Monitoramento e identificação acústica de espécies de morcegos

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Monitoramento e identificação acústica de espécies de morcegos
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ
PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
DA BIODIVERSIDADE
Monitoramento e identificação acústica de espécies de
morcegos da Mata Atlântica por sinais de ecolocalização:
contribuições ecológicas e potencial para conservação
Henrique Matheus Farias
Orientador: Dr.
Júlio E.
Baumgarten
Ilhéus - Bahia
2012
i
Henrique Matheus Farias
Monitoramento e identificação acústica de espécies de
morcegos da Mata Atlântica por sinais de ecolocalização:
contribuições ecológicas e potencial para conservação
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade da Universidade Estadual de Santa
Cruz como parte dos requisitos para obtenção do
grau de Mestre em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade.
Área de concentração: Ecologia e conservação de
comunidades, ecossistemas e paisagens.
Orientador: Dr. Júlio E. Baumgarten
Ilhéus - Bahia
2012
ii
F224
Farias, Henrique Matheus
Monitoramento e identificação acústica de espécies de morcegos da
Mata Atlântica por sinais de ecolocalização: contribuições ecológicas e
potencial para conservação / Henrique Matheus Farias. – Ilhéus, BA:
UESC, 2012.
xiii, 58 f.: il.; anexo.
Orientador: Júlio E. Baumgarten.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual de
Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da
biodiversidade.
Inclui referências.
1. Morcego – Mata Atlântica. 2. Morcego – Comportamento. 3.
Cacaueiro – Bahia. 4. Ecologia animal. I. Título.
CDD 599.4
iii
Henrique Matheus Farias
Monitoramento e identificação acústica de espécies de morcegos
da mata atlântica por sinais de ecolocalização: contribuições
ecológicas e potencial para conservação
Aprovada em: 18/07/2012
Comissão examinadora:
_________________________________________
Prof. Dr. Enrico Bernard
(UFPE/PE)
_________________________________________
Prof. Dr. Gledson Vigiano Bianconi
(UESC/BA)
_________________________________________
Prof. Dr. Júlio E. Baumgarten
(Orientador – UESC/BA)
iv
Aos morcegos, por terem
refeito em mim, o conceito
de beleza.
v
AGRADECIMENTOS
Ao CNPq pelo financiamento da bolsa de mestrado (processo n° 134027/2010-08) que
permitiu minha permanência no Programa.
À Universidade Estadual de Santa Cruz pelo apoio financeiro para a realização deste trabalho
em campo.
Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade da UESC pela
oportunidade, em especial aos professores pelos grandes ensinamentos.
Ao Professor Dr. Júlio Ernesto Baumgarten pelo incentivo (desde o primeiro e-mail que enviei
pedindo orientação), também pela confiança, e boa vontade.
Ao meu ex e eterno orientador Dr. Raymundo J. de Sá-Neto pelo empréstimo do equipamento
que possibilitou a realização deste trabalho, e pela colaboração extraoficial.
À minha família que mesmo de longe sempre apoia e respeita minhas escolhas.
Aos colegas de Programa pelos dois anos de bom convívio e troca de experiências.
Aos demais amigos de Ilhéus e da UESC.
Ao pessoal do ICMBio, em especial ao analista Bruno Marchena, pelo apoio dado a mim para
realização das coletas na Rebio de Una.
Ao Luciano, Fábio e Jéssica por terem viabilizado as coletas na Fazenda São Sebastião.
Ao Seu “Jonca” por ter viabilizado as coletas na Fazenda da Igreja Adventista.
Aos colegas, Paulo Ribeiro, Marcelino Diaz, Vanessa Lázaro, Nereyda Falconí, Eduardo Barros e
Leandro Oliveira pelo apoio em campo. Sou grato a Leandro Oliveira novamente por ter feito
os mapas das áreas de coleta deste estudo.
À Jefter Gabriela por ter melhorado a imagem dos espectrogramas do primeiro capítulo.
Ao Dr. Mirco Solé pelo empréstimo do GPS e termo-higrômetro.
Ao colega Heitor de Oliveira Braga pela grande amizade. Obrigado por tudo “mulambagem”.
À Roberta Mariano, Allan Pereira e Erika Firmino por terem me dado teto nos meses finais de
meu mestrado.
Ao Google.
Que para toda (boa) ação feita por vocês haja uma reação em igual intensidade e sentido
contrário como postula a 3ª Lei de Newton.
vi
“Então se ouviu um leve assobio, um súbito assobio espaçoso de fundo sonoro ao ar
livre. Todos os aparelhos de som do mundo, todos os rádios, todas as televisões, todos os
gravadores, todos os alto-falantes, de agudos, graves ou frequências médias, em todo o
mundo, silenciosamente se ligaram. Todas as latinhas, todas as latas de lixo, todas as
janelas, todos os carros, todas as taças de vinho, todas as chapas de metal enferrujado,
tudo foi ativado, funcionando como uma caixa de ressonância acusticamente perfeita.
Antes de ser destruída, a Terra assistiria a uma demonstração da perfeição absoluta em
matéria de reprodução sonora, o maior sistema de som jamais construído. Mas não se
ouviu um concerto, nenhuma música, nenhuma fanfarra, e sim uma simples mensagem
(...)”.
(Douglas Adams, O Guia do Mochileiro das Galáxias)
vii
RESUMO
Pesquisas que investigam o sistema de ecolocalização dos morcegos têm trazido muitos
avanços no entendimento da biologia, comportamento e ecologia destes animais. Sob esta
perspectiva, este trabalho explorou dois aspectos da bioacústica de morcegos: 1. A
identificação acústica das espécies e famílias, e 2. O monitoramento acústico. Primeiramente,
uma base de dados foi construída com os parâmetros acústicos de espécies que ocorrem no
Brasil, a partir de dados disponíveis na literatura. Discutiu-se o uso e limitações desses dados
para a identificação acústica das espécies em campo. Os principais parâmetros acústicos das
famílias e espécies foram sumarizados e comparados via MANOVA, Teste de Hotelling e análise
de agrupamento. Ao menos 32 das 82 espécies com potencial para identificação acústica que
ocorrem no Brasil já possuem descrição de seus sonogramas, o que representa 39% do total de
espécies conhecidas. Esta compilação de dados foi usada no reconhecimento de algumas
espécies na segunda parte do trabalho relacionado ao monitoramento de atividade. Nesta
parte, o objetivo foi realizar monitoramento acústico de insetívoros aéreos em duas áreas de
mata e duas áreas de plantações sombreadas de cacau (cabrucas) na região sul da Bahia,
Brasil. Ao todo, 24 noites de monitoramento foram realizadas – 12 nas cabrucas e 12 na mata,
das 18 h às 00 h. A estrutura das assembleias foi analisada por meio de Índice de Shannon,
Teste T de Student e curvas de rarefação, além de curvas em séries temporias para
acompanhar a variação de atividade no decorrer da noite. Ao final, um esforço de 864 horas de
monitoramento, resultou em 1971 registros acústicos de 24 sonotipos pertencentes a quatro
famílias. Observaram-se valores de diversidade compatíveis entre as áreas de mata e cabrucas
amostradas, provavelmente devido à capacidade das cabrucas em manter parte da biota
original. Entretanto, a retirada da floresta nativa para cultivo do cacau favorece o
estabelecimento de espécies de voo rápido associadas a ambientes antropizados, como alguns
molossídeos. O padrão temporal de atividade observado também foi diferente, com a
atividade dos insetívoros na cabruca sendo mais acentuada nos primeiros minutos da noite, ao
passo que na mata a atividade foi mais constante. A diferença na composição de sonotipos e
no padrão temporal observados na mata e cabruca podem ser explicados considerando a
performance de ecolocalização e adaptações morfológicas para o voo das espécies além do
comportamento delas. Em 24 noites de monitoramento obteve-se um valor 2,6 vezes maior na
riqueza de insetívoros aéreos do sul da Bahia do que em 16 anos de coleta com técnicas
tradicionais como as redes-de-neblina. Os dados deste estudo mostram que vespertilionídeos
e molossídeos ainda estão subestimados. Espécies como Lasiurus cinereus, Myotis ruber e
outras dos gêneros Eumops e Cynomops tiveram seu primeiro registro na região, e
provavelmente são comuns. Deste modo, se faz necessário que o uso de técnicas de captura
como as redes, sejam complementadas com o monitoramento acústico para que se tenha uma
imagem mais real da fauna de morcegos nos habitats e paisagens.
Palavras-chaves: banco de dados, bioacústica, cabrucas, ecolocalização, insetívoros,
inventários acústicos, monitoramento de atividade, sonotipos, sul da Bahia.
viii
ABSTRACT
Studies investigating the echolocation system of bats have brought many advances in
understanding the biology, behavior and ecology of these animals. From this perspective, this
study explored two aspects of bat bioacoustics. The first related to the acoustic identification
of species - where a database was built with the acoustic parameters of species occurring in
Brazil, from data available in literature. Discussed the use and limitations of these data for the
acoustic identification of species in the field. The main acoustic parameters of families and
species were summarized and compared via MANOVA. 32 of 82 species with the potential to
identify acoustic which occur in Brazil already have description of their sonograms, which
represents 39.02% of all known species. This database was used in the recognition of some
species in the second part of this work on monitoring activity. This part aimed to conduct
acoustic monitoring of aerial insectivores in two forest areas and two areas of shaded cocoa
plantations (cabrucas) in southern Bahia, Brazil. 24 nights were completed – 12 in cabrucas, 12
in the woods, from 18 h to 00 h. Structure of the assemblies were analyzed using the Shannon
Index, Student's t test and rarefaction curves, and time series was used to monitor the
temporal variation of activity during the night. Finally, an effort of 864 hours of monitoring
resulted in 1971 records and 24 phonetype of four families. Observed diversity values
compatible between forested areas and cabrucas because of the ability of cabrucas in keeping
part of the original biota. However, the removal of native forest for cultivation of cocoa favors
the establishment of species of swift flight associated with anthropogenic environments such
as the Molossidae. The temporal pattern of activity observed was also different, with the
activity of insectivorous in cabruca was more pronounced in the first minute of the night, while
the forest activity was more constant. The difference in composition phonetype and temporal
pattern observed in the woods and cabruca can be explained by considering the performance
and morphological adaptations for echolocation and flight of the species beyond their
behavior. In 24 nights of monitoring was obtained a value 2,6 times more than in the richness
of aerial insectivores in southern Bahia than in 16 years to collect using traditional techniques
such as mist nets. Data from this study show that vespertilionids and Molossids are still
underestimated and that species never before captured in the region – how Lasiurus cinereus,
Myotis ruber and other to genus Eumops and Cynomops may be common. The use of mist net
must be complemented with acoustic monitoring to have a view more real and less misleading
of the bat fauna habitats and landscapes.
Key words: acoustic surveys, activity monitoring, insectivores, cabrucas, database, phonetype,
Southern Bahia.
ix
LISTA DE TABELAS
Capítulo 2
Tabela 1: Lista de espécies nas quatro áreas de estudo classificadas com base nos sonotipos
registrados............................................................................................................................. 36
Material Suplementar
Tabela 1. Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes a família
emballonuridae com registro no Brasil........................................................................….……… 51
Tabela 2. Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes a família
molossidae com registro no Brasil .......................................................................……………...... 52
Tabela 3. Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes a família
vespertilionidae com registro no Brasil ………………………………………………………………………......... 53
Tabela 4. Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes a cinco
famílias com registro no Brasil.......................…………………………………………………………………..…..55
x
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1
Figura 1: Número de espécies de morcegos que ocorrem no Brasil com descrições acústicas
para os seus sinais de ecolocalização. Filostomídeos não incluídos.......................................... 15
Figura 2: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de sete
espécies de emballonurídeos que ocorrem no Brasil................................................................. 16
Figura 3: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de 14
espécies de mossídeos que ocorrem no Brasil........................................................................... 17
Figura 4: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de cinco
espécies de vespertilionídeos que ocorrem no Brasil................................................................ 18
Figura 5: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de uma
espécie de moormopidae e duas de noctilionidae..................................................................... 19
Figura 6: Análise de agrupamento (UPGMA) com base na similaridade nos parâmetros
acústicos dos sinais de ecolocalização de insetívoros, por meio de distância euclidiana. Família
Molossidae (esquerda), Embalonuridae (centro) e Vespertilionidae (direita)........................... 20
Capítulo 2
Figura 1: mapa das áreas de estudo nos municípios de Ilhéus e Una, sul da Bahia, Brasil........ 34
Figura 2: Sonograma mostrando os sonotipos registrados nas 04 áreas de estudo, nos
municípios de Ilhéus e Una, Bahia, Brasil................................................................................... 37
Figura 3: Curvas de rarefação baseada em sonotipos, feitas a partir de registros acústicos
obtidos em duas áreas de cabrucas e duas áreas de mata na região sul da Bahia, Brasil.......... 38
Figura 4: Frequência de registros acústicos das famílias em cada tipo de ambiente nas quatro
áreas de estudo amostradas, no sul da Bahia, nordeste do Brasil............................................. 39
Figura 5: Padrão temporal de atividade dos insetívoros durante as 24 noites de gravações. 18 h
(0 min), 00 h (360 min)............................................................................................................... 40
Material Suplementar
Figura 1: Oscilograma (superior) e Espectrograma (inferior) mostrando o comportamento
típico de ecolocalização de um insetívoro aéreo durante uma gravação completa de uma
chamada de ecolocalização....................................................................................................... 56
Figura 2: Os três tipos básicos de sinais de ecolocalização durante a fase de busca segundo
Schintzler e Kalko (2001)............................................................................................................ 57
xi
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ..........……………………………………………………….............................................. 1
REFERÊNCIAS ............................................................................................................................. 6
CAPÍTULO 1 - Coletânea de descrições acústicas das espécies de morcegos brasileiras: impacto
dos monitoramentos acústicos para o conhecimento e conservação da diversidade de
quirópteros ................................................................................................................................ 11
RESUMO.................................................……………………………………………………………………………..… 11
INTRODUÇÃO............................................................................................................................. 12
MATERIAL E MÉTODOS.............................................................................................................. 13
RESULTADOS.............................................................................................................................. 14
Síntese dos Meta-dados............................................................................................................ 14
Caracterização dos sinais......................................................................................................... 15
Família Emballonuridae............................................................................................................ 15
Família Molossidae.................................................................................................................... 16
Família Vespertilionidae............................................................................................................ 17
Outras famílias.......................................................................................................................... 18
DISCUSSÃO................................................................................................................................ 20
Estrutura geral e peculiaridades nos sinais de ecolocalização entre os morcegos.................... 20
Variações nos sinais de ecolocalização...................................................................................... 22
Variação intraespecífica............................................................................................................. 22
Variação interespecífica............................................................................................................ 23
Por que investir em monitoramento acústico: perspectivas para o Brasil................................ 24
REFERÊNCIAS ............................................................................................................................. 26
CAPÍTULO 2 - Monitoramento acústico de insetívoros aéreos em áreas naturais e plantações de
cacau na região de Ilhéus, Bahia, nordeste do Brasil................................................................. 31
RESUMO.................................................……………………………………………………………………………..… 31
INTRODUÇÃO............................................................................................................................ 32
xii
MATERIAL E MÉTODOS.............................................................................................................. 33
Área de Estudo........................................................................................................................... 33
Coleta de dados....................................................................................................................... 34
Análise de dados........................................................................................................................ 35
RESULTADOS............................................................................................................................. 36
Comparação de diversidade de sonotipos nos
ambientes.................................................................................................................................. 38
Análise de composição de sonotipos nas
assembleias................................................................................................................................ 39
Diferença de níveis de atividade de insetívoros
aéreos........................................................................................................................................ 39
Padrão temporal de
atividade.................................................................................................................................... 40
DISCUSSÃO................................................................................................................................ 41
Análise de estrutura das assembleias dos insetívoros aéreos................................................... 41
Influência da saída dos abrigos no padrão temporal de atividade............................................ 43
Vantagens do método em inventários e estudos de
comunidade................................................................................................................................44
REFERÊNCIAS ............................................................................................................................. 46
CONSIDERAÇÕES FINAIS............................................................................................................. 50
MATERIAL SUPLEMENTAR – Listas de espécies que ocorrem no Brasil com descrições acústicas
separadas por família................................................................................................................. 51
MATERIAL SUPLEMENTAR - Oscilogramas e Espectrogramas de sinais de ecolocalização de
insetívoros aéreos.......................................................................................................................56
xiii
INTRODUÇÃO GERAL
Longe de serem os animais mais carismáticos do Reino Animal e queridos pelos humanos, os
morcegos são talvez – juntamente com os representantes da herpetofauna – os vertebrados
mais injustiçados do mundo. A falta de informação sobre estes animais leva ao medo, ódio,
matança indiscriminada, e a possibilidade de extinção de espécies (Paiva, 2010). Isso tudo
causado por mitos, lendas e mentiras (Paiva, 2010). Fobias e ignorância a parte, o fato é que
morcegos são notáveis sobre vários aspectos.
Morcegos são um dos grupos de mamíferos mais diversificados em número de espécies e tipo
de dieta (Flaquer et al., 2007; MacSwiney et al., 2008 Schnitzler e Kalko, 2001; Surlykke e
Kalko, 2008), o que os tornam importantes elos de interações ecológicas (Schnitzler e Kalko,
2001). Desempenham papéis representativos nos ecossistemas (Wickramasinghe et al., 2003),
prestando importantes serviços ambientais (Cleveland et al., 2006; Fleming e Racey, 2009;
Jones et al., 2009; Tuttle, 1988).
Por exemplo, morcegos insetívoros chegam a consumir 600 mosquitos por hora (Tuttle, 1988),
o que contribui para regulação das populações de insetos, não permitindo que elas cresçam
desordenadamente, reduzindo a pressão de herbivoria sobre a estrutura da vegetação (Kalka
et al., 2008; Kalka e Kalko, 2006). Na América do Norte, aproximadamente 20 milhões de
insetívoros consomem cerca de 250 toneladas de insetos em uma única noite (Long et al.,
1998; Tuttle, 1998), o que reduz o risco de pragas nas plantações e a consequente demanda
por agrotóxicos, ajudando na estabilidade dos sistemas agrícolas (Cleveland et al., 2006;
Federico et al., 2008; Long et al., 1998). Calcula-se que o valor econômico dos serviços
ambientais de controle de pragas das grandes colônias de Tadarida brasiliensis nas lavouras de
algodão no estado do Texas, Estados Unidos, gire em torno de 741 mil dólares por ano
(Cleveland et al., 2006).
Além disso, outras guildas como os nectarívoros e frugívoros, realizam outros serviços
importantes dentro da dinâmica dos ecossistemas e nos cultivos. Uma variedade enorme de
plantas depende quase que exclusivamente dos morcegos para dispersar suas sementes,
enquanto outras para sua polinização (Aguirre et al., 2010; Reis et al., 2007; Tang et al., 2007).
Até mesmo espécies hematófagas possuem importância econômica na medida em que são
usadas pela indústria farmacêutica no desenvolvimento de medicamentos para terapias
fibrinolíticas, devido à presença de substâncias anticoagulantes na saliva deles (Ciprandi et al.,
2003; Gardellv et al., 1989; Witt et al., 1992).
Morcegos também são os únicos mamíferos na natureza que desenvolveram capacidade plena
de voo (Arita e Fenton, 1997; Paiva, 2010; Reis et al., 2011). Isto em total penumbra, graças à
ecolocalização - um sistema de orientação onde o reflexo do som emitido por eles nos objetos
é processado pelo sistema auditivo altamente especializado; e a informação resultante é usada
na detecção, classificação e localização de alvos no espaço (Bogdanowicz et al., 1999;
Holderied et al., 2008; Kalko, 1993; Kalko e Aguirre, 2006). A ecolocalização foi uma
importante adaptação que possibilitou a eles este tamanho sucesso ecológico (Schitzler e
Kalko, 2001).
1
Todos os morcegos, com exceção das raposas voadoras, usam os sinais de ecolocalização como
forma de orientação espacial e captura de alimento (Jones, 1999; Kalko e Aguirre, 2006). As
ondas sonoras são de alta frequência – normalmente inaudíveis aos ouvidos humanos, e
variam desde 10-12 kHz em alguns molossídeos, chegando até a 200-210 kHz em pequenos
morcegos hipossiderídeos da África (Kalko e Aguirre, 2006). Normalmente existe uma
correlação negativa entre tamanho corporal dos morcegos e o pico de frequência emitido por
eles (Bohn et al., 2006; Bogdanowicz et al., 1999; Jung et al. 2007), ou seja, quanto maiores os
indivíduos, normalmente mais graves serão as chamadas de ecolocalização emitidas.
Além do tamanho corporal, diferentes circunstâncias, tais como estratégia de forrageio, tipo
de habitat, de dieta, além do comportamento, e filogenia, são importantes fatores que
determinam a estrutura das chamadas de ecolocalização, favorecendo diferentes tipos de
sinais entre os indivíduos e as espécies (Broders et al., 2004; Kalko e Aguirre, 2006; Schitzler e
Kalko, 2001).
Em campo, as chamadas são registradas a partir de detectores de ultrassons que possibilitam a
audição das chamadas de ecolocalização da maioria das espécies, e a subsequente visualização
e comparação dos sinais em espectrogramas e oscilogramas (MacSwiney et al., 2008). Assim, o
comportamento de ecolocalização apresentado pelos insetívoros aéreos, gráfica e
acusticamente, do momento da busca por alimento até o momento de captura, pode ser
dividido em três fases bem distintas: a fase de busca usada na detecção de uma presa
potencial; a fase de aproximação usada na perseguição da presa; e a fase terminal ou feeding
buzz usada no momento que antecede a captura (Murray et al., 2001; Kalko e Aguirre, 2006).
Durante a fase de busca, os insetívoros aéreos emitem sinais de ecolocalização em um padrão
temporal regular enquanto procuram por algum inseto. Quando eles obtêm informação
sonora (eco) de um potencial alimento, eles aumentam o ritmo de suas chamadas diminuindo
o intervalo de tempo entre os pulsos, saindo então da fase de busca (search phase) e entrando
na fase de aproximação (approach phase) do inseto. A fase de aproximação termina quando o
morcego, prestes a capturar o alimento, emite muitas chamadas curtas (0,5 ms) em pequenos
intervalos de tempo (5 ms). Esta fase é chamada de feeding buzz ou fase captura (Kalko e
Aguirre, 2006; Schitzler e Kalko, 2001) (Figura 1, Material Suplementar).
De maneira geral, as chamadas emitidas durante a fase de busca são as mais características
dos morcegos e são as que, portanto, devem ser usadas para identificação das espécies (Kalko
e Aguirre, 2006; Murray et al., 2001). Contudo, é desejável que somente grandes sequências
de chamadas sejam usadas, e que várias gravações de mesmo indivíduo ou espécie sejam
analisadas, com qualidade mínima de gravação, com pouco eco e ruído (Kalko e Aguirre, 2006).
A partir da análise dos sinais de ecolocalização emitidos pelos morcegos durante a fase de
busca, uma ampla variedade de tipos de chamadas específicas pode ser observada entre as
espécies, evidenciada por singularidades no desenho dos sinais de ecolocalização nos
espectrogramas e oscilogramas; variação no número de harmônicas – frequências secundárias
que compõe o sinal, múltiplas da frequência principal; diferenças nas medidas da frequência
sonora dos sinais, medidas em quilohertz (kHz); variações em parâmetros temporais como
2
duração e intervalo dos pulsos de ecolocalização, medidos em milissegundos (ms), além do
nível de pressão sonora (SPL), medido em decibéis (dB) (Schitzler e Kalko, 2001).
Deste modo, os sinais de ecolocalização dos microquirópteros podem ser classificados de
acordo com três tipos básicos: Sinais de banda-larga, normalmente um componente de
frequência modulada (FM), descendente, de alto comprimento de banda e de variação
abrupta na frequência sonora em curto intervalo de tempo; Sinais de banda-curta (CF –
Frequência constante; ou QCF – Frequência quase constante), que são caracterizados por
mudança de poucos ou nenhum kilohertz entre o início e final do componente; ou ainda a
combinação destes dois tipos (Sinais mistos) (Schitzler e Kalko 2001). Estes três tipos básicos
de desenho surgem a partir de restrições ecológicas que exercem forte pressão sobre a
estrutura dos sinais, implicando em sinais específicos para alvos específicos (Schitzler e Kalko,
2001) (Figura 2, Material Suplementar).
Por exemplo, espécies que possuem sinais de ecolocalização de banda-curta, duração longa e
baixa frequência, normalmente estão associadas a espaços abertos e sem obstáculos porque
estas características acústicas permitem a elas realizar uma varredura maior do espaço com
seus sinais, além de detectar maiores presas do que espécies que emitem sinais FM de bandalarga (Ávila-Flores e Fenton, 2005; Fenton et al., 1998; Jung et al. 2007; Schnitzler e Kalko,
2001).
Já espécies que emitem sinais mistos (FM-CF), normalmente estão associadas às bordas e
clareiras de vegetação, pois, a navegação nestas áreas requer delas adaptações nos sinais de
ecolocalização que tragam informações não somente sobre detecção de alvos, como também
de classificação e separação dos objetos (Schnitzler e Kalko, 2001). Elas precisam evitar
colisões com a vegetação próxima, e também discriminar presas potenciais dos demais objetos
de fundo (Jung et al. 2007; Schnitzler e Kalko, 2001). Deste modo, os sinais mistos são mais
apropriados porque o componente CF fornece informações sobre distância e direção dos
objetos (Jung et al. 2007; Schnitzler e Kalko, 2001); enquanto que o componente FM fornece
informações sobre textura e localização dos alvos (Jung et al. 2007; Kalko e Aguirre, 2006;
Schnitzler e Kalko, 2001; Weinbeer e Kalko, 2007).
Finalmente, sinais de banda-larga são menos adequados para detecção dos ecos fracos
encontrados em espaços abertos, porém são muito bons para localização exata dos alvos onde
a amplitude e o ângulo podem ser medidos com acurácia (Schnitzler e Kalko, 2001). Espécies
que emitem sinais FM de banda-larga estão associadas com o interior da vegetação porque
este tipo de sinal é adequado para classificação dos alvos, e para trazer informações sobre
textura dos objetos e noção de profundidade, o que é mais apropriado em situações
complexas onde existe grande quantidade de obstáculos, como no interior das florestas
(Schnitzler e Kalko, 2001). Em suma, espécies que forrageiam em habitats similares, com modo
de forrageio e tipo de dieta similar, tendem a compartilhar adaptações similares em seus sinais
de ecolocalização, emitindo chamadas de busca habitat-específicas (Schnitzler e Kalko, 2001).
Deste modo, pesquisas que investigam as chamadas de ecolocalização têm trazido muitos
avanços no entendimento da biologia, comportamento e ecologia destes animais (Arita e
Fenton, 1997; Kalko e Aguirre, 2006; Schnitzler e Kalko, 2001). Assim, sabe-se que morcegos
3
são capazes de reconhecer e diferenciar objetos em três dimensões por meio das análises
cerebrais dos ecos de seus sinais de alta frequência sonora (Kalko, 1993; Kalko e Aguirre,
2006), e que eles usam um amplo arranjo de estratégias de localização e discriminação de
alvos, associadas a uma alta diversidade de estruturas nos sinais de ecolocalização (Schnitzler e
Kalko, 2001). Além disso, muitas das características da morfologia e ecologia dos morcegos
relacionam-se não somente como uma adaptação ao voo, mas também com o uso da
ecolocalização (Ávila-Flores e Fenton, 2005; Genzel e Wiegrebe, 2008; Holderied et al., 2008;
Ibañez et al., 2002; Jones e Rydell, 1994; Schnitzler e Kalko, 2001).
A ecolocalização também tem sido usada por pesquisadores em vários países para identificar
espécies de morcegos acusticamente (ver Fukui et al., 2004; Jung et al., 2007; Obrist et al.,
2004; O'Farrel e Miller, 1997; Papadatou et al., 2008; Rydell et al., 2002; Sun et al., 2008). Os
primeiros estudos documentando padrões característicos singulares de algumas espécies na
estrutura de suas chamadas de ecolocalização foram publicados há mais de trinta anos (Ahlén,
1981; Fenton e Bell, 1981 apud Corcoran, 2007; Obrist et al., 2004).
Entretanto, a acurácia da identificação acústica varia em diferentes níveis de incerteza a
depender do grupo taxonômico, podendo tornar a identificação problemática (Obrist et al.,
2004b; Murray et al., 2001; Vaughan et al., 1997). Existem algumas restrições para grupos de
chamadas similares como o gênero Myotis e a subfamília Phylostomatinae, onde a separação
das espécies se torna bem mais difícil (Obrist et al., 2004b). Além disso, depara-se com o
problema de que algumas espécies, sobretudo dentro da família Phyllostomidae, possuem
sinais pouco conspícuos e que, portanto, são registradas em menor frequência com o uso de
detectores (Parsons e Jones, 2000), onde nestes casos o uso de redes-de-neblina se torna mais
apropriado (Kalko e Aguirre, 2006; MacSwiney et al., 2008).
Outro aspecto importante é que os sinais de ecolocalização também permitem o
monitoramento da atividade das assembleias (Kalko, 1993; Kalko e Aguirre, 2006; Vaughan et
al., 1997). Mesmo que o número de indivíduos não possa ser contado pelos detectores, ainda
assim o número de registros acústicos (passes) fornece uma medida de atividade, e o nível de
atividade pode ser comparado entre os habitats por sítios (Vaughan et al., 1997), fornecendo
informação valiosa sobre o uso de habitat (Kalko e Aguirre, 2006).
A qualidade do habitat pode ser avaliada quantitativamente, por exemplo, pela quantidade de
passes e também pelo número de vezes que os morcegos emitem feeding buzz por intervalo
de tempo (Kalko e Aguirre, 2006). Além disso, detectores de ultrassons permitem amostragens
de uma área maior que redes e armadilhas, contudo, nem todas as espécies possuem as
mesmas condições de detecção, devido às diferenças no uso do espaço e a variação na
intensidade das vocalizações (Vaughan et al., 1997).
O presente estudo concentrou-se nestes aspectos da ecolocalização dos morcegos e foi
dividido em duas frentes:
1. A identificação acústica das espécies (Capítulo 1) – onde o objetivo foi montar uma
base de dados a partir de trabalhos disponíveis na literatura com descrições dos
sonogramas de espécies que ocorrem no Brasil, e que possuem potencial para a
4
identificação acústica em campo; e posteriormente discutir o uso e limitações desta
abordagem;
2. O Monitoramento de atividade (Capítulo 2) – onde o objetivo foi realizar o
monitoramento acústico das assembleias de insetívoros aéreos em áreas de mata e
plantações de cacau na região sul da Bahia, e comparar o padrão temporal de
atividade e a estrutura das duas assembleias nos ambientes.
O uso da ecolocalização dos morcegos para a identificação acústica e monitoramento de
atividade se justifica porque possibilita o registro de espécies que normalmente são subamostradas em estudos que usam técnicas tradicionais como redes-de-neblina (Furey et al.,
2009; Kalko e Aguirre, 2006; Kunz e Brock, 1975; MacSwiney et al., 2009; MacSwiney et al.,
2008), o que é interessante em inventários de fauna de morcegos, ações conservacionistas de
populações e espécies, e estudos de comunidade. Além disso, esta metodologia é menos
invasiva (uma vez que é passiva), causando menos distúrbios ao habitat, aos morcegos e a
outros animais de hábitos noturnos que poderiam ser acidentalmente capturados com as
redes e outras armadilhas.
5
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9
Capítulo 1
10
Coletânea de descrições acústicas das espécies de morcegos brasileiras:
impacto dos monitoramentos acústicos para o conhecimento e
conservação da diversidade de quirópteros
Henrique Matheus Farias*
(1)(2)(3)
(1) Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade†; (2) Departamento de Ciências
Biológicas; (3) Universidade Estadual de Santa Cruz – UESC
*[email protected]
†Campus Soane Nazaré de Andrade, km 16, Rodovia Ilhéus-Itabuna. CEP 45662-900. Ilhéus-Bahia, Brasil
_______________________________________________________________________________________________________
RESUMO: Mesmo com uma grande riqueza de espécies de morcegos, o Brasil ainda possui
poucos estudos com monitoramento e identificação das espécies por sinais de ecolocalização.
Este cenário ajuda a trazer incertezas sobre o atual conhecimento da diversidade de
quirópteros, uma vez que o uso de redes-de-neblina é especialmente ineficaz para
amostragem de insetívoros aéreos. Não há descrição dos sinais de ecolocalização para a maior
parte das espécies neotropicais. Deste modo, uma compilação de dados foi construída a partir
de trabalhos disponíveis na literatura sobre os sonogramas que possuem potencial para a
identificação de espécies de morcegos que ocorrem no Brasil. As principais variáveis acústicas
das famílias e espécies foram sumarizadas e comparadas via MANOVA, Teste de Hotelling e
análise de agrupamento. Apesar da escassez de estudos, 32 das 82 espécies com potencial
para identificação acústica que ocorrem no Brasil já possuem descrição de seus sonogramas, o
que representa 39% do total. Das principais famílias, 46.4% (13 spp.) dos molossídeos que
ocorrem no Brasil (13 spp.) já possuem sonogramas descritos, além de 26,9% dos
vespertilionídeos (7 spp.) e 50% dos emballonurídeos (8 spp.). Estes dados agora compilados
podem ser utilizados no Brasil para identificação de algumas espécies de insetívoros aéreos, e
servir como início para construção de uma base de dados ainda maior e mais robusta, com a
inclusão de descrições acústicas inéditas de outras espécies. Isto permitirá, em médio prazo,
uma visão mais representativa e menos enviesada das assembleias de morcegos nos habitats e
paisagens, além de trazer dados que possam contribuir para conservação e manejo deles,
especialmente dos insetívoros aéreos.
PALAVRAS-CHAVE: base de dados; conservação; ecolocalização; inventários acústicos,
insetívoros aéreos.
11
INTRODUÇÃO
Muito do que se sabe sobre a biologia dos morcegos tem sido obtido por captura destes
animais em redes e armadilhas (O'Farrel e Gannon, 1999). Esta metodologia é mais apropriada
para captura e registro de espécies adaptadas a espaços complexos, tais como as catadoras,
frugívoras, nectarívoras, e sanguívora (Kalko e Aguirre, 2006; MacSwiney et al., 2008; Rydell et
al., 2002). No caso dos insetívoros aéreos, em especial emballonurídeos, molossídeos e
vespertilionídeos, esta metodologia é relativamente ineficiente porque ela é incapaz de coletar
espécies que voam em grandes altitudes, áreas abertas e por sobre o dossel das florestas
(Fukui et al., 2004; Furey et al., 2009; Kalko e Aguirre, 2006; Rydell et al., 2002). Deste modo,
insetívoros aéreos tendem a ser sub-amostrados na maioria dos esforços que usam métodos
de captura (Kalko e Aguirre, 2006; Kunz e Brock, 1975; MacSwiney et al., 2008; MacSwiney et
al., 2009; Rydell et al., 2002).
Mais recentemente, biólogos têm usado monitoramento por sinais de ecolocalização como
uma forma eficaz de aumentar a quantidade de espécies registradas em inventários biológicos
e estudos de comunidade (Estrada-Villegas et al., 2010; Furey et al., 2009; MacSwiney et al.,
2008; O'Farrel e Gannon, 1999). Justamente os insetívoros aéreos são a guilda mais apropriada
para este tipo de abordagem pelo fato destes morcegos possuírem sinais mais conspícuos e de
alta intensidade, o que torna possível a identificação e monitoramento com relativa eficiência
pelos métodos acústicos (Kalko e Aguirre, 2006; Rydell et al., 2002). Além disso, o uso de redes
possui outras complicações, como dificuldades logísticas ou até mesmo a impossibilidade de
uso delas em locais de difícil acesso. Outro fator negativo é a diminuição gradativa do sucesso
de captura em um dado local - consequência de resposta de aprendizado dos morcegos em
relação à posição exata das redes onde são realizados esforços contínuos de coleta (Kunz e
Brock, 1975). Estes fatores podem promover o uso de detectores como uma metodologia
complementar para as redes (Kunz e Brock, 1975).
O uso conjugado dos detectores de ultrassons com os métodos tradicionais, como as redes-deneblina, permite uma visão mais representativa e menos enganosa das assembleias de
morcegos, adicionando novas espécies em curtos intervalos de tempo, e com menor esforço
de coleta (MacSwiney et al., 2008), além de trazer informações mais precisas sobre o status de
conservação, aumentando a quantidade de registro de algumas espécies tidas como raras,
bem como as áreas de ocorrência delas (Kalko e Aguirre, 2006).
Nos trópicos, onde os filostomídeos predominam, redes-de-neblina são o método de
amostragem mais apropriado (MacSwiney et al., 2008). Entretanto, somente com o uso
conjugado das redes com o monitoramento acústico será possível uma lista mais realista da
diversidade de morcegos nos habitats e paisagens (MacSwiney et al., 2008). Especialmente no
Brasil, poucas pesquisas têm sido realizadas com monitoramento acústico, com esta
metodologia sendo usada de maneira complementar às redes-de-neblina (e.g., Barnett et al.,
2006; Fenton et al., 1999; Sampaio et al., 2003). Ainda não foi construído nenhum inventário
em nenhuma região com a descrição acústica das espécies que ocorrem neste país.
Deste modo, o objetivo deste estudo foi: (i) elaborar uma base de dados a partir de trabalhos
disponíveis na literatura sobre os sonogramas que possuem potencial para a identificação
12
acústica de espécies de morcegos que ocorrem no Brasil; (ii) descrever as principais
características no desenho dos sinais das famílias e comparar as características acústicas dos
insetívoros aéreos já descritos; e (iii) discutir o uso desses dados para construção de
inventários acústicos, investigando seu potencial e limitações.
MATERIAL E MÉTODOS
A base de dados com a descrição dos sonogramas com potencial para identificação acústica de
espécies de morcegos que ocorrem no Brasil foi construída a partir de três bases de busca na
internet: i) Web of Science (http://wokinfo.com); ii) Scopus (www.scopus.com); e iii) Google
Acadêmico (http://scholar.google.com.br/).
Palavras como “calls”, “echolocation”, “bat”, “identification”, “description”, ”acoustic
identification”, “Brazil”, e “Brasil”, dentre outras, foram usadas durante a busca. Além disso, o
nome científico de todas as espécies que ocorrem no Brasil - especialmente o epíteto - foi
associado (variável lógica “and”) a estas palavras em uma segunda fase de busca nas três
bases. As buscas online ocorreram durante o período de setembro de 2010 a maio de 2012.
Os dados de artigos que continham descrições acústicas de espécies que ocorrem no Brasil
foram compilados em planilhas, separados primeiro por família, e em seguida os sinais das
espécies foram categorizados de acordo com os três tipos básicos – sinais de banda-larga de
frequência modulada (FM); sinais de banda-curta de frequência quase constante (QCF) e de
frequência constante (CF); além de sinais com a presença dos dois componentes (Mistos –
p.ex.: FM/CF), como definido por Schnitzler e Kalko (2001). Além disso, procurou-se
determinar o número de indivíduos ou passes usados em cada descrição acústica nas
publicações científicas, uma vez que a variação das caracaterísticas acústicas dependem do
tamanho amostral (Obrist et al. 2004a).
Para testar a existência de diferenças entre os sinais das espécies dentro de cada família, foi
aplicada primeiro MANOVA nas espécies das três principais famílias de insetívoros aéreos que
ocorrem nos trópicos (Vespertilionidae, Molossidae e Emballonuridae), além do teste de
Hotelling a posteriori para comparações pareadas das espécies (Ayres et al., 2007). As variáveis
acústicas usadas foram: harmônica principal; duração (ms); intervalo (ms); frequência inicial
(kHz), final (kHz), e máxima (kHz); mínima (kHz); frequência de maior energia/intensidade (kHz)
– também chamada de pico de frequência em alguns trabalhos, além dos comprimentos de
banda dos componentes (kHz).
Os valores de lambda de Wilks (MANOVA) e da estatística F do teste de Hotelling foram
obtidos para testes de significância (Fukui et al., 2004; Obrist et al., 2004) usando os pacotes
asbio (Aho, 2011) e candisc (Friendly e Fox, 2011) do programa R (R Development core team,
2010). As comparações foram feitas usando diferentes variáveis acústicas para cada família
devido às diferenças de metodologia dos trabalhos usados como referência.
13
Análise de agrupamento foi usada para comparar a similaridade das espécies nas três famílias
com base nos parâmetros acústicos dos sinais de ecolocalização, usando o pacote vegan
(Oksanen et al., 2011) do programa R (R Development core team, 2010). Foram construídos
agrupamentos com o método de ligação único (Single Linkage) com médias aritméticas
(UPGMA), além de distância euclidiana como método de similaridade. Estes métodos foram
escolhidos porque apresentaram elevados coeficientes cofenéticos (r>0.8) para os três
agrupamentos, o que indica boa representatividade da matriz de dados na análise (Provete et
al., 2011).
RESULTADOS
Síntese dos Metadados
Segundo Reis et al. (2011), existe o registro de 172 espécies de morcegos no Brasil até o ano
de 2011 – distribuídas em nove famílias: Emballonuridae (16 spp.); Phyllostomidae (90 spp.);
Mormoopidae (4 spp.); Noctilionidae (2 spp.); Furipteridae (1 sp.); Thyropteridae (4 spp.);
Natalidae (1 sp.); Molossidae (28 spp.); Vespertilionidae (26 spp.). Dessas, 82 espécies (47,7%)
não são filostomídeos, sendo alvos preferenciais para pesquisas com identificação acústica e
monitoramento de atividade por sinais de ecolocalização.
Foram encontrados 202 publicações sobre estudos com bioacústica de morcegos nas três
bases de busca, o que permitiu uma compilação de dados com a descrição acústica de 32
espécies a partir de dados disponíveis em onze trabalhos científicos (Tabelas 1, 2, 3 e 4 –
Material Suplementar) (Jung et al. 2007; Ávila-Flores e Fenton 2005; Marquez, 2009; Mora et
al. 2004; Rydell et al, 2002; O'Farrel et al., 2000; Surlykke e Kalko 2010; Siemers et al., 2001;
Fenton et al., 1999; Kalko et al., 1998; Schnitzler e Kalko, 1994). Estes dados representam 39%
das 82 espécies com potencial para identificação acústica, registradas no Brasil. A maioria dos
trabalhos com descrições acústicas de espécies não puderam ser aproveitados na construção
da base de dados porque foram feitos com espécies que não possuem registros no Brasil.
Ao todo, 46,4% (13 sp) dos molossídeos que ocorrem no Brasil já possuem sonogramas
descritos, além de 26,9% dos vespertilionídeos (7 sp); 50% dos emballonurídeos (8 sp); todos
os noctilionídeos e furipterídeos (duas e uma espécies, respectivamente); e 25% dos
mormoopídeos (1 sp); e nenhum tiropterídeo e natalídeo (Figura 1).
14
Figura 1: Número de espécies de morcegos que ocorrem no Brasil com descrições acústicas para os seus sinais de
ecolocalização. Filostomídeos não incluídos.
Caracterização dos sinais
Família Emballonuridae
De maneira geral, emballonurídeos possuem sinais de ecolocalização de maior energia na
segunda harmônica, além de pequenos componentes FM de banda-curta, intercalados com o
componente CF de maior comprimento (Jung, et al. 2007) (Figura 2). A MANOVA e teste de
Hotelling foram feitos usando seis variáveis: duração (DUR); intervalo entre os pulsos (IPI);
frequência máxima (MaxF); comprimento de banda do 1º componente FM (BW1);
comprimento de banda do componente CF (BW-CF); e comprimento de banda do 2º
componente FM (BW2). Houve diferenças significativas entre os sonogramas das espécies de
emballonurídeos analisadas (MANOVA - Wilk’s lambda < 0,001, F = 22,1, p < 0,001), e o teste
de Hotelling também mostrou valor significativo em todas as comparações pareadas entre as
espécies desta família. Os valores das variáveis acústicas das espécies de emballonurídeos são
dados na Tabela 1 – Material Suplementar.
15
Figura 2: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de sete espécies de
emballonurídeos que ocorrem no Brasil. C.b., Cormura brevirostris; C.a., Cyttarops alecto; D.a., Diclidurus albus; P.k.,
Peropteryx kappleri; R.n., Rhynchonycteris naso; S.b., Saccopteryx bilineata; S.l., Saccopteryx leptura. Harmônicos
secundários não evidenciados. Adaptado de Jung et al. (2010).
Família Molossidae
Em relação ao desenho, os molossídeos apresentam chamadas de componente QCF,
raramente com mais de uma harmônica, geralmente com pulsos e intervalos entre pulsos de
maior duração (Figura 3). Os valores das variáveis acústicas das espécies de molossídeos são
dados na Tabela 2 – Material Suplementar. As comparações entre os sonogramas das espécies
de molossídeos foram feitas com base em cinco variáveis: Duração (DUR); Intervalo entre os
pulsos (IPI); Frequência máxima (MaxF); Frequência inicial (SF); e Frequência final (EF). A
MANOVA mostrou que as chamadas das espécies de molossídeos apresentam diferenças
significativas (MANOVA - Wilk’s lambda < 0,001, F = 29,5, p < 0,001), entretanto o teste de
Hotelling mostrou que não existe diferença significativa quando se comparam os sinais de
Tadarida brasiliensis e Molossus currentium (F = 0,81, p = 0,54).
16
Figura 3: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de 14 espécies de mossídeos que
ocorrem no Brasil. C.g., Cynomops greenhalli; C.p., C. planirostris; E.p., Eumops perotis; E.a., E. auripendulus; E.g., E.
glaucinus; M.t., Molossops temminckii; M.r., Molossus rufus; M.cr., M. currentum; M.cb., M. coibensis; M.m., M.
molossus; N.m., Nyctinomops macrotis; N.l., N. laticaudatus; P.c., Promops centralis; T.b., Tadarida brasiliensis.
Adaptado de Marquez (2009); Avila-Flores e Fenton (2005); Mora et al. (2004) e MacSwiney et al. (2008)
Família Vespertilionidae
Espécies desta família geralmente emitem sinais uni-harmônicos com um componente FM de
banda-larga seguido de outro componente QCF (Kalko e Aguirre, 2006) (Figura 4). Os valores
das variáveis acústicas das espécies são dados na Tabela 3 – Material Suplementar. A primeira
harmônica é a mais forte e raramente se vê mais de uma harmônica em suas chamadas. Para
as espécies de vespertilionídeos, a MONOVA e o teste de Hotelling foram construídos usando
quatro variáveis: duração (DUR); Frequência máxima (MaxF); Frequência inicial (SF); e
Frequência final (EF). As chamadas das espécies de vespertilionídeos também mostraram
diferenças quando consideradas estas quatro variáveis (Wilk’s lambda<0,001, F=29,5,
p<0,001). O teste de Hotelling também mostrou valor significativo em todas as comparações
pareadas entre as espécies desta família.
17
Figura 4: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca de cinco espécies de
vespertilionídeos que ocorrem no Brasil. E.f., Eptesicus furinalis; L.c1., Lasiurus cinereus voando em área aberta;
L.c2., L. cinereus voando em área com algum obstáculo; L.e., L. Ega; M.n1, Myotis nigricans voando em área aberta;
M.n2, M. nigricans voando em áreas de borda; M.a., M. albescens; Adaptado de Rydell et al. (2002); O'Farrel et al.
(2000); Surlykke e Kalko (2008); Siemers et al. (2001).
Outras famílias
Mormoopidae e Noctilionidae são as outras duas famílias que, juntas com Emballonuridae,
apresentam segunda harmônica mais forte em seus sinais (Kalko e Aguirre, 2006) (Figura 5).
Pteronotus parnellii, apresenta sinais com dois componentes FM intercalando um componente
CF. O primeiro componente FM possui comprimento de banda menor que o segundo (Figura
5). Já as duas espécies de noctilionídeos emitem sinais com um componente QCF intercalado
por dois componentes FM de banda-curta, e um segundo sinal com um componente FM de
comprimento de banda bem proeminente voando sobre a terra, Noctilio albiventris e N.
leporinus emitem sinais FM de banda-larga. Os valores das variáveis acústicas das espécies são
dados na Tabela 4.
18
Figura 5: Sonograma com sinais de ecolocalização emitidos durante fase de busca, emitidos por uma espécie de
moormopidae e duas de noctilionidae durante fase de busca. N.a1., Noctilio albiventris voando por sobre a
superfície de água. N.a2. Noctilio albiventris voando por sobre a terra. N.l. Noctilio leporinus voando por sobre a
superfície de água; P.p, Pteronotus parnellii (Moormopidae). Adaptado de Rydell et al. (2002); Kalko et al. (1998);
Schnitzler e Kalko (1994).
Como era esperado, houve uma tendência de espécies de mesmo gênero ficarem mais
próximas nos agrupamentos (Figura 6). Esta tendência foi observada dentro das três famílias.
Entre os molossídeos, as espécies do gênero Molossus formaram um grupo único, com a
espécie Molossops temminckii como um grupo externo. O mesmo padrão foi observado dentro
do gênero Saccopteryx entre os emballonurídeos, além das espécies pertencentes aos gêneros
Myotis e Lasiurus entre os vespertilionídeos. Além de semelhança morfológica, estas espécies
podem apresentar maiores similaridades em seus sinais de ecolocalização (Figura 6).
19
Figura 6: Análise de agrupamento (UPGMA) com base na similaridade nos parâmetros acústicos dos sinais de
ecolocalização de insetívoros, por meio de distância euclidiana. Família Molossidae (esquerda), Emballonuridae
(centro) e Vespertilionidae (direita).
DISCUSSÃO
Estrutura geral e peculiaridades nos sinais de ecolocalização entre os morcegos
Algumas características gerais no desenho das chamadas de ecolocalização das espécies de
morcegos permitem a separação inicial no nível de família – ao menos entre aquelas mais
representativas. Isto se deve a padrões acústicos que as famílias apresentam na estrutura dos
sinais (Brinkløv et al., 2009; Jones e Teeling, 2006; Jung et al., 2007; Kalko e Aguirre 2006;
Smotherman, 2008).
A primeira diferença observada é no número de harmônicas e a na harmônica fundamental.
Indivíduos pertencentes às famílias Embalonuridae, Mormoopidae e Noctilionidae
normalmente emitem sinais de ecolocalização multi-harmônicos e com a segunda harmônica
mais forte (Hughes et al., 2011; Kalko e Aguirre, 2006). O mesmo padrão é observado em
indivíduos da família Phyllostomidae (Brinkløv et al., 2009; Kalko e Aguirre, 2006; Mora e
20
Macías, 2007), entretanto, a harmônica mais forte em indivíduos desta família costuma variar
(Brinkløv et al., 2009), e não é tão facilmente distinguível nas análises.
Indivíduos das famílias Vespertilionidae e Molossidae emitem sinais onde a primeira
harmônica é a mais forte e quase sempre é a única harmônica visualizada nos espectrogramas
(Kalko e Aguirre, 2006). Como embalonurídeos e molossídeos costumam emitir sinais com um
componente de banda-curta bastante proeminente, a diferença na quantidade de harmônicas
e na harmônica mais forte é uma característica marcante que permite distinção entre espécies
pertencentes a estas duas famílias (Jones e Teeling, 2006; Jung, et al. 2007; Kalko e Aguirre,
2006).
Além disso, as chamadas podem ser agrupadas conforme o desenho típico de algumas
famílias. Como visto anteriormente, indivíduos da família Emballonuridae normalmente
emitem sinais mistos, com dois pequenos componentes FM de banda-curta no início e no final
do pulso e um componente CF no meio (Jung et al., 2007); indivíduos da família
Vespertilionidae normalmente emitem sinais mistos com dois componentes – um componente
FM de banda larga seguido de outro componente QCF de banda-curta; já indivíduos da família
Molossidae costumam emitir sinais maiores, de baixa frequência e de banda-curta do tipo QCF
(Kalko e Aguirre, 2006), enquanto que indivíduos da família Phyllostomidae normalmente
emitem sinais de banda-larga do tipo FM com várias harmônicas e curta duração (Brinkløv et
al., 2009; Kalko e Aguirre, 2006; Mora e Macías, 2007).
Alguns gêneros e espécies também podem ser identificados quando se visualiza o desenho dos
sinais (ver Kalko e Aguirre, 2006). Por exemplo, o elaborado desenho da chamada de Noctilio
albiventris e N. leporinus visto nos sonogramas é inconfundível, quando eles estão forrageando
por sobre a superfície da água (Kalko et al., 1998; Schnitzler et al., 1994). Além disso,
chamadas com sinais aos pares e traços bem peculiares como as de Molossops temminckii, e a
de espécies do gênero Molossus e Saccopteryx também facilitam a identificação acústica (Jung
et al., 2007; Kalko e Aguirre, 2006; Mora et al., 2004). Estas informações sobre o desenho
podem ser usadas, por exemplo, na separação das chamadas de espécies que não tiverem
diferenças acústicas significativas – como no caso de Tadarida brasiliensis vs. Molossus
currentium, que neste estudo não apresentaram valor significativo na comparação de suas
variáveis acústicas, porém, apresentam desenhos nas chamadas de ecolocalização bastante
distintos durante a fase de busca.
Entretanto, algumas espécies, sobretudo na família Vespertilionidae, apresentam alta
similaridade nos desenhos das chamadas (Obrist et al., 2004b; Siemers et al., 2001). Além
disso, espécies tais como Myotis nigricans e Lasiurus cinereus em áreas abertas costumam
diminuir o comprimento do componente FM, alterando a frequência inicial e a duração dos
sinais (Jung et al., 2007; O'Farrel et al., 2000; Schnitzler e Kalko, 2001), dificultando ainda mais
a identificação acústica.
21
Variações nos sinais de ecolocalização
A comparação dos sinais acústicos das espécies pela MANOVA seguida pelas comparações
pareadas das espécies pelo teste de Hotelling, evidencia uma variação interespecífica nos
sinais de ecolocalização que abre a possibilidade da distinção e consequente identificação
acústica delas em campo, como já foi demonstrado e sugerido em várias pesquisas sobre
identificação acústica (Fukui et al., 2004; Jung et al., 2007; Obrist et al., 2004a; 2004b; O'Farrel
e Miller, 1997; Papadatou et al., 2008; Rydell et al., 2002; Sun et al., 2008).
Entretanto, essa separação não é trivial, pois existe uma variação importante nos sinais de
ecolocalização dos morcegos não somente entre as espécies como também entre indivíduos
de mesma espécie (Gillam et al., 2009; Kalko et al., 1998; Kalko e Schnitzler, 1993; Siemers et
al., 2001) - isto porque a estrutura dos sinais depende da complexidade do ambiente e das
circunstâncias ecológicas que os morcegos estão submetidos durante o voo (Gillam et al.,
2009; Kalko e Schnitzler, 1993; Schnitzler e Kalko, 2001; Siemers et al., 2001), além da biologia
e comportamento delas (Gillam et al., 2009; Kalko e Schnitzler, 1993; Murray, et al. 2001).
Em uma lógica inversa depara-se com o problema de que espécies de mesma guilda – e que,
portanto, estão sujeitos às mesmas pressões ambientais – podem compartilhar muita
similaridade no comportamento de ecolocalização e na estrutura dos sinais, o que implica em
dificuldades de distinção acústica, de definição de fronteiras claras para as guildas e
assinaturas espécie-específicas (Schnitzler e Kalko, 2001).
Portanto, o uso dos sinais de ecolocalização para identificação acústica e monitoramento de
atividade dos morcegos deve levar em consideração essa variação (ou similaridade), que
objetivamente pode ser pensada em dois tipos: a primeira causadora de confusão - a variação
intraespecífica; e a segunda que realmente auxilia na diferenciação, a variação interespecífica.
Variação intraespecífica
A variação intraespecífica na estrutura dos sinais de ecolocalização se deve principalmente a
dois componentes, um ambiental – a complexidade do habitat onde o morcego está
procurando alimento (Schnitzler e Kalko, 2001), somado a distância dele em relação aos
objetos (Gillam et al., 2009; Kalko e Schnitzler, 1993); além de um componente biológico mudanças nos sinais devido ao tamanho corporal, idade e/ou sexo (Murray, et al. 2001), bem
como mudanças comportamentais – p.ex., ajustes da frequência sonora e do padrão temporal
dos sinais face à aproximação e captura de insetos-alvo (Gillam et al., 2009; Kalko e Schnitzler,
1993), momento da saída dos abrigos diurnos, e respostas a sons externos – como ruídos de
mariposas e chamadas de outros morcegos (Gillam et al., 2009).
É comum que morcegos adaptados a determinado tipo de habitat se desloquem
eventualmente para outras áreas, modificando seu comportamento de ecolocalização
emitindo fases de busca habitat-específicas (Kalko et al., 1998; Kalko e Schnitzler, 1993;
Schnitzler e Kalko, 2001; Siemers et al., 2001). Deste modo, algumas espécies associadas à
borda modificam o componente FM de banda-larga para um de banda-curta quando decidem
22
ir a áreas abertas, enquanto que alguns catadores quando se movem do interior da floresta
para à borda, modificam seus sinais FM multi-harmônicos de curta duração e baixa
intensidade, para sinais FM maiores, uni-harmônicos, mais potentes e com um distinto
componente de frequência atenuada (Schnitzler e Kalko, 2001).
Nestes casos, estudos sobre preferência de uso do habitat pelas espécies, associados com
alterações no comportamento de ecolocalização, se fazem necessários para trazer mais
informações sobre a variação no repertório das espécies conforme a modificação da
complexidade do habitat, como já demonstrado em alguns estudos para algumas espécies
(Kalko et al., 1998; Kalko e Schnitzler, 1993; Schnitzler e Kalko, 2001; Siemers et al., 2001).
Outros fatores, tais como a atenuação atmosférica, o efeito Doppler, direcionamento dos
sinais emitidos, e a direção dos detectores contribuem ainda mais para a variação
intraespecífica (Murray, et al. 2001). Deste modo, uma classificação acústica realística das
espécies somente se torna possível também com um extensivo entendimento dos níveis de
variação intraespecífica de cada espécie (Murray, et al. 2001).
Variação interespecífica
Já em 1958, Griffin chamou atenção para a existência de diferenças entre as chamadas de
ecolocalização de algumas espécies. Porém, somente no início da década de 80, os primeiros
trabalhos sobre identificação acústica de morcegos foram publicados com (Ahlén, 1981) e
Fenton e Bell (1981) (Corcoran, 2007; Obrist et al., 2004a; Obrist et al., 2004b). Com o avanço
da tecnologia nos últimos anos, tem ocorrido um aumento tanto quantitativo quanto
qualitativo nos registros e análises dos ultrassons, e novas abordagens analíticas dos sinais de
ecolocalização melhoraram o entendimento da variação interespecífica (Obrist et al., 2004a;
Obrist et al., 2004b).
Recentes abordagens para reconhecimento dos sons em diferentes grupos de animais têm
buscado uma identificação bioacústica holística por meio de padrões de reconhecimento,
usando principalmente algoritmos computacionais, redes neurais artificiais, e análises de
agrupamentos (Obrist et al., 2004b).
A identificação bioacústica de morcegos tem conseguido classificações corretas, com algumas
restrições para grupos de chamadas similares como a subfamília Phyllostominae e o gênero
Myotis (Obrist et al., 2004b). Este grupo é amplamente diversificado no hemisfério norte, e em
muitos casos apresenta espécies crípticas com parâmetros acústicos similares e mesmo
desenho de sinal entre elas (Siemers et al., 2001). Nestes casos, a separação das espécies pode
se tornar mais difícil (Obrist et al., 2004b).
Deste modo, o fato de espécies de mesmo gênero normalmente possuírem características
mais similares em seus sinais de ecolocalização – como demonstrado para os gêneros
Molossus, Saccopteryx, Myotis e Lasiurus pelas análises de agrupamento - implica em maior
atenção e também maiores incertezas de identificação acústica de espécies próximas
filogeneticamente. Além disso, é necessário que haja um esforço amostral suficiente de
23
gravações de indivíduos e passes, pois a capacidade dessas ferramentas analíticas se relaciona
positivamente com a quantidade de indivíduos gravados, na medida em que o número de
registros aumenta na base de dados, aumenta também a quantidade de informação sobre a
amplitude de variação de cada espécie, aumentando assim a capacidade dessas análises em
fazer classificação (Obrist et al., 2004b).
De qualquer forma, vários estudos provaram o potencial do uso do monitoramento acústico de
morcegos, bem como suas limitações (Obrist et al., 2004b). As análises estatísticas empregadas
podem chegar a altas taxas de reconhecimento das espécies (Obrist et al., 2004b). Vaughan et
al. (1997) atingiram 89%, sendo 67% para Myotis, usando seis variáveis; Sun et al. (2008)
conseguiram 84,1% incluindo espécies do gênero Myotis, também usando seis parâmetros;
Fukui et al. (2004), atingiu 92% de acertos, sendo 80% o menor escore de classificação para
Myotis ikonnikovi, usando sete parâmetros; Obrist et al. (2004b) conseguiram 82% de
classificação correta (50% para Myotis), e com o uso da computação sinergética (Sinergetc
Computer - SC) eles aumentaram mais a eficiência de classificação para 77% no gênero Myotis
e 84% para outros vespertilionídeos (Obrist et al., 2004b). Entretanto, apesar dos avanços na
classificação automática dos sinais, este processo deve ser sempre supervisionado por um
operador humano.
Por que investir em monitoramento acústico: perspectivas para o Brasil
A megadiversidade encontrada no Brasil, com registro de 14,9% das espécies de morcegos do
mundo (172 spp.) (IUCN, 2011) contrasta com a pouca quantidade de pesquisas com
identificação acústica. Os altos custos dos equipamentos, e os problemas com importação de
material, são fatores agravantes que dificultam o uso desta ferramenta com maior frequência
por pesquisadores no Brasil em inventários e estudos de comunidade. Poucos trabalhos foram
realizados, e o monitoramento acústico foi usado como uma ferramenta suplementar (p.ex.
Barnett et al., 2006; Fenton et al., 1999; Sampaio et al. 2003). Alguns países com diversidade
menor possuem listas com a descrição acústica de insetívoros aéreos ao menos para alguma
parte de seu território – como Obrist et al.(2004a) para a Suíça; Rydell et al. (2002) para
península de Yucatán, México; Papadatou et al. (2008) para espécies da Grécia; e Jung et al.
(2007) para emballonurídeos da América central.
Até o momento não havia uma base de dados disponível com gravações e descrições de
chamadas dos insetívoros que ocorrem no Brasil em nenhum ecossistema ou paisagem, o que
é pouco apropriado dada a importância que esta ferramenta pode ter para a conservação dos
quirópteros (Fukui et al., 2004; Kalko e Aguirre, 2006; MacSwiney et al., 2008).
As técnicas tradicionais de captura como as redes-de-neblina, não contemplam todas as
guildas satisfatoriamente (Furey et al., 2009, Kalko e Aguirre, 2006; Kunz e Brock, 1975;
MacSwiney et al., 2008) produzindo uma imagem enviesada das assembleias (MacSwiney et
al., 2008). Redes são especialmente pouco eficientes para insetívoros aéreos porque eles voam
a grandes altitudes, em áreas abertas e por sobre o dossel da floresta, o que dificulta a captura
(Furey et al., 2009; Kalko e Aguirre, 2006).
24
Por outro lado, este mesmo grupo possui chamadas de alta intensidade e grande variação
interespecífica, o que o torna indicado para o monitoramento acústico com o uso de
detectores (Kalko e Aguirre, 2006). Deste modo, as listas de fauna e estudos de estrutura de
comunidade poderão ser complementados com a inclusão de registros em grande número
destas espécies (ver Furey et al., 2009; MacSwiney et al., 2008).
Além disso, o conhecimento sobre área de ocorrência e risco de extinção de alguns insetívoros
podem sofrer variação. Espécies antes tidas como raras e de distribuição restrita, porque não
haviam sido coletadas em décadas de esforços com redes, na realidade não eram raras e com
o monitoramento acústico passaram a ser registradas regularmente em vários sítios, tendo a
sua área de ocorrência aumentada (Kalko e Aguirre, 2006).
Portanto, existe uma demanda real para criação e disponibilização de uma base de dados com
a descrição acústica das espécies que permitirá no futuro a construção de inventários mais
representativos das assembleias de morcegos nos habitats e paisagens brasileiras. Os dados
agora compilados neste estudo podem ser utilizados no Brasil para identificação de algumas
espécies de insetívoros aéreos, e servir como início para construção de uma base de dados
ainda maior e mais robusta - com a inclusão de descrições acústicas inéditas de outras
espécies, e de espécies já descritas, respeitando as peculiaridades dos habitats e populações
de morcegos brasileiros.
Finalmente, o uso de detectores de ultrassom permite o monitoramento dos insetívoros
aéreos - um importante componente da comunidade de mamíferos, que desempenha um
papel relevante na dinâmica das florestas e nos processos de regeneração da vegetação (Kalka
et al., 2008; Kalka e Kalko, 2006; MacSwiney et al., 2008), além de contribuir para a regulação
de populações de insetos herbívoros como aquelas que causam importantes danos em cultivos
agrícolas (Cleveland et al., 2006; Federico et al., 2008; Long et al., 1998), prestando
importantes serviços ambientais em paisagens naturais e humanas (Cleveland et al., 2006;
Fleming e Racey, 2009; Jones et al., 2009; Tuttle, 1988).
AGRADECIMENTOS
Ao CNPq pela bolsa de mestrado (processo n°:134027/2010-08) de Henrique Matheus Farias,
permitindo a execução deste e de outros trabalhos sobre bioacústica de morcegos.
25
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29
Capítulo 2
30
Monitoramento acústico da atividade de morcegos insetívoros aéreos
em áreas naturais e plantações de cacau na região de Ilhéus, Bahia,
nordeste do Brasil.
Henrique Matheus Farias*
(1) (2) (3)
(1) Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade†; (2) Departamento de Ciências
Biológicas†; (5) Universidade Estadual de Santa Cruz - UESC
*[email protected]
†Campus Soane Nazaré de Andrade, km 16, Rodovia Ilhéus-Itabuna. CEP 45662-900. Ilhéus-Bahia, Brasil
_______________________________________________________________________________________________________
RESUMO: O desenvolvimento de detectores de ultrassons permitiu a identificação acústica e o
consequente registro de insetívoros que antes eram sub-amostrados com o uso de redes-deneblina. O objetivo deste trabalho foi realizar o monitoramento acústico de morcegos em duas
áreas de mata e duas áreas de plantações sombreadas de cacau na região sul da Bahia, Brasil.
Ao todo, 24 noites de monitoramento foram realizadas – 12 na mata e 12 em plantações de
cacau, das 18 h às 00 h, entre fevereiro de 2011 a março de 2012. Dados disponíveis na
literatura foram usados para separação dos sinais em sonotipos, e uma classificação dos
sonotipos em espécies foi feita por análise de função discriminante. Ao final, um esforço de
864 horas de monitoramento resultou em 1971 registros acústicos e 24 sonotipos de quatro
famílias. Não houve diferença significativa no valor médio para o Índice de Shannon entre os
pontos de cabruca e mata, e as curvas de rarefação indicaram também pouca diferença na
riqueza média de sonotipos. Entretanto, houve diferença significativa na distribuição das três
famílias de insetívoros aéreos nos ambientes, com emballonurídeos sendo mais registrados na
mata, e molossídeos na cabruca. O padrão temporal de atividade observado também foi
diferente, com a atividade dos insetívoros na cabruca bem acentuada nos primeiros minutos
da noite, ao passo que na mata a atividade foi mais constante. Sistemas sombreados como as
cabrucas ainda conseguem manter alguma complexidade de interações ecológicas, o que pode
explicar a alta diversidade de sonotipos encontrados neste agrossistema. Entretanto, a
retirada da floresta nativa para cultivo do cacau favorece o estabelecimento de espécies de
voo rápido associadas a ambientes antropizados como os molossídeos. A diferença na
composição de sonotipos e o padrão temporal observados na mata e cabruca podem ser
explicados considerando as diferenças na performance de ecolocalização e adaptações
morfológicas para o voo das espécies além do comportamento delas. Em 24 noites de
monitoramento, obteve-se um valor 2,6 vezes maior na riqueza de insetívoros aéreos do sul da
Bahia do que o registrado em 16 anos de coleta com redes-de-neblina. Os dados deste estudo
mostram que vespertilionídeos e molossídeos ainda estão subestimados. Espécies como
Lasiurus cinereus, Myotis ruber e outras do gênero Eumops e Cynomops tiveram seu primeiro
registro na região e provavelmente são comuns. O uso de redes aliadas ao monitoramento
acústico se mostra necessário para que se tenha uma imagem mais real da fauna de morcegos
nos habitats e paisagens.
31
PALAVRAS-CHAVE: cabrucas, insetívoros, sonotipos, Mata Atlântica, padrão de atividade,
sinais de ecolocalização, sul da Bahia.
INTRODUÇÃO
Apesar de serem representativos na fauna de morcegos dos trópicos, os insetívoros aéreos
ainda são pouco contemplados em estudos sobre abundância, distribuição, comportamento e
uso de habitat quando comparados a outros grupos (MacSwiney et al., 2009). O problema se
agrava na medida em que este grupo é subestimado, porque é constituído por espécies que
forrageiam em áreas abertas, por sobre o dossel das árvores, e em grandes altitudes,
dificultando a captura delas com o uso de métodos tradicionais, como as redes-de-neblina
(Furey et al., 2009; Kalko e Aguirre, 2006; Kunz e Brock, 1975; MacSwiney et al., 2008;
MacSwiney et al., 2009).
Felizmente, o avanço da tecnologia e o desenvolvimento dos detectores de ultrassons nas
últimas décadas têm permitido aumento tanto qualitativo quanto quantitativo nas pesquisas
sobre padrões espaciais e temporais de atividade dos morcegos (Broders, 2003; Fukui et al.,
2004; Obrist et al., 2004). O monitoramento de atividade dos insetívoros aéreos pelos sinais de
ecolocalização se torna uma alternativa metodológica não somente pelas limitações de
captura das redes-de-neblina para este grupo, mas também porque os insetívoros emitem
sinais de alta intensidade, geralmente espécies-específicos que permite a gravação dos
sonogramas com o uso de microfones sensíveis ao ultrassom (Kalko e Aguirre, 2006) e a
consequente identificação acústica das espécies (Fukui et al., 2004; Kalko e Aguirre, 2006;
MacSwiney et al., 2009; O'Farrel, 1997; Papadatou et al., 2008).
Além disso, morcegos são um importante componente da diversidade de mamíferos,
desempenhando um importante papel sobre os processos de dinâmica e regeneração dos eco
e agrossistemas (Kalka e Kalko, 2006; Kalka et al., 2008; MacSwiney et al., 2008). A
implantação de planos de manejo e conservação para este e outros grupos biológicos pode ser
comprometida com o uso de listas de faunas incompletas (MacSwiney et al., 2008). Em lugares
onde existe grande riqueza de espécies como nos trópicos, é altamente recomendado que os
inventários biológicos sejam realizados com o uso de várias metodologias (Flaquer et al., 2007;
MacSwiney et al., 2008; O'Farrel e Gannon, 1999) para que se tenha listas de espécies mais
completas e uma visão mais real e menos distorcida da fauna de quirópteros (MacSwiney et
al., 2008; O'Farrel e Gannon, 1999).
Este é o caso do sul da Bahia, região que abriga importantes fragmentos de mata atlântica,
tidos como centros de endemismo e diversidade de plantas e animais (Faria et al., 2007). Estes
fragmentos estão inseridos e conectados por uma matriz semelhante à floresta, onde
predominam fazendas de cacau sombreadas por árvores de dossel nativas. Isto permite a
manutenção de parte da biota original, porque os estratos arbóreo e herbáceo são
parcialmente mantidos, servindo como área de alimentação e refúgio para muitas espécies da
floresta, até mesmo espécies ameaçadas (ver Faria, 2002; Faria et al., 2007; Faria e
Baumgarten, 2007).
32
Assim como no restante do território brasileiro, ainda não houve nenhum estudo publicado
com monitoramento acústico até o momento na região sul da Bahia, apesar do grande esforço
de coleta com redes já realizado em décadas (Faria e Baumgarten, 2007). Deste modo, o
objetivo deste trabalho foi comparar o padrão de atividade e a estrutura de assembleias de
insetívoros aéreos em duas áreas de mata e duas áreas de plantações de cacau na região sul
da Bahia, por meio do monitoramento acústico das espécies.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O estudo foi realizado durante o período de fevereiro de 2011 a março de 2012, em duas áreas
de plantações de cacau – Fazenda Igreja Adventista (14°48'7.7898"S, 39°8'57.1992"O) e
Fazenda São Sebastião (14°53'43.8684"S, 39°7'6.7398"O), ambas no município de Ilhéus; além
de duas áreas de mata atlântica dentro da Reserva Biológica de Una (Rebio de Una), município
de Una - Maruim (15°11'24.432"S, 39°2'20.652"O) e Metal Forte (15°8'26.4474"S,
39°9'25.5234"O), ambos os municípios localizados no sul da Bahia, nordeste do Brasil (Figura
01).
A Mata Atlântica é reconhecida não somente por suportar altos graus de riqueza de espécies e
taxas de endemismos, mas também como um ecossistema altamente transformado pela
fragmentação (Ribeiro et al. 2009). No sul da Bahia existiu historicamente uma peculiaridade
no uso do solo, que em parte permitiu a conservação de importantes manchas de floresta,
graças às cabrucas (Faria, 2002) - agrossistemas onde o sub-bosque da floresta é substituído
por cacau, e algumas árvores de dossel são mantidas para sombreamento da cultura (Faria,
2002; Faria et al., 2006; Faria e Baumgarten, 2007). A cobertura de vegetação desta região é
um mosaico de manchas de florestas tropicais nativas – incluindo florestas primárias e
secundárias, e áreas de plantações de cacau, principalmente sob este sistema (Faria et al.,
2006).
Na prática, as cabrucas funcionam como florestas simplificadas porque permitem a
manutenção de boa parte da diversidade de alguns taxa, na medida em que parte da
vegetação é mantida (Alves, 1990; Faria et al., 2006). Além disso, também possibilitam que
fragmentos de mata não se isolem de maneira tão crítica, pois são usadas por diversos grupos
florestais como aves e mamíferos (Faria, 2002; Faria e Baumgarten, 2007; Pardini, 2004).
Dos fragmentos florestais existentes na região, a Rebio de Una é um dos mais representativos.
Dos 11400 ha previstos na criação da Rebio, 5500 ha são compostos por florestas maduras,
sendo o restante formado por florestas secundárias, campos abertos e plantações
abandonadas (Faria, 2002). A fitofisionomia é caracterizada pela vegetação de grande porte,
estratificação do bosque, e a existência de samambaias, epífitas e lianas em abundância (Faria
et al., 2006).
33
Figura 1: Mapa das áreas de estudo nos municípios de Ilhéus e Una, sul da Bahia, Brasil. Áreas de mata amostradas
representadas por triângulos, e áreas de cabrucas amostradas representadas por círculos. O município de Una é
caracterizado pela existência de grandes fragmentos de mata como a Rebio de Una, ao passo que o principal
componente da matriz do município de Ilhéus corresponde às plantações de cacau (cabrucas).
Coleta de dados
Os pontos de monitoramento foram definidos dentro das áreas de estudo, sendo três em
bordas de vegetação (estradas dentro das áreas) e três no interior, totalizando seis noites de
monitoramento para cada área, e 24 noites no total – 12 nas duas áreas de cabruca e 12 nas
duas áreas de mata. Cada área foi amostrada em um intervalo de tempo de no máximo duas
semanas. Cada ponto foi amostrado uma única vez, e o aparelho permaneceu fixo e ligado no
local durante toda a noite. O monitoramento aconteceu das 18 h às 0 h em cada ponto sem
interrupções, mesmo em períodos de chuva. Dados sobre temperatura, umidade e
luminosidade da lua foram anotados para posterior análise da influência destas variáveis na
atividade dos insetívoros aéreos registrados. Áreas próximas a clareiras foram excluídas do
monitoramento feito no interior dos ambientes, e a distância dos pontos do interior para a
borda foi de no mínimo 100 metros, com o objetivo de evitar a influência da borda sobre o
monitoramento feito no interior da vegetação.
O equipamento utilizado foi o detector de ultrassom Petterson D240X (Petterson Elektronik
AB, Uppsala, Sweden) conectado a um gravador digital Sony PCM001. O detector foi
configurado no modo de tempo expandido – que permite gravações com durações de até 34
segundos, a partir de intervalos de tempo de 3,4 segundos no tempo real. Deste modo, tornase possível a análise das chamadas em frequência audível, com todas as características do som
original preservadas, permitindo medições apuradas das características acústicas. Cada bat
34
passes - registro acústico de morcegos com padrão temporal regular - obtido no detector, foi
armazenado no gravador, e o horário da passagem foi imediatamente anotado.
Análise de dados
Separação das chamadas em sonotipos
Os sonogramas foram analisados com o programa Bat Sound 3.1 (Petterson Elektronik AB,
Uppsala, Sweden) com taxas de amostragens de 44.1 kHz somadas a uma janela de Hanning
para redução de perda espectral dos sinais. O tamanho da fast Fourier transform - FFT foi de
256 para a visualização dos sonogramas, e de 1024 para os gráficos de potência (power
spectra).
Os sinais de ecolocalização foram agrupados conforme o desenho típico das três famílias:
Embalonuridae – sinal de frequência quase-constante (QCF), multi-harmônico com pequenos
componentes de frequência modula (FM) de banda-curta no início e final do pulso, além de
segundo harmônico mais forte (Jung et al., 2007); Vespertilionidae – sinais mistos FM-QCF uniharmônicos; e Molossiadae - sinais QCF uni-harmônico (Kalko e Aguirre, 2006) (ver Schnitzler e
Kalko (2001) para mais detalhes sobre os tipos de sinais).
Dentro das famílias, os sinais com mesmo desenho foram separados com base na frequência
máxima para emballonurídeos e molossídeos; já os vespertilionídeos foram separados de
acordo com a frequência final. Estes parâmetros respectivamente apresentaram menor
variação dentro das chamadas de um indivíduo e entre os indivíduos.
Posteriormente, os sonotipos foram comparados pela MANOVA e análise discriminante. Os
parâmetros acústicos usados foram: harmônico mais forte; duração do pulso (ms); intervalo
(ms); frequência inicial (kHz); final (kHz); a de maior intensidade (kHz); além dos comprimentos
de banda dos pulsos nas chamadas de emballonurídeos (kHz). Dados disponíveis na literatura
(Compilados no Capítulo 1) foram usados para atribuir identificação de espécie para alguns
sonotipos por meio de classificação preditiva da análise discriminante, e pela visualização dos
desenhos dos sinais (MacSwiney et al., 2009).
Análise estrutural e padrão de atividade das assembleias
O índice de Shannon foi usado para calcular a diversidade de sonotipos para todos os pontos
de coleta. Em seguida foi testado se o índice diferiu significativamente entre os dois tipos de
ambientes por meio do Teste T de student. Também foram feitas curvas de rarefação para
comparação de riqueza média de sonotipos dos ambientes para mesmo tamanho amostral
(Gotelli, 2009).
A variação na abundância das três principais famílias de insetívoros aéreos nos ambientes, com
base na quantidade de passes, foi avaliada pela ANOVA de dois fatores. Ela também foi usada
35
para avaliar a diferença de atividade dos morcegos na mata e cabruca, borda e interior destes
ambientes.
Curvas de atividade dos insetívoros aéreos foram construídas em séries temporais usando o
número de registro de morcegos a cada intervalo de 10 minutos. Foram feitas curvas de
atividade das três principais famílias para os dois tipos de ambiente, além de uma curva geral
de atividade das duas assembleias (Cabruca e Mata).
A MANOVA e análise discriminante foram feitas com os pacotes asbio (Aho, 2011), MASS
(Venables e Ripley, 2002) e candis (Friendly e Fox, 2011); e as curvas de rarefação foram feitas
com o pacote vegan (Oksanen et al., 2011); na plataforma de programação R (R Development
core team, 2010).
RESULTADOS
Ao final, um esforço de 864 horas de monitoramento com equipamentos ligados foi
consolidado, atingindo um total de 1971 gravações realizadas. Dessas, 1563 tiveram qualidade
que permitisse análise visual e acústica dos sinais, o que representa 79,29% das gravações.
Foram descritos 24 sonotipos associados a espécies de quatro famílias (Figura 2):
Emballonuridae (n=5); Molossidae (n=12); Vespertilionidae (n=6); e Phyllostomidae (n=1). Por
ser difícil a separação, e pela limitação do equipamento, os registros desta última foram
tratados como único tipo (Tabela 1). A MANOVA mostrou que existe diferença significativa nos
sinais de ecolocalização entre as espécies das três famílias de insetívoros registradas:
Emballonuridae (Wilk’s lambda<0,001; F=49; p<0,001); Molossidae (Wilk’s lambda<0,001, F=9;
p<0,001) e Vespertilionidae (Wilk’s lambda<0,001, F=8,5, p<0,001).
Tabela 1: Lista de espécies nas quatro áreas de estudo classificadas com base nos sonotipos registrados durante as
24 noites de monitoramento, no sul da Bahia, nordeste do Brasil.
Família
Espécie (Sonotipo)
Registros/Ambiente
Cabruca
Mata
Total
Molossidae
Cynomops sp.
0
2
2
Emballonuridae
Emballonurídeo 1
2
387
389
Emballonuridae
Emballonurídeo 2
0
1
1
Vespertilionidae
Eptesicus sp.
84
6
90
Molossidae
Eumops auripendulus
1
0
1
Molossidae
Eumops sp.1
2
3
5
Molossidae
Eumops sp.2
0
1
1
Vespertilionidae
Lasiurus cinereus
5
2
7
Vespertilionidae
Lasiurus ega
0
3
3
Molossidae
Molossídeo 1
1
0
1
Molossidae
Molossídeo 2
1
0
1
Molossidae
Molossops sp.
0
1
1
36
Molossidae
Molossus currentium
84
9
93
Molossidae
Molossus molossus
275
0
275
Molossidae
Molossus rufus
103
5
108
Molossidae
Molossus sp.1
34
23
57
Molossidae
Molossus sp.2
3
0
3
Vespertilionidae
Myotis nigricans
13
34
47
Vespertilionidae
Myotis ruber
70
12
82
Vespertilionidae
Myotis sp.1
67
59
126
Emballonuridae
Peropteryx kappleri
1
19
20
Phyllostomidae
Phylostomídeo 1
63
5
68
Emballonuridae
Saccopterix bilineata
45
24
69
Emballonuridae
Saccopterix lepidura
19
94
113
A
B
C
D
E
F
G
H
I
D
I
II
III
Figura 2: Sonograma mostrando os sonotipos registrados nas 04 áreas de estudo, nos municípios de Ilhéus e Una,
Bahia, Brasil. Uma classificação preditiva baseada em análise discriminante das carcaterísticas dos sinais, atribuiu
espécies para alguns sonotipos. DI foi atribuído à espécie Lasiurus cinereus; EI - Lasiurus ega; GI - Myotis ruber; HI Myotis nigricans; EIII - Saccopteryx bilineata; CIII - Peropteryx kappleri; FIII - Cynomops greenhalli; GIII - Eumops
auripendulus; DII - Molossus coibensis; EII - M. molossus e FII - M. rufus (80% a 100% dos registros de cada sonotipo
foram atribuídos para estas espécies pela classificação preditiva da Análise Discriminante).
37
Comparação de diversidade de sonotipos nos ambientes
O índice de Shannon na cabruca, em média, foi maior do que na mata nas áreas amostradas
(Hcabruca = 1,26; Hmata = 0,73). Além disso, não houve diferença significativa no valor médio do
índice de Shannon entre os pontos de cabruca e mata de acordo com os teste T (T = 1,98; GL =
22; P = 0,06), o que pode ser indicativo de alta diversidade de insetívoros aéreos nas áreas de
cabruca.
A curva de rarefação indicou também pouca diferença na riqueza média de sonotipos entre os
dois ambientes, com valores um pouco maior para a mata, porém próximo ao intervalo de
confiança da cabruca. Para mesmo tamanho amostral (n= 690), obteve-se: Scabruca= 18,06; e.p.=
0,86; e, Smata= 19; e.p.= 0 (Figura 3).
Figura 3: Curvas de rarefação baseada em sonotipos, feitas a partir de registros acústicos obtidos em duas áreas de
cabrucas e duas áreas de mata na região sul da Bahia, Brasil.
38
Análise de composição de sonotipos nas assembleias de insetívoros aéreos
Houve diferença significativa na distribuição das três famílias de insetívoros aéreos nos
ambientes (Figura 4) (F = 3,55; GL = 6; p = 0,003). Embalonurídeos foram registrados com
maior frequência na mata, ao passo que os molossídeos foram mais representativos nas áreas
de cabruca. Já os vespertilionídeos foram bem registrados nos dois ambientes amostrados.
Filostomídeos tiveram menor representatividade devido às limitações dos equipamentos em
gravar suas chamadas de baixa intensidade. De qualquer forma, houve mais registros dessa
família nas áreas de cabruca do que na mata.
Figura 4: Frequência de registros acústicos das famílias em cada tipo de ambiente nas quatro áreas de estudo
amostradas, no sul da Bahia, nordeste do Brasil.
Diferença de nível de atividade dos insetívoros aéreos
A ANOVA de dois fatores mostrou também que não houve diferença de atividade dos
insetívoros aéreos entre as áreas amostradas de cabruca e de mata quando esperado ao acaso
(F= 0,53; P= 0,47). Entretanto, há uma diferença significativa de atividade dos insetívoros
aéreos da Borda para o Interior das áreas amostradas (F= 28,19; P<0,001). Além disso, não
houve interação entre o ambiente (Cabruca ou Mata) e o local (Borda ou Interior) (F= 0,23; P=
0,63).
39
Padrão temporal de atividade
Durante as noites de coleta, o crepúsculo na mata variou entre 18 h 05 min e 18 h 49 min,
enquanto que na cabruca variou entre 18:23 e 18:36 [vide S.I.] (Moreira, 2012 - Observatório
Nacional).
O pico de atividade dos insetívoros aéreos aconteceu na primeira hora nas áreas amostradas, e
o padrão temporal de atividade observado na mata foi diferente do observado na cabruca
(Figura 5d e Figura 6). A curva de atividade na mata foi mais atenuada e possui três grandes
picos de atividade entre as duas primeiras horas de forrageio, ao passo que o declínio de
atividade nas áreas de cabruca foi mais acentuado e ocorre já nos primeiros 30 minutos (Figura
5d). Entretanto existem ainda ao menos mais dois picos de atividade na cabruca – um
decorridos 210 min, e outro por volta de 270 minutos (Figura 5d). Entretanto, quando se
compara padrão temporal de atividade por família, a variação entre os ambientes é menor–
com exceção para emballonurídeos (Figura 5a, 5b e 5c). Além disso, o padrão temporal de
atividade de emballonurídeos é mais constante no decorrer da noite, e contrasta da forma de
“J” invertido observada entre molossídeos e vespertilionídeos – de intensa atividade nos
primeiros minutos, seguida de diminuição abrupta na quantidade de registros (Figura 5a, 5b e
5c).
(a)
(c)
(b)
(d)
Figura 5: Padrão temporal de atividade dos insetívoros durante as 24 noites de gravações. 18 h (0 min), 00 h (360
min). Linha preta = Atividade na Cabruca, Linha azul = Atividade na Mata. (a) Curva de atividade dos
emballonurídeos. (b) Curva dos molossídeos. (c) Curva dos vespertilionídeos. (d) Curva das duas assembleias de
insetívoros aéreos.
40
DISCUSSÃO
Análise de estrutura das assembleias de insetívoros aéreos
A alta diversidade de sonotipos encontrados nas áreas de Cabruca reflete o quanto este
agrossistema pode ser importante para a manutenção de alguns grupos taxonômicos da mata
atlântica do sul da Bahia, estabelecidos fora de áreas de proteção ambiental. Com alterações
substanciais dos habitats e exploração de recursos naturais, é intuitivo esperar redução da
diversidade biológica devido à simplificação, fragmentação, e degradação do ambiente (AvilaFlores e Fenton, 2005; Braga, 2010; Germaine e Wakeling, 2001), o que não foi observado com
os insetívoros aéreos nas áreas de cabruca estudadas em comparação com as áreas de mata
na região de Una.
Vários estudos demonstraram que sistemas sombreados - semelhantes às cabrucas conseguem manter um nível mais elevado de diversidade para alguns grupos de organismos,
algumas vezes semelhante aos encontrados em áreas naturais (Faria, 2002; Faria e
Baumgarten, 2007; Greenberg et al., 1997; Reitsma et al., 2001; Room, 1971).
O mesmo padrão foi demonstrado em plantações sombreadas de café na América Central com
assembleias de aves (Greenberg et al., 1997; Reitsma et al., 2001); com a diversidade de
formigas em plantações de cacau sombreadas na África (Room, 1971); e também nas
plantações de cacau do estado da Bahia – com altos valores de riqueza para anuros, aves,
samambaias, lagartos, e morcegos não insetívoros aéreos (Faria, 2002; Faria e Baumgarten,
2007, Faria et al. 2007).
A explicação vem do fato de que, apesar da redução significativa de complexidade e interações
ecológicas, sistemas sombreados ainda conseguem manter alguma complexidade, recursos
tróficos, aberturas de dossel, além de abrigo e proteção contra predação (Faria e Baumgarten,
2007). Além disso, com a retirada da vegetação original, as cabrucas se tornam o único habitat
semelhante às florestas que parte da biota remanescente encontra para sobrevivência (Faria e
Baumgarten, 2007), e também porque elas funcionam bem como corredores ecológicos,
conectando biotas de fragmentos dentro da matriz cacaueira (Faria e Baumgarten, 2007).
Entretanto, a implementação das cabrucas – como em qualquer processo de modificação
significativa na dinâmica de um ecossistema - altera a composição da comunidade biológica na
medida em que favorece o estabelecimento de espécies oportunistas, adaptadas a ambientes
alterados e em processo de fragmentação (ver Avila-Flores e Fenton, 2005; Faria e
Baumgarten, 2007; Reitsma et al., 2001; Wickramasinghe et al., 2003). Vertebrados alados como os morcegos - são afetados em menor intensidade porque podem se mover
prontamente entre manchas de vegetação e sítios de alimentação diferentemente das
espécies não aladas (Avila-Flores e Fenton, 2005). A ocorrência de morcegos insetívoros em
dado local, portanto, depende de áreas que ofereçam a eles abrigo e oferta de alimento (AvilaFlores e Fenton, 2005).
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Observou-se uma predominância de molossídeos nas áreas de cabrucas provavelmente devido
à capacidade deste grupo em se adaptar a uma vasta amplitude de habitat – são morcegos
encontrados desde florestas a desertos, e até em espaços urbanos (Allison, 1989; Avila-Flores
e Fenton, 2005). Além disso, a presença de estruturas e construções nas cabrucas, tais como
pontes, barcaças (estruturas usadas na secagem das sementes do cacau), telhados de casas e
depósitos de artigos agrícolas, pode favorecer a presença de algumas espécies de molossídeos
neste ambiente, porque estas estruturas podem ser usadas como abrigos diurnos por eles
(Avila-Flores e Fenton, 2005).
Do ponto de vista da biologia das espécies, a diferente composição de sonotipos observada
nas áreas de mata e cabruca também pode ser explicada considerando a performance de
ecolocalização e adaptações morfológicas para o voo (Avila-Flores e Fenton, 2005; Schnitzler e
Kalko, 2001), além do comportamento (Avila-Flores e Fenton, 2005).
De maneira geral, molossídeos possuem alta carga alar (Norberg e Rayner, 1987), o que
permite voos mais rápidos, porém de baixa manobrabilidade (Avila-Flores e Fenton, 2005;
Jones e Rydell, 1994; Norberg e Rayner, 1987). A alta velocidade de voo os tornam menos
vulneráveis à predação, diferente de morcegos com menor carga alar, que possuem voos mais
lentos, em altura menor e que, portanto evitam voar em espaços abertos (Avila-Flores e
Fenton, 2005; Jones e Rydell, 1994).
Molossídeos possuem sinais de ecolocalização de banda-curta, duração longa e baixa
frequência (Avila-Flores e Fenton, 2005; Fenton et al., 1998), o que permite maior varredura
do espaço com seus sinais, além de detecção de presas maiores (Avila-Flores e Fenton, 2005; ;
Fenton et al., 1998; Jung et al. 2007; Schnitzler e Kalko, 2001). Estas características são ideais
para forrageio em espaços mais abertos e com menos obstáculos como as cabrucas, quando
comparadas aos fragmentos de mata mais complexos e fechados.
A navegação em espaços complexos e com obstáculos requer dos morcegos adaptações nos
sinais de ecolocalização que tragam para eles, informações não somente sobre detecção de
alvos, como também de classificação e separação dos objetos (Schnitzler e Kalko, 2001).
Insetívoros aéreos que voam em bordas, clareiras e por sobre o dossel da floresta precisam
evitar colisões com a vegetação próxima, além de discriminar presas potenciais dos demais
objetos de fundo (Jung et al. 2007; Schnitzler e Kalko, 2001). Embalonurídeos conseguem
forragear neste tipo de situação porque de maneira geral, emitem sinais mistos com um
componente qcf de alta frequência que fornecem informações sobre distância e direção dos
objetos (Jung et al. 2007; Schnitzler e Kalko, 2001); além de um distinto componente fm que
fornece informações sobre textura e localização dos alvos (Jung et al. 2007; Kalko e Aguirre,
2006; Schnitzler e Kalko, 2001; Weinbeer e Kalko, 2007).
Portanto, é provável que o maior número de registros de embalonurídeos na mata e de
molossídeos nas áreas de cabrucas (Figura 4) seja decorrente primeiro de adaptações nos
sinais de ecolocalização dos embalonurídeos que possibilitam a eles explorarem ambientes
mais complexos como bordas de mata, com grande eficácia, além de adaptação e dominância
dos molossídeos em áreas alteradas pelo homem como no caso das cabrucas. Entretanto, o
amortecimento dos sinais de ecolocalização na vegetação densa da mata pode ter favorecido o
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maior registro de passes de embalonurídeos neste ambiente, e dificultado o registro de
molossídeos e de alguns vespertilionídeos de área aberta. Deste modo, estudos
complementares que incluam uma medida quantitativa da cobertura de vegetação acima do
microfone, durante a gravação, se faz necessário para avaliar o nível amortecimento dos sinais
e a influência dele na obtenção dos registros acústicos.
Influência da saída dos abrigos no padrão temporal de atividade dos insetívoros aéreos
Adaptações nos sinais de ecolocalização e na morfologia das espécies também deve ter
influenciado o padrão temporal de atividade das assembleias nas áreas amostradas (Figura
5d), na medida que influencia o horário de saída do abrigo, e determinam os itens alimentares
que cada espécie é capaz de explorar (Duverge et al., 2000; Jones e Rydell, 1994).
O momento da saída do abrigo pelos morcegos durante o crepúsculo é moldado por pressões
seletivas, e difere entre as espécies devido às habilidades que elas desenvolveram para evitar
ataques de predadores, e competição por alimento com aves diurnas ainda ativas (Duverge et
al., 2000; Jones e Rydell, 1994). Está associado com a velocidade de voo, que por sua vez
depende da morfologia da asa, massa corpórea e carga alar (Jones e Rydell, 1994).
Espécies de voo rápido e alta carga alar – tais como os molossídeos (Fenton et al., 1998;
Norberg e Rayner, 1987), tendem a sair do abrigo mais cedo influenciadas por picos de
atividade de dípteros (Jones e Rydell, 1994). Por serem mais velozes em voo, elas possuem
menores chances de serem predadas por aves raptoras do que espécies de voo lento e baixa
carga alar, que tendem a emergir do abrigo mais tarde (ver Duverge et al., 2000; Jones e
Rydell, 1994). Estas têm sua atividade modelada independente do pico de atividade
crepuscular dos dípteros, compensando o retardo de saída do abrigo com a busca por outros
itens em sua dieta tais como mariposas (Fenton et al., 1998; Jones e Rydell, 1994).
O padrão temporal de atividade observado nas áreas de cabruca foi intenso nos primeiros
minutos, semelhante ao observado por Esbérard e Bergallo (2010) para a espécie Molossus
molossus. A predominância da família Molossidae neste ambiente (Figura 4) - e em especial os
sonotipos identificados pela classificação preditiva como pertencentes ao genêro Molossus
(57,15% dos registros), explica a semelhança no padrão de atividade nas cabrucas amostradas
com o estudo de Esbérard e Bergallo (2010). O mesmo padrão de intensa atividade em curtos
períodos de tempo foi observado por Fenton et al. (1998) para M. ater. O voo rápido dos
molossídeos em áreas abertas possibilita que eles tenham acesso a insetos suficientes para
cobrir custos energéticos do voo e de seu metabolismo básico em curtos intervalos de tempo
(Fenton et al., 1998).
A dominância de embalonurídeos na mata determinou o padrão de atividade mais constante
no decorrer da noite observado nesta assembleia. Por serem morcegos de voo mais lento, com
menor carga alar (exceto o gênero Taphozous) (Norberg e Rayner, 1987), adaptados a
forrageio próximo a vegetação (Jung et al., 2007; Kalko e Aguirre, 2006; Schnitzler e Kalko,
2001), e predadores preferencialmente de mariposas (Wei et al., 2008, Yancey, 1998), pode-se
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esperar que estas espécies retardem mais a emergência do abrigo a momentos de menor
luminosidade. Elas então seriam insetívoros adaptados a explorarem itens alimentares
disponíveis no decorrer da noite, tendo sua atividade menos influenciada pelo pico de
atividade dos dípteros. Entretanto, estudos complementares envolvendo atividade e
composição de dieta de insetívoros se faz necessários para corroborar ou não esta hipótese.
Além disso, fatores tais como precipitação, intensidade dos ventos, luminosidade da lua e
duração da noite influenciam a atividade dos insetívoros aéreos numa escala temporal
(Esbérard e Bergallo, 2010; Jones e Rydell, 1994; Kramer e Birney, 2001; Lee e Mccracken,
2001; Wei et al., 2008). Estes fatores somados a estratégia para evitar gasto energético
desnecessário – p.ex., períodos de baixa disponibilidade de alimento (Fenton et al., 1998), e
medo de predação (Duverge et al., 2000; Esbérard e Bergallo, 2010; Fenton et al., 1998; Jones
e Rydell, 1994), podem ter determinado os picos intercalados com importantes interrupções
de atividade em alguns períodos da noite (Figura 5d).
Vantagens do método em inventários e estudos de comunidade
O monitoramento acústico se mostra uma ferramenta útil para a conservação e conhecimento
da diversidade de morcegos nos trópicos porque consegue registrar em grande quantidade os
insetívoros aéreos - um grupo que normalmente passa despercebido nos inventários, porque
são pouco capturados em redes (Furey et al., 2009; Kalko e Aguirre, 2006; Kunz e Brock, 1975;
MacSwiney et al., 2008; MacSwiney et al., 2009). O uso desta técnica aliada a outras podem
produzir uma imagem mais real e menos distorcida da fauna de morcegos nos habitats e
paisagens (MacSwiney et al., 2008).
MacSwiney et al. (2008) conseguiram um acréscimo de 30% na representação da fauna de
morcegos na península de Yucatán no México. Este componente adicionado consistia
exclusivamente de insetívoros aéreos que foi acessado somente com detectores, aumentando
a riqueza da região de 26 para 37 espécies (MacSwiney et al., 2008).
Além disso, a ideia sobre o estado de conservação e os riscos que algumas espécies correm
vem sofrendo alterações com o uso de detectores (ver Kalko e Aguirre, 2006). Espécies antes
tidas como raras e de distribuição restrita – porque não haviam sido coletadas em décadas de
esforço com redes-de-neblinas são agora regularmente registradas com o uso de detectores,
tendo sua distribuição geográfica aumentada (Kalko e Aguirre, 2006).
No sul da Bahia, um esforço considerável em 14 municípios, resultou em 6576 capturas de 59
espécies (Faria e Baumgarten, 2007). A despeito das famílias de insetívoros aéreos mais
representativas, apenas cinco embalonurídeos, três molossídeos e um verpertilionídeo foram
registrados, e somente duas destas espécies foram capturadas com redes, sendo as demais
registradas em abrigos diurnos, em 16 anos de coletas (Faria e Baumgarten, 2007).
Aqui, em 24 noites de monitoramento obteve-se 1971 registros pertencentes a 24 sonotipos, o
que equivale a um valor 2,6 vezes maior na riqueza de insetívoros aéreos do sul da Bahia, se
cada sonotipo representar de fato uma espécie distinta. Os dados deste estudo mostram que a
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riqueza de ao menos duas famílias está subestimada: Vespertilionidae (06 sonotipos) e
Molossidae (12 sonotipos), número bem maior que 1 e 3 espécies capturadas respectivamente
até o momento. De fato, espécies que nunca foram capturadas na região como Lasiurus
cinereus, Myotis ruber e outras do gênero Eumops e Cynomops provavelmente são comuns,
como indica o desenho das chamadas e a classificação preditiva.
Entretanto, vale ressaltar que o uso de detectores para monitoramento de morcegos também
possui limitações, sobretudo para a família Phyllostomidae (Figura 04), onde o uso de redesde-neblina é mais apropriado (Kalko e Aguirre, 2006; MacSwiney et al., 2008) e deve ser usada
em conjunto com os detectores para a implementação de listas de espécies de morcegos mais
precisas nos ambientes (MacSwiney et al., 2008).
AGRADECIMENTOS
Ao CNPq pela bolsa de mestrado (processo n°:134027/2010-08) de Henrique Matheus Farias
permitindo a execução deste e de outros trabalhos sobre bioacústica de morcegos. A Luciano,
Fábio e Jéssica da Fazenda São Sebastião, Seu Jonca da Fazendo Igreja Adventista, e o pessoal
do ICMBio (Bruno Marchena em especial) por terem permitido e viabilizado as coletas nas
áreas de estudo. E aos colegas Leandro Oliveira, Paulo Ribeiro, Marcelino Diaz, Vanessa Lázaro,
Nereyda Falconí e Eduardo Barros pelo apoio em campo.
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CONSIDERAÇÕES FINAIS
As características peculiares dos sinais de ecolocalização dos morcegos permitiu o
desenvolvimento de uma metodologia que há mais de 30 anos vem conseguindo identificar as
espécies de morcegos acusticamente, além de realizar monitoramento de atividade delas nos
ambientes e no decorrer do tempo. Com o avanço da tecnologia nos últimos anos, e o
desenvolvimento de novos detectores de ultrassons; além de softwares que permitem análises
apuradas dos sinais, tem ocorrido um aumento tanto quantitativo quanto qualitativo nos
dados de pesquisas com a fauna de morcegos nos habitats e paisagens (Obrist et al., 2004a;
Obrist et al., 2004b). Ainda assim, no Brasil – um país megadiverso, onde a maioria de seu
território não possui sua fauna de morcegos inventariada - poucos estudos sobre
ecolocalização foram feitos, o que lança sérias dúvidas sobre o atual conhecimento da
diversidade de quirópteros.
Deste modo, se faz necessário que pesquisadores comecem a utilizar detectores em seus
estudos para que haja a criação de uma base de dados representativa, com a descrição dos
sonogramas de espécies que ocorrem neste país. Em médio prazo, isto permitirá o
monitoramento destas espécies com regularidade, possibilitando um acréscimo no número de
registros nos inventários biológicos e estudos de comunidade. O primeiro passo foi dado neste
trabalho, com a compilação de características acústicas de 32 espécies a partir de dados
disponíveis na literatura.
Esta base de dados pode (e deve) ser aperfeiçoada, na medida em que novas descrições forem
feitas e adicionadas ao banco. Também se faz interessante a construção um banco de dados
com as populações que ocorrem no Brasil, respeitando assim as peculiaridades dos habitats e
paisagens brasileiras, uma vez que a estrutura dos sinais de ecolocalização sofre a influência
do ambiente.
Este trabalho trará uma visão mais representativa e menos enviesada das assembleias de
morcegos nos ecossistemas, além de contribuir para conservação e manejo deles,
especialmente dos insetívoros aéreos. Esta é a principal conclusão do segundo capítulo, onde
após 24 noites de monitoramento de atividade obteve-se um valor 2,6 vezes maior na riqueza
de insetívoros aéreos do sul da Bahia do que em 16 anos de coleta com técnicas tradicionais
como as redes-de-neblina. Ao menos duas famílias: Vespertilionidae e Molossidae estão
subestimadas, e espécies que nunca foram capturadas devem ser comuns na região.
Entretanto, o uso desta técnica é limitado para morcegos que emitem chamadas de baixa
intensidade como os filostomídeos. Como esta família é a mais representativa nos trópicos, é
importante que os métodos de captura e monitoramento acústico sejam usados de maneira
conjunta para a construção de listas da fauna de morcegos mais completas.
50
MATERIAL SUPLEMENTAR: lista com descrição dos parâmetros acústicos de espécies que ocorrem no Brasil com potencial para identificação acústica
Tabela 1: Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes à família Emballonuridae com registro no Brasil (Média e desvio padrão). Shape, desenho; n, número de
chamadas analisadas; Dur, duração (ms); IPI, Intervalo entre pulsos (ms); MaxF, máxima frequência (kHz); 1°BW, band width do primeiro componente FM; BW CF, band width do
componente CF; 2°BW, comprimento do segundo band width.
Espécie
Desenho
n
Dur
sd (±)
IPI
sd (±)
MaxF
sd (±)
1° BW
sd (±)
BW CF
sd (±)
2° BW
sd (±)
Referência
Cormura brevirostris(low)
qcf+
12
8.2
2
119
45
25.2
1.5
1
1
1.5
1.3
0.6
0.6
Jung et al. 2007
C. brevirostris(middle)
qcf+
12
8.2
1.8
100
21
28.1
0.6
0.8
0.4
1.2
0.5
0.4
0.3
Jung et al. 2007
C. brevirostris(high)
qcf+
12
8.6
1.6
107
38
31.4
0.4
0.8
0.5
1.6
0.9
0.4
0.4
Jung et al. 2007
Cyttarops alecto
fm+_qcf_fm-
12
9.8
1.6
154
22
35.9
0.4
1.1
0.4
1.5
0.6
0.8
0.5
Jung et al. 2007
Diclidurus albus(low)
qcf-
12
9.4
4.7
317
43
23.5
0.3
0.2
0.1
0.7
0.2
0.1
0.2
Jung et al. 2007
D. albus(middle)
qcf-
12
9.6
5.7
162
28
23.5
0.3
0.2
0.1
0.7
0.2
0.1
0.2
Jung et al. 2007
D. albus(high)
qcf-
12
9.7
5
249
54
25.8
1.3
0.2
0.3
1
0.7
0.2
0.1
Jung et al. 2007
qcf-
9
9.6
2.2
170
34
31.6
1.6
0.4
0.3
1.1
0.4
1.3
0.2
Jung et al. 2007
Centronycteris maximiliani
D. ingens
D. isabella
D. scutatus
Peropteryx kappleri
P. leucoptera
P. Trinitatis
Rhynchonycteris naso
qcf_fm-
12
4.8
0.9
58
12
98.2
2.3
0.5
0.6
0.9
0.8
7.3
3.7
Jung et al. 2007
Saccopteryx bilineata(low)
fm+_qcf_fm-
12
7.5
1.5
73
17
44.5
1.3
1.4
1.1
0.8
0.4
0.7
0.7
Jung et al. 2007
S. bilineata(middle)
fm+_qcf_fm-
12
7.6
1.3
105
25
46.8
1.1
1
1.1
0.6
0.3
0.7
0.7
Jung et al. 2007
S. canescens
S. gymnura
S. leptura(low)
fm+_qcf_fm-
7.2
1.5
68
24
51.3
1.8
0.5
0.6
1.6
0.8
0.4
0.5
Jung et al. 2007
S. leptura(middle)
fm+_qcf_fm-
6.8
1.2
90
28
44.5
1.3
0.4
0.6
1.4
1.2
0.6
0.7
Jung et al. 2007
51
Tabela 2: Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes à família Molossidae com registro no Brasil (Média e desvio padrão). Shape, desenho; n, número de
chamadas analisadas; Dur, duração (ms); IPI, Intervalo entre pulsos (ms); SF, frequência inicial; EF, frequência final; MaxF, máxima frequência (kHz); MinF, menor frequência; PF,
pico de frequência. nd – dados não disponíveis.
Espécie
Desenho
n
Dur
sd (±)
IPI
sd (±)
SF
sd (±)
EF
sd (±)
MaxF
sd (±)
MinF
sd (±)
PF
sd (±)
Referência
qcf-_fm-
6
14.2
1.5
363
164
22.6
1.5
16.5
1.5
22.6
1.5
16.5
1.5
nd
nd
Marquez 2009
C. planirostris
qcf-_fm-
14
20.2
1.5
150.1
81.9
32.5
1.1
28.6
2.1
32.5
1.1
28.6
2.1
nd
nd
Marquez 2009
Eumops auripendulus
qcf-
337
21.2
4.8
573.2
297.4
21.3
2.3
17.4
1.7
21.3
2.3
17.4
1.7
nd
nd
Marquez 2009
qcf-
337
21.2
4.8
573.2
297.4
21.3
2.3
17.4
1.7
21.3
2.3
17.4
1.7
nd
nd
Marquez 2009
qcf-
50
57.9
22.8
136.9
29.4
8.2
0.5
6.8
0.3
8.2
0.5
6.8
0
7.4
0.37
Avila-Flores e Fenton 2005
Cynomops abrasus
C. greenhalli
C. milleri
C. paranus
E. Bonariensis
E. Delticus
E. glaucinus
E. hansae
E. maurus
E. patagonicus
E. perotis
E. Trumbulli
Molossops neglectus
M. temminckii
qcf+ / qcf+_qcf-
168
7.99
1.2
87.8
19.0
46.1
1.4
52.7
1.5
52.7
1.5
46.1
1.4
nd
nd
Marquez 2009
Molossus coibensis
qcf_fm-
104
13.6
2.7
151.6
88
33.9
2.1
30.0
2.7
33.9
2.1
30.0
2.7
nd
nd
Marquez 2009
M. currentium
qcf-/qcf-
177
14.6
1.9
176.8
113.6
31.3
1.9
27.8
2.6
31.3
1.9
27.8
2.6
nd
nd
Marquez 2009
M. molossus(low)
fm+_qcf-
15
11.35
1.2
200
1
nd
nd
32.1
1.1
35.3
0.9
32.1
1.1
34.5
1.0
Mora et al. 2004
M. molossus(high)
fm+_qcf-
15
11.5
1.1
200
1
nd
nd
37.3
1.4
40.5
1.5
37.3
1.4
39.6
1.4
Mora et al. 2004
qcf-
41
14
1.9
431.7
288
24.5
1.5
22.7
1.3
24.5
1.5
22.7
1.3
nd
nd
Marquez 2009
M. pretiosus
M. rufus
Neoplatymops mattogrossensis
Nyctinomops aurispinosus
52
N. laticaudatus
MacSwiney et al, 2002
N. macrotis
qcf-
60
18.6
4.4
1203
913.1
13.0
2.1
11.3
1.3
13.0
2.1
11.3
1.3
12
1.5
Avila-Flores e Fenton 2005
Promops centralis
qcf+
80
98.11
30.9
199.45
97.6
25.1
1.9
31.2
1.3
31.2
1.3
25.1
1.9
nd
nd
Marquez 2009
qcf-_fm-
130
13.7
2.2
239.7
91.8
30.3
5.3
26.3
3.6
30.3
5.3
26.3
3.6
27.5
3.8
Avila-Flores e Fenton 2005
P. Nasutus
Tadarida brasiliensis
Tabela 3: Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes à família Vespertilionidae com registro no Brasil (Média e desvio padrão). Shape, desenho; n, número de
chamadas analisadas; Dur, duração (ms); IPI, Intervalo entre pulsos (ms); SF, frequência inicial; EF, frequência final; MaxF, máxima frequência (kHz); MinF, menor frequência; PF,
pico de frequência. nd – dados não disponíveis.
Espécie
Desenho
n
Dur
sd (±)
IPI
sd (±)
SF
sd (±)
EF
sd (±)
MaxF
sd (±)
MinF
sd (±)
PF
sd (±)
Referência
fm-_qcf
6
8.4
2.1
nd
nd
34.3
1.7
37.4
2.0
34.3
1.7
37.4
2.0
nd
nd
Rydell et al 2002.
fm-qcf
918
8.48
2.5
28.2
4.7
21.6
1.9
28.2
4.7
21.6
1.9
nd
nd
O'Farrel et al. 2000.
fm-_qcf
6
9.1
1.9
32.2
2.9
28.6
2.7
32.2
2.9
28.6
2.7
nd
nd
Rydell et al 2002.
Eptesicus andinus
E. Brasiliensis
E. chiriquinus
E. Diminutus
E. furinalis
E. taddeii
Lasiurus blossevillii
L. castaneus
L. cinereus
L. ebenus
L. ega
nd
nd
L. egregius
L. salinae
53
Histiotus alienus
H. laephotis
H. montanus
H. velatus
Myotis albescens
fm-qcf
2
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
43
nd
Surlykke & Kalko 2010.
M. nigricans(open space)
fm-_qcf
370
7.2
0.3
106.2
11.2
59.9
0.6
50.9
0.6
59.9
0.6
50.9
0.6
54.3
0.4
Siemers et al. 2001
M. nigricans(Edge & Gap)
fm-_qcf
430
4.3
0.5
67.6
13.1
95.4
4.7
51.6
1.1
95.4
4.7
51.6
1.1
55
1.2
Siemers et al. 2001
M. riparius
fm-_qcf
4.5
0.7
M. ruber
fm-_qcf
5
M. levis
58
50
58
50
Siemers et al. 2001
65
58
65
58
Siemers et al. 2001
M. simus
Rhogeessa hussoni
R. io
54
Tabela 4: Estatística descritiva de parâmetros acústicos das espécies pertencentes a cinco famílias com registro no Brasil (Média e desvio padrão). Shape, desenho; n, número de chamadas
analisadas; Dur, duração (ms); IPI, Intervalo entre pulsos (ms); SF, SF, frequência inicial; EF, frequência final; MaxF, máxima frequência (kHz); 1°BW, band width do primeiro
componente; 2°BW, band width do segundo componente. nd – dados não disponíveis.
Família
Espécie
Desenho
n
Dur
Furipteridae
Furipterus horrens
nd
nd
Mormoopidae
Pteronotus gymnonotus
Mormoopidae
P. parnellii
Mormoopidae
P. personatus
Natalidae
Natalus espiritusantensis
Noctilionidae
sd
IPI
sd
SF
sd
EF
sd
PF
1
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
150
sd
MaxF
sd
1º BW
sd
2º BW
sd
120
Fenton et al. 1999
fm+_qcf_fm-
5
7.0
0.3
nd
nd
65.9
0.9
62.9
1.9
65.9
0.9
62.9
1.9
Noctilio albiventris(cf)
fm+_qcf_fm-
26
9.7
0.7
140
99.0
72.8
1.3
67
4.1
72.8
1.3
67
4.1
Noctilionidae
N. albiventris(cf-fm)
qcf_fm-
26
9.7
0.7
140
99.0
67
4.1
nd
nd
67
4.1
nd
nd
Noctilionidae
N. albiventris(fm)
fm-
4
19
2.8
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
Noctilionidae
N. leporinus(cf)
fm+_qcf_fm-
107
13.3
1.0
98.8
54.1
57.3
1.5
57.3
1.5
57.3
1.5
1.5
nd
nd
Noctilionidae
N. leporinus(cf-fm)
qcf_fm-
107
13
1.3
98.8
54.1
57.3
1.5
nd
nd
57.3
1.5
nd
nd
nd
Thyropteridae
Thyroptera devivoi
Thyropteridae
T. discifera
Thyropteridae
T. lavali
Thyropteridae
T. tricolor
57.3
nd
Referência
nd
nd
nd
nd
Rydell et al 2002.
5.6
0.7
nd
nd
Kalko et al. 1998
5.5
1.6
2
Kalko et al. 1998
nd
nd
Kalko et al. 1998
nd
nd
Schnitzler & Kalko 1994
3.6
Schnitzler & Kalko 1994
17.2
25.9
55
MATERIAL SUPLEMENTAR: Oscilograma e Espectrograma com sinais de ecolocalização de um insetívoro aéreo
Fase de busca
Fase de aproximação
Feeding buzz
Pausa
Fase de busca
Tempo (ms)
Figura 1: Oscilograma (superior) e Espectrograma (inferior) mostrando o comportamento típico de ecolocalização de um insetívoro aéreo durante uma
gravação completa de uma chamada de ecolocalização. As três fases (busca, aproximação e Feeding buzz) estão indicadas por chaves.
56
Figura 2: Os três tipos básicos de sinais de ecolocalização durante a fase de busca segundo Schintzler e Kalko (2001). Sinais de Banda-larga são mais
apropriados em ambientes complexos, com grande quantidade de alvos, tais como o interior da vegetação; sinais de banda-curta são mais adequados para
ambientes abertos sem obstáculos; e sinais mistos são apropriados para situações onde o morcego forrageia em espaços livres, porém próximo a obstáculos
de fundo, como bordas e clareiras de vegetação.
57
58

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