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REVISTA DE BIOLOGIA E CIÊNCIAS DA TERRA
ISSN 1519-5228
Volume 13 - Número 1 - 1º Semestre 2013
DETERMINAÇÃO DE ENTEROBACTÉRIAS DA AVIFAUNA SILVESTRES EM
CRIADOURO CONSERVACIONISTA
Camila Moreira Barreto Gomes1, Solange Alves Oliveir2, Lucilândia Maria Bezerra3
RESUMO
Os animais silvestres, particularmente os mantidos em cativeiro, estão em contato constante com
bactérias tanto no meio ambiente como em seu organismo. As enterobactérias possuem grande
importância para o funcionamento normal do organismo de animais silvestres uma vez que
compõem a microbiota natural. O presente trabalho que teve como o objetivo descrever
qualitativamente enterobactérias, presentes nas quatro famílias de aves: Columbidae, Ramphastidae,
Psittacidae e Rheidae pertencentes ao plantel do Terraquarium – Centro de Convivência e Educação
Ambiental, Criadouro Conservacionista do Centro Universitário Luterano de Palmas/ULBRA,
município de Palmas/TO.
Palavras-chave: microbiologia, bactérias Gram positivas e Gram negativas, avifauna, cativeiro.
DETERMINATION OF ENTEROBACTERIA IN WILD BIRDS KEPT IN
CAPTIVITY
ABSTRACT
The wild animals, particularly those kept in captivity, are in constant contact with bacteria of the
environment and their organisms. The enterobacteria are very important in the normal function of
the organism of wild animals because they constitute the natural flora. The present work had the
objective of describing enterobacteria in four birds families: Columbidae, Ramphastidae, Psittacidae
and Rheidae. They belong to Terraquarium –Center of Contact and Environmental Education,
Conservationist breeding of the “Centro Universitário Luterano de Palmas/ULBRA”, in the
municipality of Palmas, State of Tocantins.
Keywords: microbiology, bacteria Gram positive e Gram negative, birds species, captivity.
62 1 INTRODUÇÃO
Os animais silvestres, particularmente os
mantidos em cativeiro, estão em contato
constante com bactérias, que são amplamente
distribuídas tanto no meio quanto na microbiota
intestinal (LEVINSON, & JAWETZ, 1996).
Tais
microorganismos
possuem
grande
importância para o funcionamento normal do
organismo destes animais compondo a
microbiota natural (QUEIROZ, 2008). Porém,
em condições específicas, como por exemplo,
níveis de estresse elevado e baixa resistência,
podem levar ao desenvolvimento de patologias
(QUEIROZ, 2008). Tais informações fornecem
base para a elaboração de um programa de
prevenção de doenças mais eficaz. Por isso, nos
animais silvestres mantidos em cativeiro, as
bactérias são continuamente estudadas com a
finalidade de se encontrar um manejo ideal que
possibilite o controle microbiológico nas
diferentes espécies, vulneráveis a esses
microorganismos (COLES, 1984; QUEIROZ,
2008).
As enterobactérias representam quase a
totalidade das bactérias Gram negativas de
importância clínica tanto humana quanto médica
veterinária,
sendo
isolada
na
rotina
microbiológica e das septicemias em humanos e
animais silvestres (MEYER JÚNIOR, et.al.,
2006). Ambos, tipos de bactérias, Gram
positivas e Gram negativas, são amplamente
dispersas no ambiente e encontradas em locais
onde há presença de animais silvestres ou
domésticos, dejetos humanos ou em qualquer
local que tenha algum tipo de contaminação
fecal. Podem sobreviver por muito tempo em
solo úmido, água, fezes, alimentos e superfícies
com matéria orgânica, e por isso, a
contaminação pode ocorrer por vários meios
(NUNES, 2007 e NUNES, et.al., 2010).
Os maiores problemas evidenciados
relacionando as enterobactérias em animais de
cativeiro, devem-se ao fato destes viverem em
grupo e às alterações de manejo higiênico e
alimentar. Os microorganismos, à medida que
se sobrepõem à microbiota normal, podem
causar doenças como alterações intestinais de
origem inflamatória (enterites ou infecções
severas) (PELCZAR JÚNIOR, et.al.,1996).
Nas aves, a fonte primária de infecção,
ocorre principalmente pela rota feco-oral, ou
seja, através de alimentos, água, ovos
contaminados ou pelo hábito de coprofagia
(HAGAN & BRUNER, 1988). Segundo
MATTES et. al., (2005) as infecções
bacterianas representam uma das principais
causas de doenças entéricas em aves. A
microbiota entérica de psitacídeos saudáveis,
por exemplo, é composta quase que
exclusivamente por bactérias Gram positivas.
O estado clínico destes animais deve ser
relacionado
com
a
proporção
de
microorganismos encontrados no lúmen
intestinal. A proximidade e contato com fezes a
alimentos contaminados ou quando os animais
silvestres passam por alterações ambientais,
com novas adaptações (como por exemplo,
quando são retirados do seu ambiente natural
para cativeiro, nível de estresse), podem ser um
fator determinante para um desencadeamento de
doenças (QUEIROZ, 2008; COLES, 1984 e
ALMEIDA at. al., 2002).
O presente trabalho teve como o objetivo
descrever qualitativamente enterobactérias,
presentes na avifauna mantidos em cativeiro
relacionando-o com o estado geral de saúde
desses animais
2 MATERIAIS E MÉTODOS
O presente estudo foi conduzido no plantel
do Terraquarium – Centro de Convivência e
Educação
Ambiental,
Criadouro
Conservacionista (registrado pelo IBAMA) do
Centro
Universitário
Luterano
de
Palmas/ULBRA,
município
de
Palmas,
Tocantins.
Para qualificar as enterobactérias foram
coletadas em dezembro de 2007, amostras
63 de fezes (coprocultura) das quatro famílias de
mamíferos pertencentes ao plantel: Columbidae,
Ramphastidae, Psittacidae e Rheidae. As fezes
foram coletadas da região cloacal com swab
estéril, após limpeza prévia da região com
algodão e água. Para o exame microbiológico
foi realizada semeadura em placas com meio de
cultura Ágar Mc Conkey, por ser um meio
seletivo para o isolamento de bacilos Gram
negativos e Gram positivos em especial as
enterobactérias (OLIVEIRA, 1995; MACIEL,
1999 e SANTOS, 1999). Após o crescimento da
cultura foram feitos esfregaços em lâminas de
microscopia
para
exame
bacteriológico
(bacterioscopia). As lâminas foram coradas pelo
método de Gram para determinação dos grupos
de microrganismos da microbiota intestinal em
Gram
Positivas
ou
Gram
negativas
(OLIVEIRA, 1995; MACIEL, 1999 e
SANTOS, 1999).
3 RESULTADOS E DISCUSSÕES
Foram analisadas fezes de 36 espécimes
pertencentes a quatro famílias de mamíferos
(Tabela 1) (figuras 1 a 6).
O maior número de bactérias foi
encontrada na família Psittacidae onde
encontrou-se os dois grupos Gram positivos
(principalmente) e Gram negativos. Os
psitacídeos, neste criadouro conservacionista,
estavam distribuídos em sete recintos: recinto
01 (R01) com dois indivíduos da espécie
Alipiopsitta xanthops; recinto 02 (R02) com
doze indivíduos das espécies Amazona aestiva
(N=3), Amazona amazonica (N=8) e Pionus
menstruus (N=1); recinto 03 (R03) com três
indivíduos
da
espécie
Anodorhynchus
hyacinthinus; recinto 04 (R04) com nove
indivíduos das espécies Ara ararauna (N=8) e
Ara macao (N=1); recinto 05 (R05) com dois
indivíduos das espécies Aratinga jandaya (N=1)
e Aratinga aurea (N=1); recinto 06 (R06) com
dois indivíduos da espécie Guarouba guarouba
(N=2) e recinto 07 (N=07) com um indivíduo de
Orthopsittaca manilata (N=1). “N” representa o
número de indivíduos em que a bactéria estava
presente nas amostras e “R” representa o
recinto. As bactérias do grupo Gram positivas
encontradas em maior número de indivíduos e
recintos foram: Staphylococcus sp. (N=26; R02,
R03, R04 e R06) e Micrococcus sp. (N=2; R01).
Para as bactérias do grupo Gram negativas
temos:
Salmonella
sp.
(N=2;
R05);
Enterobacter sp. (N=1; R07). Na Família
Ramphastidae,
com
dois
indivíduos
representados pelas espécies Pteroglossus
inscriptus (R08) e Ramphastos toco (R09),
encontramos bactérias do grupo Gram positivas:
Staphylococcus sp (N=2; R08 e R09) e
Streptococcus sp. (N=1; R09) e bactérias Gram
negativas da espécie Pseudonomas sp. (N=1;
R9). Para a Família Rheidae com dois
indivíduos de Rhea americana (R10) encontrouse as bactérias Gram positivas Staphylococcus
sp. (N=1). Em Columbridae, representada por
um indivíduo de Streptopelia decaocto (R11),
encontrada
a
bactéria
Gram
positiva
Staphylococcus sp. (N=1) (Gráfico 1).
Nas
quatro
famílias
amostradas
(Columbridae, Psittacidae, Ramphastidae e
Rheidae) prevaleceu a bactéria Staphylococcus
sp. (Gram negativa) (Gráfico 1).
Na família Psittacidae e Ramphastidae
foram encontradas bactérias Gram positivas,
assim como Gram negativas. Nas famílias
Columbridae, Psittacidae, Ramphastidae e
Rheidae foram encontradas bactérias Gram
positivas, sendo estas de mesma espécie
(Staphylococcus sp.).
Em trabalhos realizados anteriormente
neste criadouro conservacionista com grupos de
animais silvestres mais abundantes, entre eles o
mesmo grupo de Ara ararauna e Aratinga
jandaya, Gomes (2005) encontrou nas amostras
a espécie de bactéria: Staphylococcus aureus e
Salmonella sp.. Em sua coleta foi amostrada
também a bactéria Shigella sp, Serratia sp,
Klebesiella sp, Enterobacter sp e Escherichia
coli. não encontrada no presente estudo. Nota-se
também que este grupo apresentou outras quatro
novas espécies de bactérias.
Alguns gêneros de bactérias Gram
negativas
possuem
maior
relevância
acometendo a saúde animal: Salmonella,
Pseudomonas, Klebsiella, Aeromonas, Proteus,
Escherichia, Pasteurella e Yersinia (HIDASI,
et.al., 2010; QUEIROZ, 2008). Entre as
bactérias Gram positivas que promovem
64 infecções
secundárias
encontram-se
Staphylococcus, Streptococcus e Enterococus
(QUEIROZ, 2008). O elevado índice de
isolamento de enterobactérias nos recintos dos
animais silvestres no presente estudo pode ser
relacionado com higiene inadequada, já que
estas bactérias são em sua maioria comensais do
intestino, encontradas nas fezes dos animais,
como pudemos verificar na família Psittacidae.
Mesmo que MATTES et. al., (2005) refere-se
em sua pesquisa que na microbiota entérica de
psitacídeos saudáveis possa ser composta por
bactérias Gram positivas, um ambiente mal
higienizado, é favorável à proliferação de ambos
os
grupos
de
bactérias
causando
consequentemente infecção se os animais
estiverem
imunologicamente
debilitados
(HIDASI, et.al., 2010; QUEIROZ, 2008).
Tabela 01. Famílias de mamíferos e suas respectivas espécies/número de indivíduos.
Taxonomia
Ordem
Fam ília
Espécie
Nome em portug uês
N úmero
Indivíduos
Columbiformes
Columbidae
Streptopelia decaocto (Frivaldszky, 1838) *
rola turca
1
araçari miudinh o de bico riscad o
1
1
Piciformes
Ramphastidae
Pteroglossus inscriptus Swainson, 1822
Ramphastos toco Statius Muller, 1776
tucanuçu
Alipiopsitta xanthops (Spix, 1824)
Amazona aestiva (Linnaeus, 1758)
Amazona am azonica (Linnaeus, 1766)
Anodorhynchus hyacinthinus (Latham, 17 90)
Ara ararauna (Linnaeus, 1758)
Ara m acao (Linnaeus, 1 758)
Aratinga janda ya (Gmelin, 1788)
Aratinga aurea (Gmelin, 1788)
Guarouba guarouba (Gmelin, 178 8)
papagaio galego
papagaio verdadeiro
papagaio comum
arara azul grande
arara canin dé
arara canga
jan daia verdadeira
periquito rei
ararajuba
Orth opsittaca manilata (Boddaert, 1783)
Pion us me nstruus (Linnaeus, 1766)
maracanã do buriti
maitaca de cabeça azul
Psittaciformes
Psittacidae
2
3
8
3
8
1
1
1
2
1
1
Struthioniformes
Rheidae
2
Rhea american a (Linnaeus, 1758)
ema
Fon te consultada: A NUÁRIO ORNITO LÓGICO, 2009-2010; MATIAS, 200 7; IUCN, 2010; GWYN NE, 2011; CBRO,
2011.
* espécie exótica no Brasil, nativa da Europ a
65 Figura 01. Streptopelia decaocto (rola turca)
Figura 02.
miudinho)
Pteroglossus
inscriptus
(araçari
Figura 03. Ramphastos toco (tucanuçu)
Figura 04. Alipiopsitta xanthops (papagaio galego)
Figura 05. Amazona aestiva (papagaio verdadeiro)
Figura 06. Amazona amazonica (papagaio comum)
Figura 07. Anodorhynchus hyacinthinus (arara azul)
66 Figura 08. Ara ararauna (arara canindé)
Figura 10. Aratinga jandaya (jandaia verdadeira)
Figura 09. Ara macao (arara canga)
Figura 11. Aratinga aurea (periquito rei)
Figura 12. Guarouba guarouba (ararajuba)
Figura 13. Orthopsittaca manilata (maracanã do
buriti)
Figura 14. Pionus menstruus (maitaca de cabeça
azul)
Figura 15. Rhea americana (ema)
67 A bactéria Staphylococcus sp. são cocos
Gram positivos encontrados tanto no ambiente
quanto no trato respiratório e pele de pessoas e
animais silvestres e domésticos sadios, sendo,
considerados parte da microbiota normal
(QUEIROZ, 2008). O Streptococcus sp é
considerado parte da microbiota normal da pele
e mucosas dos tratos digestivo, respiratório e
reprodutivo. A transição de bactéria da
microbiota normal para agente patogênico
depende de fatores predisponentes como
imunossupressão, infecções concomitantes e
situações de estresse (QUEIROZ, 2008).
A Pseudomonas sp. é uma bactéria Gram
negativa, patogênica, que possui distribuição
mundial. Raramente causa doenças em um
sistema imunológico saudável, mas explora
eventuais fraquezas do organismo para
estabelecer um quadro de infecção (QUEIROZ,
2008).
Salmonella sp. pode ser encontradas em aves,
mamíferos
(roedores,
canídeos)
e
principalmente em répteis, que geralmente
apresentam-se assintomáticos por servirem
como reservatórios (NUNES, 2007 e NUNES,
et.al., 2010). A principal via de transmissão das
infecções é fecal-oral, através de contato com
outros animais ou pela ingestão de alimentos e
água contaminados, por exemplo, dentro de um
recinto onde possuam muitos animais. Assim
como as Pseudomonas, caso o organismo esteja
saudável, não provocam um desequilíbrio na
microbiota intestinal, mas mudanças na dieta ou
privação de comida e água podem facilitar a
multiplicação e fixação da Salmonella na parede
intestinal (QUEIROZ, 2008).
Gráfico 1. Enterobactérias registradas em coproculturas das famílias de avifauna
pertencentes ao Plantel do Terraquarium.
68 4 CONCLUSÕES
Embora tenha sido isolada uma
diversidade de microrganismos nos animais
silvestres no presente estudo, os mesmos se
encontram em bom estado de saúde. No entanto,
a presença de uma variedade significativa de
bactérias indica que o manejo sanitário do
criadouro deve ser revisto sob risco de surgirem
problemas de infecções nesses animais.
Segundo Nunes (2007), as fontes de transmissão
mais frequentes em animais silvestres, podem
ser através do contato direto com animais
hospedeiros e/ou de forma indireta, através da
água, alimentos contaminados e fezes (NUNES,
2007 e NUNES, et.al., 2010).
Nunes (2007), bem como Hidasi, (2010)
ressalta em seus estudos que, animais silvestres
oriundos de apreensão e/ou tráfico, como no
caso deste Criadouro conservacionista, tornamse potenciais transmissores de zoonoses mesmo
que se apresentem saudáveis. Neste contexto
torna-se relevante monitorá-los continuamente,
principalmente os recém chegados ao criadouro,
uma vez que as enfermidades que acometem
aves são complexas, englobando uma grande
diversidade de espécies, de agentes e a
heterogeneidade dos ambientes (HIDASI,
2010).
A presença de Gram negativas e Gram
positivas nos meios utilizados associado ao bom
estado de saúde dos animais sugerem que estas
bactérias fazem parte da microbiota intestinal
normal, sendo importante, a avaliação
microbiológica
periódica
das
espécies
estudadas. Os cuidados profiláticos deverão ser
rigorosamente monitorados para que a
composição de microrganismos não se torne
ameaça à sobrevivência dos animais. A
ocorrência de doenças exerce uma influência
considerável sobre o sucesso ou o fracasso de
programas de manutenção de espécies silvestres
em cativeiro. Melhoria do bem-estar animal e
estocagem de alimento correta, água abundante
e trocada diariamente podem auxiliar também
no controle a fim de evitar enfermidades nos
plantéis e transmissão de zoonoses das aves para
humanos (GAUNT,1999; NUNES, 2007 e
NUNES, et.al., 2010). Sendo animais cativos,
alguns, vivendo em grupos, para se evitar
possíveis zoonoses, o criadouro deve sempre ter
o controle laboratorial do seu plantel (GOMES,
2005).
AGRADECIMENTOS
Primeiramente agradeço ao Centro
Universitário Luterano de Palmas/ULBRA, pelo
apoio na publicação e onde por seis anos a 1ª
autora dedicou-se aos seus trabalhos no Setor
Terraquarium (Criadouro conservacionista)
pertencente
à
Instituição.
Posterior
agradecimento ao Professor e Pesquisador Dr.
Bruno Senna Corrêa pelo incentivo a Publicação
Científica (CEFET-MG/Centro Federal de
Educação Tecnológica de Minas Gerais), a
Doutoranda em Ecologia e Evolução da UFG
(Universidade Federal de Goiás), Nathália
Machado e ao Doutorando em Biologia e
Ecologia das Alterações Globais da UA
(Universidade de Aveiro, Portugal), João Pedro
Neves pelo incentivo e orientação ambos
concedida a 1ª autora.
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______________________________________
1–Bióloga, Consultora Ambiental, Graduada em Biologia
pelo Centro Universitário Luterano de Palmas/ULBRA,
Palmas–TO, e-mail: [email protected]
2–Bióloga, Prefeitura Municipal de Palmas/TO e
Professora de Biologia, Posteriormente Coordenadora do
Terraquarium – Criadouro Conservacionista, do Centro
Universitário Luterano de Palmas/ULBRA, Palmas–TO.
3–Médica Veterinária do Terraquarium – Criadouro
Conservacionista, do Centro Universitário Luterano de
Palmas/ULBRA, Palmas–TO.
OLIVEIRA, S. J. de. Guia bacteriológico
prático: microbiologia veterinária. Canoas:
ULBRA, 1995. 142 p.
PELCZAR JÚNIOR, M. J.; CHAN, E. C. S.;
KRIEG, N. R. Microbiologia, Conceitos e
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