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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
PADRÃO ALIMENTAR DE MORCEGOS FRUGÍVOROS
EM ÁREAS ALTERADAS NA AMAZÔNIA CENTRAL
Paulo Estefano Dineli Bobrowiec
Dissertação apresentada à Coordenação do
Programa de Pós-graduação em Biologia
Tropical e Recursos Naturais do convênio
Instituto
Nacional
de
Pesquisas
da
Amazônia/Universidade Federal do Amazonas
como parte dos requisitos para obtenção do
título de Mestre em Ciências Biológicas, área
de concentração em Ecologia.
Orientador:
Dr. Rogério Gribel Soares Neto
Manaus, AM
2003
ii
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
PADRÃO ALIMENTAR DE MORCEGOS FRUGÍVOROS
EM ÁREAS ALTERADAS NA AMAZÔNIA CENTRAL
Apoio: PDBFF – Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos
Florestais
WWF/Brasil – Programa Sociedade & Natureza
Banca Examinadora:
Dr Rogério Gribel – INPA, CPBO
Dr Renato Cintra – INPA, CPEC
Dr Fernando Passos – UFPR, Curitiba/PR
Dr Mauro Galetti – UNESP, Rio Claro/SP
Dr Wilson Uieda – UNESP, Botucatu/SP
Manaus, AM
2003
iii
AGRADECIMENTOS
Aos meus pais Antônio e Maria Aparecida pelo carinho e constante apoio durante toda
minha vida acadêmica, principalmente por suportarem a distância e a minha ausência quando
quis trilhar meus rumos nestas terras longínquas.
Ao CNPq pela bolsa de mestrado (Processo: 133388/2001-8) e ao suporte financeiro
do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais administrado (PDBFF) e World
Wildlife Fund (WWF-Brazil) através do Programa Sociedade e Natureza (Processo: CSR 2502001).
À Rogério Gribel pela orientação, quando possível, no mestrado e pela força e
estímulo para eu continuar a trabalhar na Amazônia. Aos membros da banca da aula de
qualificação Dr. Renato Cintra, Dra. Rita Mesquita e Dr. Wilson Spironello pelos valiosos
comentários e sugestões em diversas partes do trabalho.
Aos ajudantes de campo do PDBFF José Francisco Tenaçol Jr, Ocírio “Juruna” de
Souza Pereira, Osmaildo Ferreira da Silva e Alaercio “Leo” Marajó dos Reis que me
ensinaram as primeiras lições sobre ecologia de morcegos da Amazônia.
Aos moradores permanentes da casa da Colina do Aleixo (colina do desleixo), Felipe
Rego, Ivo “ogro” Rohling Ghizoni Junior, Luiz “monstro” Henrique Claro Junior, Fernando
“Filé” Loschiavo Raeder (quase permanente).
Aos amigos do mestrado em Ecologia Felipe, Thiago “Capi”, Fernando “Filé”,
Fernando “Feti”, Ivo, Ciro, Mariana, Obed, Ingrid, Elildo, Deise, Delmo, Ivan “sugestion”
Cortez e Patrícia que quando pensei que a vida ia ficar mais séria no mestrado, me mostraram
que estava muito enganado.
Por fim, a todas as amizades que fiz no INPA e em Manaus.
iv
Bobrowiec, Paulo Estefano Dineli
Padrão alimentar de morcegos frugívoros em áreas alteradas na Amazônia Central./Paulo
Estefano Dineli Bobrowiec.- Manaus: INPA/UFAM, 2003.
Dissertação de Mestrado.
1. Morcegos 2. Frugivoria 3. Dispersão de sementes 4. Áreas alteradas 5. Pasto
abandonado 6. Capoeira 7. Comunidade 8. Freqüência de captura 9. Amazônia Central
I.Título.
Sinopse: Esta dissertação teve com propósito geral estudar a composição da comunidade de
morcegos em três tipos de vegetação alterada na Amazônia Central, incluindo pasto
abandonado, capoeira dominado por Vismia e capoeira dominada por Cecropia, com
ênfase na freqüência de captura das seis espécies de morcegos mais abundantes, a padrão
alimentar desses morcegos frugívoros, sua sobreposição alimentar, variação temporal do
padrão e da sobreposição alimentar e suas conseqüências para a dispersão de sementes e
recuperação de áreas degradadas.
Palavras chave: Morcegos, frugivoria, dispersão de sementes, áreas alteradas, pasto
abandonado, capoeira, comunidade, freqüência de captura, Amazônia Central
Key words: bats, frugivory, seed dispersal, altered areas, abandoned pasture, capoeira,
community, capture rate, Central Amazon
v
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS....................................................................................................................... vi
LISTA DE TABELAS...................................................................................................................... vii
RESUMO........................................................................................................................................... viii
INTRODUÇÃO GERAL................................................................................................................. 01
CAPÍTULO 1.
DIVERSIDADE E ABUNDÂNCIA DE MORCEGOS EM TRÊS TIPOS DE VEGETAÇÃO
ALTERADA NA AMAZÔNIA CENTRAL
Introdução........................................................................................................................................... 04
Material e métodos............................................................................................................................. 07
Área de estudo.............................................................................................................................. 07
O Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais............................................................ 07
Áreas amostradas: pastos abandonados, capoeiras de Vismia e capoeiras de Cecropia.............. 07
Captura dos morcegos.................................................................................................................. 08
Resultados........................................................................................................................................... 10
Dados gerais................................................................................................................................. 10
Recaptura dos morcegos............................................................................................................... 11
Discussão............................................................................................................................................ 13
Freqüência de captura dos morcegos........................................................................................... 13
Recaptura dos morcegos............................................................................................................... 15
Considerações sobre a comunidade de morcegos em áreas alteradas.......................................... 16
CAPÍTULO 2.
PADRÃO ALIMENTAR DAS SEIS ESPÉCIES DE MORCEGOS FRUGÍVOROS MAIS
ABUNDANTES EM ÁREAS ALTERADAS NA AMAZÔNIA CENTRAL
Introdução........................................................................................................................................... 23
Material e métodos............................................................................................................................. 26
Composição alimentar dos morcegos frugívoros......................................................................... 26
Sobreposição alimentar entre os morcegos frugívoros................................................................ 27
Disponibilidade de recurso alimentar.......................................................................................... 27
Resultados........................................................................................................................................... 29
Disponibilidade de recurso alimentar.......................................................................................... 29
Composição alimentar dos morcegos frugívoros........................................................................ 29
Variação temporal da composição e da sobreposição alimentar................................................. 31
Discussão............................................................................................................................................ 33
Composição alimentar dos morcegos frugívoros......................................................................... 33
Variação temporal da composição e da sobreposição alimentar.................................................. 37
Conseqüências para a dispersão de sementes............................................................................... 38
CONCLUSÕES................................................................................................................................. 48
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................................................... 49
vi
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1.
Figura 1. Imagem de satélite das áreas do PDBFF com destaque das fazendas Porto Alegre,
Dimona e Esteio, incluindo os acampamentos Cidade Powell e Colosso da fazenda
Esteio (Landsat TM 5, 4, 3 – RGB, fonte: INPE 1995). Verde escuro representa áreas
de mata primária, verde claro representa áreas de vegetação secundária e em rosa as
áreas de pasto abandonado, clareiras e rodovias..............................................................
Figura 2. Imagem de satélite das fazendas Porto Alegre (a), Dimona (b), Cidade Powell e Esteio
(c) com os locais onde as redes foram armadas no pasto abandonado (PA), capoeira
de Vismia (CV) e capoeira de Cecropia (CC). Verde escuro representa áreas de mata
primária, verde claro representa áreas de vegetação secundária e em rosa as áreas de
pasto abandonado e clareiras............................................................................................
Figura 3. Médias pluviométricas das Fazendas Dimona, Porto Alegre e Esteio do PDBFF de
dados coletados entre 1996 e 2001. Barras verticais finas indicam desvio padrão..........
Figura 4. Média e desvio padrão (barras finas verticais) do número de morcegos capturados,
dividido pelo esforço em hora-rede das seis espécies de morcegos mais abundantes
em três tipos de vegetação em crescimento secundário (pasto abandonado, capoeira de
Vismia e capoeira de Cecropia) do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. Letras
diferentes indicam diferença significativa usando ANOVA (P < 0,05). n = número de
morcegos capturados........................................................................................................
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CAPÍTULO 2.
Figura 1. Fenologia de frutificação de seis espécies quiropterocóricas nas áreas alteradas do
PDBFF.............................................................................................................................
Figura 2. Análise de componentes principais (PCA) da freqüência de consumo de frutos das seis
espécies de morcegos mais abundantes nas áreas com vegetação em crescimento
secundário no PDBFF, Manaus, Amazônia Central. CPER = Carollia perspicillata,
CBRE = Carollia brevicauda, ACON = Artibeus concolor, RPUM = Rhinophylla
pumilio, STIL = Sturnira tildae, SLIL = Sturnira lilium.................................................
Figura 3. Índice de sobreposição alimentar de Morisita entre as seis espécies de morcegos mais
abundantes nas áreas com vegetação em crescimento secundário nas áreas do PDBFF,
Manaus, Amazônia Central. CPER = Carollia perspicillata, CBRE = Carollia
brevicauda, ACON = Artibeus concolor, RPUM = Rhinophylla pumilio, STIL =
Sturnira tildae, SLIL = Sturnira lilium............................................................................
Figura 4. Freqüência de consumo de frutos pelos morcegos C. perspicillata, S. tildae e S. lilium,
nas quatro estações do ano nas áreas alteradas do PDBFF, Manaus, Amazônia
Central. Na legenda, as letras das estações representam meses.......................................
Figura 5. Variação sazonal do índice de sobreposição alimentar de Morisita entre três espécies
de morcegos nas áreas alteradas do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. CPER = C.
perspicillata, STIL = S. tildae, SLIL = S. lilium. As letras abaixo de cada estação
representam meses...........................................................................................................
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vii
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1.
Tabela 1. Espécies de morcegos, número de indivíduos capturados e número de amostras fecais
coletadas (entre parênteses) em três tipos de vegetação em crescimento secundário do
PDBFF, Manaus, Amazônia Central................................................................................ 21
Tabela 2. Dados de recaptura de quatro espécies de morcegos em três tipos de vegetação em
crescimento secundário nas áreas do PDBFF, Manaus, Amazônia Central.................... 21
CAPÍTULO 2.
Tabela 1. Número de amostras fecais com sementes e insetos e freqüência relativa (entre
parênteses) por espécie de planta, coletadas das seis espécies de morcegos mais
abundantes nas áreas com vegetação em crescimento secundário do PDBFF, Manaus,
Amazônia Central.............................................................................................................
Tabela 2. Autovetores dos dois primeiros eixos da Análise de Componentes Principais (PCA)
dos dados de freqüência de frutos consumidos pelas seis espécies de morcegos mais
abundantes nas áreas com vegetação em crescimento secundário do PDBFF, Manaus,
Amazônia Central. ...........................................................................................................
Tabela 3. Número de amostras com sementes e freqüência relativa (entre parênteses) por
espécies de planta coletadas dos morcegos Carollia perspicillata e C. brevicauda nas
áreas com vegetação em crescimento secundário do PDBFF, Manaus, Amazônia
Central. No cálculo da freqüência de cada espécies de planta coletada não foi incluído
as amostras com insetos....................................................................................................
Tabela 4. Número de amostras com sementes e freqüência relativa (entre parênteses) por
espécies de planta coletadas dos morcegos Rhinophylla pumilio e Artibeus concolor
em cada tipo de vegetação em crescimento secundário nas áreas do PDBFF, Manaus,
Amazônia Central. No cálculo da freqüência de cada espécies de planta coletada não
foi incluído as amostras com insetos................................................................................
41
41
42
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viii
RESUMO
Na região Neotropical, morcegos frugívoros desempenham um importante papel na
regeneração de áreas degradadas, através da dispersão de sementes de plantas dos estágios
iniciais de sucessão. Neste estudo foi investigada a freqüência do uso de habitat e o padrão
alimentar das espécies de morcegos frugívoros mais abundantes em três tipos de vegetação
em crescimento secundário no PDBFF, Amazônia Central: pasto abandonado, capoeira de
Vismia e capoeira de Cecropia. Em 57 noites (1503 hora-rede) foram capturados 1680
morcegos de 27 espécies, das subfamílias Mormoopidae (1 spp) e Phyllostomidae (26 spp).
Destas espécies, seis representaram 95 % das capturas. Carollia perspicillata, o morcego mais
capturado nos três ambientes estudados (65 % das capturas), C. brevicauda e Artibeus
concolor não tiveram diferença na freqüência de captura por tipos de vegetação secundária,
enquanto que Sturnira tildae e S. lilium tiveram freqüência de captura maior no pasto
abandonado (89 e 99 %, respectivamente). Somente Rhinophylla pumilio teve suas capturas
concentradas
nas
capoeiras.
Morcegos
da
subfamília
Phyllostominae
ocorreram
principalmente nas capoeiras de Cecropia com estágio mais avançado de recuperação,
atuando como bons indicadores do nível de perturbação do ambiente. A análise das 1351
amostras fecais destas seis espécies de morcegos indicou seletividade da dieta, com as três
espécies de Carollinae e A. concolor consumindo principalmente Vismia, enquanto que nas
duas espécies de Sturnira predominou Solanum, embora S. tildae tenha consumido 38 % de
Vismia comparado com 42 % de Solanum. A especialização da dieta dos morcegos pode ser
explicada pela abundância de recurso nas áreas alteradas do PDBFF e a disponibilidade de
frutos ao longo de todo ano. O nível de sobreposição foi alto entre os morcegos, devido
principalmente ao consumo de Vismia, exceto em S. lilium. A composição da dieta dos
morcegos não variou sazonalmente.
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PADRÃO ALIMENTAR DE MORCEGOS FRUGÍVOROS EM ÁREAS ALTERADAS
NA AMAZÔNIA CENTRAL
INTRODUÇÃO GERAL
A fragmentação florestal é um fenômeno comum nas regiões tropicais. Este tipo de
impacto altera as características ecológicas do local, como a riqueza de espécies e sua
abundância, podendo levar a grandes taxas de extinção (Cuarón 2000). Nos últimos 45 anos,
mais de 20 milhões de hectares de floresta na Amazônia Central foram convertidos em
pastagens para gado e plantações (Laurance et al. 2001). A rápida conversão da floresta em
pastos e plantações é o uso comercial da terra mais praticado e o maior responsável pela
fragmentação da floresta (Uhl e Vieira 1989, Nepsted et al. 1996). Isso pode causar um
aumento do carbono relançado para a atmosfera, maior freqüência de incêndios e possível
perda da biodiversidade (Laurance 1998). Com a queda da produtividade, devido à
compactação, erosão e baixa fertilidade do solo, muitas pastagens na Amazônia Central são
abandonadas, não usadas mais do que dez anos (Nepsted et al. 1996).
O desmatamento transforma a paisagem Amazônica em um mosaico de vegetação,
onde podem ser encontradas em um mesmo local, áreas de pasto e plantações, vegetação de
crescimento secundário em diferentes níveis sucessionais, fragmentos florestais e mata
contínua (Nepsted et al. 1996). Neste mosaico, diversos fragmentos de mata primária tornamse isolados, mantendo algum grau de conectividade com fragmentos vizinhos ou com a mata
contínua, através de habitats modificados com vegetação em crescimento secundário. No
entanto, a conectividade entre fragmentos depende do grau de perturbação, ou regeneração, da
vegetação secundária circundante e das características biológicas das espécies que a utilizam.
Outro fator importante que possibilita a conectividade entre fragmentos é a heterogeneidade
da vegetação secundária, caracterizada pelo tamanho, distância com a mata contínua, estágio
de regeneração, tipo de uso da terra e tempo em que ela foi ocupada. Isso conseqüentemente
influencia a composição e o grau de complexidade da vegetação secundária, podendo afetar
significativamente as taxas de colonização e permeabilidade da vegetação secundária
(Metzger 1999).
Dentro de uma perspectiva de conservação, o valor da vegetação secundária é de
difícil avaliação, mas do mesmo modo é importante para a dinâmica de fragmentos florestais
(Gascon 1999). Dependendo da similaridade com a floresta primária, áreas em crescimento
secundário podem funcionar como um importante filtro seletor de espécies, influenciando a
2
composição e a dinâmica da comunidade de vertebrados local (Offerman et al. 1995, Gascon
et al. 1999). Em determinados casos, espécies tolerantes podem invadir fragmentos florestais,
alterando a composições de alguns grupos (Tocher 1998).
A capacidade das espécies de sobreviverem à fragmentação esta relacionada com a sua
habilidade em explorar ambientes modificados ou atravessar de um fragmento para outro.
Espécies tolerantes a áreas extensamente degradadas, possivelmente são menos vulneráveis a
fragmentação, enquanto que espécies não tolerantes normalmente diminuem sua população ou
desaparecem, podendo em alguns casos permanecer isoladas nos fragmentos maiores de mata
primária (Gascon et al. 1999, Sampaio 2000).
O uso de ambientes modificados depende das características biológicas das espécies e
do modo como utilizam os recursos existentes. Morcegos, por exemplo, podem ser menos
sensíveis aos efeitos da fragmentação devido sua capacidade de vôo (Fleming et al. 1972,
Heithaus e Fleming 1978). Isso os permite deslocar grandes distâncias de um fragmento a
outro utilizando áreas com vegetação secundária (Estrada e Coates-Estrada 2001, Estrada e
Coates-Estrada 2002). Para morcegos frugívoros, a vegetação secundária desempenha um
importante papel como fonte de alimento, particularmente pela presença de espécies de
plantas pioneiras (Bonaccorso e Gush 1987, Fleming 1993, Galindo-González 1998). O
aumento da abundância de morcegos frugívoros em áreas de vegetação secundária é causado
pelos gêneros Carollia, Artibeus e Sturnira (Brosset et al. 1996, Sampaio 2000, Schulze et al.
2000, Estrada e Coates-Estrada 2001, Estrada e Coates-Estrada 2002). Por outro lado,
diversos estudos têm demonstrado a vulnerabilidade de morcegos à fragmentação, no qual
algumas espécies respondem negativamente aos efeitos da perda da floresta primária e ao uso
de áreas com vegetação secundária (Brosset et al. 1986, Fenton et al. 1992, Kalko 1998,
Cosson et al. 1999b, Schulze et al. 2000, Medellín et al. 2000, Estrada e Coates-Estrada
2002). Sampaio (2000) observou que pequenos fragmentos (1 ha) possuem menor riqueza de
espécies de morcegos, bem como abundância relativa menor das espécies consideradas
comuns. Morcegos insetívoros “gleaning” como Tonatia silvicola, por exemplo, possuem área
de forrageio pequena e dificilmente usam áreas abertas (Kalko et al. 1999). Tal
comportamento faz com que estes morcegos sejam restritos a áreas de floresta primária ou
fragmentos maiores, a fim de manter sua população em tamanho estável (Sampaio 2000).
Morcegos da subfamília Phyllostominae, em geral são bons indicadores do nível de
perturbação de um determinado ambiente, pois são especialistas por tipo de habitat, condições
estas encontradas em áreas mais complexas de mata primária (Wilson et al. 1996, Medellín et
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al. 2000). A presença de morcegos da subfamília Phyllostominae pode inferir um grau menor
de perturbação ambiental (Fenton et al. 1992, Wilson et al. 1996, Medellín et al. 2000).
Embora vários estudos mostram a dinâmica da comunidade de morcegos em
ambientes alterados (Wilson et al. 1996, Brosset et al. 1996, Sampaio 2000, Schulze et al.
2000, Estrada e Coates_Estrada 2001 e 2002), poucos levam em consideração como a
comunidade de morcegos
responde a diversidade de ambientes que compõe áreas em
regeneração (Medellín et al. 2000). No PDBFF, as áreas de vegetação em crescimento
secundário são constituídas por pastos abandonados, capoeiras dominadas por Vismia e
capoeiras dominadas por Cecropia (Mesquita et al. 1999, Moreira 2003). Nestes locais,
capoeiras de Cecropia são mais permeáveis a comunidade de aves de sub-bosque do que
capoeiras de Vismia, demonstrando que a comunidade de aves pode ser afetada pelo tipo de
vegetação dominante (Bierregaard e Stouffer 1997, Fonseca 2001).
No presente estudo são explorados dois aspectos da comunidade de morcegos nos três
principais tipos de áreas alteradas do PDBFF, pasto abandonado, capoeira dominada por
Vismia e capoeira dominada por Cecropia, dividindo esta dissertação em dois capítulos. No
primeiro capítulo, foi realizado um estudo comparativo da freqüência de captura de morcegos
nos três tipos de vegetação alterada, com ênfase nas seis espécies de morcegos mais
abundantes. A partir desses dados, o segundo capítulo explora o padrão alimentar dessas seis
espécies de morcegos frugívoros, procurando analisar as espécies de plantas consumidas, a
taxa de consumo de frutos, o nível de sobreposição da dieta e variação temporal do uso desses
recursos.
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CAPÍTULO 1
DIVERSIDADE E ABUNDÂNCIA DE MORCEGOS EM TRÊS TIPOS DE
VEGETAÇÃO ALTERADA NA AMAZÔNIA CENTRAL
INTRODUÇÃO
Grandes áreas da floresta Amazônica são abertas a cada ano para a implantação de
áreas agrícolas e principalmente pastagens para gado (Uhl 1988, Uhl e Vieira 1989, Nepsted
et al. 1996, Fearnside 1990, Laurance 1999, Laurance 2001). Este tipo de prática, transforma
rapidamente grandes extensões de floresta contínua em uma paisagem fragmentada cercada
por vegetação secundária em diversos estágios de crescimento. Com o aumento da
fragmentação, diversos estudos têm sido conduzidos na região Amazônica com o intuito de
avaliar os efeitos da perda da floresta sobre a diversidade animal (Offerman et al. 1995,
Cosson et al. 1999a, Gascon et al. 1999). Estes estudos têm mostrado que várias espécies
animais não são tolerantes a fragmentação ou a áreas com vegetação secundária (Malcolm
1995, 1997, Stouffer e Bierregaard 1995, Tocher 1998, Sampaio 2000). Tais perdas de
diversidade podem afetar os diferentes processos de interação entre animais e plantas,
responsável pelo fluxo gênico entre populações (da Silva et al. 1996, Nathan e Muller-Landau
2000, Howe e Miriti 2000, Godoy e Jordano 2001, Ingle 2003). Neste contexto, morcegos são
um importante grupo de estudo devido a sua abundância, riqueza de espécies e principalmente
pelo papel ecológico que desempenham (Fleming 1993, Fleming e Sosa 1994, Brosset et al.
1996).
Devido a sua variedade de itens alimentares, que inclui frutos, folhas, néctar, pólen,
insetos, sangue e pequenos vertebrados, morcegos realizam um papel crucial na polinização,
dispersão de sementes e predação de insetos em ambientes tropicais (Fleming 1982). Em
particular, a dispersão de sementes por morcegos contribui para os processos responsáveis
pela regeneração de áreas degradadas. Muitas espécies de plantas pioneiras são consumidas
por morcegos, que por sua vez podem transportar suas sementes para clareiras e áreas
degradadas (Medellín e Gaona 1999, Galindo-González 2000). Neste contexto, estudos da
estrutura e função da comunidade de morcegos podem avaliar como mudanças ambientais
provocadas pelo homem interferem nas relações ecológicas e no papel que estes vertebrados
desempenham.
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Na região Neotropical, morcegos representam a segunda ordem com maior
diversidade entre os mamíferos, ficando atrás somente dos roedores (Voss e Emmons 1996,
Emmons e Feer 1997). Em geral, existem mais espécies de morcegos em um mesmo local do
que todas as outras espécies de mamíferos combinadas. Cerca de 40 % dos mamíferos de uma
região podem ser morcegos (Emmons e Feer 1997). No Brasil, morcegos constituem
aproximadamente um terço da fauna de mamíferos, onde já foram identificadas 137 espécies
(Marinho-Filho e Sazima 1998). A Amazônia possui a maior riqueza entre os outros biomas
brasileiros, com 117 espécies, dos quais 13 (11,1 %) são endêmicas (Marinho-Filho e Sazima
1998).
Estudos sobre os efeitos da perda da floresta na estrutura da comunidade de morcegos
(Fenton et al. 1992, Brosset et al. 1996, Kalko 1998, Sampaio 2000, Schulze et al. 2000,
Estrada e Coates-Estrada 2001, 2002), mostraram que espécies da subfamília Phyllostominae
respondem negativamente a fragmentação, funcionando como indicadores de perturbação do
ambiente (Wilson et al. 1996, Medellín et al. 2000). Cosson et al. (1999b) constataram que a
fragmentação da floresta com a formação de ilhas após a construção de uma hidroelétrica
alterou a guilda de morcegos frugívoros e nectarívoros na Guiana Francesa. Estes autores
sugerem que as ilhas de floresta cercas por água devido a inundação, impossibilitou o uso
destas áreas como habitat permanente pelos morcegos, possivelmente por causa da baixa
disponibilidade de alimento e abrigo, uma vez que as áreas circundantes das ilhas não são
formadas por algum tipo de vegetação.
Law et al. (1999) alertam quanto a escala apropriada para investigar a sensibilidade
dos morcegos à fragmentação, em resposta as longas distâncias que esses animais podem
voar. Neste contexto, as áreas do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais
(PDBFF), na Amazônia Central, propiciam condições em grande escala necessárias para
estudos dos efeitos da fragmentação sobre a estrutura da comunidade de morcegos. O PDBFF
é constituído por um mosaico de vegetação de terra firme, onde são encontrados áreas de mata
contínua, fragmentos florestais, pastos abandonados e vegetação secundária. Sampaio (2000)
e Bernard (2001a) registraram 76 espécies de morcegos no PDBFF, em inventários realizados
nesse mosaico de ambientes e no dossel de áreas de mata contínua. Em especial, Sampaio
(2000) observou que a riqueza de espécies de morcegos diminui em fragmentos e nas áreas de
pasto abandonado. No entanto, seu estudo não aborda os diferentes tipos de vegetação que
formam as áreas de crescimento secundário do PDBFF, como as capoeiras com regeneração
por Vismia e Cecropia. Considerando estas diferenças das áreas de vegetação secundária, o
presente estudo teve como propósito: (1) identificar as espécies de morcegos que utilizam
6
áreas de pasto abandonado, capoeira dominada por Vismia e capoeira dominada por Cecropia
no PDBFF, (2) verificar se a freqüência de captura das espécies de morcegos pode ter sido
influenciada pelo tipo de vegetação alterada dominante e (3) discutir como a esses diferentes
ambientes alterados afetaram a comunidade de morcegos local.
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MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF)
O estudo foi conduzido nas áreas do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos
Florestais (PDBFF) (Figura 1 e 2), localizadas no Distrito Agropecuário da SUFRAMA, cerca
de 80 Km ao norte de Manaus, AM (2o25’S; 59o50’W). O PDBFF é um projeto cooperativo
entre o Instituto Smithsonian e o INPA, com principal propósito de estudar os efeitos da
fragmentação da floresta sobre a biodiversidade vegetal e animal da Amazônia Central. Sua
área consiste em aproximadamente 40 x 10 km de floresta de terra-firme, a 30-125 m acima
do nível do mar, formada por floresta contínua, fragmentos florestais de 1, 10 e 100 ha
(criados intencionalmente pelo PDBFF), vegetação em crescimento secundário e pastagens
abandonadas (Figura 1). A pluviosidade anual é de 2200 a 2600 mm de chuva por ano, com
estação chuvosa de janeiro a maio e estação seca de junho a dezembro (Figura 3) com
temperatura média anual de 26,7 oC.
Áreas amostradas: pastos abandonados, capoeiras de Vismia e capoeiras de Cecropia
Nos anos 70, uma larga área ao norte de Manaus foi destinada a um programa de
estabelecimento de pastagens para gado. Com incentivos governamentais, áreas de floresta
primária deram lugar a grandes pastagens entre 5.000-10.000 ha. Estas fazendas foram criadas
no início dos anos 80, pela derrubada e subseqüente queima da floresta. Muitas destas
fazendas foram mantidas por 5-10 anos e posteriormente desativadas devido ao declínio da
produtividade das atividades pastoris e fim dos incentivos governamentais. A recuperação
dessas áreas é difícil e demorada, mas duas trajetórias são dominantes: em áreas onde a
floresta foi somente cortada e não queimada, a regeneração é dominada por espécies de
Cecropia, enquanto que em áreas onde a floresta foi cortada e queimada sob um intenso uso
do gado (acima de 5 anos), a vegetação é dominada por espécies de Vismia (Williamson et al.
1998). Este tipo de floresta secundária, com 15-20 m de altura, é chamada de capoeira e
dependendo do tipo de vegetação dominante pode ser referida como capoeira de Vismia ou
capoeira de Cecropia. As áreas que constituem o PDBFF tiveram histórico de uso da terra
diferente, predominando assim, um tipo de vegetação secundária, no qual as capoeiras onde a
floresta foi queimada, 79 % da vegetação foi formada por Vismia, após 8 anos de recuperação
(Mônaco 1998).
8
Captura dos morcegos
Neste estudo, em cada tipo de vegetação secundária (pasto abandonado, capoeira de
Vismia e de Cecropia), foram amostrados entre quatro e sete pontos de redes, com distâncias
entre eles de pelo menos 200 m (Figura 2). As áreas de pasto abandonado foram amostradas
próximo aos fragmentos experimentais do PDBFF, onde houve isolamento por derrubada e
queima de pelo menos 100 m ao redor dos fragmentos, cuja vegetação não ultrapassou 3 m de
altura durante este estudo. Devido a repetidas capturas em um mesmo local em um curto
período de tempo causarem decréscimo nas taxas de captura dos morcegos (Cosson et al.
1999b e observações pessoais), alguns pontos de redes não foram reutilizados, enquanto
outros só foram reutilizados após um mês.
Os morcegos foram capturados usando seis redes mist nets (12,0 × 2,5 m cada) no
pasto abandonado e oito redes nas capoeiras, armadas em linha no nível do solo, nas trilhas
abertas neste ambientes ou em trilhas já existentes. As redes permaneceram abertas entre as
19:00 e 00:00 h e checadas em intervalos de 15 minutos. As capturas foram realizadas
mensalmente entre outubro de 2001 e setembro de 2002. Capturas em noites chuvosas e de
lua cheia foram evitadas por influenciarem nas taxas de captura. Morcegos das famílias
Molossidae, Vespertilionidae e Emballonuridae foram praticamente inacessíveis as redes
armadas no nível do solo, devido ao fato de poderem voar acima do dossel ou detectarem
facilmente as redes, portanto não mencionadas neste estudo.
Para todos os morcegos capturados foram anotados dados de local, data, hora, espécie,
sexo, idade, estado reprodutivo, peso, comprimento do antebraço, da tíbia e da tíbia-pé. A
idade dos morcegos (adultos ou jovens) foi determinada pela ossificação das falanges,
presente somente nos morcegos adultos. O estado reprodutivo das fêmeas adultas foi
determinado pela presença ou não de embrião, através de palpação do abdome, e pela
lactação, observando o inchaço característico das glândulas mamarias e secreção de leite
durante a palpitação das glândulas. Antes de serem soltos, cada morcego foi marcado com um
colar de alumínio numerado (anilha). Os morcegos foram identificados usando a chave
dicotômica de Lim e Engstrom (2001), auxiliada pelas descrições de Simmons e Voss (1991)
e Voss e Emmons (1996). A nomenclatura taxonômica usada foi a de Koopman (1993). A
distinção entre C. perspicillata e C. brevicauda foi feita a posteriori, através das medidas do
comprimento do antebraço, tíbia, tíbia-pé e peso. No campo S. lilium e S. tildae foram
identificados pelas medidas morfométricas citadas anteriormente e pela presença de pelo
tricolor e incisivos superiores achatados em S. tildae (Simmons e Voss 1991).
9
Possíveis diferenças das taxas de captura entre os três tipos de vegetação secundária
das espécies de morcegos mais abundantes foram examinadas pela análise da variância
(ANOVA um critério). Para este tipo de comparação foram usadas quatro réplicas de cada
tipo de vegetação. As réplicas foram pontos de rede distantes um do outro de pelo menos 500
m (Figura 2). Antes de realizar a ANOVA, o teste de Lilliefors indicou normalidade para
todas as amostras. Para evitar o efeito do diferente esforço de captura de cada réplica, o
número de morcegos capturados foi divido pelo valor do esforço de captura em hora-rede,
antes do calculo da normalidade e da ANOVA. Todos os resultados dos testes estatísticos
foram considerados ao nível de significância de P < 0,05.
10
RESULTADOS
Dados gerais
Em 57 noites (223 horas de amostragem), com esforço de captura de 1503 hora-rede,
um total de 1680 morcegos, distribuídos em 27 espécies, 18 gêneros e duas famílias
(Mormoopidae e Phyllostomidae) foram capturados nos três tipos de vegetação em
crescimento secundário (Tabela 1). O pasto abandonado foi o local de maior taxa de captura
com 1,34 morcegos/hora-rede, enquanto as capoeiras de Vismia e de Cecropia tiveram 0,93 e
0,97 morcegos/hora-rede, respectivamente. Entre os morcegos capturados, seis espécies de
Phyllostomidae representaram juntas 94,5 % das capturas. Carollia perspicillata foi a espécie
dominante com maior número de indivíduos capturados nos três ambientes estudados (65,2 %
do total de capturas; n = 1096), seguido por Sturnira tildae (8,75 %), S. lilium (8,21 %),
Rhinophylla pumilio (5,60 %), Artibeus concolor (3,63 %) e Carollia brevicauda (3,04 %)
(Tabela 1).
Em C. perspicillata, C. brevicauda e A. concolor não foi observado diferença
significativa na freqüência de captura por tipo de vegetação (ANOVA, F = 0,07, P = 0,94, gl
= 2; F = 0,36; P = 0,71, gl = 2 e F = 1,10, P = 0,37, gl = 2, respectivamente), embora a maior
freqüência de capturas de A. concolor tenha sido no pasto abandonado (Figura 4). Morcegos
do gênero Sturnira tiveram diferença significativa da freqüência de captura entre os três tipos
de vegetação analisados, com 97,2 % de S. lilium e 93,6 % de S. tildae capturados nas áreas
de pasto abandonado (ANOVA, F = 10,80; P = 0,01; gl = 2 e F = 9,80; P = 0,02; gl = 2,
respectivamente). Rhinophylla pumilio foi o único morcego que teve taxa de captura
predominante nas áreas de capoeira (ANOVA, F = 9,14; P < 0,01; gl = 2), com freqüência de
capturas similar entre os dois tipos de capoeira (Figura 4).
Devido algumas espécies de morcegos terem sido mais capturadas em um determinado
tipo de vegetação secundária, a abundância entre as espécies foi diferente. Carollia
perspicillata foi a espécie de morcego mais capturada nos três tipos de vegetação estudados.
No pasto abandonado, após C. perspicillata, S. lilium e S. tildae foram os morcegos mais
capturados (19,50 ± 15,55; 15,75 ± 9,00, respectivamente), seguidos por A. concolor (5,00 ±
3,74), contudo sem diferença significativa entre estas três últimas espécies (ANOVA, F =
2,05; P = 0,18; gl = 2). Na capoeira de Vismia, R. pumilio foi a segunda espécie mais
capturada (14,67 ± 5,03), seguida por C. brevicauda (6,67 ± 2,52) e A. concolor (4,00 ± 6,08),
contudo sem diferença significativa (ANOVA, F = 2,91; P = 0,13; gl = 2). Na capoeira de
Cecropia, R. pumilio (12,33 ± 2,52) também foi a segunda espécie mais capturada (ANOVA,
11
F = 6,45; P = 0,03; gl = 2;), enquanto que C. brevicauda (3,67 ± 4,62) e A. concolor (3,33 ±
3,21) tiveram freqüência semelhante (P = 0,99). As duas espécies de Sturnira amostradas não
foram capturadas nas capoeiras de Cecropia.
A ocupação das espécies de morcegos nas áreas alteradas do PDBFF pode ter sido
influenciada pelo tipo de vegetação secundária dominante. Embora o número de morcegos
capturados não seja suficiente para esta conclusão, os resultados indicaram que a subfamília
Stenodermatinae foi predominante em áreas abertas (pasto abandonado) e capoeira de Vismia,
enquanto que os morcegos da subfamília Phyllostominae foram mais capturados na capoeira
de Cecropia (Tabela 1). Entre as oito espécies de morcegos Phyllostominae, Phyllostomus
elongatus, Phylloderma stenops, Tonatia silvicola, Mimon crenulatum e Trachops cirrhosus
foram capturados somente nas capoeiras de Cecropia.
Recaptura dos morcegos
Com os dados de recaptura dos morcegos, foi possível observar a distância de
deslocamento entre o ponto de captura e recaptura, taxa de deslocamento entre tipos de
vegetação e o tempo entre as capturas. Dos 1412 morcegos anilhados, 50 foram recapturados
(3,54 % de recapturas) (Tabela 2). Entre estes morcegos, S. lilium teve a maior taxa de
recaptura com 17,46 % (n = 22 morcegos recapturados) do total de morcegos anilhados,
seguida por C. brevicauda com 3,92 % (n = 2), S. tildae com 2,80 % (n = 3) e C. perspicillata
com 2,26 % (n = 23) (Tabela 2). Das seis espécies de morcegos mais abundantes deste estudo,
indivíduos da espécie R. pumilio não foram anilhados, pois o peso das anilhas poderia
prejudicar o vôo dos morcegos.
A distância entre o ponto de captura e recaptura dos morcegos foi baixo, com 68 % (n
= 34) recapturados no mesmo local da captura. Considerando somente o tipo de vegetação, 84
% dos morcegos foram recapturados no mesmo tipo de vegetação onde foram capturados. O
pasto abandonado teve 74 % de morcegos recapturados. Apenas três morcegos tiveram longas
distâncias de deslocamento, dois S. lilium (27,25 e 28,15 km) e um C. perspicillata (11,8 km).
Retirando estes três morcegos, a distância média de recaptura dos morcegos que se
deslocaram foi de 390,8 m (dp = ± 285 m, sem incluir os morcegos com 0 m entre a captura e
a recaptura). De um modo geral, apenas 13 morcegos (26 % dos morcegos recapturados)
foram recapturados em locais diferentes do ponto onde foram capturados (Tabela 2). Seis
pares de S. lilium, um par e um trio de C. perspicillata foram capturados e recapturados
juntos, no mesmo local onde foram capturados.
12
O tempo entre a captura e a recaptura foi em média 92 dias (dp = ± 73 dias), com
amplitude de 1 a 264 dias. Recapturas com mais de 90 dias (3 meses) foram observadas em 22
morcegos (44 % do total de morcegos recapturados), sendo 11 S. lilium, 10 C. perspicillata e
1 C. brevicauda. Entre os 34 morcegos recapturados que não se deslocaram, 14 (41,2 %)
foram recapturados após 90 dias da captura.
13
DISCUSSÃO
Freqüência de captura dos morcegos
Em florestas Neotropicais a maioria das espécies de morcegos são capturados em
baixo número (Brosset et al. 1996, Grindal et al. 1999, Bernard 2001a, Lim e Engstrom 2001,
Estrada e Coates-Estrada 2002). Muitas destas espécies são pertencentes a família
Phyllostomidae, provavelmente devido serem capturados mais facilmente pelo método de
redes armadas ao nível do solo.Medellín et al. (2000) em 10 meses de amostragem em áreas
de mata primária, vegetação secundária madura e dois tipos de plantações em La Selva
Lacandona de Chiapas, México, capturaram 29 espécies de Phyllostomidae no qual 62 %
foram raras, com menos de 10 capturas. Na Guiana Francesa, das 14 espécies de morcegos
Phyllostomidae (52 % dos Phyllostomidae) consideradas raras por Brosset et al. (1996),
apenas seis foram capturadas em áreas com vegetação secundária. Das 27 espécies de
morcegos listadas aqui, apenas seis (22 % das espécies), todos Phyllostomidae frugívoros,
somam 94 % do total de morcegos capturados. As espécies consideradas raras, com menos de
cinco indivíduos, representaram apenas 1,85 % do total de capturas, mas 52 % das espécies de
morcegos (n = 14). Carollia perspicillata foi o morcego mais abundante nos três tipos de
vegetação em crescimento secundário, representando 65 % das capturas.
Os dados de número de espécies e abundância foram muitos similares aos resultados
obtidos por Sampaio (2000) em 38 noites de capturas (1409 hora-rede) no pasto abandonado
do PDBFF. Ambos estudos tiveram as mesmas seis espécies de morcegos mais abundantes,
com exceção da maior freqüência de captura de Artibeus lituratus no trabalho de Sampaio
(2000). Sampaio (2000) argumenta que para incluir espécies raras em levantamentos da
composição da comunidade de morcegos, entre outros fatores, é necessário um esforço de
captura grande, possivelmente acima de 30 noites ou mais de 1000 indivíduos capturados.
Entre os morcegos mais abundantes, quatro espécies, C. perspicillata e C. brevicauda,
A. concolor e R. pumilio, são consideradas por outros estudos, dominantes tanto na floresta
primária quanto em áreas de vegetação secundária (Brosset et al. 1996, Medellín et al. 2000,
Estrada e Coates-Estrada 2002). A população destas espécies pode permanecer estável ou
aumentar sua abundância em áreas alteradas, sendo assim, pouco afetada pela fragmentação
da floresta (Reis e Muller 1995, Brosset et al. 1996, Estrada e Coates-Estrada 2002). Neste
caso a fragmentação pode afetar positivamente a população destas espécies (Wilson et al.
1996). Morcegos que exploram áreas alteradas, freqüentemente persistem em fragmentos
florestais, enquanto espécies que evitam esse habitat acabam desaparecendo (Fenton et al.
14
1992, Medellín et al. 2000, Sampaio 2000). Outros estudos indicam que algumas espécies de
morcegos possuem populações pequenas, sendo raras tanto em ambientes naturais quanto
alterados (Sampaio 2000, Estrada e Coates-Estrada 2001). Nestas espécies, o efeito da
fragmentação torna-se difícil de avaliar.
Áreas alteradas podem ser formadas por um mosaico de vegetação, que incluem pastos
abandonados (áreas abertas), áreas com vegetação secundária em diferentes estágios de
crescimento, plantações e fragmentos florestais. Como mencionado acima, algumas espécies
de morcegos são comuns em ambientes alterados, no entanto, uma outra questão é se estes
morcegos ocorrem em maior abundância em um ou mais tipo de vegetação. Os resultados de
Medellín et al. (2000) mostraram que C. perspicillata e S. lilium tiveram maior freqüência de
captura em áreas de vegetação secundária e plantações de milho, respectivamente, do que em
áreas florestadas e plantações de cacau. Neste presente estudo, S. tildae e S. lilium foram as
únicas espécies com alta taxa de captura em um tipo de vegetação secundária, sendo
praticamente exclusivas de pastos abandonados. De fato, em outros estudos, estas duas
espécies de morcegos ocorrem em baixa densidade na mata contínua, mas tornam-se
abundantes em áreas de vegetação secundária (Brosset et al. 1996, Galindo-González et al.
2000, Medellín et al. 2000) ou em fragmentos florestais de até 10 ha (Schulze et al. 2000,
Estrada e Coates-Estrada 2002).
Rhinophylla pumilio também teve freqüência de captura significativamente diferente
entre os três tipos de vegetação secundária, sendo principalmente capturado nas áreas de
capoeira, no qual não foi observado capturas significativas em um determinado tipo de
capoeira. Isto sugere que para esta espécie de morcego a presença de vegetação mais densa
das capoeiras parece ser mais importante do que a espécie vegetal dominante, seja Vismia ou
Cecropia.
Apesar do uso quase exclusivo de áreas abertas para forragear, morcegos do gênero
Sturnira provavelmente utilizam áreas florestadas. Fenton et al. (2000), em estudos com
rádio-telemetria em Belize, observaram que S. lilium utiliza ocos de árvores como abrigo
diurno, com entradas entre 6 e 8 metros de altura, retornando aos mesmos abrigos por vários
dias. Este comportamento de utilizar áreas alteradas para forrageio e floresta primária para
abrigo também pode ser visto em outras espécies de morcegos. Na Guiana Francesa por
exemplo, R. pumilio utiliza folhas de palmeiras Astrocaryum spp como abrigo (CharlesDominique 1993). Essas palmeiras são mais abundantes em locais com mata primária,
podendo ser encontradas também nos fragmentos florestais do PDBFF, áreas próximas onde
esses morcegos foram capturados.
15
Morcegos do gênero Artibeus foram representados por poucos indivíduos (Tabela 1),
embora outros estudos sustentam que esses morcegos podem ser comuns em áreas abertas,
capoeiras ou plantações (Sampaio 2000, Medellín et al. 2000, Galindo-González et al. 2000).
Esta baixa taxa de captura pode ser explicada por fatores como dieta e distribuição espacial.
Entre as seis espécies de Artibeus capturados neste estudo, quatro (A. concolor, A. lituratus,
A. cinereus e A. gnomus) são predominantes no dossel (Bernard 2001b), alimentando-se
principalmente de frutos encontrados neste estrato como Cecropia e Ficus (August 1981,
Fleming e Williams 1990, Charles-Dominique 1991).
O fato das espécies de morcegos mais abundantes retratadas aqui, utilizarem diversos
tipos de ambientes, pode estar relacionada com a sua capacidade de tolerar os efeitos da
fragmentação. Esta flexibilidade pode ser resultado do comportamento generalista por tipo de
abrigo e dieta (Dinerstein 1986, Brosset et al. 1996). Isso sugere que em áreas onde a mata
primária foi recentemente derrubada, morcegos como os dos gêneros Sturnira e Carollia
podem ser os primeiros a explorarem estas novas áreas (Brosset et al. 1996).
Bonaccorso (1979) argumenta que a disponibilidade de alimento pode influenciar no
tamanho da população das espécies de morcegos. A abundância de espécies de plantas
pioneiras do gênero Piper, Vismia e Solanum no pasto abandonado, bordas dos fragmentos e
capoeira, podem favorecer morcegos considerados especialistas em Piper e Vismia como as
espécies de Carollia e especialistas em Solanum como as espécies de Sturnira (Marinho-Filho
1991, Bizerril e Raw 1997). No entanto, o presente estudo mostra que 36 % da dieta de S.
tildae foi composta por frutos de Vismia (ver Capítulo 2). Esse predomínio de Vismia não
influenciou esta espécie de morcego a utilizar as áreas de capoeira para forragear, visto pela
baixa freqüência de capturas neste ambiente. Provavelmente, a permanência S. tildae no pasto
abandonado é devido a alta disponibilidade de Vismia nas áreas de pasto abandonado, durante
o ano todo. Contudo, vários outros aspectos do comportamento e ecologia desses morcegos
também devem ser levados em consideração a fim de inferir sua tolerância aos efeitos da
fragmentação.
Recaptura dos morcegos
Devido a permanência em uma mesma área por longo tempo (média de 92 dias) e vôo
a pequenas distâncias (média de 390 m), os dados de recaptura indicaram que C. perspicillata
e S. lilium possuem alta fidelidade a um determinado local. Em Santa Rosa, Costa Rica, C.
perspicillata visita a mesma área de forrageio por várias noites consecutivas (Fleming 1986).
As distâncias entre estas áreas de forrageio utilizadas por um indivíduo são semelhantes com
16
as distâncias de recaptura de C. perspicillata nas áreas do PDBFF deste estudo. Além disso, a
alta taxa de recaptura de S. lilium (17 %) reforça a preferência pelas áreas abertas de pasto
abandonado. Como as taxas de recaptura de morcegos tem se mostrado a não ultrapassar 4 %
(Heithaus et al. 1975, Estrada e Coates-Estrada 2002), a alta taxa de S. lilium no PDBFF
sugere que sua população é pequena, com alta fidelidade a um local e forrageio em áreas
abertas.
O uso prolongado das áreas de forrageio pode estar associado à disponibilidade de
recurso para os morcegos. No caso de C. perspicillata, a disponibilidade de poucos frutos
maduros de Piper por noite ao longo de vários meses pode influenciar na sua permanência por
um determinado local de forrageio (Fleming 1986, Fleming e Williams 1990, CharlesDominique 1991, Bizzeril e Raw 1997). As áreas alteradas do PDBFF são abundantes em
espécies pioneiras consumidas por morcegos. Em especial se destacam três espécies de
Vismia (V. caienenses, V. japurensis e V. guianensis) e duas espécies de Solanum (S. crinitum
e S. rugosum), principais recursos alimentares dos gêneros Carollia e Sturnira,
respectivamente. Embora não medido, provavelmente a disponibilidade de frutos maduros por
noite de S. crinitum também é baixa como em Piper, pois poucos indivíduos possuíam um ou
dois frutos com marcas de mordidas, indicando que estes frutos consumidos pelos morcegos
estavam maduros.
Considerações sobre a comunidade de morcegos em áreas alteradas
A perda da floresta ou sua fragmentação para pastagens de gado e áreas agrícolas, em
geral, diminui a riqueza local de espécies de morcegos (Fenton et al. 1992, Brosset et al.
1996, Sampaio 2000, Medellín et al. 2000, Estrada e Coates-Estrada 2001). Com a
fragmentação da floresta, áreas de vegetação secundária, circundantes a mata primária, podem
atuar como corredores de conectividade entre diferentes fragmentos e exercer um importante
papel para fluxo e manutenção da comunidade de morcegos (Moreno e Halffter 2001, Estrada
e Coates-Estrada 2001). No entanto, algumas espécies são consideradas mais sensíveis a
fragmentação, utilizando áreas com vegetação secundária apenas quando em estágios mais
avançados de desenvolvimento.
O deslocamento de animais entre fragmentos pode ser favorecido, entre outros fatores,
pela qualidade dos corredores de vegetação secundária, relacionado com a sua semelhança a
mata primária (Laurance e Laurance 1999, Metzger 1999, Estrada e Coates-Estrada 2001).
Segundo Moreira (2003), as áreas de pasto abandonado e capoeira dominada por Vismia no
PDBFF sofreram distúrbios constantes. Entre 1983 e 2003, algumas destas áreas situadas
17
próximas aos pontos de captura dos morcegos sofreram de 2 a 9 queimadas sucessivas,
possibilitando menos de 10 anos de recuperação. Por outro lado, as duas capoeiras dominadas
por Cecropia (fazenda Porto Alegre e Cidade Powell) sofreram somente o corte da floresta
em 1983, com recuperação de 20 anos sem outros distúrbios. Embora tenham o mesmo tempo
de recuperação, 75 % dos morcegos Phyllostominae foram capturados somente nas capoeiras
do acampamento da Cidade Powell (Figuras 1 e 2). As espécies, Phyllostomus elongatus,
Phylloderma stenops, Trachops cirrhosus e Mimom crenulatum foram exclusivas dessas
capoeiras. Isso provavelmente é devido ao estágio mais avançado de recuperação das
capoeiras da Cidade Powell. Enquanto que mais de 90 % da capoeira da fazenda Porto Alegre
possui dominância relativa (medido pela área basal) de Cecropia sciadophylla, a capoeira que
forma a Cidade Powell possui, além de C. sciadophylla, outras cinco espécies de plantas com
dominância relativa acima de 10 %, Vismia cayennensis, Miconia spp, Inga spp, Croton
lanjouwensis e Guatteria olivacea (Moreira 2003).
Diversos autores apontam a presença de morcegos da subfamília Phyllostominae como
bons indicadores da integridade de um determinado ambiente (Fenton et al. 1992, Wilson et
al. 1996, Brosset et al. 1996, Medellín et al. 2000, Sampaio 2000). Isso se deve
principalmente a sensibilidade deste grupo de morcegos a fragmentação da floresta (Wilson et
al. 1996, Medellín et al. 2000, Schulze et al. 2000). A presença desses morcegos está
provavelmente relacionada ao grau de especialização da dieta e de abrigo, encontrada em
ambientes mais complexos de mata primária (Fenton et al. 1992, Kalko et al. 1999, Medellín
et al. 2000). Por exemplo, Tonatia silvicola utiliza como abrigos tocas construídas no interior
de cupinzeiros, localizados em árvores de médio e grande porte (Kalko et al. 1999). Devido a
mortalidade dessas árvores após a fragmentação ou sua escassez em áreas com vegetação
secundária (Laurance 1997), estes abrigos podem não estar disponíveis em número ou em
qualidade. Para algumas espécies de morcegos a capoeira de Cecropia parece ser mais
permeável do que as capoeiras de Vismia e o pasto abandonado. Distúrbios muito freqüentes
podem dificultar a colonização e a residência de algumas espécies de morcegos, devido
reduzir drasticamente a diversidade vegetal na área, explicando, em parte, a pobreza de
espécies nas amostragens nestes ambientes. Fragmentos florestais, rodeados por capoeiras em
estágio mais avançados de sucessão, possibilitam a ocupação de espécies mais seletivas por
tipo de ambiente.
Br 174
18
Figura 1. Imagem de satélite das áreas do PDBFF com destaque das fazendas Porto Alegre, Dimona e Esteio,
incluindo os acampamentos Cidade Powell e Colosso da fazenda Esteio (Landsat TM 5, 4, 3 – RGB, fonte: INPE
1995). Verde escuro representa áreas de mata primária, verde claro representa áreas de vegetação secundária e
em rosa as áreas de pasto abandonado, clareiras e rodovias.
19
a)
b)
PA
CC
CV
PA
100m
PA
CC
CV
PA
PA
1000m
c)
PA
CV
500m
Figura 2. Imagem de satélite das fazendas Porto Alegre (a), Dimona (b), Cidade Powell e Esteio (c) com os
locais onde as redes foram armadas no pasto abandonado (PA), capoeira de Vismia (CV) e capoeira de Cecropia
(CC). Verde escuro representa áreas de mata primária, verde claro representa áreas de vegetação secundária e em
rosa as áreas de pasto abandonado e clareiras.
20
450
400
Precipitação (mm)
350
300
250
200
150
100
50
0
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Out
Nov
Dez
Meses
Figura 3. Médias pluviométricas das Fazendas Dimona, Porto Alegre e Esteio do PDBFF de dados coletados
entre 1996 e 2001. Barras verticais finas indicam desvio padrão.
21
Tabela 1. Espécies de morcegos, número de indivíduos capturados e número de amostras fecais coletadas (entre
parênteses) em três tipos de vegetação em crescimento secundário do PDBFF, Manaus, Amazônia Central.
Local
Pasto abandonado
Capoeira de Vismia
Capoeira de Cecropia
Hora-rede
643
469
391
N. de noites
27
16
14
N. de indivíduos
862
430
383
N. de espécies *
19
13
18
Carollia perspicillata
470 (342)
326 (251)
294 (219)
Carollia brevicauda
18 (14)
20 (17)
13 (11)
Sturnira lilium
139 (100)
4 (0)
0 (0)
Sturnira tildae
132 (99)
9 (12)
0 (0)
Rhinophylla pumilio
20 (10)
38 (19)
37 (22)
Artibeus concolor
40 (17)
12 (7)
10 (5)
Artibeus cinereus
6 (0)
1 (0)
0 (0)
Artibeus gnomus
0 (0)
0 (0)
3 (0)
Artibeus obscurus
6 (1)
9 (1)
1 (0)
Artibeus jamaicensis
1 (0)
1 (0)
1 (0)
Artibeus lituratus
5 (2)
2 (0)
1 (0)
Uroderma bilobatum
10 (3)
0 (0)
0 (0)
Mesophylla macconnelli
3 (0)
0 (0)
1 (0)
Ametrida centurio
2 (0)
0 (0)
0 (0)
Platyrrhinus helleri
2 (0)
0 (0)
0 (0)
Vampyressa bidens
2 (0)
0 (0)
0 (0)
Phylloderma stenops
0 (0)
0 (0)
1 (1)
Phyllostomus discolor
1 (0)
0 (0)
0 (0)
Phyllostomus elongatus
0 (0)
0 (0)
4 (4)
Tonatia bidens
2 (1)
0 (0)
5 (4)
Tonatia silvicola
0 (0)
0 (0)
2 (1)
Trachops cirrhosus
0 (0)
0 (0)
1 (1)
Mycronicteris megalotis
1 (0)
0 (0)
1 (0)
Mimon crenulatum
0 (0)
0 (0)
2 (1)
Glossophaginae
2 (0)
2 (0)
3 (0)
Desmodus rotundus
0 (0)
2 (0)
0 (0)
Pteronotus parnellii
0 (0)
4 (0)
3 (2)
* Morcegos da subfamília Glossophaginae foram considerados como uma única morfoespécie.
Total
1503
57
1675
27
1090 (812)
51 (42)
143 (100)
141 (111)
95 (51)
62 (29)
7 (0)
3 (0)
16 (2)
3 (0)
8 (2)
10 (3)
4 (0)
2 (0)
2 (0)
2 (0)
1 (1)
1 (0)
4 (4)
7 (6)
2 (1)
1 (1)
2 (0)
2 (1)
7 (0)
2 (0)
7 (2)
Tabela 2. Dados de recaptura de quatro espécies de morcegos em três tipos de vegetação em crescimento
secundário do PDBFF, Manaus, Amazônia Central.
Distância média de recaptura (m) e
N. morcegos N. morcegos Percentual
Distância
tamanho das amostras a
recapturados de recapturas máxima
anilhados
(%)
(m)
Incluindo zeros b Excluindo zeros b
1017
23
2,26
11800
105 (22)
462 (5)
Sturnira lilium
126
22
17,46
28150
114 (20)
380 (6)
Sturnira tildae
107
3
2,80
360
170 (3)
255 (2)
Carollia brevicauda
51
2
3,92
0
0 (2)
0 (0)
a
Na distância média não foram incluídos os valores de 27250 e 28150 m de S. lilium e 11800 m de C.
perspicillata.
b
Zeros se refere as distancias de recaptura iguais a 0 metros.
Morcegos
22
Carollia brevicauda
a
a
Pasto
abandonado
n = 470
a
Capoeira
de Vismia
n = 326
Freqüência de captura
a
a
Pasto
abandonado
n = 18
Capoeira de
Cecropia
n = 294
a
b
Capoeira
de Vismia
n=9
b
Pasto
abandonado
n = 139
Capoeira de
Cecropia
n=0
Capoeira
de Vismia
n=4
b
Capoeira de
Cecropia
n=0
Artibeus concolor
a
a
b
Capoeira
de Vismia
n = 38
Capoeira de
Cecropia
n = 37
Capoeira de
Cecropia
n = 12
a
b
Rhinophylla pumilio
Pasto
abandonado
n = 20
Capoeira
de Vismia
n = 20
Sturnira lilium
Sturnira tildae
Pasto
abandonado
n = 132
a
a
a
Pasto
abandonado
n = 40
Capoeira
de Vismia
n = 12
a
Capoeira de
Cecropia
n = 10
Figura 4. Média e desvio padrão (barras finas verticais) do número de morcegos capturados, dividido pelo
esforço em hora-rede das seis espécies de morcegos mais abundantes em três tipos de vegetação em crescimento
secundário (pasto abandonado, capoeira de Vismia e capoeira de Cecropia) do PDBFF, Manaus, Amazônia
Central. Letras diferentes indicam diferença significativa usando ANOVA (P < 0,05). n = número de morcegos
capturados.
23
CAPÍTULO 2
PADRÃO ALIMENTAR DAS SEIS ESPÉCIES DE MORCEGOS FRUGÍVOROS
MAIS ABUNDANTES EM ÁREAS ALTERADAS NA AMAZÔNIA CENTRAL
INTRODUÇÃO
Devido ao desflorestamento e fragmentação, florestas neotropicais estão sendo
transformadas em áreas com vegetação secundária ou campos abertos (Uhl e Vieira 1989). A
dinâmica de regeneração da floresta depende do histórico de uso da terra antes de seu
abandono, principalmente em relação ao tempo e intensidade de seu uso (Uhl et al. 1988).
Áreas intensamente usadas por longos períodos de tempo (mais de 10 anos) sofrem perdas
maiores da qualidade do solo, absorção de água e nutrientes, além da perda de riqueza de
plântulas e do banco de sementes, resultando em uma menor capacidade de regeneração (Uhl
et al. 1988). A degradação causada por pastagens, muitas vezes é maior comparada ao
tradicional corte e queima da floresta para o cultivo da terra. O elevado grau de degradação de
pastagens torna a recuperação destas áreas difícil e demorada. Após o abandono, as primeiras
plantas a colonizarem áreas de pastagens são plantas de crescimento rápido e tolerante a luz
como gramíneas e arbustos (Uhl e Clark 1983, Uhl et al. 1988, Uhl e Vieira 1989).
Dentre os fatores que limitam a recuperação de áreas degradadas, estão os eventos
relacionados a dispersão de sementes. A falta de deposição de sementes vindas de áreas
florestadas ou mesmo de vegetação em crescimento secundário vizinhos são barreiras para o
restabelecimento de áreas abertas (Nepstad et al. 1991, da Silva et al. 1996, Nepstad et al.
1996, Holl 1999). Em determinadas circunstâncias, o dispersor pode ser o fator crítico no
destino das sementes e no processo de regeneração (Nepstad et al. 1996).
Plantas tropicais possuem uma variedade de estratégias para promover a dispersão de
suas sementes, muitas vezes relacionado a oferta de frutos como recurso para atrair animais
frugívoros (Howe e Smallwood 1982). Espécies anemocóricas, dispersas pelo vento, ocorrem
em baixo número e mais de 80 % das plantas arbóreas e arbustivas dependem de vertebrados
frugívoros para a dispersão de suas sementes (Howe e Smallwood 1982, Fleming et al. 1987,
Wunderle Jr 1997).
Estudos que abordam a chuva de sementes (Ganade 1995, Holl 1999), composição do
banco de sementes (Mônaco 1999) e a sucessão vegetal em áreas de pasto abandonado e
capoeiras (Nepstad, Uhl, Otero-Arnaiz et al. 1999), apontam morcegos como um dos
24
principais responsáveis pela disseminação de sementes nessas áreas. Morcegos podem
dispersar as sementes de cerca de 50 % das espécies de árvores e arbustos consideradas
importantes para os estágios iniciais de sucessão (Fleming e Heithaus 1981, Heithaus 1982,
Charles-Dominique 1991, Galindo-González 1998). Somente Cecropia pode representar 87 %
das espécies de plantas dispersas por morcegos (Medellín e Gaona 1998). A dispersão de
sementes por morcegos tende a ser mais concentrada junto a borda de áreas florestadas, no
qual a densidade do banco de sementes é negativamente correlacionada com a distância da
borda da floresta, em direção ao pasto abandonado (Fleming e Heithaus 1981, Ganade 1995,
Ingle 2003). Desta forma, através da dispersão de sementes, morcegos frugívoros podem
influenciar o padrão de distribuição das plantas, sendo responsáveis pela demografia e
variabilidade gênica de espécies de plantas zoocóricas.
Na região Amazônica, a guilda de morcegos frugívoros pode compreender entre 25 %
e 40 % da comunidade de morcegos, todos pertencentes a família Phyllostomidae (Mok et al.
1982, Wilson et al. 1996, Brosset et al. 1996, Simmons e Voss 1998, Marinho-Filho e Sazima
1998, Lim e Engstrom 2001, Bernard 2001a, Bernard 2001b). Devido a sua alta mobilidade e
capacidade de cruzarem longas distancias entre fragmentos florestais, morcegos são menos
sujeitos aos efeitos da perda de floresta em relação a frugívoros terrestres (Estrada e CoatesEstrada 2001a). Outras espécies são capazes de utilizar árvores isoladas em pastos
abandonados para forrageio ou para pouso noturno, depositando assim sementes sob a copa
destas árvores (Guevara e Laborde 1993, Galindo-González et al. 2000). Por outro lado,
muitas espécies de morcegos frugívoros são suscetíveis aos efeitos da fragmentação da
floresta, podendo diminuir sua população ou desaparecer quando o ambiente é alterado
(Fenton et al. 1992, Brosset et al. 1996, Cosson et al. 1999b, Medellín et al. 2000). Neste
contexto, estudos da estrutura e função da comunidade de morcegos são importantes para
avaliar como mudanças ambientais provocadas pelo homem podem interferir nas relações
ecológicas e no papel que morcegos desempenham. Para entender melhor a importância deste
grupo animal na recuperação de áreas degradadas, o presente estudo pretende focar o padrão
alimentar das seis espécies de morcegos frugívoros mais abundantes (ver Capítulo 1; Carollia
perspicillata, C. brevicauda, Sturnira lilium, S. tildae, Artibeus concolor e Rhinophylla
pumilio) em três tipos de áreas alteradas na Amazônia Central: pasto abandonado, capoeiras
dominadas por Vismia e capoeiras dominadas por Cecropia. Em específico, o presente estudo
tem como propósito responder (1) qual a composição alimentar de morcegos frugívoros em
áreas alteradas, (2) qual o nível de sobreposição alimentar entre estas espécies de morcegos e
(3) como é a variação temporal da dos itens alimentares e da sobreposição alimentar destes
25
morcegos. A comparação da carga de sementes entre os três tipos de vegetação alterada e suas
conseqüências para a chuva de sementes também são discutidos.
26
MATERIAL E MÉTODOS
Composição alimentar dos morcegos frugívoros
A determinação da dieta dos morcegos frugívoros foi feita pela identificação de
sementes coletadas nas amostras fecais. Como a passagem do alimento pelo tubo digestivo de
morcegos frugívoros dura de 15 a 30 min (Fleming 1988), todos os morcegos capturados
foram colocados individualmente em sacos de pano pelo menos por 30 minutos antes de
serem manipulados e soltos. Cada saco foi inspecionado na procura de sementes, que foram
identificadas por comparação com sementes de frutos coletados no campo. A determinação da
dieta dos morcegos através de amostras fecais foi restrita a plantas com sementes pequenas
que podem ser ingeridas pelos morcegos. Plantas com sementes grandes não foram
consideradas, além das fezes formadas somente por polpa de frutos.
A variação da composição da dieta dos morcegos foi feita pela divisão do ano em
quatro estações, de acordo com os dados pluviométricos das áreas do PBBFF entre 1996 e
2001 (Figura 3 do Capítulo 1): fevereiro-abril, estação chuvosa; maio-julho, início da estação
seca; agosto-outubro estação seca; e novembro-dezembro início da estação chuvosa.
A comparação da freqüência de consumo das espécies de frutos por cada espécie de
morcego foi calculada usando o teste de aderência χ2, com proporções esperadas iguais entre
as populações comparadas (1:1) e nível de significância de 0,05 %. Quando gl = 1, foi usado a
correção de Yates (χ2Yates) para diminuir o efeito do erro Tipo I, (Zar 1999). A diversidade de
espécies de frutos consumidos pelos morcegos foi calculada através do Índice de ShanonWiener Evenness (H’Evenness = H’/ln k):
H'=
n ln n − ∑ fi ln fi
n
no qual H' é o índice de diversidade de Shanon-Wiener, f é a freqüência do fruto i consumido
pela espécie de morcego x; n é somatório das freqüências fi; e k é o número de espécies de
frutos consumidos pelo morcego x. Como o número de espécies de frutos consumido por uma
espécies morcego pode influenciar no seu resultado, o índice de Shanon-Wiener foi dividido
por ln k. A comparação entre os índices de diversidade foi calculada através do teste t para
índice de diversidade de Shannon (Zar 1999).
27
Sobreposição alimentar entre os morcegos frugívoros
A similaridade do uso de um determinado recurso por duas espécies de morcegos foi
calculada através do índice de sobreposição de dieta de Morisita (Krebs 1998), através do
programa Ecological Methodology 5.2 (Kenney e Krebs 2000):
C=
2Σpix piy
Σpix [(nix − 1) /( N x − 1)] + Σpiy [(niy − 1) /( N y − 1)]
no qual C é o índice de Morisita, pix é a proporção do fruto i consumido pela espécie de
morcego x; piy é a proporção do fruto i consumido pelo morcego y; nix é o número de
morcegos da espécie x que consomem o fruto i; niy é o número de morcegos da espécie y que
consomem o fruto i; Nx e Ny são o número total de morcegos de cada espécie (Σ nix = Nx; Σ niy
= Ny). O índice varia ente 0 e 1, com altos valores indicando maior sobreposição da dieta entre
pares de espécies de morcegos. Para o calculo do índice de Morisita não foi incluído as
amostras de insetos, devido a ingestão dos insetos poder ter sido acidental.
Disponibilidade de recurso alimentar
Um total de 10 transectos, com 5 m de largura por 500 m de comprimento foram
monitorados para avaliar o período de frutificação das seguintes espécies de plantas
consumidas pelos morcegos frugívoros: Vismia cayennensis, V. japurensis, V. guianensis
(Clusiaceae), Solanum crinitum, S. rugosum (Solanaceae), e Piper sp (Piperaceae). Os
transectos foram colocados em cada um dos três tipos de vegetação secundária estudados
(dois transectos em cada tipo de vegetação). Áreas de borda das capoeiras de Vismia e de
Cecropia (um transecto em cada borda) e borda de três fragmentos florestais (dois de 10 ha
e um de 1 ha) também foram amostradas, devido a algumas espécies de plantas consumidas
por morcegos serem comuns nestes locais, podendo não ser encontradas nos transectos
dentro das capoeiras e no pasto (ex. Piper spp, Fleming 1988). Em cada transecto, com o
uso de um binóculo 10 x 50, foi contado o número de árvores das seis espécies de plantas
quiropterocóricas com frutos maduros. Nos dados de frutificação de Piper sp e das duas
espécies de Solanum (S. crinitum e S. rugosum) outros indivíduos, não marcados, também
foram acompanhados em trilhas percorridas rotineiramente durante todo o estudo.
Nos resultados é mostrado apenas o período de frutificação e não a abundância de
indivíduos com frutos por transecto, pois alguns erros podem ocorrer neste tipo de
amostragem. Por exemplo, o uso desta técnica considera somente a presença de indivíduos
com frutos, não permitindo distinguir diferenças na quantidade de frutos produzidos, devido
28
a dificuldade de inferir se os frutos de árvores mais altas estavam maduros ou não. Além
disso, árvores altas em locais com vegetação densa, não foi possível avistar seus frutos,
maduros ou não, ou até mesmo não foram encontradas. A escolha aleatória dos locais de
cada transecto pode não incluir número suficiente de indivíduos de uma determinada
espécie, possivelmente devido a distribuição espacial agrupada de algumas plantas, podendo
interferir na medida de disponibilidade de frutos para os morcegos. O uso do mesmo
número de transectos para as capoeiras, bordas dos fragmentos e pastos abandonados com
tamanhos diferentes podem representar um esforço de amostragem diferente e inadequado
para cada um destes locais.
29
RESULTADOS
Disponibilidade de recurso alimentar
As três espécies de Vismia consumidas pelos morcegos exibiram um padrão
seqüencial de frutificação, com pouca sobreposição entre elas (Figura 1). Vismia japurensis e
V. guianensis produziram frutos de novembro a março (estação chuvosa), enquanto de V.
cayennensis entre abril e outubro (estação seca). Solanum crinitum, S. rugosum e Piper sp
tiveram frutos maduros praticamente o ano todo. A espécie de Piper amostrada não teve um
período de pico de produtividade, mas o número de indivíduos com frutos foi maior entre as
seis espécies de plantas. Por outro lado, S. crinitum e S. rugosum tiveram pico de produção de
frutos entre agosto e dezembro, durante a estação seca e transição para a estação chuvosa. Nos
outros períodos raramente foram observados indivíduos com frutos maduros de S. crinitum,
em comparação com S. rugosum.
Nas áreas alteradas do PDBFF, sementes de 11 espécies de plantas foram encontradas
nas amostras fecais das seis espécies de morcegos estudadas. Não foi possível distinguir e
separar as sementes das três espécies de Vismia, pois suas sementes são morfologicamente
semelhantes, apesar de terem fenologia de frutificação distinta e com pouca sobreposição
(Figura 1). Desta forma, estas três espécies foram tratadas ao nível de gênero na composição
alimentar dos morcegos.
As seis espécies de morcegos frugívoros tiveram diferença na freqüência de consumo
das nove espécies de frutos com sementes encontradas em suas amostras fecais. Em geral, o
fruto mais consumido pelos morcegos foi Vismia (66,27 %), seguido pelas duas espécies de
Solanum (14,94 %) e de Piper (11,48 %). As outras quatro espécies de frutos somam 7,31 % do
total de frutos consumidos. Os morcegos que tiveram maior freqüência de Vismia em sua dieta
foram A. concolor (87,50 %), R. pumilio (72,22 %), C. perspicillata (70,89 %) e C. brevicauda
(54.90 %) (Tabela 1). Apesar do predomínio de Vismia (38, 21 %) na dieta de S. tildae, o seu
consumo foi semelhante ao de Solanum crinitum (28,46 %, Tabela 1).
Sturnira lilium e S. tildae foram os morcegos que mais consumiram as duas espécies de
Solanum (76,78 % e 42,28 % da dieta desses morcegos, respectivamente, Tabela 1), apesar de
C. brevicauda, A. concolor e C. perspicillata possuírem freqüência de consumo de S.
rugosum semelhante ao S. tildae (Tabela 1). As duas espécies de Sturnira foram diferentes
quanto ao consumo dos frutos de Solanum. Neste caso, S. tildae consumiu significativamente
30
mais S. crinitum (38,21 % das amostras fecais) em relação a S. rugosum (28,46 %) enquanto
que S. lilium consumiu mais S. rugosum (47,32 %). Comparando o uso das Solanaceae entre
estas duas espécies de morcegos, o consumo de S. rugosum foi maior por S. lilium. As duas
espécies Sturnira foram praticamente os únicos morcegos a consumirem S. crinitum (Tabela 1).
Entre as seis espécies de morcegos estudadas, S. tildae teve o maior índice de
diversidade (H’Evenness = 0,83). Das seis espécies de frutos consumidos por S. tildae, quatro
espécies, de três gêneros, representaram, cada uma, mais de 10 % de sua dieta, podendo ser
considerado o morcego mais generalista (Tabela 1). Sturnira lilium e C. brevicauda tiveram
valores de H’Evenness semelhantes (0,73 e 0,72 respectivamente), mas com diferenças na
composição alimentar: S. lilium teve sua dieta concentrada em Solanum (76,78 %) enquanto
que C. brevicauda consumiu mais Vismia (54,9 %). Os altos valores de H’Evenness de S. lilium e
C. brevicauda não indicam uma dieta generalista, como em S. tildae. Por outro lado, R.
pumilio, C. perspicillata e A. concolor tiveram os menores valores do índice diversidade de
espécies de frutos consumidos (0,51, 0,43 e 0,37, respectivamente), podendo ser considerados
os morcegos com dieta especialista em Vismia (Tabela 1).
Embora a maioria dos morcegos estudados foi especialista em um gênero de fruto
(Vismia e Solanum), para C. perspicillata, C. brevicauda e S. lilium os frutos das duas
espécies de Piper também podem ser considerados como um importante recurso,
representando de 10 a 20 % da dieta. Da mesma forma, 20,37 % da dieta de R. pumilio foi
composta por sp1 e sp2, no qual este foi o morcego com a maior freqüência de consumo de
sp2 (Tabela 1). Em C. perspicillata, 51 % das amostras fecais das duas espécies de Piper
estavam misturadas com sementes de Vismia. Outras espécies de frutos como S. rugosum
(56,41 %), sp3 (46,15 %) e sp4 (50 %), também estavam misturados em alta proporção com
Vismia, no entanto cada uma destas plantas representou menos de 4 % da dieta de C.
perspicillata (Tabela 1).
Na ordenação por PCA aplicada para a freqüência do consumo de frutos pelos
morcegos, o eixo 1 explicou 75 % da variação total, enquanto o eixo 2 explicou outros 21 %.
De acordo com as variáveis (Tabela 2), o alto valor positivo do eixo 1 correspondeu ao
consumo de Vismia, agrupando os morcegos C. perspicillata, C. brevicauda, R. pumilio, A.
concolor e S. tildae (Figura 2). Os valores negativos no eixo 1 corresponderam aos frutos com
baixa freqüência na dieta dos morcegos, separando somente S. lilium, morcego com alto
consumo de S. crinitum, S. rugosum e Piper aduncum, que representam juntos 88 % de sua
dieta (Tabela 2). Ao longo do eixo 2, o alto valor negativo de S. rugosum e S. crinitum
separou as espécies de Sturnira, dos outros morcegos (Tabela 2 e Figura 2). As outras quatro
31
espécies de morcegos permaneceram agrupadas, provavelmente associadas ao alto consumo
de Vismia (Figura 2). Na ordenação por PCA não foi usado o item insetos para o calculo da
freqüência de consumo dos frutos. A ingestão dos insetos pode ter sido acidental, uma vez que
75 % das amostras de insetos de C. perspicillata estavam juntos com sementes, enquanto que
para os outros morcegos, todos os insetos amostrados estavam misturados com as sementes.
Em relação a composição alimentar associada a um tipo de vegetação, não foi
observada diferença significativa no consumo das espécies de frutos por C. perspicillata entre
os três tipos de vegetação (Tabela 3). Embora não houve número suficiente de amostras com
sementes das espécies de morcegos C. brevicauda, R. pumilio e A. concolor para cada área
estudada, os resultados indicaram predomínio de Vismia nos três tipos de vegetação (Tabela 3
e 4). Em R. pumilio, as espécies de frutos sp1, sp2 e sp3 foram encontradas somente nas
amostras das áreas de capoeira (Tabela 4). Devido ao predomínio da freqüência de captura no
pasto abandonado dos morcegos S. tildae e S. lilium (ver Capítulo 1), não foi feito
comparação da dieta entre os tipos de vegetação.
Em geral, o nível de sobreposição da dieta foi alto para maioria das seis espécies de
morcegos, no qual das 15 comparações entre pares de morcegos, 11 tiveram índices acima de
0,6 (Figura 3). Carollia perspicillata, A. concolor, R. pumilio e C. brevicauda, quando
comparados entre si, tiveram os maiores valores de sobreposição. Muito desta semelhança na
dieta foi devido ao alto consumo de Vismia (Tabela 1), especificamente de V. cayennensis,
pois a maioria das capturas e coleta de amostras com sementes de C. brevicauda, A. concolor
e R. pumilio ocorreu entre maio e outubro (65, 87 e 100 % de capturas, respectivamente),
período de frutificação de V. cayennensis (Figura 1, Tabela 3 e 4).
Os índices de sobreposição mais baixos foram os relacionados a S. lilium, exceto
quando comparado com S. tildae (0,63). Por outro lado, o próprio S. tildae teve maior
semelhança da dieta com as outras quatro espécies de morcegos do que com a sua espécie
congênere. Mesmo com valores diferentes dos índices de sobreposição, as duas espécies de
Sturnira tiveram maior semelhança de dieta com C. brevicauda (Figura 3), possivelmente
associado ao consumo de S. rugosum, Piper e sp1 por estes morcegos (Tabela 1).
Variação temporal da dieta e da sobreposição alimentar
A composição alimentar ao longo de um ano foi analisada somente para C.
perspicillata, S. tildae e S. lilium, por serem os únicos morcegos com mais de 10 amostras
32
fecais com sementes nas quatro estações do ano. Vismia foi o recurso significativamente com
maior freqüência de consumido por C. perspicillata em todas as estações (Figura 4). No final
da estação chuvosa e durante a estação seca (maio a outubro), C. perspicillata teve a sua dieta
mais diversificada em número de espécies de frutos (n = 8) e maior consumo de insetos
(Figura 3). Da mesma forma, Solanum rugosum e S. crinitum foram os frutos mais
importantes para S. lilium, representando em cada estação mais de 70 % de todos os frutos
consumidos (Figura 4). Nas quatro estações, S. rugosum foi o fruto significativamente mais
consumido por S. lilium (Figura 4).
A mudança na composição alimentar entre as estações foi observada com mais
intensidade em S. tildae. Neste caso dois aspectos da sua dieta são explorados, um que aborda
o aumento do consumo de uma espécie de fruto e outro que aborda os frutos dominantes em
um determinado período do ano. Isso não significa que o aumento do consumo de um fruto
faça dele o fruto dominante da dieta do morcego. Considerando isto, Vismia foi o recurso
dominante, com maior freqüência de consumo, praticamente o ano todo, representando entre
32 e 42 % de sua dieta (Figura 4). Para este morcego houve um aumento do consumo de
Vismia, S. crinitum e S. rugosum entre agosto e janeiro, durante a estação seca até o início da
chuvosa (S. rugosum foi mais consumido somente no início da estação chuvosa). Estes frutos
foram dominantes na dieta de S. tildae, representando cada um deles praticamente um terço da
sua dieta. Nos outros períodos, durante a estação chuvosa até o início da estação seca
(fevereiro a junho), o consumo de Piper sp e sp1 aumentou. Por outro lado, neste período
(fevereiro a junho), os frutos dominantes da dieta de S. tildae foram Vismia, sp1 e S. crinitum.
Em S. lilium foi observado um pequeno aumento no consumo de Solanaceae durante a estação
seca e início da estação chuvosa, como observado também em S. tildae.
A sobreposição alimentar entre as espécies de morcegos C. perspicillata, S. tildae e S.
lilium em cada uma das quatro estações, teve um padrão semelhante ao encontrado quando a
sobreposição foi analisada independente da estação do ano (Figura 5). Durante a estação
chuvosa houve um pequeno aumento no índice de sobreposição entre os três morcegos,
enquanto que os menores índices foram encontrados no final da estação chuvosa e estação
seca, entre maio e outubro. O início da estação chuvosa foi o período em que S. tildae e S.
lilium tiveram a maior semelhança na dieta (0,81) (Figura 5), superior ao valor do índice da
sobreposição geral (0,63) (Figura 3), devido ao aumento no consumo das duas espécies de
Solanum neste período (Figura 4).
33
DISCUSSÃO
Por causa da variedade de frutos consumidos, os morcegos frugívoros são
considerados generalistas (Fleming 1986). Comparado com outros estudos de dieta dessas seis
espécies de morcegos, os resultados do presente estudo mostram um baixo número de
espécies de frutos consumidos (Heithaus et al. 1975, Fleming e Heithaus 1981, Fleming 1986,
Palmerin et al. 1989, Marinho-Filho 1991, Gorchov et al. 1995, Galindo-González 1998). No
total, foram identificadas 11 espécies de frutos nas 1351 amostras fecais, incluindo as 3
espécies de Vismia presentes nas áreas do PDBFF, que devido a semelhança de suas sementes
não puderem ser distinguidas e separas nas amostras fecais dos morcegos. Carollia
perspicillata foi o único morcego que consumiu as 11 espécies de frutos, seguido por C.
brevicauda, S. tildae e S. lilium com 7 espécies de frutos. Entre esses três últimos morcegos,
somente os frutos de Vismia, Solanum rugosum, Piper aduncum e sp1 foram consumidos em
comum.
A amostragem limitada da dieta dos morcegos, que incluiu somente áreas alteradas
(pastos abandonados e capoeiras), pode ser apontada como o principal fator para o baixo
número de espécies de frutos na dieta dos morcegos. Em Los Tuxtlas, México, nos pastos
abandonados as quatro espécies de morcegos mais abundantes consumiram 19 espécies de
frutos (Galindo-González et al. 2000), enquanto que apenas Sturnira ludovici, capturado em
diversos ambientes (mata primária, vegetação secundária, plantações e pastos abandonados)
em florestas altas da Costa Rica, teve sua dieta composta de 29 espécies de frutos (Dinerstein
1986).
O tipo de amostragem com redes no nível do solo pode também ter sido outro fator
que influenciou os resultados do padrão alimentar dos morcegos, devido as diferenças em seu
comportamento de forrageio. Por exemplo, Bernard (2001) considera A. concolor como um
morcego de dossel, onde frutos de Cecropia são mais acessíveis. Da mesma forma, R.
pumilio, na Amazônia Peruana consumiu mais Cecropia sciadophylla (Gorchov et al. 1996),
espécie de planta comum em algumas capoeiras no PDBFF, mas suas sementes não foram
encontradas nas amostras fecais desse morcego.
Através da análise de 1351 amostras fecais das seis espécies de morcegos foi possível
separar dois grupos de acordo com a seletividade de sua dieta, um que inclui os morcegos
com predomínio de Vismia em sua dieta e outro com predomínio de Solanum. Artibeus
concolor, R. pumilio, C. perspicillata e C. brevicauda foram os morcegos com maior
34
consumo de Vismia (> 50 % da dieta destes morcegos), enquanto a dieta de S. tildae e S.
lilium incluiu alta proporção de Solanum. Fatores como abundância de recurso,
disponibilidade prolongada, distribuição espacial das espécies de plantas e comportamento de
forrageio dos morcegos podem explicar tais níveis de especialização alimentar dos morcegos
frugívoros nas áreas do PDBFF.
Morcegos do gênero Sturnira possuem grande distribuição geográfica pela América
Tropical, estendendo-se do centro-sul do México até o norte da Argentina, em altitudes de até
3500 m (Hernández-Conrique et al. 1997, Emmons e Feer 1997). Em toda sua ampla
distribuição geográfica a dieta destes morcegos é associada a Solanum, indicando um alto
nível de especialização por este gênero de planta (Uieda e Vasconcellos-Neto 1985, Fleming
1986, Dinerstein 1986, Marinho-Filho 1991, Willig et al. 1993, Hernández-Conrique et al.
1997, Iudica e Bonaccorso 1997). Entre as seis espécies de morcegos mais abundantes
estudadas, S. tildae e S. lilium consumiram juntos 72,63 % do Solanum coletado de todos os
morcegos. Somente S. lilium consumiu 45,26 % do Solanum, no qual Solanum rugosum
representou 27,90 %. As duas espécies de Sturnira foram praticamente os únicos morcegos a
consumirem os frutos de Solanum crinitum. Como estes frutos são grandes e pesados demais
para serem carregados e possuem diversos espinhos junto ao talo, a presença de um
uropatágio reduzido pode ser uma característica morfológica importante, que auxilia esses
morcegos a se pendurarem nos frutos de S. crinitum sem ficarem presos durante o seu
consumo. Neste contexto, Uieda e Vasconcellos-Neto (1985) citam que C. perspicillata
consome os frutos de Solanum grandiflorum (espécie de Solanaceae de tamanho semelhante a
S. crinitum), contudo observaram que as visitas de C. perspicillata eram breves, durando
apenas alguns segundos, enquanto S. tildae permanecia pendurado no fruto por dois minutos.
Nas áreas alteradas do PDBFF, a maioria das espécies de plantas consumidas pelos
morcegos teve um padrão de frutificação prolongada, com frutos disponíveis o ano todo.
Fleming (1986) discute que a disponibilidade prolongada de determinados gêneros de frutos
permite a especialização da dieta por morcegos frugívoros. Além disso, Bizzeril e Raw (1997)
e Fleming (1981) apontam que o baixo número de frutos maduros disponíveis por noite e a
eficiência na localização dos frutos pelos morcegos podem ser os principais fatores na
especialização de C. perspicillata por Piper. Frutos com maior disponibilidade, sejam por
número de frutos viáveis por noite ou por período de frutificação da planta, tendem a ser mais
consumidos (Fleming 1981, Dinerstein 1986, Marinho-Filho 1991, Stevenson et al. 1998).
Diversos trabalhos apontam morcegos Phyllostomidae importantes consumidores de
Piper, em particular morcegos do gênero Carollia (Fleming 1988, Marinho-Filho 1991,
35
Gorchov et al. 1995, Bizerril e Raw 1997). Esta especialização por um tipo de fruto muitas
vezes é associada a abundância do recurso em áreas de vegetação secundária e bordas de
fragmentos (Fleming 1981, Marinho-Filho 1991). Para duas espécies de morcegos Carollinae,
C. perspicillata e C. brevicauda, os frutos das duas espécies de Piper foram o segundo item
mais consumido, representando 11,24 % e 21,37 % da amostras coletadas, respectivamente. A
outra espécie de Carolliane, R. pumilio, não foi observado a presença de sementes de Piper
em suas fezes.
A dieta de morcegos frugívoros pode variar em sua distribuição geográfica (Willig et
al. 1993). Neste estudo, C. perspicillata teve maior consumo de Vismia, ao contrário como
mencionado acima por diversos autores. No Cerrado do nordeste brasileiro, por exemplo, o
alto consumo de Vismia é quase que exclusivo por C. perspicillata (74 % das amostras
fecais), Artibeus lituratus (85 %) e A. jamaisensis (80 %) (Willig et al. 1993). Esses autores
não mencionam o consumo de Piper, inserido provavelmente na categoria de outros frutos ou
polpa ingerida, no qual representam menos de 10 % da dieta dessas três espécies de morcegos.
Na Amazônia Peruana, o consumo de Vismia por C. perspicillata e C. brevicauda foi maior,
embora não significativo comparado ao consumo de Piper (Gorchov et al. 1995).
Provavelmente este tipo de resultado pode estar relacionado a quantidade e ao período da
disponibilidade das espécies de frutos para os morcegos.
Embora ambas espécies de plantas possuem frutos disponíveis o ano todo, o alto
consumo de Vismia pode ter sido relacionada a densidade menor das duas espécies de Piper.
A distribuição de Piper sp foi concentrada somente nas bordas dos fragmentos e das capoeiras
(principalmente na fazenda Porto Alegre), sendo raramente encontrada no interior das
capoeiras e no pasto abandonado. Por outro lado, Vismia foi encontrada tanto nas capoeiras
quanto no pasto, no qual, em algumas capoeiras, esta foi a espécie dominante (Uhl et al. 1988,
Ganade 1995, Mônaco 1998, Moreira 2003), representando mais de 79 % das espécies
arbóreas (Ganade 1995). A distribuição espacial e dominância de Vismia permitem
conseqüentemente maior disponibilidade e acessibilidade aos frutos em áreas alteradas. Os
solos pobres em nutrientes e arenosos da Amazônia Central (Laurance et al. 1999) são
inapropriados para Piper, cuja demanda por solos mais ricos é agravado ainda mais em áreas
alteradas com baixa taxa de decomposição de matéria orgânica.
O nível de sobreposição entre as seis espécies de morcegos frugívoros das áreas
alteradas do PDBFF no geral, foi mais alto comparado a outros estudos desenvolvidos na
36
Amazônia Peruana (Gorchov et al. 1996), em La Selva na Costa Rica (Palmerin et al. 1989) e
na Mata Atlântica Brasileira (Marinho-Filho 1991). Entre as 11 espécies de frutos
identificadas nas amostras fecais dos morcegos, oito (incluindo as três espécies de Vismia)
foram consumidas por mais de três espécies de morcegos. Baseado no alto nível de
sobreposição e na preferência alimentar, os resultados indicam que os morcegos estudados
possuem dieta especializada. Carollia perspicillata, C. brevicauda, A. concolor e R. pumilio
tiveram entre 50 e 87 % de sua dieta formada por frutos de Vismia, enquanto que as outras
duas espécies, S. tildae e S. lilium consumiram 42 e 77 % de frutos de Solanaceae,
respectivamente.
Outros estudos mostram que o nível de sobreposição alimentar é maior entre espécies
de morcegos congêneres (Palmerin et al. 1989, Fleming 1991, Gorchov et al. 1996, Kalko et
al. 1996). Nas áreas alteradas do PDBFF, cinco das espécies de morcegos estudadas
pertencem a duas subfamílias: Carollinae (Carollia perspicillata, C. brevicauda e R. pumilio)
e Sturnirinae (S. tildae e S. lilium). Assumindo a hipótese de maior sobreposições entre
espécies congêneres, a sobreposição alimentar entre os Carollinae e entre os Sturnirinae
deveria ser alta, enquanto que a comparação da dieta entre estas duas subfamílias deveria ser
baixa. De fato, o nível de sobreposição foi alto entre as espécies de morcegos de uma mesma
subfamília, contudo, foi observado que o nível de sobreposição também foi alto entre as três
espécies de Carollinae e o morcego S. tildae (mais de 73 % de similaridade). Essa
sobreposição da dieta entre as duas subfamílias foi por causa do alto consumo de Vismia
(38,21 %) por S. tildae. Quando retirado o item Vismia da análise do índice de sobreposição
alimentar, foi observado que dentro das subfamílias a sobreposição continua alta (0,97 entre
os Carollinae e 0,87 entre os Sturnirinae), enquanto que entre os dois grupos de morcegos
diminui (valor máximo de 0,57), como o esperado.
De acordo com estudos prévios, a sobreposição alimentar entre potenciais
competidores pode diminuir em períodos de baixa disponibilidade de alimento (Schoener
1982, Stevenson et al. 2000). Contudo, o alto valor do índice de sobreposição alimentar entre
S. tildae e as três espécies de Carollinae não suporta esta hipótese de competição (Abrams
1980, Holt 1987). A semelhança na dieta destes morcegos provavelmente esta relacionada a
frutificação das espécies ao longo do ano nos diversos ambientes que formam as áreas
alteradas do PDBFF e ao nível de especialização alimentar dos morcegos. Sturnira tildae foi
considerado o morcego mais generalista, devido ao maior índice de diversidade de frutos
consumidos (0,83), com dieta intermediária entre C. perspicillata e S. lilium. O predomínio de
S. tildae no pasto abandonado (ver Capítulo 1) e o alto consumo dos frutos de Vismia não
37
contribuíram para que este morcego fosse para as áreas de capoeira forragear. Do mesmo
modo, a falta de S. tildae nas capoeiras não aumentou a freqüência do consumo de Vismia por
C. perspicillata nesse ambiente. Isso talvez seja devido a disponibilidade suficiente de Vismia
para estas duas espécies de morcegos coexistirem, tanto nas capoeiras quanto no pasto
abandonado, embora a densidade de S. tildae foi menos que a de C. perspicillata. Assim, S.
tildae não interfere no consumo de Vismia por C. perspicillata, podendo permanecer somente
no pasto abandonado.
Diversos autores sugerem que diferenças no padrão alimentar e até mesmo do
comportamento de forrageio de morcegos podem estar associadas ao tamanho corporal, no
qual pode ser observada uma correlação positiva entre o peso do morcego e o tamanho do
fruto consumido (Heithaus et al. 1975, Fleming 1991, Kalko et al. 1996, Kalko e Condon
1998). Neste estudo, C. brevicauda consumiu mais Piper em relação a C. perspicillata,
corroborando com a hipótese adotada por Fleming (1991) para morcegos do gênero
Carollinae. Entretanto, R. pumilio (9,5 g; n = 18), menor espécie de morcego deste estudo, e
A. concolor (21,9 g; n = 16) tiveram 98 % de similaridade de dieta, proporcionado pelo alto
consumo de Vismia. Assim, diferenças morfológicas entre as espécies de morcegos
necessariamente não levam a uma diferença da dieta (Willig et al. 1993). Provavelmente, em
áreas alteradas, a disponibilidade de espécies pioneiras consumidas por morcegos por um
período prolongado pode ser mais importante na especialização da dieta, atenuando diferenças
na composição da dieta.
Variação temporal da composição e da sobreposição alimentar
A variação do nível de sobreposição e da preferência alimentar podem indicar como
morcegos estão utilizando os recursos disponíveis e interagindo ao longo do tempo. Neste
caso, a variação temporal corresponde a flutuações da disponibilidade do recurso alimento.
Neste estudo, a freqüência de consumo das espécies de frutos não variou sazonalmente nos
morcegos C. perspicillata, S. tildae e S. lilium. Isto provavelmente esta ligado a
disponibilidade prolongada de frutos. A falta de sazonalidade de espécies de frutos observada
pode ter favorecido a especialização dos morcegos por uma determinada espécie ou gênero de
planta (Marinho-Filho 1991, Fleming 1986), não alterando o nível de sobreposição alimentar
entre os morcegos ao longo do ano.
Em locais onde ocorre sazonalidade da disponibilidade de frutos, o nível de
sobreposição e da composição alimentar podem variar. Por exemplo, Pedro e Taddei (1997)
observaram no cerrado, durante a estação chuvosa quando ocorre aumento da oferta de frutos,
38
a sobreposição alimentar entre C. perspicillata e S. lilium diminui, devido ao consumo dos
frutos dos quais estes morcegos são especializados, Piper e Solanum, respectivamente. Já
durante a estação seca, a falta de frutos no ambiente, em particular de Solanum sp,
proporciona um aumento da sobreposição entre estes morcegos.
A variação da abundância de alimento pode alterar o comportamento de forrageio dos
morcegos. Em períodos de baixa disponibilidade de frutos, morcegos podem voar distâncias
maiores e mudar de áreas de forrageio mais freqüentemente, a fim de adquirir os frutos que
consomem mais (Fleming 1986). Os resultados de recaptura deste estudo (ver Capítulo 1)
mostram que C. perspicillata e S. lilium possuem um comportamento de fidelidade por um
local em um longo período de tempo. Recursos presentes por todo o ano podem reduzir
flutuações no suplemento alimentar, que atuam como forças seletivas, e favorecer assim a
residência e o aumento populacional dos morcegos (Heithaus et al. 1975; Sazima et al. 1999).
Conseqüências para a dispersão de sementes
Diversos estudos apontam frugívoros voadores (aves e morcegos) como bons
dispersores de sementes, em termos de quantidade de sementes dispersas e distância de
transporte (Guevara e Laborde 1993, da Silva et al. 1996). Ambos frugívoros podem conectar
áreas abertas com a floresta, dispersando principalmente espécies pioneiras (Gorchov et al.
1995, Ganade 1995, Charles-Dominique 1991, Galindo-González 1998). Árvores isoladas
também podem atrair morcegos e aves, funcionando como núcleos de regeneração, pela
deposição de sementes sob suas copas (McDonnell e Stiles 1983, McClanahan e Wolf 1987,
Guevara e Laborde 1993, Galindo-González et al. 2000).
Morcegos possivelmente são mais importantes nos estágios iniciais de sucessão de
áreas degradadas em relação a aves (da Silva et al. 1996, Galindo-González et al. 2000).
Muitas espécies pioneiras dominantes de áreas degradadas na Amazônia são dispersas por
morcegos, enquanto aves transportam mais sementes de espécies de estágios finais de
sucessão (da Silva et al. 1996, Galindo-González et al. 2000). Mais de 76 % da freqüência de
frutos consumidos pelas seis espécies de morcegos neste estudo foram de plantas pioneiras.
As três espécies de árvores mais abundantes encontradas em áreas de vegetação secundária no
PDBFF foram Vismia japurensis, V. guianensis e V. cayennensis, representando juntas 55 %
das árvores amostradas neste ambiente (Ganade 1995) e 61 % das espécies do banco de
sementes em capoeiras de Vismia (Mônaco 1998). Estas três espécies constituem entre 55 e 88
% da dieta de quatro das seis espécies de morcegos estudadas nas áreas alteradas do PDBFF,
39
indicando o potencial desses morcegos frugívoros como dispersores de plantas pioneiras e sua
importância na composição e restauração de áreas degradas.
A distribuição das espécies de plantas consumidas por morcegos nos diferentes
ambientes alterados também depende da capacidade dos morcegos em utilizar estas áreas.
Dias-Filho (1998) mostrou que Solanum crinitum é capaz de germinar no escuro,
características de locais com capoeira alta, sob liteira ou junto a troncos caídos. Contudo, as
duas espécies de morcegos S. lilium e S. tildae, consideradas potenciais dispersores de S.
crinitum e S. rugosum, possuem baixa taxa de captura em ambientes de capoeira (ver Capítulo
1), no qual 96,5 % destes morcegos foram capturados nas áreas de pasto abandonado. Isso
reflete a baixa freqüência destas duas Solanaceae nas capoeiras, onde representam apenas 0,9
% das espécies do banco de sementes em capoeiras de Vismia no PDBFF (Mônaco 1998). A
baixa taxa de captura não significa que estes morcegos não entram nas áreas de capoeira e
possam assim transportar sementes de um ambiente para outro, mas reforça o tipo de
ambiente onde estes morcegos atuam como potenciais dispersores de sementes.
Plantas dispersas por morcegos tendem a exibir uma distribuição espacial agrupada, no
qual pode-se encontrar indivíduos de espécies diferentes juntos (Janzen et al. 1976, Fleming e
Heithaus 1981). O agrupamento das plantas muitas vezes reflete características do padrão de
movimento e de forrageio dos morcegos. Os dados de recaptura de C. perspicillata e S. lilium
(ver Capítulo 1) indicaram que estes morcegos permanecem por vários dias em um mesmo
local, deslocando distâncias curtas de 390 m em média. Estudos com radio-telemetria
mostram que indivíduos de C. perspicillata podem permanecer 1:30 h em uma única área de
forrageio e visitam de duas a quatro áreas por noite (Heithaus e Fleming 1978). Como o
tempo de passagem de sementes pelo trato digestivo dos morcegos é curto (15-20 min,
Morrison 1980), a chuva de sementes permanece próxima a planta mãe. Por outro lado, o
deslocamento dos morcegos pode dispersar sementes entre diferentes áreas de forrageio.
O uso constante de abrigos noturnos pelos morcegos frugívoros em uma mesma noite,
freqüentemente localizados a menos de 50 m da fonte de frutos, pode depositar um grande
número de sementes embaixo desses locais. Trabalhos com coletores de sementes noturnos
também mostraram uma deposição agrupada, não aleatória, das sementes pelos morcegos,
pois os coletores possuem uma alta variação do número de sementes e de espécies coletadas
(Fleming e Heithaus 1981, Thomas 1988, Ingle 2003). Fezes de morcegos também podem
conter um grande número de sementes com diversas espécies de plantas (Fleming e Heithaus
1981, Galindo-González et al. 2000). Neste estudo, 50 % das amostras com Piper de C.
perspicillata estavam misturadas com Vismia. Isso sugere que a distribuição espacial de
40
plantas quiropterocóricas tende a ser agrupada e não aleatória, uma vez que grande parte da
deposição de sementes de Piper pelos morcegos estava associada com as sementes de Vismia.
No entanto, outros fatores relacionados a germinação e estabelecimento das plantas irão atuar
na distribuição espacial das plantas após o evento da dispersão das sementes pelos morcegos.
41
Tabela 1. Número de amostras fecais com sementes e insetos e freqüência relativa (entre parênteses) por espécie
de planta, coletadas das seis espécies de morcegos mais abundantes nas áreas com vegetação em crescimento
secundário do PDBFF, Manaus, Amazônia Central.
Carollia
perspicillata
Carollia
brevicauda
Sturnira
tildae
Sturnira
lilium
Rhinophylla
pumilio
Artibeus
concolor
Vismia spp
694 (70,89)
28 (54,90)
47 (38,21)
7 (6,25)
39 (72,22)
28 (87,50)
Solanum crinitum
5 (0,51)
0 (0,00)
35 (28,46)
33 (29,46)
0 (0,00)
0 (0,00)
Solanum rugosum
39 (3,98)
6 (11,76)
17 (13,82)
53 (47,32)
0 (0,00)
2 (6,25)
Piper aduncum
22 (2,25)
4 (7,84)
4 (3,25)
11 (9,82)
1 (1,85)
1 (3,13)
Piper sp
88 (8,99)
7 (13,73)
6 (4,88)
0 (0,00)
1 (1,85)
1 (3,13)
sp1
13 (1,33)
4 (7,84)
12 (9,76)
5 (4,46)
6 (11,11)
0 (0,00)
sp2
23 (2,35)
1 (1,96)
0 (0,00)
1 (0,89)
5 (9,26)
0 (0,00)
sp3
13 (1,33)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
1 (1,85)
0 (0,00)
sp4
8 (0,82)
1 (1,96)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
Insetos
74 (7,56)
0 (0,00)
2 (1,63)
2 (1,79)
1 (1,85)
0 (0,00)
979
51
123
112
54
32
Total a
Amostras mistas
93
8
10
10
2
3
b
55
0
2
2
0
0
Fruto+inseto
H'/log n c
0,43 c
0,72 b
0,83 a
0,73 b
0,51 c
0,37 d
a
Número total de amostras com sementes e insetos coletadas dos morcegos, incluindo amostras com mais de
uma espécie de planta (amostras mistas).
b
Número de amostras de sementes misturadas com insetos.
c
Índice de Shannon-Wiener Evenness. Letras diferentes indicam diferença significativa usando o teste t (P >
0,05).
Tabela 2. Autovetores dos dois primeiros eixos da Análise de Componentes Principais (PCA) dos dados de
freqüência de frutos consumidos pelas seis espécies de morcegos mais abundantes nas áreas com vegetação em
crescimento secundário do PDBFF, Manaus, Amazônia Central.
Frutos
Vismia spp
Solanum crinitum
Solanum rugosum
Piper aduncum
Piper sp
sp1
sp2
sp3
sp4
Eixo 1
2,638
-0,195
-0,159
-0,362
-0,201
-0,220
-0,431
-0,534
-0,532
Eixo 2
0,263
-1,523
-1,909
0,165
0,627
0,282
0,707
0,699
0,690
42
Tabela 3. Número de amostras com sementes e freqüência relativa (entre parênteses) por espécies de planta
coletadas dos morcegos Carollia perspicillata e C. brevicauda nas áreas com vegetação em crescimento
secundário do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. No cálculo da freqüência de cada espécies de planta coletada
não foi incluído as amostras com insetos.
Local
Vismia spp
Solanum crinitum
Solanum rugosum
Piper aduncum
Piper sp
sp1
sp2
sp3
sp4
Pasto Abandonado
Carollia
Carollia
perspicillata brevicauda
n = 391
n = 17
288 (73,66)
11 (64,71)
5 (1,28)
0 (0,00)
23 (5,88)
3 (17,65)
12 (3,07)
0 (0,00)
48 (12,28)
2 (11,76)
8 (2,05)
0 (0,00)
2 (0,51)
1 (5,88)
4 (1,02)
0 (0,00)
1 (0,26)
0 (0,00)
Capoeira de Vismia
Carollia
Carollia
n = 276
n = 21
214 (77,54)
9 (42,85)
0 (0,00)
2 (9,52)
12 (4,35)
0 (0,00)
5 (1,81)
3 (14,29)
29 (10,51)
2 (9,52)
1 (0,36)
4 (19,05)
11 (3,99)
0 (0,00)
2 (0,72)
0 (0,00)
2 (0,72)
1 (4,76)
Carollia
Carollia
n = 238
n = 13
192 (80,67)
8 (61,54)
0 (0,00)
0 (0,00)
4 (1,68)
1 (7,69)
5 (2,10)
1 (7,69)
11 (4,62)
3 (23,08)
4 (1,68)
0 (0,00)
10 (4,20)
0 (0,00)
7 (2,94)
0 (0,00)
5 (2,10)
0 (0,00)
Tabela 4. Número de amostras com sementes e freqüência relativa (entre parênteses) por espécies de planta
coletadas dos morcegos Rhinophylla pumilio e Artibeus concolor em cada tipo de vegetação em crescimento
secundário nas áreas do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. No cálculo da freqüência de cada espécies de
planta coletada não foi incluído as amostras com insetos.
Local
Vismia spp
Solanum crinitum
Solanum rugosum
Piper aduncum
Piper sp
sp1
sp2
sp3
sp4
Pasto Abandonado
Rhinophylla
Artibeus
pumilio
concolor
n = 10
n = 18
10 (100,00)
15 (83,33)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
2 (11,11)
0 (0,00)
1 (5,56)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
Capoeira de Vismia
Rhinophylla
Artibeus
pumilio
concolor
n = 20
n=8
13 (65,00)
7 (87,50)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
1 (5,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
1 (12,50)
3 (15,00)
0 (0,00)
2 (10,00)
0 (0,00)
1 (5,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
Rhinophylla
Artibeus
pumilio
concolor
n = 23
n=6
16 (69,57)
6 (100,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
1 (4,35)
0 (0,00)
3 (3,04)
0 (0,00)
3 (3,04)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
0 (0,00)
43
Vismia cayennensis
Vismia japurensis
Vismia guianensis
Solanum crinitum a
Solanum rugosum a
Piper sp
N
D
J
Início estação
chuvosa
a
F
M
A
Estação
chuvosa
M
J
J
Início estação
seca
A
S
O
Estação
seca
na fenologia das duas espécies de Solanum aparece apenas o período de maior produção de frutos
Figura 1. Fenologia de frutificação de seis espécies quiropterocóricas nas áreas alteradas do PDBFF.
44
1
0.5
Eixo 2
RPUM
CPER
CBRE
0
ACON
STIL
-0.5
SLIL
-1
-1
-0.5
0
0.5
1
Eixo 1
Figura 2. Análise de componentes principais (PCA) da freqüência de consumo de frutos das seis espécies de
morcegos mais abundantes nas áreas com vegetação em crescimento secundário no PDBFF, Manaus, Amazônia
Central. CPER = Carollia perspicillata, CBRE = Carollia brevicauda, ACON = Artibeus concolor, RPUM =
Rhinophylla pumilio, STIL = Sturnira tildae, SLIL = Sturnira lilium.
45
1,0
0,90
0,9
0,83
0,8
Índice de Morisita
0,98 0,99 0,99
0,94 0,95
0,69
0,7
0,73 0,73
0,63
0,6
0,5
0,4
0,31
0,3
0,2
0,12
0,16 0,16
0,1
0,0
SlilRpumil
CperSlil
Slil- Cbrev- Stil-Slil StilAconc
Slil
Aconc
CperStil
Stil- Cbrev- Cbrev- Cbrev- Cper- Rpumil- Cper- CperRpumil
Stil
Aconc Rpumil Cbrev Aconc Rpumil Aconc
Morcegos
Figura 3. Índice de sobreposição alimentar de Morisita entre as seis espécies de morcegos mais abundantes nas
áreas com vegetação em crescimento secundário nas áreas do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. CPER =
Carollia perspicillata, CBRE = Carollia brevicauda, ACON = Artibeus concolor, RPUM = Rhinophylla
pumilio, STIL = Sturnira tildae, SLIL = Sturnira lilium.
46
Solanum Solanum
Piper Piper sp
crinitum rugosum aduncum
F r e q ü ê n c i a (%)
Vismia
sp1
Sturnira tildae
sp2
sp3
sp4
Insetos
Estação chuvosa (FMA)
Início da estação seca (MJJ)
Estação seca (ASO)
Início da estação chuvosa (NDJ)
Vismia
Solanum Solanum
Piper Piper sp
sp1
sp2
sp3
sp4
Insetos
sp1
sp2
sp3
sp4
Insetos
Sturnira lilium
Vismia
Solanum Solanum
Piper Piper sp
Figura 4. Freqüência de consumo de frutos e insetos pelos morcegos C. perspicillata, S. tildae e S. lilium, nas
quatro estações do ano nas áreas alteradas do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. Na legenda, as letras das
estações representam meses.
47
CPER-STIL
STIL-SLIL
Índice de Morisita
CPER-SLIL
Estação chuvosa
(FMA)
Início da estação
seca
(MJJ)
Estação seca
(ASO)
Início da estação
chuvosa
(NDJ)
Figura 5. Variação sazonal do índice de sobreposição alimentar de Morisita entre três espécies de morcegos nas
áreas alteradas do PDBFF, Manaus, Amazônia Central. CPER = C. perspicillata, STIL = S. tildae, SLIL = S.
lilium. As letras abaixo de cada estação representam meses.
48
CONCLUSÕES
Os resultados deste estudo permitiram fazer algumas considerações sobre a dinâmica da
comunidade de morcegos e do seu comportamento de forrageio em áreas com vegetação
alterada na Amazônia Central, no qual se destacam:
1) Em áreas alteradas a maioria das espécies de morcegos são raras, sendo que apenas seis
representaram 95 % do total das capturas: C. perspicillata, C. brevicauda, R. pumilio, A.
concolor, S. tildae e S. lilium. Entre estes morcegos C. perspicillata foi a espécies
dominante, com 65 % das capturas.
2) Entre as seis espécies de morcegos mais abundantes houve diferença nas freqüências de
capturas entre os três tipos de vegetação alterada estudada. Sturnira tildae e S. lilium
foram as espécies que tiveram sua freqüência de captura concentrada nas áreas abertas
formadas pelo pasto abandonado. Por outro lado, R. pumilio foi mais capturado nas áreas
com capoeira. As outras espécies de morcegos não tiveram diferença na freqüência de
captura entre os três tipos de vegetação alterada do PBBFF.
3) Os dados de recaptura sugerem que os morcegos C. perspicillata e S. lilium possuem alta
fidelidade por um determinado local. A alta taxa de recaptura de S. lilium (17 %),
comparada com outros estudos, e o comportamento de forrageio concentrado em áreas
abertas reforçam esta conclusão.
4) Morcegos da subfamília Phyllostominae foram bons indicadores do nível de perturbação
do ambiente, pois tiveram maior taxa de captura nas capoeiras com estado mais avançado
de recuperação.
5) A análise do PCA revelou que as espécies de morcegos C. perspicillata, C. brevicauda, R.
pumilio e A. concolor tiveram composição alimentar concentrada em Vismia, enquanto
que S. lilium consumiu mais Solanum rugosum. O alto consumo de Vismia e Solanum por
S. tildae fez com que este morcego tivesse uma dieta intermediária entre S. lilium e os
morcegos da subfamília Carollinae e A. concolor.
6) A especialização pelas poucas espécies de frutos quiropterocóricas encontradas no PDBFF
levou a um alto nível de sobreposição alimentar entre a maioria das espécies de morcegos,
superior a outros estudos.
7) Aparentemente não houve variação sazonal na dieta dos morcegos, sugerindo um alto
nível de especialização por parte dos morcegos C. perspicillata, S. tildae e S. lilium.
49
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