existência de um
Volume (cm3)
linear simples. Para observar o efeito dos
60000
50000
40000
30000
padrão de aninhamento das espécies de
20000
epífitas foi utilizado o programa Nestedness
10000
Calculator (Atmar & Patterson 1995), e o
0
resultado foi testado com o método MonteCarlo
de
aleatorização,
utilizando
Crem
Crem+Camp
Camp
Sp de
iga
Espécies
deform
formiga
1.000
aleatorizações. Este teste indica a chance do
padrão de aninhamento encontrado poder ser
gerado ao acaso por meio de aleatorizações.
Figura 1. Distribuição dos ninhos ocupados por cada espécie de
formiga de acordo com o volume do jardim. Reserva do Km 41,
Manaus. Crem- ocorrência somente de Crematogaster sp.;
Crem+Camp- coexistência de Crematogaster sp. e Camponotus
femuratus; Camp - ocorrência somente de Camponotus femuratus.
Nestes jardins foram amostradas 16
Piperaceae com 24%. A riqueza por jardim
morfoespécies de epífitas, sendo que quatro
variou de uma a cinco espécies (média de 2,5),
espécies foram mais freqüentes (Tabela 1). A
e não foi relacionada ao volume dos jardins
família Araceae esteve presente em 42% dos
(R2 = 0,0016; p=0,847; Figura 2).
jardins seguida de Gesneriaceae com 28% e
Tabela 1. Espécies observadas nos jardins de formigas, organizadas por ordem de freqüência nos jardins. Porcentagem de jardins,
dentre os jardins amostrados, em que cada espécie foi observada.
Freqüência nos
Espécies
Famílias
Peperomia macrostachya
Piperaceae
24
Codonanthes calcarata
Gesneriaceae
19
Anthurium trinerve
Araceae
16
Philodendron megalophillum
Araceae
10
Anthurium sp.3
Araceae
6
Philodendron sp.1
Araceae
6
Codonanthes cf ulei
Gesneriaceae
6
Anthurium gracile
Araceae
1
Anthurium sp.2
Araceae
1
Aechmea sp.1
Bromeliaceae
1
Oedemathopus sp.
Clusiaceae
1
Codonanthes crassifolia
Gesneriaceae
1
Codonanthopsis sp.1
Gesneriaceae
1
Ficus sp.
Moraceae
1
Rubiaceae sp.1
Rubiaceae
1
jardins (%)
Riqueza de epífitas
6
5
4
3
2
1
0
0
5000
10000
15000
20000
25000
Volum e (cm 3)
Figura 2. Correlação entre a riqueza de epífitas e o volume dos jardins (cm3), na Reserva do Km 41, Manaus.
A composição da comunidade (eixo 1
ao longo da estrada apresentaram uma
da PCOA) não foi relacionado com o volume
composição
florística
significativamente
dos jardins, ou com a ocorrência das espécies
diferente daqueles localizados no interior da
de formigas, mas se mostrou diferente entre os
floresta (F= 48,88; p<0,0001; Figura 3).
ambientes estudados. Os jardins localizados
1,0
PCOA1
0,5
0,0
-0,5
-1,0
Borda florestal
Floresta
Ambiente
Figura 3. Dispersão dos valores do eixo 1 da PCOA nos ambientes de estrada e de floresta, na Reserva do Km 41, Manaus.
A diferença da composição florística
Philodendron
megalophillum
foram
mais
entre os jardins de formiga dos dois ambientes
frequentes, sendo que a primeira ocorreu em
está
a
88% dos jardins da floresta e em apenas 10%
ocorrência distinta das espécies de epífitas
dos jardins na estrada e a segunda ocorreu
mais freqüentes na amostragem. As espécies
apenas na floresta, em 40% dos jardins.
relacionado
principalmente
com
Codonanthe calcarata e Anthurium trinerve foram
A composição florística dos jardins de
muito mais frequentes na borda florestal ao
formiga
longo da estrada do que no interior da
aninhamento (Figura 4). Dentre as 1000
floresta, ambas aparecendo em 77% dos
aleatorizações, este padrão foi o melhor
jardins da estrada e em apenas 35% e 23% dos
aninhamento e não pôde ser formado pelo
jardins da floresta, respectivamente. Já na
acaso (T< 12,58°; p<0,001).
apresentou
um
padrão
de
floresta as espécies Peperomia macrostachya e
Jardins de formiga
Espécies
Figura 4. Aninhamento das espécies de epífitas e dos jardins de formigas. O eixo x respresenta as 16 espécies de epífitas e o número
respectivo de ocorrências. O eixo y representa 26 jardins de formiga e a riqueza respectiva de espécies de epífitas. Os quadrados
representam a ocorrência da espécie no respectivo jardim.
Discussão
indicativo de uma sequência temporal de
Os poucos estudos já realizados sobre a
eventos.
A colonização das epífitas nos jardins
relação de associação entre as espécies de
Camponotus
de formiga não segue o modelo determinístico
femuratus sugerem que normalmente elas
de sucessão proposto por Clement em 1916
ocorrem juntas. Crematogaster sp. formaria o
(Callaway 1995), assumindo que o volume é
ninho e Camponotus femuratus o ocuparia e o
um preditor de idade, este não esteve
ampliaria posteriormente. Após um tempo,
relacionado nem com a riqueza, nem com a
Crematogaster sp. parece deixar o ninho e este
composição florística das epífitas. Este modelo
permanece ocupado apenas por C. femuratus
prediz
(Hölldobler & Wilson 1990). Portanto, se a
colonizadoras, chegam primeiro na área e só
ocorrência das espécies é sequencial, ninhos
então outras espécies conseguem ocupá-la
com apenas Crematogaster sp. seriam os mais
(Kershaw & Looney 1985), havendo um
recentes e conseqüentemente os menores.
acúmulo de riqueza ao longo do tempo.
Esperaria-se que os ocupados por ambas as
Apesar deste padrão de incremento não ter
espécies de formiga fossem um pouco maiores
sido observado, as espécies apresentaram um
e que aqueles com apenas C. femuratus fossem
padrão de aninhamento indicando que a
os maiores. Entretanto, os resultados não
ocupação dos jardins pelas epífitas deve seguir
mostraram relação entre volume do ninho e
um outro critério, que não o temporal.
formigas
Crematogaster
sp.
e
que
algumas
espécies,
as
ocorrência das espécies, como observado
A composição florística dos jardins foi
também por Vieira-Neto et al. (2006) em uma
dominada por quatro espécies mais comuns,
floresta alagável na Amazônia Central. Esses
enquanto as outras 21 espécies registradas
resultados
ocorrem ocasionalmente ou até raramente. As
podem
sugerir
que
a
cronosequência proposta na literatura não é
quatro
espécies
mais
comuns,
obrigatória e que C. femuratus pode construir
macrostachya,
ninhos sozinha ou até ocupar raízes de epífitas
Philodendron
já estabelecidas, como proposto por Wheeler
trinerve já foram descritas como componentes
(1920). Assim, se a cronosequência não é
de jardins de formigas em outras florestas
obrigatória, a presença das espécies de
tropicais (Hölldobler & Wilson 1990; Davidson
formiga não pode ser usada como um
1978; Vieira-Neto et al. 2006). O padrão
Codonanthes
megalophillum
Peperomia
calcarata,
e
Anthurium
aninhado observado indica que, nos jardins,
sempre ocorre pelo menos uma das quatro
espécies mais comuns de epífitas e que as
próprias
espécies ocasionais e raras nunca ocorrem se
sementes das epífitas (Davidson 1988). Além
as
colonizado
de formar uma densa rede de raízes que pode
previamente. Este padrão de ocupação pode
favorecer a estrutura e suporte dos ninhos, as
ser explicado por três hipóteses: a hipótese da
quatro espécies de epífitas mais comuns
facilitação (Callaway 1995; Hernandez-Rosas
possuem nectários extraflorais e podem ser
2001), a da preferência das formigas por
fonte de recurso alimentar para as formigas.
algumas sementes (Davidson 1978) ou a da
Kleinfeldt (1978) observou que formigas
probabilidade de chegada de propágulos
Crematogaster
dependente da abundância relativa natural
alimentam
das espécies no ambiente (Hubell 2001).
nectários extraflorais e da polpa dos frutos das
primeiras
não
tiverem
Pela primeira hipótese, estas quatro
formigas,
epífitas
que
limata
selecionariam
var.
quase
parabiotica
exclusivamente
associadas,
como
as
se
dos
Codonanthes
espécies poderiam ser as facilitadoras que
crassifolia
permitiriram a chegada de novas espécies
espécies seriam selecionadas pelas formigas
(Callaway 1995) e, portanto, a sucessão estaria
enquanto
sendo
da
ocasionais ou raras, ocupariam os ninhos ao
comunidade de epífitas e não pela atividade
acaso, e se beneficiariam do ambiente propício
das formigas. Em outras epífitas, as taxas de
para seu crescimento.
determinada
pela
composição
(Gesneriaceae).
que
as
Portanto,
demais,
as
estas
espécies
recrutamento são maiores em ramos de
Ao contrário das outras duas, a terceira
árvores previemente ocupados por outras, por
hipótese não prevê um favor determinante
possuírem um substrato mais favorável para a
para a composição e sucessão das epífitas. O
fixação das sementes e desenvolvimento das
padrão
plantas (Hernandez-Rosas 2001). Dessa forma,
relacionado com a maior abundância relativa
a
dessas quatro espécies no ambiente, que
colonização
desenvolvimento
é
de
facilitada
um
pelo
substrato
em
geraria
observado
uma
maior
seria
simplesmente
disponibilidade
de
consequência à ocupação prévia por outras
propágulos do que outras espécies (Hubell
espécies mais resistentes e não pela facilitação
2001) e, portanto, uma maior probabilidade
espécie-específica em si, uma vez que as
das formigas os encontrarem. Essa hipótese
espécies ocasionais são freqüentes também
pode
fora dos jardins.
composição de epífitas observada nos jardins
A
segunda
hipótese
é
que
ser
sustentada
pela
diferença
de
a
dos dois ambientes amostrados, uma vez que
colonização dos jardins é determinada pelas
os propágulos são diferentemente distribuídos
ao
longo
de
gradientes
nas
ser melhor exploradas em estudos futuros.
florestas (Grime 1983; Hubell 2001). Assim, as
Portanto, os resultados sugerem que há um
espécies P. megalophyllum e P. macrostachya,
padrão de colonização das espécies de epífitas,
que são tolerantes à sombra (Davidson 1988),
mas este parece não ser temporalmente
devem apresentar uma maior abundância
direcionado, e sim dependente do ambiente,
relativa no ambiente florestal, havendo uma
da disponibilidade de propágulos local e,
maior
formigas
provavelmente, da preferência das formigas
encontrarem seus propágulos. Da mesma
por espécies que lhes confiram algum recurso
forma, as espécies C. calcarata e A. trinerve, que
alimentar e um suporte adequado para o
foram mais freqüentes em ambientes de borda
ninho.
probabilidade
florestal
ao
longo
ambientais
das
da
estrada,
devem
apresentar maior sucesso de estabelecimento
Agradecimentos
em locais com maior intensidade de luz, e seus
Agradeço ao Adal pela ajuda de
propágulos devem ser mais abundantes nestes
campo, com muitas picadas compartilhadas!
ambientes. Jardins associados a outra espécie
Ao Léo por localizar muitos jardins e me
do gênero Codonanthe (C. crassifolia), no Peru,
ensinar muito sobre essa Floresta. Ao Thiago
estão concentrados em áreas de intensidade
Izzo pela paciência, ajuda nas análises e
luminosa relativamente mais alta, ao longo de
correções. Ao Zé Luis por ter me dito onde
bordas de igarapés e lagos, assim como em
ficam
clareiras e florestas secundárias (Davidson
agradecimentos que eu poderia falar sobre a
1988). Essa variação de ambientes dentro da
BELA, intrigante e estupenda associação dos
floresta,
abertura
jardins de formigas!! À Dona Eduarda pelo
periódica de clareiras resultando em uma
feijão com jabá, e ao Cabocão pela seleção
sucessão de mosaicos de vegetação com
musical! E mais do que a todos, agradeço a
diferentes idades e condições ambientais
cada um que conviveu durante este mês
(Martínez-Ramos et al. 1989) também poderia
incrível, compartilhando a descoberta de
explicar,
tantos
como
em
o
resultado
parte,
a
da
maior
encontrada
na
composição
observada
no
ambiente
de
variância
epífitas
florestal
em
comparação com a borda florestal.
As três hipóteses acima apresentadas
não são mutuamente excludentes e poderiam
os
jardins
micro
e
e
macro
que
é
aqui
mundos,
nos
árvores
gigantes, padrões, mutualismos, inspirações,
comportamentos, copos lavados, bolachas com
goiabada, madrugadas com bugios e muitas
amizades. Por fim agradeço ao Glauco por
todo o entusiasmo transmitido diariamente! E
ao Pen do Brau!
Izzo, T.J & Vasconcelos, H.L. 2002. Cheating
the cheater: domatia loss minimizes the
effects
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