Polinização e mirmecofilia em Pityrocarpa moniliformis (Benth.)

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
POLINIZAÇÃO E MIRMECOFILIA EM
PITYROCARPA MONILIFORMIS
(BENTH.) LUCKOW & JOBSON
(LEGUMINOSAE: MIMOSOIDEAE)
MARCIO HARRISON DOS SANTOS FERREIRA
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
POLINIZAÇÃO E MIRMECOFILIA EM PITYROCARPA
MONILIFORMIS (BENTH.) LUCKOW & JOBSON
(LEGUMINOSAE: MIMOSOIDEAE)
MARCIO HARRISON DOS SANTOS FERREIRA
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Botânica da
Universidade Estadual de Feira de
Santana como parte dos requisitos
para a obtenção do título de Mestre em
Botânica.
Orientador: Prof. Dr. Luciano Paganucci de Queiroz (UEFS)
Co-orientadora: Profa. Dra. Angélica Maria Lucchese (UEFS)
FEIRA DE SANTANA - BA
2009
ii
Ficha Catalográfica Biblioteca Central Julieta Carteado
F442p
Ferreira, Marcio Harrison dos Santos
Polinização e Mirmecofilia em Pityrocarpa moniliformis (Benth.)
Luckow & Jobson (Leguminosae: Mimosoideae). / Marcio Harrison
dos Santos Ferreira. – Feira de Santana, 2009.
160f.: il.
Orientador: Luciano Paganucci de Queiroz
Co-orientadora: Angélica Maria Lucchese
Dissertação (Mestrado em Botânica)–Universidade Estadual de
Feira de Santana, 2009.
1. Caatinga. 2. Pityrocarpa – Biologia reprodutiva.
3. Camponotus. 4. Interações planta-formigas-polinizadores.
I. Queiroz, Luciano Paganucci de. II. Lucchese, Angélica Maria.
III. Universidade Estadual de Feira de Santana. IV. Título.
CDU: 581.16
iii
iv
À memória de Friedrich Wilhelm Nietzsche e aos de sua estirpe.
v
AGRADECIMENTOS
À Luciano Paganucci de Queiroz pela orientação e oportunidade de trabalhar com temas que
para mim sempre foram tão instigantes, e pela paciência e confiança nos momentos em que
precisei me dedicar a outras demandas pessoais;
À Leonardo Galetto por seu estímulo, generosidade e interlocução sempre presentes, pelas dicas
em meus estudos com Bionia e Pityrocarpa, e pelos ensinamentos durante o III Curso de Campo
sobre Biologia e Ecologia da Polinização, ministrado em Mucugê-BA;
À equipe do Programa de Pós-Graduação em Botânica (PPGBot-UEFS), pela assistência e apoio
logístico sempre presentes;
Aos professores Miriam Gimenes, Abel A. Conceição, Blandina F. Viana, Ligia S. Funch e
Cândida M. L. Aguiar, pelas discussões sobre “interações planta-animal” e sugestões ao meu
trabalho durante o curso de diversas disciplinas no PPGBot-UEFS;
À Tadeu J. Guerra pela valiosa parceria em manuscritos, apoio nas análises estatísticas e pela
camaradagem sempre presente;
Ao ‘irmão’ Domingos B. O. S. Cardoso, colega de curso e amigo dedicado, pelo ‘impulso’
inicial em minha escolha pela botânica, pelo exemplo de dedicação à vida acadêmica e pelo
auxílio na identificação e seleção da área e de 30 indivíduos de Pityrocarpa moniliformis para
acompanhamento da fenologia em Tucano-BA;
À Angélica M. Lucchese, pela co-orientação na triagem e análise de voláteis florais e pela
parceria firmada em meu projeto de doutoramento;
À Gisele P. Rocha, pelo apoio técnico nas análises em microscopia eletrônica de varredura e
pelas eletromicrografias;
À Ivan Cardoso do Nascimento pela identificação dos Formicidae, à Renata C. Monteiro pela
identificação dos Thysanoptera, e à Favízia F. Oliveira pela identificação de abelhas e vespas e
pelas facilidades no acesso à coleções entomológicas do Museu de Zoologia da UEFS e
encaminhamento para especialistas nos diversos táxons de visitantes florais;
vi
Ao Iza, Alessandro e Rafinha pelo apoio logístico e à José dos Santos Montino pelo apoio e
permissão em realizar estudos em uma população de Pityrocarpa moniliformis localizada na
Fazenda Montino (Tucano-BA), de sua propriedade;
Aos pesquisadores Barbara Briggs, Byron Lamont, Chris Ecroyd, David Morgan, Dong-Hwan
Choe, Frank W. Judd, Gary A. Krupnick, Geoffrey C. Kite, Gregory Paulson, Gunnar
Bergstrom, Hazel S. MacTavish, Heidi E. M. Dobson, Kleber Del-Claro, Jaboury Ghazoul,
Jennifer A. Rudgers, Jérôme Orivel, John A. Pickett, K. N. Ganeshaiah, Leandro Freitas,
Leonard B. Thien, Les Shipp, Margaret Friedel, Michael K. Rust, Nico Blüthgen, Nigel E. Raine,
Philip S. Ward, Roman Kaiser, Rosane G. Collevatti e William D. J. Kirk pela valiosa
interlocução e gentilezas na concessão de dados não publicados e/ou separatas de originais;
À Fundação de amparo à pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) pela bolsa concedida;
Aos professores, funcionários e colegas do Depto. de Ciências Biológicas, UEFS, pelo
companheirismo, pelo auxílio em várias etapas do projeto de Mestrado e por compartilharem
informações e discussões importantes para minha formação acadêmica;
À minha família pela torcida constante e pelo esforço sempre presente em propiciar-me
condições para continuar desenvolvendo meus estudos;
Aos meus sogros queridos, Gilson de Souza Cardoso (In memorian) e Ghize Rasslan, pela
presença sempre tão estimulante e amiga, pelo exemplo de vida e sobretudo pelas horas em que
me conduziram tal qual um de vossos filhos;
À amada Thenize S. Rasslan, pela compreensão e apoio em todos os momentos, por cuidar de
minhas meninas, pela ajuda em tantas etapas desse trabalho, (...);
À minhas meninas, Lua e Liz, que iluminam os meus dias (e noites). Esse trabalho o pai também
dedica a vocês.
vii
RESUMO
Este trabalho investigou a fenologia, a biologia floral, o sistema sexual e reprodutivo e o
efeito das interações agonísticas entre formigas Camponotus e potenciais polinizadores no
sucesso reprodutivo de Pityrocarpa moniliformis (Leguminosae:Mimosoideae), uma espécie
mirmecófila. O estudo foi conduzido em uma população localizada no Campus da Universidade
Estadual de Feira de Santana, Bahia, entre Fevereiro de 2007 e Dezembro de 2008. A dinâmica
das fenofases vegetativas e reprodutivas foi contínua quanto à produção e queda foliar, floração
(botões e flores em antese) e frutificação (frutos imaturos e maduros), mas com picos de
intensidade para cada uma. Brotamento foliar e floração foram positivamente correlacionados
com a temperatura e a radiação solar. A precipitação teve correlação positiva com a formação de
frutos imaturos e negativa com o amadurecimento dos frutos. A floração foi positivamente
correlacionada com o brotamento, que se intensifica na transição da estação seca para a chuvosa.
O pico de rebrota foi observado após queda mais intensa das folhas e estimulado pelo início das
chuvas. As sementes foram dispersas predominantemente durante a estação seca subseqüente. A
espécie é auto-incompatível, andromonóica e apresenta elevadas taxas de aborto de flores e
frutos imaturos. As inflorescências espiciformes apresentam flores perfumadas, néctar e pólen
como recursos aos visitantes e a antese é relativamente assíncrona, mas predomina nas primeiras
horas da manhã. A deiscência das anteras inicia-se cerca de duas horas após a abertura das flores,
quando o ‘poro’ do estigma já encontra-se aberto, indicando uma discreta protoginia. A
viabilidade polínica é elevada mesmo um dia após a antese, mas a germinação do pólen é maior
no período da manhã. As flores brancas tornam-se amareladas a partir do segundo dia, quando
apresentam-se crescentemente senescentes e ferrugíneas, e aquelas não polinizadas destacam-se
da raque até o sétimo dia. As políades são ditétrades (com oito grãos de pólen) e seu tamanho é
equivalente às dimensões do poro do estigma, possibilitando que as oosferas dos oito óvulos do
ovário estipitado sejam fecundadas em um único evento de polinização compatível. O sistema de
polinização é entomófilo generalista com predomínio da melitofilia, principalmente por Apis
mellifera e espécies de Halictidae. As mariposas crepusculares e noturnas podem ter importância
destacada na polinização de flores com abertura no final da tarde e à noite. Formigas do gênero
Camponotus exibem um comportamento agonístico que reduz a freqüência de visitas de abelhas
e Vespidae, mas não de Lepidoptera e Diptera. Além disso, a redução no tempo de visita por A.
mellifera em presença das formigas deve contribuir com a redução na geitonogamia e a elevação
nos níveis de polinização cruzada, já que um experimento de exclusão demonstrou que ramos
com formigas produziram maior quantidade de frutos e sementes de P. moniliformis.
Palavras-chaves: Caatinga, Pityrocarpa, Camponotus, fenologia, biologia reprodutiva,
interações planta-formigas-polinizadores.
viii
ABSTRACT
In this work we study the phenology, floral biology, sexual and breeding systems, as well
as the effect of agonistic interactions between Camponotus ants and the pollinators in the
reproductive output of the myrmecophilous mimosoid legume Pityrocarpa moniliformis. The
study was carried out in the 2007-2008 reproductive peak of this species in a fragmented
Caatinga, a seasonally dry tropical Forest in Northeastern Brazil. The vegetative and
reproductive phenophases demonstrate a continuous flushing and leaf fall, flowering (buds and
anthesis) and fruiting (young and ripened fruits), but with intensity peaks. Leaf flushing and
flowering were positively correlated to temperature and solar radiation. Rainfall was positively
correlated with young fruit formation and negatively correlated with fruit ripening. Flowering
was positively correlated to leaf flush, and flushing predominated in the transition of dry to rainy
season. Flushing reached your peak after intense leaf falling, and was possibly triggered by
sparse rains before the wet season. Seed dispersal occurred predominantly in the successive dry
season. Pityrocarpa moniliformis is self-incompatible, andromonoecious, and had high rates of
flower and immature fruit abortion. Their floral spikes present fragrant flowers, nectar and pollen
as resource for floral visitors, and anthesis is relatively asynchronous, although it has
predominated in the morning. The anther dehisces about two hours after the flower opening,
when the minute stigmatic hole is open, indicating a discrete protoginy. The pollen viability is
high from the anther dehiscence to the next 24 h, although pollen germination was higher in the
morning period. The flower color changes from white to yellowish-cream in the second day after
opening, and reaches an increased senescence and ferruginous coloration at the seventh day,
when unpollinated flowers fall. Pollen is disposed in eight-grain polyads wich fits the stigmatic
hole. This potentially promotes a profitable reproductive strategy, because all eight ovules of the
flowers may be fertilized by a single compatible polyad. The pollination system is generalist
entomophilous, with emphasis in melithophily, primarily by Apis mellifera and Halictidae bees,
which collect nectar. Crepuscular and nocturnal hawk moths may be important pollinators of
flowers that open in the dusk and night period. Camponotus ants attracted to the extrafloral
nectaries showed an agonistic behavior against potential pollinators. The presence of ants in the
neighborhood of inflorescences significantly lowered the flower-visiting rate of Vespidae and
bee foragers, but this effect was unimportant for Lepidoptera and Diptera guilds. In addition,
reduction in visit time lenght of A. mellifera in the presence of ants possibly contributed to
enhance the pollen flow among plants, and thus to improve plant reproductive performance.
Indeed we observed a lowered fruit and seed output in branches without ants.
Key Words: Caatinga, Pityrocarpa, Camponotus, phenology, reproductive biology, ant-plantpollinator interactions.
ix
SUMÁRIO
Resumo........................................................................................................................................viii
Abstract.........................................................................................................................................ix
Introdução Geral..........................................................................................................................01
Referências Bibliográficas.................................................................................................07
Capítulo 1: Biologia reprodutiva de Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson
(Leguminosae: Mimosoideae).....................................................................................................13
Abstract..............................................................................................................................15
Resumo..............................................................................................................................16
Introdução..........................................................................................................................17
Material e Métodos............................................................................................................19
Resultados..........................................................................................................................28
Discussão...........................................................................................................................44
Referências Bibliográficas. ...............................................................................................67
Figuras...............................................................................................................................81
Tabelas...............................................................................................................................93
Material Suplementar - Apêndices…................................................................................98
Capítulo 2: The deterrent effect of Camponotus ants (Formicidae, Formicinae) on potential
pollinators of Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson (Leguminosae,
Mimosoideae): a positive effect on plant reproductive output..............................................107
Abstract…........................................................................................................................109
Resumo.............................................................................................................................110
Introduction…..................................................................................................................111
Methods............................................................................................................................114
Results..............................................................................................................................120
Discussion........................................................................................................................122
References........................................................................................................................131
Figures..............................................................................................................................137
Tables...............................................................................................................................142
Considerações Finais.................................................................................................................143
Referências Bibliográficas...............................................................................................148
x
INTRODUÇÃO GERAL
2
INTRODUÇÃO GERAL
Leguminosae subfamília Mimosoideae inclui 78 gêneros e cerca de 3.370 espécies
(Lewis et al. 2005). Na caatinga nordestina ocorrem 99 espécies de 23 gêneros (Queiroz
2009). Caracterizam-se por apresentar folhas bipinadas, raramente pinadas, geralmente
com nectários no pecíolo ou na raque, flores pequenas, actinomorfas, com sépalas e pétalas
geralmente conatas, corola com prefloração valvar e sementes geralmente com um
pleurograma em forma de ‘U’ ou de ‘O’ (Luckow et al. 2003). Apesar de sua grande
diversidade e importância, o conhecimento sobre a sua biologia reprodutiva ainda é restrito
a poucos gêneros (Arroyo 1981). Do ponto de vista de sua biologia floral, é o grupo de
Leguminosae mais desconhecido, e em grande parte isso reflete dificuldades logísticas e
metodológicas, como a manipulação e observação das suas flores diminutas. Por conta
disso, há uma escassez de estudos aprofundados sobre ecologia reprodutiva em
Mimosoideae.
Informações sobre a reprodução das plantas são fundamentais para viabilizar ações
que envolvam manejo e conservação de biodiversidade (Bawa 1974, 1990). O estudo dos
atributos florais, sistemas de polinização e sistemas sexuais pode fornecer dados para
responder questões relacionadas à manutenção do fluxo gênico intraespecífico, sucesso
reprodutivo, partilha e competição por polinizadores e também sobre conservação de
hábitats naturais afetados por processos de fragmentação (Machado & Lopes 2003;
Machado et al. 2006). A fenologia, por exemplo, estuda a ocorrência de eventos biológicos
repetitivos e sua relação com os fatores bióticos (herbívoros, polinizadores e dispersores) e
abióticos (variações climáticas), buscando esclarecer a sazonalidade desses eventos
(Rathcke & Lacey 1985). Muitos estudos fenológicos com espécies arbóreas têm
contribuído para o entendimento da organização temporal dos recursos dentro das
3
comunidades e das interações planta-animal (e.g., Morellato et al. 1990; Talora &
Morellato 2000). Além disso, a fenologia de floração e frutificação pode ter importantes
implicações no sucesso reprodutivo, ao influenciar a atração de polinizadores (Augspurger
1981) ou regular a sincronia entre potenciais ‘parceiros’ reprodutivos (Marquis 1988). No
entanto, ainda são raros os estudos da fenologia de espécies de Mimosoideae em ambiente
de Caatinga (mas veja Machado et al. 1997; Griz & Machado 2001).
Muitas características tornam as Mimosoideae interessantes para se estudar
diferentes aspectos relacionados à biologia reprodutiva de leguminosas. Por exemplo, a
elevada freqüência de espécies auto-incompatíveis e andromonóicas (Arroyo 1981;
Kenrick & Knox 1989), associada a outras características com valor adaptativo para o
incremento no fluxo de pólen e aumento da eficiência na polinização cruzada: pólen
composto na forma de políades; relação morfométrica (ca. 1:1) entre o tamanho da políade
e a superfície estigmática, onde a fecundação de todos os óvulos pode ser garantida por
uma única políade (‘sweepstakes reproduction’; Cruden 1977); ocorrência de dicogamia,
com muitas espécies protogínicas ou protândricas; e uma taxa de políades/óvulos
normalmente elevada (Kenrick & Knox 1982, 1989; Bernhardt et al. 1984; Koptur 1984;
Tybirk 1989, 1993, 1997; Sornsathapornkul & Owens 1998; Stone et al. 2003). Por outro
lado, a reprodução dessas plantas também é caracterizada por uma baixa produção de
frutos em relação ao número de flores produzidas devido a elevadas taxas de aborto de
flores e frutos (Koptur 1984; Kenrick & Knox 1989, 1997; Tybirk 1993, 1997), ou a
ocorrência de flores femininas estéreis (Ortiz et al. 2003). Há também espécies com fluxo
restrito de pólen devido à escassez de polinizadores e outras alterações ambientais (Koptur
1984; Cunningham 2000), ou ainda espécies em que a ocorrência de auto-compatibilidade
pode estar relacionada a um padrão de distribuição geográfica restrito (Pires & Freitas
2008).
4
Outro aspecto que pode ter importantes implicações para o sucesso reprodutivo das
Mimosoideae é a presença de nectários extraflorais que mantém populações de formigas
como parte da defesa dessas plantas. Alguns estudos sugerem que as formigas afetam
negativamente o sucesso reprodutivo das plantas ao reduzir a freqüência e/ou o tempo de
visita dos polinizadores às flores (Willmer & Stone 1997; Altshuler 1999; Tsuji 2004;
Junker et al. 2007; Lach 2008), através da redução na viabilidade polínica por meio de
secreções de glândulas do corpo das formigas (Beattie et al. 1985; Wagner 2000) ou, ainda,
ao pilhar o néctar floral sem participar no processo de polinização (Galen 1983, 2003).
Assim, deve haver um balanço entre os benefícios derivados da defesa contra herbívoros e
os custos para a reprodução que resultam do efeito antagônico da presença de formigas
(Rico-Gray & Oliveira 2007; Agarwal & Rastogi 2008). Interações agonísticas entre
formigas e visitantes florais podem resultar em competição por interferência (Palmer et al.
2003), repercutindo negativamente na reprodução da planta caso contribuam com a
redução na freqüência ou duração da visita de potenciais polinizadores. Esses agonismos
em formigas são marcados por comportamentos peculiares, tais como: encurvamento do
gáster, boxe antenal (antenação), e abertura ou mordida de mandíbula (Monnin & Peeters
1999; Delabie et al. 2000).
O gênero Piptadenia Benth. s.l. pertence à tribo Mimoseae da subfamília
Mimosoideae e inclui cerca de 27 espécies de árvores, arbustos e, ocasionalmente, lianas,
nativas dos trópicos da América do Sul, com uma espécie atingindo a América Central e o
México (Luckow 2005). Através de um estudo de filogenia molecular do gênero
Piptadenia, Jobson & Luckow (2007) apresentam a hipótese de que esse grupo seja
polifilético, com três linhagens independentes, e propõem o restabelecimento do gênero
Pityrocarpa com as espécies e as seguintes combinações novas: Pityrocarpa moniliformis
(Benth.) Luckow & Jobson, Pityrocarpa obliqua ssp. brasiliensis (G. P. Lewis) Luckow &
5
Jobson e Pityrocarpa leucoxylon (Barneby & J. W. Grimes) Luckow & Jobson.
Pityrocarpa aparece como grupo irmão de Pseudopiptadenia em uma linhagem com
Parapiptadenia, Microlobius e Stryphnodendron (Jobson & Luckow 2007).
Entre as Mimosoideae da Caatinga, Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow &
Jobson (=Piptadenia moniliformis Benth.) tem notórios valores de importância e
dominância relativa (Maracajá et al. 2003; Cestaro & Soares 2004; Lemos 2004; Lima et
al. 2007), sendo um componente conspícuo da flora de caatingas sobre solo arenoso
(Queiroz 2006; Cardoso & Queiroz 2007). Entretanto, sua área de distribuição também
inclui a região de Sucre na Venezuela (Queiroz 2009). É uma árvore relevante
economicamente como espécie forrageira, para a extração de taninos, e para a apicultura
(Santos et al. 2004; Luckow 2005; Sodré et al. 2008). Diante disso, e visando contribuir
com a ampliação do conhecimento sobre a biologia reprodutiva das Mimosoideae,
especialmente em ambiente de Caatinga, onde são pouco estudadas, o presente estudo teve
o objetivo de analisar diferentes aspectos da biologia reprodutiva de Pityrocarpa
moniliformis e verificar o efeito das interações agonísticas de formigas Camponotus Mayr
na frequência e duração da visita de seus potenciais polinizadores, acompanhando-se a
produção de frutos e sementes na presença e ausência dessas formigas. Visando uma
melhor apresentação e discussão dos resultados obtidos, esta dissertação foi dividida em
dois capítulos.
No capítulo I são abordados a fenologia vegetativa e reprodutiva, a biologia floral,
o sistema sexual e reprodutivo, a taxa de aborto de frutos, o número de sementes por fruto
e o espectro de visitantes florais, elencando-se os potenciais polinizadores. Os dados
obtidos permitiram: (a) relacionar os padrões fenológicos com os fatores climáticos,
verificando se há influência da sazonalidade; (b) descrever diferentes aspectos da biologia
floral utilizando-se protocolos clássicos e eletromicrografias de varredura; (c) descrever o
6
sistema sexual e reprodutivo, a taxa de aborto de frutos imaturos e o número de sementes
por fruto; e (d) indicar os potenciais polinizadores considerando-se aspectos como a
freqüência e período de visitação às flores, o comportamento durante as visitas e a carga
polínica de P. moniliformis no corpo dos visitantes florais mais freqüentes. Devido à
carência desse tipo de informação para as Mimosoideae de Caatinga, a proposta do
capítulo I é também fornecer uma primeira descrição da biologia reprodutiva de uma
espécie de destacada relevância econômica e fitossociológica nesse bioma, podendo servir
como base para futuros estudos. Além disso, esse estudo fez uso de diferentes enfoques e
metodologias (clássicas e inovadoras), fornecendo uma amostra de abordagens que podem
ser aplicadas a outras Mimosoideae com biologia floral semelhante.
No capítulo II discute-se o impacto da presença de espécies de Camponotus
(Hymenoptera: Formicidae) na reprodução da planta hospedeira, testando-se o seu efeito
repelente sobre diferentes guildas de potenciais polinizadores de P. moniliformis na
população estudada. A partir de experimentos controlados de exclusão seletiva de formigas
em diferentes indivíduos dessa população, são analisadas as freqüências de visita de Apis
mellifera L., Hylaeus spp. (Colletidae), abelhas Halictidae, outras abelhas (Apidae e
Megachilidae), Vespidae, Lepidoptera, e Diptera, em inflorescências dispostas em ramos
com e sem essas formigas. Também é avaliada a duração das visitas por A. mellifera e
espécies de Vespidae na ausência e na presença de formigas. São listadas as espécies de
formigas que apresentam comportamentos agressivos contra visitantes florais e avalia-se o
efeito de sua presença na produção de frutos e sementes de P. moniliformis.
7
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13
CAPÍTULO I
Biologia reprodutiva de Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson
(Leguminosae: Mimosoideae)
Ferreira, M. H. S. & Queiroz, L. P. Em preparação para a Revista Flora (Jena).
14
Biologia reprodutiva de Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson
(Leguminosae: Mimosoideae)
Marcio Harrison dos Santos Ferreira*, Luciano Paganucci de Queiroz
Marcio Harrison dos Santos Ferreira
Programa de Pós-Graduação em Botânica, Departamento de Ciências Biológicas,
Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Km 03-BR 116, 44031-460, Feira de
Santana, Bahia, Brazil.
E-mail: [email protected]
Luciano Paganucci de Queiroz
Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS),
Km 03-BR 116, 44031-460, Feira de Santana, Bahia, Brazil.
*Autor para correspondência.
15
Abstract
The mimosoid legume Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson is a
tree typical of the Neotropical Seasonally Dry Tropical Forests (SDTF). This work aims to
study the vegetative and reproductive phenology, floral biology, sexual and breeding
systems, and indicate the potential pollinators of Pityrocarpa moniliformis during 20072008 in an early successional Caatinga, a SDTF in Northeastern Brazil. The vegetative and
reproductive phenophases demonstrate a continuous flushing and leaf fall, flowering (buds
and anthesis) and fruiting (young and ripened fruits), but with intensity peaks. Leaf
flushing and flowering were positively correlated to temperature and solar radiation.
Rainfall was positively correlated with young fruit formation and negatively correlated
with fruit ripening. Flowering was positively correlated to leaf flush, and flushing
predominated in the transition of dry to rainy season. Flushing reached your peak after
intense leaf falling, and was possibly triggered by sparse rains before the wet season. Seed
dispersal occurred predominantly in the following dry season. Pityrocarpa moniliformis is
self-incompatible, andromonoecious, and had high rates of flower and immature fruit
abortion. Their floral spikes present fragrant flowers, nectar and pollen as resources for
floral visitors, and anthesis is relatively asynchronous, although it has predominated in the
morning. The anther dehisces about two hours after the flower opening, when the minute
stigmatic hole is open, indicating a weak protogyny. The pollen viability is high from the
anther dehiscence to the next 24h, although pollen germination was higher in the morning.
The flower color changes from white to yellowish-cream in the second day after opening,
and reaches an increased senescence and ferruginous coloration at the seventh day, when
unpollinated flowers fall. Pollen is disposed in eight-grain polyads wich fits the stigmatic
hole. This potentially promotes a profitable reproductive strategy, because all eight ovules
of the ovaries may be fertilized by a single compatible polyad. The pollination system is
generalist entomophilous, with emphasis in melithophily, primarily by Apis mellifera and
Halictidae bees, which seek for nectar. These are the most common bee visitors and carry a
heavy load of polyads. Crepuscular and nocturnal hawk moths perhaps are important
pollinators of flowers that open in the afternoon end and in nocturnal period.
Keywords: Caatinga; Pityrocarpa; phenology; reproductive biology; polyads; pollination.
16
Resumo
Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson é uma árvore típica das
Florestas Tropicais Sazonalmente Secas (SDTF) do Neotrópico. O objetivo deste trabalho
foi estudar a fenologia, a biologia floral, os sistemas sexual e reprodutivo e indicar os
potenciais polinizadores de Pityrocarpa moniliformis (Leguminosae: Mimosoideae). O
estudo foi conduzido em uma população localizada no Campus da Universidade Estadual
de Feira de Santana, Bahia, Nordeste do Brasil, entre Fevereiro de 2007 e Dezembro de
2008. As fenofases vegetativas e reprodutivas apresentaram produção e queda foliar,
floração e frutificação contínuas, mas com picos de intensidade para cada uma. O
brotamento foliar e a produção de botões e flores em antese foram positivamente
correlacionados com a temperatura e a radiação solar. A precipitação teve correlação
positiva com a formação de frutos imaturos e negativa com o amadurecimento dos frutos.
A floração foi positivamente correlacionada com o brotamento foliar, que se intensifica na
transição da estação seca para a chuvosa. O pico de rebrota foi observado após queda mais
intensa das folhas e estimulado pelo início das chuvas. As sementes foram dispersas
predominantemente durante a estação seca subseqüente. A espécie é auto-incompatível,
andromonóica e apresenta elevadas taxas de aborto de flores e frutos imaturos. As
inflorescências apresentam flores perfumadas, néctar e pólen como recursos aos visitantes
e a antese é relativamente assíncrona, mas predomina nas primeiras horas da manhã. A
deiscência das anteras inicia-se cerca de duas horas após a abertura das flores, quando o
poro do estigma já encontra-se aberto, indicando uma discreta protoginia. A viabilidade
polínica é elevada mesmo um dia após a antese, mas a germinação do pólen é maior no
período da manhã. As flores brancas tornam-se amareladas a partir do segundo dia, quando
apresentam-se crescentemente senescentes e ferrugíneas, e aquelas não polinizadas
destacam-se da raque até o sétimo dia. As políades são ditétrades (com oito grãos de
pólen) e seu tamanho é equivalente às dimensões do ‘poro’ do estigma, possibilitando que
as oosferas dos oito óvulos do ovário estipitado sejam fecundadas em um único evento de
polinização compatível. O sistema de polinização é entomófilo generalista com predomínio
da melitofilia, principalmente por Apis mellifera e espécies de Halictidae, devido às suas
elevadas freqüências de visitas e ao grande número de políades no corpo dessas abelhas.
As mariposas crepusculares e noturnas podem ter importância destacada na polinização de
flores com abertura no final da tarde e à noite.
Palavras Chave: Caatinga; Pityrocarpa; fenologia; biologia reprodutiva; políades;
polinização.
17
Introdução
Leguminosae subfamília Mimosoideae inclui 78 gêneros e cerca de 3.370 espécies
(Lewis et al. 2005), sendo um dos grupos floristicamente mais importantes em muitos tipos
de vegetação do Neotrópico. No entanto, o conhecimento sobre a sua biologia reprodutiva
ainda é restrito a representantes de poucos gêneros (Arroyo, 1981), como por exemplo,
Inga (Koptur, 1983), Parkia (Hopkins, 1984, 2000), Pseudopiptadenia (Pires e Freitas,
2008), Mimosa (Vogel et al., 2005) e Acacia s.l. (Bernhardt et al., 1984). Na Caatinga, um
dos maiores núcleo de florestas neotropicais sazonalmente secas (Pennington et al. 2006),
as Mimosoideae estão entre os grupos mais diversos, ocorrendo 99 espécies de 23 gêneros
(Queiroz, 2009), mas estudos da ecologia dessas espécies são ainda raros, inclusive sobre
biologia reprodutiva. Em geral os trabalhos relatam apenas os visitantes florais e o recurso
utilizado nessas plantas (e.g., Aguiar, 2003), ou então alguns aspectos isolados como a
fenologia e o sistema reprodutivo, em estudos enfocando comunidades e com um pequeno
número de réplicas (Griz e Machado, 2001; Machado et al., 1997, 2006; Machado e Lopes,
2003, 2004). Em grande parte, isso reflete dificuldades logísticas e metodológicas, como
por exemplo a manipulação e a observação das flores diminutas das espécies dessa
subfamília.
O estudo dos atributos florais, sistemas de polinização e sistemas sexuais pode
fornecer dados para responder questões relacionadas à manutenção do fluxo gênico
intraespecífico, sucesso reprodutivo, partilha e competição por polinizadores e também
sobre conservação de hábitats naturais afetados por processos de fragmentação (Bawa,
1990; Machado et al., 2006; Machado e Lopes 2003). A fenologia de floração e
frutificação também pode ter importantes implicações no sucesso reprodutivo, uma vez que
determinam a sincronia entre potenciais ‘parceiros’ reprodutivos (Marquis, 1988) e podem
influenciar a atração de polinizadores (Augspurger, 1981). A fenologia vegetativa também
18
é igualmente importante, já que os ciclos de reposição e queda foliar estão intimamente
associados a processos como crescimento, status hídrico e trocas gasosas na planta (Reich
et al., 1992).
Grande parte das espécies de Mimosoideae estudadas apresenta sistema de autoincompatibilidade (Arroyo, 1981; Kenrick e Knox, 1989), com ocorrência de muitos
sistemas sexuais de valor adaptativo para o incremento no fluxo de pólen, como a
andromonoicia (Bawa e Beach, 1981; Sornsathapornkul e Owens, 1998; Walker e Whelan,
1991). Outras características associadas ao aumento da eficiência na polinização cruzada
em Mimosoideae são: ocorrência de pólen composto na forma de políades, normalmente
com 4, 8 ou 16 grãos de pólen (Kenrick e Knox, 1982); uma relação morfométrica (ca. 1:1)
entre o tamanho da políade e a superfície estigmática (Tybirk, 1993, 1997), onde a
fecundação pode ser mediada por uma única políade (‘sweepstakes reproduction’; Cruden,
1977); a ocorrência de dicogamia, havendo espécies protogínicas (Bernhardt et al., 1984;
Sornsathapornkul e Owens, 1998; Stone et al., 2003) e protândricas (Stone et al., 1998;
Stone et al., 2003; Tybirk, 1989); e uma taxa de políades/óvulos (relação pólen-óvulo;
Cruden, 1977) normalmente elevada (Kenrick e Knox, 1989; Koptur, 1984).
Por outro lado, em Mimosoideae também é muito comum haver elevadas taxas de
aborto de flores e frutos (Kenrick e Knox, 1989, 1997; Koptur, 1984; Tybirk, 1993, 1997),
além de espécies auto-compatíveis (Bernhardt et al., 1984; Pires e Freitas, 2008; Zapata e
Arroyo, 1978) e com ocorrência de flores femininas estéreis (Ortiz et al., 2003), o que pode
estar relacionado à baixa produção de frutos. Há também espécies com fluxo restrito de
pólen (‘pollen limitation’; Horvitz e Schemske, 1988) devido à escassez de polinizadores e
outras alterações ambientais, como em Acacia brachybotrya Benth. (Cunningham, 2000) e
espécies de Inga (Koptur, 1984). Ocorrência de auto-compatibilidade pode também estar
relacionada a um padrão de distribuição geográfica restrito, como foi sugerido ocorrer em
19
Pseudopiptadenia leptostachya (Benth.) Rauschert (Pires e Freitas, 2008). Isso torna as
espécies de Mimosoideae interessantes para estudos de diferentes aspectos relacionados à
biologia reprodutiva de leguminosas.
Entre as Mimosoideae da Caatinga, Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow &
Jobson tem grande valor de importância e dominância relativa em várias áreas (e.g.,
Cestaro e Soares, 2004; Lemos, 2004; Lima et al., 2007; Maracajá et al., 2003), sendo um
componente conspícuo da flora de áreas de solo arenoso (Queiroz, 2006). Entretanto, sua
área de distribuição também inclui os "llanos" venezuelanos (Bigarella et al., 1975;
Queiroz, 2009). Esta é uma árvore relevante economicamente como espécie forrageira,
para a extração de taninos, e para a apicultura (Lewis et al., 2005; Santos et al., 2004;
Sodré et al., 2008). Diante disso, e visando contribuir com a ampliação do conhecimento
sobre a biologia reprodutiva das Mimosoideae, especialmente em ambiente de Caatinga, o
presente estudo teve o objetivo de estudar a fenologia vegetativa e reprodutiva, a biologia
floral, os sistemas sexual e reprodutivo, a taxa de aborto de frutos imaturos e o número de
sementes por fruto, e identificar os potenciais polinizadores de Pityrocarpa moniliformis.
Material e métodos
Área de estudo
A população de Pityrocarpa moniliformis estudada localiza-se no Campus da
Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS) (12º12’10’’S, 38º58’15’’W; ca. 243 m
a.n.m.) no município de Feira de Santana, Bahia, Nordeste do Brasil. O trabalho de campo
foi desenvolvido entre Fevereiro de 2007 e Dezembro de 2008. O clima da região é do tipo
20
semi-árido, de acordo com a classificação de Köppen, e a precipitação total anual varia
entre 444 e 1.595 mm, com a temperatura média anual por volta dos 23.5°C (Bahia, 1995).
A vegetação do Campus inclui fragmentos de Caatinga e áreas antropizadas em diferentes
estágios sucessionais.
Fenologia vegetativa e reprodutiva
A fenologia reprodutiva da população de P. moniliformis teve avaliação mensal no
período de Março de 2007 a Dezembro de 2008, com registro das fenofases botões, flores,
frutos imaturos e frutos maduros por planta, por meio de avaliação não destrutiva
(estimativa visual) em trinta indivíduos. A intensidade de cada fenofase foi estimada para
cada indivíduo através de uma escala semi-quantitativa de cinco categorias (0 a 4) a
intervalos de 25% entre as categorias, com 0=ausência de fenofase e 4=100% de presença
na copa do indivíduo (Fournier, 1974). Da mesma forma, foram acompanhadas as
fenofases de brotamento e queda foliar entre Agosto de 2007 a Dezembro de 2008. A
porcentagem de intensidade das fenofases (% Fournier) foi estimada somando-se os
valores de intensidade de Fournier dos indivíduos, dividindo-se este somatório pelo valor
máximo possível (número de indivíduos amostrados multiplicado por 4) e multiplicando-se
o valor obtido por 100. Em Fevereiro de 2008 foram perdidos quatro indivíduos devido a
um fogo não controlado em uma área do Campus e, portanto, os fenogramas obtidos a
partir desse mês referem-se aos 26 indivíduos restantes.
Foram utilizados os dados de precipitação, temperatura, umidade e radiação solar
fornecidos pelo site do INMET para a estação meteorológica A413-Feira de Santana
(12º11’53,16”S, 38°59’16,08”W). No entanto, só foram utilizados os registros a partir de
Maio de 2007, quando a estação entrou em atividade. As fenofases foram classificadas
21
quanto à sua freqüência e duração com base nos critérios adotados por Newstron et al.
(1994). O índice de correlação de Spearman (rs) foi utilizado para relacionar os fatores
climáticos às diferentes fenofases observadas, uma vez que foi refutada a normalidade da
distribuição dos dados, utilizando-se o teste de Shapiro-Wilk (Zar, 1999). A correlação foi
aplicada para o dado climático do mês de ocorrência do evento fenológico. Também foi
calculada a correlação entre as diferentes fenofases.
Sistema reprodutivo, aborto de frutos e nº de sementes por fruto
O sistema reprodutivo de P. moniliformis foi estudado através de testes de
polinizações controladas, utilizando-se a inflorescência como unidade amostral (unidade
reprodutiva em Mimosoideae; Arroyo, 1981), devido ao alto grau de coesão e tamanho
reduzido das flores, o que dificulta a sua manipulação. Entre Fevereiro e Abril de 2007,
três indivíduos serviram como “planta mãe” (receptoras de pólen) e o pólen para os
cruzamentos foi obtido de quatro indivíduos distantes no mínimo 20 m da planta-mãe.
Inflorescências com botões em pré-antese foram isoladas em sacos de “voile” e submetidas
aos seguintes tratamentos: a) autopolinização espontânea, na qual a inflorescência foi
deixada intacta para posterior verificação do sucesso na formação de frutos; b)
autopolinização manual, realizada com auxílio de estilete bem fino que era passado sobre a
inflorescência, efetuando a polinização com pólen das flores da própria inflorescência
(geitonogamia ‘intra-inflorescência’); c) autopolinização manual, efetuando a polinização
com pólen das flores da outra inflorescência do mesmo indivíduo (geitonogamia ‘interinflorescências’); e d) polinização cruzada manual, efetuada utilizando-se pólen de
indivíduos diferentes. Para avaliar a eficiência da polinização em condições naturais,
inflorescências com botões em pré-antese foram marcadas e mantidas expostas. O sucesso
22
reprodutivo (fecundidade) dos diferentes tratamentos foi estimado através do número de
frutos formados. A partir dos resultados obtidos, foram calculados o índice de autoincompatibilidade (ISI = % frutos formados por flores autopolinizadas manualmente / %
flores submetidas à polinização cruzada; sensu Zapata e Arroyo, 1978) e a eficácia
reprodutiva (ER = % frutos formados em condições naturais / % frutos formados por
polinização cruzada; sensu Sobrevila e Arroyo, 1982).
Para acompanhar o desenvolvimento de frutos, a taxa de aborto de frutos imaturos e
o número de sementes por fruto, foram marcados frutos imaturos (ainda verdes, mas já
apresentando o aspecto moniliforme e com aproximadamente 2-3 cm de comprimento)
aleatoriamente em diferentes infrutescências de cinco indivíduos em Março de 2007 (n =
150) e Março de 2008 (n = 120). Com a estabilização do tamanho até o início da liberação
das sementes, foi registrado o número de sementes por fruto maduro. Os mesmos
indivíduos foram amostrados nos dois anos, porém um deles não produziu frutos maduros
em 2007 e nem frutos imaturos em 2008, e um segundo indivíduo foi parcialmente
queimado em Abril de 2008, e assim foram excluídos da análise comparativa. Esses dados
também serviram para registrar o tempo médio de maturação dos frutos. Adicionalmente,
foi sorteado um entre os indivíduos ainda em frutificação em Janeiro de 2008, de onde
foram retiradas todas as infrutescências (n = 117) presentes em oito ramos de 70 cm de
comprimento. O material foi acondicionado separadamente por ramo e posteriormente
triado para aferir o número de infrutescências, o número de frutos em cada uma, e o
número de sementes em cada fruto. Dados em percentual foram transformados em arcoseno (Zar, 1999) e uma análise de variância (ANOVA, um critério) foi utilizada para
verificar se há diferença significativa na freqüência de ocorrência para o número de
sementes por fruto. Testes t (bilaterais) foram utilizados para verificar se há diferenças
23
significativas na média do número de sementes por fruto para cada indivíduo entre a
produção de 2007 e 2008, ao nível de significância de 5%.
Biologia floral
Pityrocarpa moniliformis apresenta flores pequenas reunidas em espigas
cilíndricas, que constituem a unidade de polinização. Foi verificada a duração das
inflorescências, acompanhando-se a evolução dos estágios desde a pré-antese até a
senescência floral, com auxílio de registro fotográfico (após 15, 41, 66, 95 e 165 h da
antese), em inflorescências de três indivíduos diferentes (n = 30) em Janeiro de 2008,
durante o início do pico de floração da espécie. O comprimento da inflorescência, o
número de flores por inflorescências, e a expressão sexual (nº de flores hermafroditas e
estaminadas) foram registrados utilizando-se espigas de seis indivíduos (n = 40),
dissecadas com auxílio de lupa quando necessário. Para registrar os diferentes estágios
desde a pré-antese até a senescência floral e determinar o momento de abertura das flores,
foram marcadas inflorescências com botões em pré-antese de cinco indivíduos diferentes
(n = 20). Em cada uma, alguns botões bem desenvolvidos foram marcados com tinta
indelével e acompanhados periodicamente até a antese (exceto no período entre 23:30 e
05:00 h) ao longo de dois dias consecutivos. Algumas flores, anteras e estigmas em
diferentes estágios (pré-antese, início da abertura floral, e após 2, 4, 6 e 10 h) foram fixadas
em glutaraldeído 2,5 % em tampão fosfato 0,1M, pH 7,3, por pelo menos uma hora. Então
foram desidratadas em série crescente de soluções etanólicas, secas até o ponto crítico
(aparelho de ponto crítico CPD 030), montadas em suporte de alumínio, metalizadas com
ouro (Metalizador SCD 050), e examinadas e eletromicrografadas em microscópio
eletrônico de varredura LEO 1430 VP Carl Zeiss® do Brasil.
24
As etapas seguintes foram desenvolvidas durante os picos de floração de P.
moniliformis em Março e Abril de 2007 e entre Fevereiro e Abril de 2008. A morfologia
floral foi analisada, enfatizando-se a estrutura dos órgãos sexuais, a partir de material
fresco, em flores fixadas em FAA (ácido acético 5%, formaldeído 5% e etanol 90%) e
estocadas em etanol 70%. Para as análises morfométricas foram utilizados microscópio
estereoscópico, paquímetro e microscópio eletrônico de varredura. Alguns atributos florais,
tais como, coloração, odor, presença de hercogamia e dicogamia, presença de néctar e
duração da disponibilidade de recompensa para os visitantes, foram registrados em
observações diretas no campo. A presença de osmóforos foi verificada em flores recém
abertas (n = 20), imergindo-as em solução de vermelho neutro (1%) por cerca de 30 a 60
minutos e posteriormente lavando-as em água corrente (Dafni, 1992). A receptividade do
estigma foi avaliada por dois diferentes métodos: com peróxido de hidrogênio (3%),
observando-se a formação de bolhas na superfície estigmática com auxílio de microscópio
(Dafni, 1992); ou utilizando-se Sudam III glicerinado e verificando-se a mudança de
coloração ocorrida no ápice do estilete (M. Gimenes, com. pessoal). A viabilidade polínica
foi estimada a partir da contagem dos grãos de pólen (políades) viáveis, corados com
vermelho neutro ou lactofenol em anilina azul, e inviáveis (não corados ou fracamente
corados) com auxílio de microscópio ótico (Kearns e Inouye, 1993). As amostragens foram
feitas em diferentes estágios, desde a fase de botão até flores abertas há aproximadamente
24 h, utilizando-se inflorescências marcadas e ensacadas de três indivíduos diferentes, em
intervalos de duas horas entre as 06:00 e as 22:00 h. Cada amostra (lâmina) consistiu do
material macerado de três anteras provenientes de 3 flores de inflorescências distintas (1
antera/flor) de um mesmo indivíduo (protocolo adaptado de Dafni, 1992). Foram avaliadas
as 50 primeiras políades visualizadas em cada amostra (Dafni, 1992), e optou-se por
desconsiderar aquelas que eventualmente continham apenas uma fração de pólen viável.
25
Foram executados testes de germinação de pólen oriundo de anteras de flores que
também foram utilizadas para o teste de viabilidade. Foram utilizadas diferentes
concentrações de solução de sacarose a 100 g/L, 250 g/L, e 500 g/L (selecionadas a partir
de testes piloto), enriquecidas em meio contendo 10 g/L de ácido bórico e 6 g/L de ágar
(protocolo adaptado de Bomben et al. 1999). Os testes foram executados às 09:00, 13:00 e
17:00 h. Em cada horário, foi semeado pólen fresco de cerca de 20 anteras inteiramente
deiscentes em nove lâminas de microscopia, sendo que para cada tratamento foram
reservadas três lâminas (n = 27). O material permaneceu em câmara úmida e após 24 hs da
semeadura foi avaliado para verificar a germinação de tubo polínico. Para a leitura das
lâminas foi utilizado lactofenol em anilina azul visando facilitar a visualização das
políades. Foram avaliadas as primeiras 100 políades e verificado o percentual delas que
apresentava início de formação do tubo polínico.
A relação pólen-óvulo (sensu Cruden, 1977) foi obtida através da contagem do
número de políades por antera (média obtida a partir de 3 anteras por flor; n = 66),
multiplicando esse valor por oito (nº grãos de pólen/políade), multiplicando-o por dez (nº
anteras/flor) e finalmente dividindo-o pelo número de óvulos no ovário (n = 22). Esses
dados foram coletados para flores de três indivíduos diferentes, entre as 10:00 e as 13:00 h,
período em que a deiscência das anteras é máxima entre as que abrem no início da manhã.
Foi utilizado lactofenol em anilina azul para facilitar a leitura das lâminas; os óvulos
puderam ser facilmente visualizados com o auxílio de um corte longitudinal no ovário.
Não foi possível estudar aspectos da secreção de néctar devido ao pequeno volume
produzido por flor e mesmo para o volume acumulado de um conjunto de 10 flores (ca.
1µL, teste piloto em Dezembro de 2007). Além disso, volumes tão reduzidos
inviabilizaram a leitura da concentração de açúcares com uso de refratômetro de bolso.
Laminários com material montado em lâmina permanente e um voucher de Pityrocarpa
26
moniliformis encontram-se depositados no Herbário da Universidade Estadual de Feira de
Santana (HUEFS).
Visitantes florais e potenciais polinizadores
Os visitantes florais foram observados diretamente na copa, em ramos com três
inflorescências em antese, em oito indivíduos marcados, no período das 05:00 às 23:00 h.
As amostragens foram feitas aleatoriamente entre os indivíduos, em observações focais
com duração de quinze minutos, por três dias consecutivos em cada mês, entre Fevereiro e
Abril de 2007 e entre Dezembro de 2007 e Abril de 2008, totalizando 553 registros focais
ao longo de 24 dias (138 horas de observação). Devido à grande diversidade de visitantes
florais (ca. 112 morfoespécies), os dados foram coletados para espécies que isoladamente
são muito freqüentes e de fácil reconhecimento em campo (Apis mellifera e Hylaeus spp.)
e as demais foram agrupadas em ‘guildas’ (ou grupos funcionais) de visitantes mais
comuns (Halictidae, Outras abelhas, Vespidae, Diptera e Lepidoptera). Optou-se por esse
critério de amostragem a partir de algumas observações piloto. Só foi possível registrar
dípteros maiores que 5 mm durante os focais. Para cada morfoespécie foram coletados
alguns indivíduos com rede entomológica e sacrificados em frascos contendo acetato de
etila. Espécimes de Diptera menores que 5 mm e de Coleoptera, Hemiptera, Thysanoptera,
ácaros florais (Acari) e aranhas (Thomisidae) em visita as flores foram coletadas
diretamente das espigas e aleatoriamente durante as observações focais. Os espécimes
coletados foram montados a seco ou conservados em álcool 70% e mantidos sob
refrigeração ou congelados para posterior identificação.
Com o intuito de caracterizar a importância de cada visitante na polinização, em
cada observação focal foi registrada a quantidade de visitas (para cada espécie ou ‘guilda’)
27
e, para os visitantes mais freqüentes, foi considerado o comportamento de abordagem às
flores e a quantidade de políades no corpo. As análises de comportamento foram auxiliadas
por registros fotográficos e utilizando-se uma câmera filmadora digital Sony® modelo
DCR-HC30, com zoom de 120x de alcance e dispositivo infravermelho para captura de
imagens e cenas à noite, sob baixa luminosidade. A presença e localização de políades no
corpo dos visitantes foram verificadas através de análises em estereomicroscópio. Os
indivíduos foram acondicionados individualmente em potes plásticos etiquetados e alguns
foram congelados para posterior análise. Para confirmar se o pólen aderido era proveniente
de P. moniliformis, foram confeccionadas lâminas em gelatina glicerinada corada com
fucsina básica a 2% (Dafni, 1992) e levemente aquecidas para facilitar a homogeneização e
análise do material. O pólen foi retirado da região ventral (tórax e abdômen), local de
maior contato com as estruturas reprodutivas. Para algumas abelhas, também foi analisada
a carga polínica em escopas (tibiais e/ou ventrais) ou corbículas. O percentual de políades
de P. moniliformis do total de grãos de cada amostra foi determinado por contagem
aleatória de até 150 grãos de pólen em dois campos visuais de 2 mm2 sorteados por lâmina
referente a cada visitante. Para cada guilda, o número de indivíduos examinados variou
entre 12 e 33 e optou-se por capturá-los entre as 10:00 e as 13:00 h (exceto para mariposas
noturnas, coletadas após as 18:00 h), o período de maior ‘funcionalidade’ reprodutiva para
flores abrindo no começo da manhã.
Os dados de visitação são apresentados em intervalos de três horas e, como o
esforço amostral foi reduzido em alguns horários, ele também é reportado oportunamente.
Como aqui o nosso objetivo foi identificar os potenciais polinizadores, nós optamos por
apresentar e discutir apenas a composição de visitantes florais e sua variação em diferentes
períodos (exceto entre 23:00 h e 05:00 h) e para os diferentes meses de amostragens, nesse
caso utilizando-se os dados agrupados dos três dias de observações em cada um deles.
28
Espécimes de cada táxon foram depositados no Museu de Zoologia da UEFS e no
Laboratório de Mirmecologia do Centro de Pesquisas do Cacau – CEPEC/UESC
(Ilhéus/BA).
Resultados
Fenologia vegetativa e reprodutiva
As temperaturas médias e precipitação acumulada para a área nos meses do período
estudado e o fenograma das fenofases vegetativas e reprodutivas encontram-se nas Fig. 1 e
2, respectivamente. O aspecto geral da área e do hábito de alguns indivíduos da população
de Pityrocarpa moniliformis estudada pode ser visualizado na Fig. 3a. O brotamento e
queda foliar, floração (botões e flores em antese) e frutificação (frutos imaturos e maduros)
foram contínuos (sensu Newstron et al., 1994). Porém, foram evidenciados picos
pronunciados de intensidade de floração (de Fevereiro a Abril) e frutos maduros (em
Setembro e Outubro), com um pico moderado de queda foliar em Outubro-Novembro,
precedendo em aproximadamente dois meses um moderado pico de brotamento (Fig. 2).
As fenofases de botão e flores em antese apresentaram uma fenodinâmica semelhante nos
dois anos, com o pico de formação de botões antecedendo em cerca de um mês o pico de
flores em antese (Fig. 2).
As fenofases de brotamento foliar, botão e flores em antese foram positivamente
correlacionadas entre si, enquanto que as fenofases de queda foliar, frutos imaturos e
maduros não apresentaram correlação significativa nem entre si nem com as demais
(Tabela 1). Queda foliar foi a única fenofase que não apresentou correlação com nenhum
29
dos componentes abióticos e nem com quaisquer das demais fenofases. A temperatura
média mensal foi positivamente correlacionada com as fases de brotamento, botão e flores
em antese. A umidade e a precipitação foram positivamente correlacionadas com a
formação de frutos imaturos, sendo que o período chuvoso foi negativamente
correlacionado com frutos maduros (Fig. 1 e 2). Os índices de radiação solar foram
positivamente correlacionados com a intensidade de formação de botões florais (mas
também fracamente correlacionados com a antese e o brotamento foliar; Tabela 1). Da
mesma maneira, os dados de fotoperíodo para as coordenadas geográficas do local de
estudo (dados não apresentados) só indicaram uma correlação significativa (e positiva)
para a fenofase de botões florais.
O pico de queda foliar, com a maioria dos indivíduos com grande parte da copa
descoberta, apresentou sincronia com o pico de dispersão de sementes, entre Setembro e
Outubro (Fig. 2), possivelmente com uma pequena fração ocorrendo em Novembro, uma
vez que observações mais minuciosas em frutos coletados em Dezembro revelaram que a
maioria deles já se encontrava sem sementes. A dispersão ocorreu imediatamente antes da
retomada na produção de botões florais em Novembro e Dezembro, com o início das
chuvas (Fig. 1 e 2). Paradoxalmente, a produção de frutos em 2008 foi bem inferior àquela
observada em 2007, a despeito da maior produção de botões, flores em antese e frutos
imaturos em 2008 (Fig. 2). Isso pode ser explicado pela maior precipitação observada em
2008, considerando-se que a maturação de frutos foi correlacionada negativamente com a
precipitação, um padrão oposto ao observado para frutos imaturos (Tabela 1). Talvez
também por isso a produção e o posterior aborto de frutos imaturos tenha sido maior em
2008 (mas confira a sessão ‘aborto e nº sementes/fruto’ mais adiante). Alguns frutos
maduros permaneceram presos à planta mãe por vários meses, embora na maioria das
30
vezes não foi verificada a presença de sementes, permanecendo apenas as valvas coriáceas
abertas.
Sistema reprodutivo, aborto de frutos e nº de sementes por fruto
Os frutos são moniliformes, do tipo folículo (ca. 65x7 mm; Queiroz, 2009)
apresentando uma constrição entre as sementes (Fig. 3c), que são comprimidas, ovóides,
esbranquiçadas e com um pleurograma em forma de U. Os experimentos controlados de
autopolinização espontânea e manual (com pólen da mesma inflorescência) não
produziram frutos (ISI = 0; Tabela 2). Houve formação de apenas um fruto após
experimentos de autopolinização manual com políades de outra inflorescência de um
mesmo indivíduo, indicando uma baixa eficiência deste tipo de polinização ou mesmo uma
ocasional contaminação com pólen de outro indivíduo. A formação de frutos em condições
naturais foi reduzida, mas ainda assim um pouco superior a taxa obtida com polinização
cruzada manual, embora o esforço amostral tenha sido menor para o cruzamento manual
devido a dificuldades encontradas na manipulação e condução do experimento. Entretanto,
não houve diferença significativa (χ2 = 1,059; p = 0,3034) na formação de frutos através de
polinização cruzada manual e em condições naturais (ER = 1.44; Tabela 2).
Os frutos imaturos marcados encontravam-se em um estágio de desenvolvimento de
no máximo seis semanas ao início do experimento (M.H.S. Ferreira, obs. pess.) e,
considerando-se também o fenograma de frutificação (Fig. 2), nossos dados sugerem que
os frutos demoram entre 180 e 210 dias para amadurecer. Entretanto, observou-se um
amadurecimento relativamente mais rápido no ano de 2007, quando a maioria dos frutos
marcados expuseram suas sementes já em meados de Agosto. Em 2008, isso se deu em
Setembro e início de Outubro e, mais uma vez, a maior precipitação observada pode ter
31
retardado a liberação de sementes nesse ano. A taxa de aborto de frutos imaturos foi de
52,66% em 2007 (n = 150) e 50% em 2008 (n = 120). O número de sementes por fruto
variou entre 2 e 10 (apenas dois frutos com 10 sementes, em 2008; cf. Tabela 3), mas a
maioria dos frutos que atingiram a completa maturação (74,63% em 2007 e 69,99% em
2008) apresentavam 4, 6, ou 8 sementes (Fig. 4), não havendo diferenças significativas
entre os percentuais observados para cada condição (F = 0,0516; p = 0,9969; gl = 5).
Também não foram observadas diferenças significativas no número médio de sementes por
frutos produzidos por cada indivíduo em 2007 e 2008 (p < 0,05; Tabela 3).
O indivíduo amostrado adicionalmente em 17 de Janeiro de 2008 também
apresentou a maioria (52%) dos frutos com 4, 6 ou 8 sementes, embora nesse caso tenha
prevalecido a condição de 4 sementes/fruto (34,11%, n = 170). Nesse indivíduo também
foi encontrado um fruto com 10 sementes. Cada ramo apresentou 14,62 ± 3,42
infrutescências (Média ± d.p.; n = 8) e 21,25 ± 3,69 frutos, normalmente com 1 ou 2
(>70%) e raramente 4 ou 5 (<5%) frutos por infrutescência.
Biologia floral
A população estudada encontrava-se composta por arbustos, arvoretas (ca. 1,5-3 m)
e árvores inermes com 4 a 8 metros (Fig. 3a). São plantas com folhas bipinadas,
apresentando flores pentâmeras, actinomorfas (Fig. 3b), sésseis e dispostas em
inflorescências axilares, do tipo espiga, pedunculadas, pêndulas, com 7,15 ± 1,06 cm de
comprimento (exceto o pedúnculo, Média ± d.p.; n = 40). As inflorescências apresentam
uma coloração branco-esverdeada ao início de abertura das flores e tornam-se cremeamareladas e depois crescentemente ferrugíneas. As flores permanecem na inflorescência,
tendo sido polinizadas ou não, até a sua completa senescência e abscisão por volta do
32
sétimo dia (Fig. 3d). Nas flores polinizadas nota-se um total enrijecimento do pistilo
seguido de um escurecimento na coloração do estigma e estilete e, mesmo em frutos
imaturos bem desenvolvidos, ainda permanecem alguns verticilos florais (Fig. 3j). O
número médio de flores por espiga foi de 200,0 ± 28,19 (n = 40) e o comprimento da
espiga apresentou correlação positiva com o número de flores (r = 0,6382; p = 0,0033).
Sistema Sexual. − Em uma mesma inflorescência ocorrem flores hermafroditas e
estaminadas, o que caracteriza a ocorrência de andromonoicia para a espécie, nos níveis de
população, indivíduo e inflorescência (nesse caso androginia, sensu Walker e Whelan,
1991). Das 7410 flores analisadas em 48 inflorescências, 69,54% eram hermafroditas e
30,45% estaminadas. Cada inflorescência apresentou em média 107,35 ± 71,96 flores
hermafroditas (n = 48) e 47,02 ± 60,49 flores estaminadas, com uma diferença significativa
no número de flores em cada uma dessas expressões sexuais (dados transformados em
Log10; t = 3,40; p = 0,0014; n = 48). Também houve uma variação significativa na
quantidade de flores hermafroditas (Shapiro-Wilk, W = 0,9072; p = 0,0098) e estaminadas
(Shapiro-Wilk, W = 0,7739; p = 0,0083; n = 48) entre as inflorescências de um mesmo
indivíduo. Em quase metade das amostras as flores estaminadas predominavam no ápice
e/ou base das espigas, indicando que pode haver uma associação de flores hermafroditas
com a região mediana da raque, o que também foi observado em muitas ocasiões durante
outras etapas do trabalho de campo. Além disso, na população, 29,16% das espigas tinham
somente flores hermafroditas, enquanto apenas 10,41% delas eram inteiramente
estaminadas.
Morfologia floral. − A flor tem entre 6 e 10 mm de comprimento (Média ± d.p.;
7,71 ± 1,22; n = 32), com cálice gamossépalo, de cor esverdeada (Fig. 3e), e pétalas com
coloração branca nas primeiras 48 h da antese. O odor floral perfumado é intenso e
adocicado. Em cada flor encontram-se 10 estames e anteras brancos, pistilo verde com
33
ovário glabro (entre 1,05 e 1,14 mm; 1,08 ± 0,03; n = 32) e com um estípite alongado,
deixando o ovário exserto da flor e o estigma normalmente um pouco acima do nível das
anteras, o que produz uma discreta hercogamia (Fig. 3b). O estilete é terminal, delgado e
diminuto (entre 270 e 310 µm; 288,33 ± 10,07; n = 24), e o estigma relativamente côncavo
e inconspícuo (Fig. 5). O ‘poro’ da superfície estigmática mede entre 20 e 25 µm (22,74 ±
1,50; n = 27). O número de óvulos variou de 7 a 9, sendo mais freqüente a ocorrência de 8
óvulos por ovário (8,00 ± 0,69; n = 22).
As anteras bitecas apresentam deiscência longitudinal e são dorsifixas (Fig. 6c).
Cada antera apresenta uma glândula apical fixa através de uma haste (Fig. 3e,i e 6b-d) e
que mede entre 110 e 150 µm (126,06 ± 12,48; n = 33). Não foi verificada correlação
significativa entre o número de flores em antese e o número de glândulas nas anteras de
flores de uma mesma inflorescência (r = 0,1611; p = 0,3626; gl = 32; n = 34),
provavelmente devido ao fato de que essas glândulas são caducas (Queiroz, 2009) e se
destacam facilmente nas primeiras 6 horas após a completa abertura da flor, principalmente
sob condições de baixa umidade relativa do ar (M.H.S. Ferreira, obs. pess.). O pólen se
encontra reunido em políades com oito grãos de pólen (Fig. 3g,h), sendo então
denominadas ditétrades, e o seu maior comprimento mede entre 19 e 25 µm (20,8 ± 1,66; n
= 30). Durante as observações em MEV, quando presentes foram observadas apenas uma
políade sobre o estigma, exceto em algumas varreduras onde foram notadas diferentes
políades no pistilo, mas nunca compartilhando a superfície estigmática. Assim, nossos
dados indicam que as dimensões internas do estigma permitem que apenas uma ditétrade
seja nele depositada (Fig. 5e-h). Entretanto, a produção de frutos contendo 10 sementes
levanta a hipótese de que eventualmente possa ocorrer a deposição e germinação de mais
de uma ditétrade sobre o estigma.
34
Eventos da antese. − Para a maioria dos botões florais a antese teve início entre
06:00 e 08:00 h (ca. 40-50% das flores em uma mesma espiga). No entanto, às 05:00 h
(primeiras observações) alguns deles já encontravam-se em antese, apresentando o estilete
totalmente e os estames parcialmente distendidos, o que evidencia que algumas flores têm
antese no final da madrugada. Além disso, numa mesma espiga, os botões apresentaram
horários de abertura variados (inclusive no período vespertino e início da noite), não tendo
sido a antese totalmente sincrônica nem na inflorescência nem em um mesmo indivíduo.
Nossos dados, portanto, indicam a ocorrência de antese assincrônica em P. moniliformis,
mas com predomínio da abertura floral nas primeiras horas da manhã. Por volta das 11:00
h todas as espigas apresentaram a maior parte das flores abertas, mas com algumas delas
ainda exibindo estames e estigmas não totalmente alongados. Os demais botões se abriram
nas horas seguintes (alguns no segundo dia), ou então foram abortados (Fig. 3e).
Análises de viabilidade polínica e de deiscência das anteras em MEV revelaram que
apesar de viável, o pólen ainda não se encontra exposto na pré-antese (Fig. 6a). Entretanto,
algumas vezes foram observadas políades dispersas nos verticilos que provavelmente
‘escaparam’ através das fendas de algumas tecas devido ao seu tamanho reduzido. Nas
flores hermafroditas, ao início da abertura das pétalas, geralmente surgem duas ou três
anteras (com as glândulas já com uma “feição” ativa, secretora) e ocorre a liberação do
estigma, parcial ou totalmente distendido (Fig. 3e e 5d). Posteriormente, os estames
emergem dobrados (Fig. 3f) do interior da flor, distendendo-se lentamente por cerca de 2-3
horas. Nesse estágio, inicia-se a deiscência das anteras com a exposição das políades (Fig.
6). No entanto, a deiscência é relativamente assincrônica mesmo entre anteras (e tecas; Fig.
6d) de uma mesma flor. Com a total distensão dos estames, as glândulas das anteras
formam uma “camada” mais superficial em torno da espiga. Essas glândulas normalmente
encontram-se impregnadas de políades aderidas à sua superfície (Fig. 3i). Flores recém
35
abertas exalam um odor levemente adocicado que se intensifica bastante após as primeiras
3-4 h, a partir de osmóforos que se localizam nas bordas da corola e nas anteras e glândulas
das anteras, sendo que as duas últimas coraram-se mais intensamente.
Viabilidade, germinação polínica e receptividade estigmática. − A viabilidade
polínica foi elevada em todo o período avaliado, tanto em material testado com vermelho
neutro (>95%) quanto com lactofenol em anilina azul (>70%), embora esse último tenha
demonstrado ser um método mais eficiente em detectar pequenas variações na viabilidade
ao longo do dia. Por exemplo, curiosamente, em material ensacado submetido ao teste do
lactofenol às 10:00 h, os índices de viabilidade foram um pouco menores do que nas flores
abertas à visitação (ca. 85% e 95%, respectivamente). Por outro lado, às 16:00 h foram de
75% no pólen ensacado e de 65% no exposto aos visitantes. Além disso, mesmo após 24 h
da antese a viabilidade polínica se manteve entre 56 e 60%. Em termos qualitativos, esses
dados indicam que mesmo entre as 22:00 e as 06:00 h a viabilidade polínica é alta em P.
moniliformis. Em termos quantitativos, entretanto, a relação políades/antera (dados não
apresentados) sofreu um decréscimo significativo após as 13:00 h.
Os testes de germinação também indicaram que às 09:00 h cerca de 11% das
políades (n = 300) apresentaram algum grão de pólen germinando (em 500 g/l de
sacarose), e que esse índice cai para cerca de 5% às 13:00 h e para 2% às 17:00 h. Esses
dados reforçam, portanto, que na população estudada as chances de sucesso na polinização
são maiores até o início da tarde, já que após esse período há uma redução na quantidade
de políades e na germinabilidade dos grãos de pólen, a despeito da manutenção de taxas
elevadas de viabilidade polínica.
Não foi possível determinar a receptividade estigmática com os métodos utilizados.
No entanto, as observações em MEV sugerem que a total ascensão do estilete e formação
do poro estigmático (Fig. 5d-h) deve estar associada com a sua receptividade ou com a
36
possibilidade de polinização, uma vez que só foram avistadas políades encaixadas na
superfície estigmática nessa condição (Fig. 5h). Assim, sugere-se que ocorra uma discreta
dicogamia protogínica em P. moniliformis, o que só poderá ser confirmado após a
aplicação de outras metodologias, como a técnica de microscopia de epifluorescência
(Martin, 1959) associada a experimentos de fecundação controlada em diferentes estágios
florais e períodos do dia.
Relação pólen:óvulo. − Entre as 10:00 e as 13:00 h, em cada antera de flores
hermafroditas, foram quantificadas em média 112,19 ± 20,43 políades (Média ± d.p.; n =
66), o que equivale a uma média de 8975,25 ± 1634,75 grãos de pólen por flor (n = 22). No
período vespertino resta apenas uma pequena fração das políades expostas pela manhã
(Fig. 6e,f). Não houve diferenças significativas nas médias dessa produção entre os três
indivíduos avaliados (Kruskal-Wallis; H2,22 = 0,4606; p = 0,7943), embora o número de
póliades tenha variado significativamente entre anteras de uma mesma flor nos três
indivíduos (ANOVA um critério; todos com F ≥ 7,00; p < 0,05; gl = 2). A relação
pólen:óvulo obtida foi de 1121,90:1, sugerindo a ocorrência de xenogamia facultativa
(sensu Cruden, 1977). No entanto, considerando-se a andromonoicia, com o conseqüente
aumento na oferta proporcional de pólen em relação a óvulos, e a auto-incompatibilidade,
reforça-se a tese de xenogamia obrigatória em P. moniliformis.
Visitantes florais e potenciais polinizadores
Composição de visitantes e uso de recursos. − Foram observadas visitas de insetos
das ordens Hymenoptera, Diptera, Coleoptera, Hemiptera, Lepidoptera e Thysanoptera,
além de ácaros florais (Acari) e aranhas Thomisidae (Fig. 7; cf. Tabela 4 para alguns dos
táxons mais frequentes). Espécies de Hymenoptera foram responsáveis por 69% das visitas
37
(n = 11617), enquanto que Lepidoptera por 17,57% e Diptera por 13,41% do total de
visitas. A maioria das visitas foi realizada por abelhas (54,28%) das famílias Apidae,
Colletidae, Halictidae e Megachilidae, sendo que visitas por Apis mellifera L. 1758
representaram 29,23% e por espécies de Halictidae 28,8% desse total (n
abelhas
= 6307).
Diversas espécies de Megachilidae e Apidae foram agrupadas juntas e efetivaram 31,64%
(guilda ‘outras abelhas’) das visitas por abelhas, enquanto que a família Colletidae foi
representada por um único gênero (Hylaeus), cujas espécies responderam pelos 10,3%
restante dessas visitas (Fig. 8). Nossas observações indicam que para a maioria dos
visitantes florais não há coleta direta de pólen, sendo esse recurso transportado
passivamente durante a coleta de néctar. Mesmo abelhas com estruturas especializadas
para armazenamento e transporte de pólen tais como corbícula, no caso de Apis mellifera,
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) e Tetragonisca angustula Latreille, 1811, e escopa
tibial (Exomalopsis auropilosa Spinola, 1853) ou ventral (Dicranthidium arenarium
(Ducke 1907) e outras Megachilidae), em nenhuma ocasião foram vistas ativamente
coletando esse recurso. Os dípteros da família Syrphidae, coleópteros Curculionidae e
Chrysomelidae e tripes do gênero Frankliniella (Thysanoptera:Thripidae) foram os únicos
visitantes florais observados manipulando ativamente as anteras e eventualmente
consumindo pólen. Os tripes e alguns coleópteros diminutos (espécies de Coccinelidae)
também foram vistos ‘sugando’ ou ‘lambendo’ as glândulas das anteras. No caso dos
tripes, isso ocorreu mesmo em botões em pré-antese forçadamente abertos e observados
sob lupa. Diversas larvas (espécies não identificadas) também foram vistas em botões em
pré-antese e alimentando-se de secreções (provavelmente néctar) no interior dos botões, o
que sugere que néctar pode estar presente já neste estágio.
Análise das cargas polínicas aderidas ao corpo. − Em todos os visitantes
analisados as políades encontravam-se depositadas predominantemente na região ventral
38
do corpo, difusamente distribuídas pelo tórax e abdômen. Em abelhas (exceto Hylaeus
spp.), alguns dípteros (Calliphoridae, Sarcophagidae, e Syrphidae) e mariposas noturnas
(Noctuidae spp.) foram encontradas em média mais de 40 políades de P. moniliformis por
indivíduo amostrado (n = 98; Tabela 5), e esses foram os agentes com maior carga polínica
aderida à região ventral. Além disso, nesses grupos em média pelo menos 75% da carga
polínica avaliada pertencia a P. moniliformis. Os índices para os demais visitantes
avaliados podem ser conferidos na Tabela 5. As abelhas (exceto espécies de Hylaeus)
foram o grupo com a maior quantidade de políades na região ventral e, apesar de não ter
sido observada coleta ativa de pólen, as estruturas especializadas na sua coleta e transporte
(e.g., escopa tibial e ventral, corbícula e pêlos especializados) também carregavam
significativa quantidade de políades (n = 89; Tabela 6). Mais de 80% da carga polínica da
escopa ventral em Megachile sp. (Megachilidae) e da tibial em Exomalopsis spp. (Apidae)
pertencia à P. moniliformis (>50 políades; Tabela 6). Entre as abelhas avaliadas, houve
variação significativa na quantidade (ANOVA um critério, F2,82 = 21,64; p < 0,001) mas
não no percentual (Kruskal-Wallis, H2,82 = 3,60; p = 0,1651) de políades de P.
moniliformis aderidos à região ventral do seu corpo. Cargas polínicas puras
(exclusivamente pólen de P. moniliformis) foram encontradas em 35% dos indivíduos de
A. mellifera, 27% das Halictidae e em 17% das demais abelhas. Quanto às abelhas Hylaeus
spp. (Colletidae), apesar de serem visitantes comuns apresentaram pequeno número de
políades no corpo (Tabela 4 e 5), e isso pode ser explicado pelo fato de possuírem poucos
pêlos ramificados e um corpo relativamente liso quando comparadas à outras abelhas.
Freqüência de visitas. − Quanto ao padrão temporal de visita, considerando-se os
oito meses de amostragens durante os picos de florada em 2007 e 2008, somente A.
mellifera e Hylaeus spp. não foram registrados em Dezembro de 2007. Todas as demais
‘guildas’ estiveram presentes ao longo do período (Fig. 8). O mês de Março concentrou o
39
maior número de visitas, e nos dois anos esse também foi o período de maior intensidade
de flores em antese (cf. Fig. 2). As menores freqüências de visita foram observadas em
Dezembro e Janeiro. No geral, houve pouca variação no percentual de visitas de cada
grupo ao longo dos meses (Fig. 8). Considerando-se os dados agrupados dos diferentes
períodos de visitação em cada mês, não foi verificada diferença significativa entre as taxas
de visita para todos os grupos (todos com p < 0,05, resultados da análise de variâncias a
seguir; só foram incluídas as amostragens dos meses de Fevereiro, Março e Abril nos dois
anos visando atender aos pressupostos estatísticos). Os táxons de insetos avaliados, e em
ordem de importância em termos de freqüência de visita, foram Lepidoptera (H5,391 = 7,71;
p = 0,172; Hesperiidae, Lycaenidae, Nymphalidae, Noctuidae, Papilionidae, Pieridae,
Pyralidae, Sphingidae, e Zygaenidae), Outras abelhas (F5,391 = 0,44; p = 0,820; Apidae,
Anthophoridae, Megachilidae), Apis mellifera (Apidae) (F5,391 = 0,23; p = 0,944),
Halictidae (F5,391 = 0,08; p = 0,992), Vespidae (F5,391 = 0,26; p = 0,929), Diptera (H5,391 =
6,18; p = 0,820; Muscidae, Syrphidae, Sarcophagidae e Calliphoridae), e Hylaeus spp.
(Colletidae) (H5,391 = 5,93; p = 0,312). No entanto, os percentuais de visita para os
Lepidoptera são explicados, em grande parte, pela elevada freqüência de visitas por
mariposas no final da tarde e a noite, quando de fato são os visitantes mais freqüentes (Fig.
9 e ‘Material Suplementar’-Apêndices I, II e III). Entretanto, à noite, também foram
observados alguns Curculionidae e Coccinellidae (Coleoptera) em quantidade semelhante à
verificada durante o dia nas inflorescências (normalmente em grupos entre 5 e 15
indivíduos numa mesma espiga). As primeiras visitas às flores de P. moniliformis
ocorreram pouco antes das 6:00 h, tendo sido efetuadas por esfingídeos (não coletados),
alguns Pompilidae, e por A. mellifera. O maior número de visitas foi observado entre 11:00
e 14:00 h (Fig. 9 e ‘Material Suplementar’-Apêndices I), sendo que 60.4% das visitas (n =
3999) foram por abelhas nessa faixa de horário. Esse percentual se manteve também entre
40
as 05:00-08:00 h (58,02%; n = 536), entre 08:00-11:00 h (59,46%; n = 2874) e entre as
14:00-17:00 h (57,61%; n = 3173). No período entre as 17:00 e as 20:00 h (82,74%; n =
846) e após as 20:00 h (100%; n = 189) predominaram as visitas por lepidópteros.
Comportamento às flores e eficiência na polinização. − O comportamento de
visita das abelhas em geral foi ‘estereotipado’, marcado pelo deslocamento em
movimentos circulares em torno da espiga ao longo do eixo da inflorescência, contactando
as estruturas reprodutivas, principalmente com a região ventral do corpo, enquanto
coletavam néctar. Em muitas ocasiões, essa circulação das abelhas promovia a queda de
anteras (e/ou glândulas). Entretanto, foram observadas algumas variações desse padrão
geral que merecem destaque. Algumas abelhas de pequeno porte, como Exomalopsis spp.,
Ceratina spp. (Anthophoridae), T. spinipes (Apidae) e diversas Halictidae (principalmente
Augochloropsis sp., Dialictus (cf. Chloralictus) sp., e Augochlora sp.), menores que A.
mellifera, contactavam o estigma com diferentes partes do corpo (cabeça, pernas, escopa e
região ventral do tórax e abdômen) (Fig. 7a-h). Espécies de Exomalopsis também
manipulavam os verticilos de flores (ou duplas de flores) individualmente (Fig. 7b,c), mas
mesmo os registros em vídeo não conseguiram indicar se ocorre coleta ativa de pólen
nessas circunstâncias. Hylaeus spp. (Colletidae), devido ao seu tamanho reduzido,
comumente se deslocava entre os verticilos em um nível abaixo das anteras e estigmas
(Fig. 7g) e muitas vezes se refugiavam por entre as sépalas com a aproximação do
observador ou de outros visitantes florais. Espécies de Megachilidae foram vistas muitas
vezes executando movimentos de zig-zag, com pousos e ‘retiradas’ curtas reiteradas vezes
numa mesma visita em uma mesma inflorescência, muitas vezes no mesmo grupo de
flores. Durante esse movimento, a escopa ventral dessas abelhas era a primeira estrutura
que entrava em contato com anteras e estigmas (Fig. 7d). Abelhas grandes, como Xylocopa
frontalis, devido ao seu peso corpóreo e à fragilidade dos pedúnculos das espigas,
41
promoviam uma compactação no grupo de flores em que pousavam e se deslocavam, e não
conseguiam permanecer muito tempo em uma mesma espiga. Além disso, observou-se que
em vários dias não ocorreram visitas de abelhas grandes como Bombus spp., Xylocopa
spp., e Apis mellifera (Dezembro de 2007) embora estivessem voando nas proximidades.
Os dípteros (principalmente Calliphoridae, Muscidae, Syrphidae, e Sarcophagidae)
também foram visitantes comuns e durante o período diurno foram suplantados em
freqüência apenas pelos Vespidae e pelas abelhas (Fig. 9). Deslocavam-se pela
inflorescência tomando néctar e, eventualmente, se alimentando de pólen com o aparelho
bucal (no caso dos Syrphidae); muitos deles permaneciam parados na espiga,
provavelmente exibindo um comportamento de ‘display sexual’, e alguns indivíduos foram
vistos em cópula. Durante o forrageamento nas flores também contactavam as estruturas
reprodutivas, além de carregarem uma expressiva quantidade de políades na região ventral
do corpo (Tabela 5).
Borboletas
e
mariposas
diurnas
(espécies
de
Hesperiidae,
Lycaenidae,
Nymphalidae, Papilionidae, Pieridae, Pyralidae, e Zygaenidae), mariposas noturnas
(principalmente espécies de Noctuidae) e um esfingídeo crepuscular (Sphingidae sp.), aqui
englobados no grupo Lepidoptera, foram também visitantes comuns (Fig. 9; Tabela 4).
Durante o forrageamento normalmente contactavam as estruturas reprodutivas com as
pernas e a espiro-tromba, introduzindo-a na região central da corola e ‘tateando’ a
existência de néctar em diversas flores numa mesma espiga, e menos freqüentemente com
a região ventral (Fig. 7i-m). Ainda assim, os lepidópteros diurnos apresentaram um número
razoável de políades (ca. 27) na região ventral do corpo (superior ao dos Vespidae mas
inferior ao de abelhas e dípteros), e os noturnos superaram a maioria das abelhas, com
exceção de A. mellifera (Tabela 5).
42
Diversas ‘vespas’ (várias espécies de Hymenoptera das famílias Braconidae,
Eumenidae, Ichneumonidae, Pompilidae, Sphecidae, Scoliidae, Tiphiidae e Vespidae)
foram observados desde as 06:40 h até por volta das 17:30 h, mas foram encontradas
poucas políades aderidas ao seu corpo (Tabela 5). Esses indivíduos apresentam um corpo
relativamente liso, sem pêlos ramificados, e comumente houve pouco contato com as
estruturas reprodutivas durante o forrageamento por néctar (Fig. 7v).
Foram observadas também muitas espécies de Coleoptera pertencentes às famílias
Cantharidae, Chrysomelidae, Coccinelidae, Curculionidae, Lycidae, Meloidae, Melyridae,
Nitidulidae e Tenebrionidae, mas todos eles apresentaram grande variação na freqüência de
ocorrência às flores tanto ao longo do dia, quanto ao longo dos meses amostrados
evidenciando uma baixa fidelidade de visitas. O número de políades em seu corpo foi cerca
de 50% menor que nos Vespidae avaliados (Tabela 5). Alguns grupos, como por exemplo
os Meloidae, Chrysomellidae, e Coccinellidae foram observados consumindo partes
florais. Os besouros mais freqüentes foram os Curculionidae spp. e normalmente ficavam
muito tempo em uma mesma espiga e subseqüentemente voavam para espigas
circunvizinhas do mesmo indivíduo, e por isso devem raramente contribuir para a
polinização cruzada.
Entre os Hemiptera, os mais freqüentes foram os da família Coreidae (Fig. 7p) e
Pentatomidae spp., tendo sido observados se alimentando de néctar, mas carregavam pouco
pólen de P. moniliformis no corpo. Apresentaram baixa fidelidade de visitas (Tabelas 4 e
5), normalmente associados ao período chuvoso (entre Fevereiro e Março). As visitas por
outros hemípteros fitófagos e predadores (e.g., Lygaeidae spp.) foram menos comuns.
Diversas espécies de Aphididae, Cicadellidae, Coccidae, Flatidae e Membracidae
(Homoptera) foram observadas em pecíolos e ramos próximos às inflorescências. Alguns
deles muitas vezes eram ‘atendidos’ por formigas que forrageavam secreções
43
(‘honeydew’), liberadas principalmente na porção posterior do corpo desses hemípteros
(Fig. 7u).
Algumas espécies de vespas sociais de Vespidae, como Polybia spp., Brachygastra
lecheguana (Latreille, 1824) (Polistinae) e Zethus sp. (Eumeninae), além de formigas dos
gêneros Camponotus Mayr e Pseudomyrmex Kempf (Formicidae), foram os únicos
visitantes florais em flores já senescentes. Em algumas ocasiões, foram vistos capturando
presas como larvas e aranhas. Aranhas Thomisidae também exploram esses microhabitats,
além de serem comuns em espigas em antese (Fig. 7n), exibindo uma estratégia de
predação do tipo ‘senta-e-espera’. Três espécies de formigas, Brachymyrmex heeri Forel,
1874 (Formicinae), Dorymyrmex sp.1 e Linepithema sp.1 (Dolichoderinae) foram
observadas em flores em antese, sempre forrageando em grupos com mais de 10 indivíduos
(provavelmente forrageando néctar e pequenas presas), porém só foram registradas em
raríssimas ocasiões. Além disso, algumas formigas do gênero Camponotus Mayr
(Formicinae), apesar de geralmente não visitarem flores em antese (exceto quando atraídas
por ‘honeydew’ de larvas de Lycaenidae ou Homoptera, Fig. 7t,u) foram observadas
exibindo um comportamento agonístico (mandíbulas abertas e comportamento de ataque)
contra alguns visitantes florais (Fig. 7x-z). Elas normalmente eram atraídas por nectários
extraflorais ativos nas proximidades das espigas e em muitas ocasiões foram vistas
utilizando inflorescências em botão para ‘importunar’ os visitantes que forrageavam em
flores em antese no mesmo ramo (Fig. 7z).
44
Discussão
Fenodinâmica de Pityrocarpa moniliformis
A produção de novas folhas não foi correlacionada com a precipitação,
contrariando o que se verifica normalmente em regiões semi-áridas (e.g., Bullock e SolísMagallanes, 1990), embora o pico de brotamento tenha coincidido com o período mais
chuvoso. No entanto, brotamento foi fortemente correlacionado com a elevação da
temperatura. A queda foliar, embora não tenha apresentado correlação com fatores
abióticos nem com outras fenofases, se intensificou com a chegada dos dias mais curtos
(dados não apresentados) e mais frios do ano e exibiu um pico de atividade no período
mais seco. Em florestas sazonalmente secas, a abscisão foliar pode se intensificar com a
idade da folha, com o aumento no estresse hídrico ou com a redução no fotoperíodo
(Borchert et al., 2002). Esses autores destacaram que é impossível separar os efeitos de
cada uma destas variáveis, uma vez que a maioria das folhas caem ao início da estação
seca, coincidindo com os dias mais curtos e a ocorrência de folhas mais velhas,
simultaneamente. Além disso, interações complexas entre idade foliar e stress hídrico
variam amplamente entre diferentes tipos funcionais de árvores (Borchert et al., 2002).
Embora P. moniliformis tenha apresentado contínua produção e queda foliar, foram
evidenciados picos ao longo do período amostrado, e com as primeiras chuvas (OutubroNovembro) do período chuvoso funcionando como um ‘gatilho’ para o incremento de
folhas novas, imediatamente após (ou ao final) o pico de abscisão foliar. Na Mimosoideae
Samanea saman (Jacq.) Merr., folhas jovens também emergem imediatamente após a
queda foliar (Borchert et al., 2002). Esses dados são corroborados por Machado et al.
(1997), que também observaram pico de brotamento e de queda foliar no período chuvoso
45
e seco, respectivamente, em estudo com 19 espécies de caatinga, incluindo Parapiptadenia
zehntneri (Harms.) M.P.Lima e Anadenanthera colubrina var. cebil (Griseb.) Reis
(Mimosoideae). Esses autores também verificaram que a floração dessas duas espécies
ocorreu na estação chuvosa, o que também foi observado em P. moniliformis, embora em
nosso estudo a floração não tenha apresentado correlação com a precipitação. Isso pode ser
explicado pelo fato de P. moniliformis ter exibido uma florada contínua (no nível
populacional) nos dois anos na área estudada, embora com pico de floração no período
chuvoso e mais quente, o que não foi observado nessas espécies, que só floriram entre
Dezembro e Fevereiro do segundo ano de estudo, comportando-se como supra-anuais
(Machado et al., 1997). Diferentemente, outras Mimosoideae como Parkia platycephala
Benth., Stryphnodendron coriaceum Benth. e Plathymenia foliolosa Benth. tiveram
floração predominantemente na estação seca (Bulhão e Figueiredo, 2002).
A floração contínua observada nessa população de P. moniliformis reflete o grande
intervalo de tempo que alguns indivíduos permaneceram com flores abertas. Assim, a
floração prolongada e a considerável longevidade funcional das inflorescências de P.
moniliformis permitem que os visitantes florais realizem inúmeras visitas em dias distintos.
Alguns autores destacam que esse fenoritmo contribui com o aumento nos níveis de
polinização (e.g., Forfang e Olesen 1998). Um predomínio da florada na estação chuvosa
em algumas espécies tipicamente associadas com florestas sazonalmente secas tem sido
tomado como evidência de que a antese seja induzida por reidratação ocasionada pela
redução da transpiração e utilização de água residual (Borchert, 1994), e que a deficiência
hídrica nos solos submetidos a uma seca mais prolongada limita a produção de flores
(Seghieri et al., 1995). Semelhantemente, assim como em P. moniliformis, a renovação de
folhas tardia na seca após o pico de queda foliar também foi observada em Parkia
platycephala e Plathymenia foliolosa (Bulhão e Figueiredo, 2002). Alguns autores
46
sugerem que isso pode estar relacionado a um súbito balanço positivo do déficit hídrico
com a retomada das chuvas em climas semi-áridos (e.g., Borchert, 1994), como foi
observado em Outubro-Novembro de 2008 na área estudada.
Como no presente estudo, a formação de frutos imaturos no período chuvoso e a
dispersão (frutos maduros) na estação seca subseqüente também foram observadas em
Plathymenia foliolosa, Stryphnodendrom coriaceum (Bulhão e Figueiredo, 2002),
Plathymenia reticulata Benth. (Goulart et al., 2005), Acacia bahiensis Benth. e
Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan (Griz e Machado, 2001). Comparada à P.
reticulata, essa similaridade foi ainda maior já que, como em P. moniliformis, o pico de
dispersão de sementes ocorreu entre Setembro e Outubro, simultaneamente ou um pouco
após o pico de queda foliar, e imediatamente antes da retomada na produção de botões
florais em Novembro, com o início das chuvas (Goulart et al., 2005). Infelizmente foram
encontrados poucos estudos fenológicos com Mimosoideae, mas vale ressaltar que,
contrariamente, algumas espécies de Caatinga apresentaram maturação de frutos no
período chuvoso, como Parapiptadenia zehntneri e Mimosa malacocentra (Mart.) Benth.
(Griz e Machado, 2001), que apresentam síndrome de dispersão anemocórica e barocórica,
respectivamente. Isso é curioso uma vez que frutificação no período chuvoso normalmente
está relacionada com ocorrência de zoocoria (Bullock, 1995).
As características da
frutificação e morfologia de frutos e sementes em P. moniliformis permitem enquadrá-la na
síndrome de dispersão autocórica por gravidade (Barocoria, sensu van der Pijl, 1982). De
fato, a maioria das outras leguminosas barocóricas de Caatinga estudadas por Griz e
Machado (2001) e de Cerrado (e.g., Bulhão e Figueiredo, 2002; Oliveira, 1998) têm sua
dispersão concentrada no período seco, assim como P. moniliformis. Nessas espécies, as
sementes caem logo abaixo da árvore e normalmente ocorre dispersão secundária pelo
gado (e.g., Brown e Archer, 1987), o que pode ser testado em P. moniliformis uma vez que
47
é comumente encontrada em áreas de pastagem no Nordeste do Brasil (M.H.S. Ferreira,
obs. pessoal).
Algumas das discrepâncias observadas entre a fenodinâmica de P. moniliformis e
de outras Mimosoideae estudadas podem estar relacionadas com o grau de antropização
relativamente elevado da área de estudo ou com os efeitos do El Niño de 2007. Além disso,
é importante destacar que o nosso período de estudo foi relativamente curto (22 meses) e
reconhecemos que um fenograma mais robusto e com maior poder de correlação com os
fatores abióticos só pode ser obtido em estudos de longo prazo. Newstrom et al. (1994) e
Bencke e Morellato (2002) ressaltaram que o brotamento, a floração e a frutificação em
plantas tropicais são complexos, apresentando padrões irregulares e de difícil
reconhecimento, principalmente em estudos de curto prazo.
Auto-incompatibilidade, andromonoicia, taxas de frutificação e aborto, e nº de
sementes/fruto
Embora nossos dados indiquem que P. moniliformis é uma espécie autoincompatível, o mecanismo que determina essa incompatibilidade ainda necessita ser
estudado detalhadamente. Ela pode estar relacionada a um sistema gametofítico com sítio
de restrição no ovário (Richards, 1997), a um mecanismo de ação tardia, com um tempo
insuficiente para o crescimento do tubo polínico (Seavey e Bawa, 1986), ou ainda
relacionada a fatores como a depressão endogâmica, levando à abscisão de pistilos autopolinizados (Kearns e Inouye, 1993). Ocorrência de auto-incompatibilidade é muito
comum em Mimosoideae (Arroyo, 1981), e foi demonstrada em diversos gêneros como
Acacia (Bernhardt et al., 1984; Raine et al., 2007; Simpson, 1977; Stone et al., 2003;
Zapata e Arroyo, 1978), Calliandra (Chamberlain, 1998; Simpson, 1977; Zapata e Arroyo,
48
1978), Enterolobium (Bawa, 1974; Rocha e Aguilar, 2001), Inga (Koptur, 1984), Mimosa
(Silva,
2006),
Pithecellobium
(Bawa,
1974),
Prosopis
(Simpson,
1977),
e
Pseudopiptadenia (Pires e Freitas, 2008). É provável que a auto-incompatibilidade seja
uma característica basal do ponto de vista filogenético e que se tornou importante para as
Mimosoideae e Caesalpinioideae com estratégias de polinização ‘promíscua’ (Tybirk,
1997), uma vez que elas contam com diferentes ‘guildas’ como potenciais polinizadores,
como é o caso de P. moniliformis.
Taxas de frutificação reduzidas também são muito comuns em diversas
Mimosoideae (Kenrick e Knox, 1989; Tybirk, 1993), e são as menores entre as
leguminosas (Arroyo, 1981). Isso pode obviamente estar relacionado à um fluxo de pólen
restrito (no caso de espécies xenogâmicas). Nesse sentido, alguns fatores causais como
escassez de polinizadores, baixas taxas de visitação e comportamento ineficiente durante a
visita podem ser descartados nessa população de P. moniliformis, pelo menos para o
período estudado. Em outras Mimosoideae, no entanto, eles podem estar atuando. Por
exemplo, em Mimosa bimucronata (DC.) Kuntze, apenas 33% das flores possuíam uma
políade corretamente encaixada no estigma, e isso poderia explicar a baixa taxa de
formação de frutos (Seijo e Nefa, 2004).
Por outro lado, taxa de frutificação reduzida pode estar relacionada à
andromonoicia, a restrições fisiológicas em produzir e amadurecer tantos frutos quantas
flores existirem (Koptur, 1984; Ruiz e Arroyo, 1978; Stephenson, 1981; Walker e Whelan,
1991), ou ainda à ocorrência de flores hermafroditas estéreis, o que parece ser comum em
Mimosoideae, apesar de muitas vezes ser difícil detectá-las morfologicamente (Arroyo,
1981). É provável que as flores estaminadas funcionem como doadoras de pólen
(Stephenson, 1981; Tybirk, 1997; Zapata e Arroyo, 1978) ou que possam aumentar a
eficiência de polinização de visitantes com maior tamanho corpóreo, ao minimizar o
49
deslocamento de pólen já depositado no estigma (Heithaus et al., 1974). Uma tendência na
evolução de flores femininas estéreis, proximais, funcionando também como doadoras de
pólen em Acacia (Tybirk, 1997) é bem desenvolvida também em espécies de Parkia e
Dichrostachys, onde essas flores foram ‘selecionadas’ para a produção de néctar ou atração
visual (Arroyo, 1981; Hopkins et al., 1984, 2000). Baranelli et al (1995) propôs a
ocorrência de um mecanismo regulador pós-polinização em Acacia caven (Molina) Molina
que favoreceria a predominância de uma ou poucas flores legitimamente polinizadas sobre
outras na mesma inflorescência. Assim como P. moniliformis, Stryphnodendron
adstringens (Mart.) Coville também é andromonóica e flores hermafroditas são mais
freqüentes no centro da inflorescência (Ortiz et al., 2003). Talvez por isso os frutos que
atingem a maturação em P. moniliformis normalmente encontram-se na porção mediana da
infrutescência (M.H.S. Ferreira, obs. pess.). Esse padrão também foi sugerido em espécies
de Pseudopiptadenia, provavelmente devido a um mecanismo de esterilidade feminina
críptico em flores na base da inflorescência (Pires e Freitas, 2008).
O número médio de frutos por infrutescência (1-2) observado em P. moniliformis
encontra-se dentro do limite verificado para algumas Acacia (Tybirk, 1989, 1993). Alguns
autores sugerem que a competição entre frutos imaturos numa mesma infrutescência
poderia explicar a elevada taxa de aborto de frutos imaturos (e.g., Tybirk, 1993, 1997),
como foi verificada em P. moniliformis. Isso sugere que, em Mimosoideae, a seleção se dá
predominantenmente entre diferentes frutos numa mesma infrutescência (Tybirk, 1997;
mas veja Seijo e Nefa, 2004), um padrão oposto ao que se verifica em espécies de
Papilionoideae e Caesalpinioideae, onde a seleção normalmente ocorre entre sementes em
cada fruto (Bawa e Buckley, 1989).
Com relação a produção de sementes por fruto, considerada por alguns autores
como uma boa estimativa de eficiência na polinização, já que o ‘fruit set’ é sempre
50
reduzido independentemente do número de políades por estigma (e.g., Pires e Freitas,
2008; Schrire, 1989; Tybirk, 1997), o número médio máximo encontrado em P.
moniliformis foi de 8 sementes. Isso sugere que geralmente somente uma políade é capaz
de se encaixar no estigma e contribuir com o processo de fecundação, embora tenham sido
observados três frutos contendo 10 sementes, indicando que eventualmente mais de uma
políade pode estar envolvida no processo de fecundação em P. moniliformis. Uma média
de 4 a 6 sementes também foi observada em outras Mimosoideae (Kenrick e Knox, 1989),
implicando que nem todos os grãos de uma políade são ‘aproveitados’ na fertilização. Em
P. moniliformis isso pode ser explicado ou pela presença de alguns grãos de pólen
inviáveis numa mesma políade, ou então pela estreita relação entre as dimensões do ‘poro’
estigmático e as da políade, fazendo com que somente os grãos de pólen em contato com a
superfície do estigma possam germinar. Nossa primeira hipótese também foi sugerida para
algumas Acacia africanas estudadas por Tybirk (1993), onde a variabilidade no número de
sementes por fruto poderia ser explicada pela presença de pólen inviável e viável numa
mesma políade, mas também por diferenças genéticas entre indivíduos e populações.
Uma outra hipótese, sugerida por Seijo e Neffa (2004), é a da ocorrência de aborto
seletivo de sementes em frutos de uma mesma infrutescência. No entanto, a variação no
número de sementes por fruto em P. moniliformis manteve-se em infrutescências contendo
um, dois ou mais frutos (dados não apresentados), o que sugere que a produção de
sementes não deve estar sendo regulada por aborto, pelo menos devido a recursos
limitantes numa mesma infrutescência. Tybirk (1993) afirma que o aborto de frutos
imaturos (e não de sementes), nesse caso, seria uma solução mais econômica visando
regular limitações na disponibilidade de recursos para as infrutescências, ramos ou mesmo
indivíduos. Em Acacia suaveolens Willd., por exemplo, os níveis mais elevados de aborto
ocorreram transcorridas entre 5 e 8 semanas de desenvolvimento dos frutos (Kenrick e
51
Knox, 1989). Nossos resultados sugerem que um mecanismo semelhante possa estar
atuando na população de P. moniliformis estudada, embora um maior esforço amostral seja
necessário para se obter resultados mais conclusivos a esse respeito.
Antese predominantemente diurna e moderadamente assincrônica
Em P. moniliformis o horário do início da antese é similar a outras Mimosoideae
como Inga (Koptur, 1983), Pseudopiptadenia (Pires e Freitas, 2008), Mimosa (Silva, 2006)
e Acacia (Bernhardt et al., 1984; Baranelli et al., 1995; Sornsathapornkul e Owens, 1998;
Tybirk, 1993), em que em uma mesma inflorescência predominam flores abrindo no final
da madrugada e início da manhã. O pico de disponibilidade, viabilidade e germinabilidade
do pólen e de emissão de fragrância ocorre nas primeiras 6 horas após a antese (08:00 às
14:00 h), e então diminuem. Este parece ser o período mais favorável à atração de
visitantes e polinização efetiva nesse sistema. Um período similar de maior atratividade
também foi registrado para outras Mimosoideae (e.g., Stone et al., 2003; Sornsathapornkul
e Owens, 1998; Tybirk, 1993). Néctar foi o recurso mais procurado por diferentes
polinizadores potenciais de P. moniliformis, e dados relativos ao seu padrão de secreção
serão importantes para melhor compreender o significado da manutenção da oferta desse
recurso mesmo após o período de maior funcionalidade floral. Isso pode estar relacionado,
por exemplo, a manutenção da atratividade floral ou da fidelidade de visitas de
polinizadores com maior demanda energética. Outra característica interessante da antese
em P. moniliformis é a mudança de coloração das flores. A retenção de flores após
mudanças na coloração e na funcionalidade floral tem sido interpretada como uma
adaptação para o aumento da atratividade floral a longas distâncias, aumentando a
freqüência de visitas dos polinizadores (Gori, 1983; Weiss, 1991).
52
A sequência do ‘desdobramento’ de estames e estigma e a progressiva deiscência
das anteras sugere a ocorrência de protoginia em P. moniliformis. Essa seqüência também
é comum em Acacia (Bernhardt et al., 1984; Sornsathapornkul e Owens, 1998; Stone et al.,
2003), embora haja espécies cuja antese envolve extensão dos estames e liberação de
pólen, seguido pelo alongamento dos estiletes; nessas espécies, inicialmente os estigmas
estão encobertos pela massa de estames, sugerindo que possam ser efetivamente
protândricas (Stone et al, 1998; Tybirk, 1989). Nossas observações sugerem que a
protoginia em P. moniliformis é fraca, considerando-se a formação do ‘poro’ estigmático
como indício de receptividade, já que ocorre poucas horas antes da deiscência das anteras.
Essa mesma condição foi registrada para um híbrido de Acacia (Sornsathapornkul e
Owens, 1998), mas um cenário inteiramente diferente foi observado em Acacia retinodes
Schltdl., com um estigma receptivo um dia antes da liberação de pólen (Bernhardt et al.,
1984). Em Acacia mearnsii De Wild., cerca de 70% dos estigmas já encontravam-se
receptivos ao início da abertura floral e a viabilidade polínica manteve-se acima dos 75%
durante toda a antese (Stiehl-Alves e Martins, 2008). Essa espécie também compartilha
outras características observadas em P. moniliformis, como a presença de políades viáveis
mesmo após 24 h da antese e a sobreposição da fase de viabilidade polínica e de
receptividade estigmática no nível da inflorescência (Stiehl-Alves e Martins, 2008). Como
P. moniliformis é auto-incompatível, isso potencialmente aumenta as chances de perda por
geitonogamia (“pollen discounting” sensu Harder & Barret, 1996), para aquelas flores
eventualmente polinizadas com pólen de outras flores da mesma inflorescência, ou do
mesmo indivíduo. Contudo, considerando-se a ocorrência de flores estaminadas
(androginia, sensu Walker e Whelan, 1991) e a moderada assincronia na antese entre flores
de uma mesma inflorescência, é possível que a protoginia não seja uma característica de
grande importância para o sucesso reprodutivo de P. moniliformis, já que normalmente
53
ocorre um mosaico de estágios funcionais para as funções feminina e masculina no nível
da inflorescência e do indivíduo nesse sistema. Ainda assim, recomendamos que nessa e
em outras Mimosoideae que apresentem limitações à aplicação de protocolos usuais na
determinação da receptividade estigmática sejam utilizadas metodologia alternativas, como
o uso do reagente de Baker (Dafni e Maués, 1998). Esse teste colorimétrico foi
recentemente utilizado com sucesso em Acacia mearnsii por Stiehl-Alves e Martins
(2008).
A ocorrência de mais de um conjunto (‘cohort’) de flores com horário de abertura
variado, tanto no mesmo indivíduo quanto numa mesma inflorescência, também foi
verificada em algumas espécies de Inga (Koptur, 1983) e de Acacia subgênero Aculeiferum
(Tybirk, 1997). Sugere-se que essa característica possa reduzir a competição
interespecífica com espécies florindo simultaneamente ou ainda aumentar as chances de
polinização em diferentes períodos do dia (Koptur, 1983). De fato, o bloqueamento do
estigma (‘stigma clogging’) por pólen heteroespecífico pode ter um efeito negativo na
fecundidade dos indivíduos com floração sincrônica com outras espécies (Waser, 1978).
Segundo Stone et al. (1998), essa assincronia na antese exerce efeito também sobre os
visitantes florais, já que a coleta de grande volume de pólen exclusivamente em uma
dessas espécies seria mais custosa para abelhas grandes, mas favoreceria o forrageamento
por pequenas abelhas, para as quais uma única flor já seria um recurso significativo.
Em P. moniliformis, a assincronia na antese também poderia minimizar a
competição intraespecífica, já que a espécie é auto-incompatível e, no pico de floração,
diferentes indivíduos apresentam em sua copa um grande número de flores pertencentes à
coortes diferentes. Por outro lado, essa característica também pode representar uma
adaptação à imprevisibilidade climática na escala diária, já que a fertilização é mais difícil
sob condições estressantes, como chuva, frio ou calor excessivo (Koptur, 1983). Nesse
54
sentido, haveria mais riscos associados a uma situação em que todas as flores abrissem
sincronicamente em condições desfavoráveis a uma polinização bem sucedida. Por
exemplo, assim como P. moniliformis, Inga quaternata Poepp. também apresenta antese
moderadamente assincrônica e um pico de florada no período chuvoso, sugerindo-se que
assincronia na antese pode ter sido selecionada como uma condição que possibilita a
obtenção de serviços de polinização em períodos mais favoráveis, no intervalo entre as
chuvas (Koptur, 1983). Essas são hipóteses que merecem ser testadas futuramente nesse e
em outros sistemas similares, podendo contribuir com um melhor entedimento da relação
entre a estratégia fenológica da floração e os níveis de sincronicidade da antese nessas
espécies.
Equivalência entre o tamanho da políade e do poro estigmático, ‘loteria reprodutiva’
e relação pólen:óvulo
A elevada produção de pólen por inflorescência e a unificação do pólen em
políades em P. moniliformis potencialmente maximizam a eficiência de transporte (e
coleta) pelos visitantes. As forças seletivas atuando em unidades de polinização multiestigmáticas são diferentes daquelas encontradas em outras Leguminosae, e a políade
certamente é uma característica derivada e bastante freqüente em Mimosoideae (Seijo e
Neffa, 2004; Tybirk, 1997), embora ocorra em cerca de 15% das famílias de Angiospermas
(Kenrick e Knox, 1982). Além disso, é notável que o número de grãos de pólen por políade
seja correlacionado com o número de óvulos por ovário, contribuindo com uma maior
eficiência no processo de polinização (Kenrick e Knox, 1989; Tybirk, 1989, 1997).
Considerando o número de grãos de pólen em uma políade e o número de óvulos por
carpelo, os resultados mostram uma estreita relação entre os números de gametófitos
masculino e feminino envolvidos no processo de fertilização de P. moniliformis. Como há
55
uma marcante adaptação morfométrica entre a ditétrade e o estigma, e devido à proporção
1/1 entre número de grãos de pólen por políade e o número de óvulos por ovário,
potencialmente todos os óvulos de um pistilo podem ser fecundados após um único evento
de polinização cruzada (Kenrick e Knox, 1982; Kenrick e Knox, 1989; Seijo & Neffa,
2004; Tybirk, 1997). O gineceu poderia ser entendido como um módulo reprodutivo no
qual todos ou nenhum dos óvulos desenvolveriam sementes numa espécie de ‘loteria’
reprodutiva (‘sweepstake reproduction strategy’, Cruden, 1977). Assim, os gineceus
presentes em uma inflorescência agiriam em cooperação como o pistilo de uma única flor
(Baranelli et al, 1995). No entanto, a ocorrência de alguns frutos de P. moniliformis com
mais de oito sementes leva à suposição de que a germinação de mais de uma ditétrade
possa ocorrer eventualmente. Silva (2006) e Seijo e Neffa (2004) também observaram a
ocorrência ocasional de mais de uma ditétrade aderida ao pistilo de Mimosa bimucronata
(DC.) Kuntze.
A relação pólen:óvulo em P. moniliformis a caracteriza como xenogâmica
facultativa (sensu Cruden, 1977; Dafni, 1992). O índice obtido (1122:1) foi similar ao
verificado em espécies de Calliandra Benth. (Cruden, 1977), Acacia Mill. (Kenrick e
Knox, 1982) e Inga Mill. (Koptur, 1984), mas bem inferior ao verificado em outras
Mimosoideae, como por exemplo, 16000:1 em Mimosa bimucronata (Seijo e Neffa, 2004).
Alguns autores sugerem que espécies com sistemas mais eficientes de transferência de
pólen normalmente apresentam uma relação pólen:óvulo reduzida (e.g., Cruden, 1977;
Kenrick e Knox, 1982). Seijo e Neffa (2004) propuseram que o tamanho reduzido das
políades e sua grande quantidade por flor é o que justifica a elevada razão P:O observada
em M. bimucronata. Nesse sistema, as políades seriam uma adaptação para maior
eficiência na dispersão do pólen por insetos, mas também minimizariam o efeito da mistura
das cargas de pólen depositadas sobre o estigma (Seijo e Neffa, 2004). Esta última função
56
também foi sugerida para as polínias de algumas Asclepiadaceae (Wyatt et al., 2000).
Entretanto, em P. moniliformis também são produzidas muitas políades (ca. 1120) por flor
e elas também são pequenas (ca. 20 µm). Por exemplo, elas são cerca de cinco vezes
menores que as de algumas espécies de Calliandra (Teppner e Stabentheiner, 2007),
podendo-se incluí-las entre as menores já estudadas em Mimosoideae (e.g., ca. 20 µm em
algumas Mimosa L. do Semi-Árido brasileiro, Lima et al., 2008; e entre 6 e 40 µm no
grupo Piptadenia Benth., Caccavari, 2002). Além disso, o presente estudo indica que P.
moniliformis não deve sofrer limitações no fluxo de pólen uma vez que conta, por
exemplo, com uma elevada freqüência de visita de potenciais polinizadores. Diante disso,
nós sugerimos que a ocorrência de um sistema eficiente de polinização poderia explicar a
relativamente baixa razão P:O encontrada em P. moniliformis quando comparada à M.
bimucronata, por exemplo. No entanto, continua sendo difícil compreender porque
políades (e polínias) seriam uma solução à baixa eficiência de polinização somente em
algumas espécies (Wyatt et al., 2000). Assim, todas essas hipóteses ainda estão em franco
debate, não havendo ainda uma explicação satisfatória para o significado evolutivo dessa
tendência na aglutinação do pólen (e.g., nas Mimosoideae e Asclepiadaceae). Nesse
sentido, as Mimosoideae representam um bom modelo biológico no qual testar muitas
dessas idéias e estudos de biologia reprodutiva, nesse caso, são bem indicados (Seijo e
Neffa, 2004).
Possíveis funções para as glândulas das anteras em P. moniliformis
Como em algumas espécies de Acacia africanas (Stone et al., 2003) e outras
Mimosoideae (Luckow e Grimes, 1997), em P. moniliformis as anteras apresentam uma
pequena glândula apical que fica ereta (através de uma haste estipitada) aparentemente
57
influenciada pelo movimento de deiscência das anteras. Em muitos gêneros da tribo
Mimoseae, a qual inclui Pityrocarpa, elas normalmente caem rapidamente após a antese
(Luckow e Grimes, 1997 e referências citadas). Na Caatinga, essa glândula também está
presente em espécies de Plathymenia, Prosopis, Pseudipiptadenia, Piptadenia e
Parapiptadenia e Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan (Queiroz, 2009). Essa é uma
estrutura interessante do ponto de vista evolutivo, já que sua natureza secretora (Chaudry e
Vijayaraghavan, 1992; Endress, 1994) tem estimulado a formulação de muitas hipóteses
sobre a sua função. Ela tem sido normalmente associada à produção de odor, sobretudo nos
primeiros momentos da antese (Bernhardt, 1989; Luckow e Grimes, 1997; Pires e Freitas,
2008; Tybirk, 1997), no incremento da transferência de pólen para o corpo do visitante
(Endress, 1994; Schrire, 1989), ou ainda servindo como recompensa para os polinizadores
(Chaudry e Vijayaraghavan, 1992). De fato, nossas observações sugerem que em P.
moniliformis ela tenha importância na emissão de odor e como recompensa, pelo menos
para tripes e coleópteros que consomem parte dela ou se alimentam de sua secreção. Por
outro lado, durante as análises de cargas polínicas dos potenciais polinizadores foram
observadas glândulas com muitas políades em sua superfície (e mesmo algumas anteras
inteiras aderidas ao seu corpo), o que pode contribuir com um maior número de políades
sendo transportado no corpo desses visitantes. No entanto, somente estudos mais
aprofundados poderão indicar com acurácia sua função (ou funções) nesse sistema.
Atrativos florais, espectro de visitantes e uso de recursos, e polinização entomófila
generalista com ênfase na melitofilia
A flor das Mimosoideae é uma unidade morfológica que não necessariamente
corresponde à unidade funcional do processo de polinização (Arroyo, 1981). Se as flores
58
de uma inflorescência são pequenas e a inflorescência é compacta, os insetos podem
perceber esse conjunto como a unidade de atração (Dafni e Neal, 1997). A inflorescência
de P. moniliformis tem essas características, enquadrando-se no tipo escova (‘brushblosson’, sensu Faegri e van der Pijl, 1979). Nela, os estames sobrepujam os demais órgãos
florais em aparência, e esta é uma característica comum entre as Mimosoideae (Arroyo,
1981; Endress, 1994; Tybirk, 1997). Tybirk (1997) sugeriu que a pressão de seleção
favorecendo essas flores diminutas tornou-se vantajosa em ambientes áridos e semi-áridos,
onde diversos gêneros com essa característica (e.g., Mimosa, Acacia, Prosopis)
representam quase metade de todas as espécies de Mimosoideae.
Embora a coloração branco-esverdeada das flores em antese de P. moniliformis
possa não representar um atrativo importante, o conjunto das flores na inflorescência e no
indivíduo torna-as conspícuas. Essas características, associadas ao odor floral intenso,
ampliam a atração à distância da maioria dos grupos de insetos, como por exemplo,
abelhas, moscas, vespas, besouros e borboletas (Faegri e van der Pijl, 1979). Além disso,
nessas flores, essa atração visual é difusa e a deposição do pólen ocorre principalmente na
região ventral do abdômen, predominando a polinização esternotríbica (Arroyo, 1981;
Faegri e van der Pijl, 1979).
A morfologia e disposição das flores em P. moniliformis facilitam o acesso a uma
ampla variedade de visitantes e, juntamente com o fato de ofertar néctar e pólen como
recurso, a predispõem a uma estratégia generalista para a polinização. A ocorrência de
políades como unidades de dispersão do pólen também aumenta a versatilidade no uso de
diferentes agentes para o seu transporte (Kenrick e Knox, 1982; Pacini e Franchi, 1998).
Por outro lado, isso impossibilita ou minimiza bastante as chances de polinização
anemófila (Pacini e Franchi, 1998; Pacini, 2000), embora políades de Acacia tenham sido
encontradas em coletores aéreos de pólen (Kenrick, 2003). Políades também aderem mais
59
facilmente aos pêlos do corpo dos visitantes florais através de forças eletrostáticas (Pacini
e Franchi, 1998). Nesse sentido, espera-se que vetores com maior pilosidade no corpo,
como as abelhas e alguns outros insetos, tenham um papel preponderante na polinização de
plantas com essas características (Fleming et al., 2007).
De fato, em flores de P. moniliformis foram observadas visitas de insetos das
ordens Hymenoptera, Diptera, Coleoptera, Hemiptera, Lepidoptera e Thysanoptera, com
destaque em termos de freqüência de visita e carga polínica aderida ao corpo para as
abelhas, principalmente Apis mellifera e abelhas menores, como espécies de Halictidae,
Megachilidae e Anthophoridae. Essas abelhas possuem adaptações para a coleta e
transporte de pólen, como densa pilosidade na superfície corporal, densas escopas com
pêlos ramificados ou, quando simples, rígidos (Thorp, 2000). Entretanto, o pólen
depositado de forma passiva na região ventral do corpo dessas abelhas deve ser mais
eficiente na polinização do que aquele depositado na escopa tibial devido à maior
superfície de contato com as estruturas reprodutivas e sua difícil remoção durante a
limpeza (‘self-grooming’; Raine et al., 2007; Thorp, 2000). Entre as abelhas, uma exceção
é Hylaeus spp. (Colletidae) que, apesar da expressiva freqüência de visitas, apresentam um
corpo relativamente liso quando comparadas a outras abelhas (Thorp, 2000). Isso
corrobora o baixo número de políades encontrados nos indivíduos amostrados em P.
moniliformis.
Diversos trabalhos indicam a importância de espécies de Halictidae e Megachilidae
(Bernhardt, 1987; Bernhardt et al., 1984; Hopkins et al., 2000; Stone et al., 2003; Tandon
et al., 2001; Willmer e Stone, 1997), assim como de ‘Anthophoridae’ (Sornsathapornkul e
Owens, 1998; Tybirk, 1993), Colletidae (Bernhardt, 1987; Raine et al., 2002) e espécies de
abelhas sociais (Bernhardt et al., 1984; Pires e Freitas, 2008; Raine et al., 2002, 2007;
Silva, 2006; Stone et al., 2003) na polinização de várias leguminosas Mimosoideae. Na
60
Caatinga, espécies andromonóicas com flores diminutas, actinomórficas, em pincel, e
ofertando néctar e pólen como recurso, como é o caso de P. moniliformis, também foram
mais visitadas por abelhas e diversos pequenos insetos (Machado e Lopes, 2003, 2004).
Quanto ao forrageamento, abelhas sociais como Apis mellifera e Trigona spinipes,
e parassociais como Dialictus (Halictidae) são generalistas (polilécticas) e oportunistas,
explorando intensivamente os recursos mais abundantes (e.g., Cortopassi-Laurino e
Ramalho, 1988; Schlindwein, 1998). Contudo, níveis elevados de visitação floral nem
sempre repercutem em maior fecundidade, com aumento na produção de sementes
(Herrera, 1989; Klinkhamer et al., 1994). Elevada frequência de visitas associada com um
grande número de flores visitadas no mesmo indivíduo foi observado em A. mellifera e
espécies de Halictidae forrageando em P. moniliformis. Pires e Freitas (2008) também
observaram muitas abelhas visitando diversas inflorescências numa mesma árvore,
possivelmente elevando os níveis de polinizações geitonogâmicas em Pseudopiptadenia
contorta e P. leptostachya. Em geral, esse padrão de forrageamento reduziria a
fecundidade por conta dos níveis elevados de geitonogamia, bloqueamento do estigma com
pólen do mesmo indivíduo, e redução nos níveis de pólen ‘exportado’ (e.g., de Jong et al.,
1993; Klinkhamer et al., 1994). Além disso, muitas abelhas (como espécies de Apis L.,
Bombus Latr. e Xylocopa Latr.) são condicionadas rapidamente e procuram por flores com
características que elas associam com recompensas mais atrativas; visitam muitas espécies
de plantas, mas normalmente restringem seu forrageamento àquelas que oferecem maior
ganho energético por unidade de tempo investido na tomada de alimento (Heinrich, 1975).
Esse comportamento justificaria a não ocorrência de visitas de abelhas grandes em P.
moniliformis em diferentes dias e de A. mellifera em Dezembro de 2007, mesmo havendo
grande quantidade de recurso disponível, tanto no nível do indivíduo quanto no da
população. Provavelmente nessas ocasiões essas abelhas estavam ativas em outras fontes
61
mais vantajosas, já que foram vistas em vôo na área estudada (MHS Ferreira, obs. pessoal).
Por outro lado, a dificuldade observada no forrageamento de abelhas grandes (como
espécies de Bombus e Xylocopa) em P. moniliformis também foi observada em outras
Mimosoideae (e.g., Bernhardt e Walker, 1984; Heinrich e Heinrich, 1983; Stone et al.,
2003). Esses autores sugerem que inflorescências densamente compactas e com flores
diminutas não estão aptas a suportar o peso dessas abelhas e tendem a colapsar, tornando o
forrageio mais difícil. Assim, as abelhas pequenas teriam vantagem na coleta de recurso
nessas espécies (Heinrich e Heinrich, 1983) e isso também corrobora sua importância para
a polinização de P. moniliformis na população estudada.
Alguns visitantes florais aparentemente não têm importância no sucesso de
polinização e sugere-se que sejam antagonistas de P. moniliformis, uma vez que são
predadores de potenciais polinizadores (no caso de algumas ‘vespas’ das famílias
Vespidae, Scoliidae e Eumenidae, e aranhas Thomysidae que caçam camufladas nas
inflorescências), florívoros (alguns Coleoptera que consomem peças florais como estames
e anteras, e tripes do gênero Franklyniella (Thysanoptera) que se alimentam de pólen), ou
ainda ‘pilhadores’ de néctar (como alguns ácaros observados nos nectários florais,
principalmente no período chuvoso). Por outro lado, a importância dos tripes nesse sistema
merece estudos adicionais, principalmente considerando-se sua elevada abundância em
todos os horários durante o pico de florada (M.H.S. Ferreira, observação pessoal) e seu
potencial como vetor de pólen, o que é facilitado pelo vôo planado em rajadas de vento e
sua atração por fragrâncias florais (Kirk, 1985). Eles podem exercer um efeito positivo,
caso se demonstre sua importância na polinização (e.g., através do uso de diferentes
‘malhas’ seletivas no material de ensacamento em experimentos de exposição controlada
aos visitantes) ou negativo, caso contribuam predominantemente com a geitonogamia ou
ainda tenham efeito deletério através dos danos promovidos pela deposição de ovos ou
62
florivoria (Thien, 1980). Vários Thysanoptera têm sido elencados como polinizadores de
importância primária ou secundária em um grande número de espécies pertencentes a
famílias basais de Angiospermas (e.g., Winteraceae, Lauraceae, Chloranthaceae,
Annonaceae e Magnoliaceae), mas seu papel na polinização de espécies mais derivadas
tem sido renegado ou muito pouco explorado (Thien, 1980; Thien et al., 2000)
Bernhardt (1987), em um estudo com oito espécies de Acacia australianas, não
classificou as vespas como polinizadores efetivos devido à baixa freqüência e duração das
visitas, embora tenham sido os visitantes mais comuns em Acacia nigrescens Oliv. na
África do Sul (Fleming et al., 2007). Em Mimosa bimucronata, elas exibiram uma
preferência por flores senescentes, com uma freqüência muito baixa de visitas a flores em
antese (Silva, 2006). Esse é provavelmente mais um exemplo de mecanismo de ‘engodo’
em uma espécie que não apresenta néctar, mas que atrai visitantes que normalmente
buscam essa recompensa em flores similares (Tybirk, 1997). Segundo Tybirk (1993,
1997), muitas borboletas e vespas carnívoras, conhecidas por se alimentarem também de
néctar, comumente visitaram Acacia tortilis (Forssk.) Hayne que não possui nectário. Isso
também deve explicar a grande diversidade de ‘vespas’ com dieta generalista visitando as
flores de P. moniliformis ao longo do dia em busca de néctar e presas. Muitos dípteros
visitantes de P. moniliformis pertencem a famílias reconhecidas pela abrangente revisão de
Larson et al. (2001) como antófilos, mas normalmente são apenas visitantes florais (e.g.,
Calliphoridae) ou polinizadores ocasionais (Syrphidae). Tandon et al. (2001), em um
estudo da polinização de acácias australianas, também não considerou besouros como
polinizadores efetivos devido à baixa freqüência e fidelidade de visitas e à atividade
destrutiva desse grupo junto às flores. Alguns autores justificam que o pequeno tamanho e
a polifagia de muitos Chrysomelidae e Curcullionidae, alimentando-se de brotos, folhas e
63
peças florais, muitas vezes causam danos severos às plantas, tendo pouca ou nenhuma
importância na polinização de outras espécies (e.g., Maués e Couturier, 2002).
Importância da falenofilia e de abelhas Apis mellifera na população estudada
Nossos dados demonstram a ocorrência em P. moniliformis de um sistema de
polinização entomófilo generalista com predomínio da melitofilia, mas também
compartilhando características das síndromes de esfingofilia e falenofilia (sensu Faegri e
van der Pijl, 1979), o que a põe entre as espécies com síndrome de polinização ‘promíscua’
(e.g., Anderson et al., 2002; Fenster et al., 2004; Forfang e Olesen, 1998; Tybirk, 1997).
As flores brancas formando um forte contraste com o plano de fundo, o ‘cilindro’ de
estames facilitando o pouso, disponibilidade de néctar e um odor floral intenso e adocicado
(características normalmente importantes na atração de borboletas e mariposas diurnas e
noturnas; Baker e Hurd, 1968; Faegri e van der Pijl, 1979), associados à elevada freqüência
de visitas por mariposas noturnas, sugerem que essa guilda pode ser importante no fluxo de
pólen entre flores com abertura no final da tarde e à noite. No entanto, somente testes com
exposição seletiva a polinizadores diurnos e noturnos (e.g., Guitian et al., 1993; Herrera,
2000) poderão confirmar sua importância no sucesso reprodutivo de P. moniliformis.
Koptur (1983) elencou borboletas, mariposas e esfingídeos entre os potenciais
polinizadores de algumas espécies de Inga, sendo que as famílias Hesperiidae e Pieridae
foram mais importantes em espécies com antese predominantemente diurna (como também
é o caso de P. moniliformis) e Sphingidae em espécies com antese noturna ou crepuscular.
Yamamoto (2001) também sugeriu a importância das síndromes de falenofilia e psicofilia
para a polinização de Piptadenia gonoacantha (Mart.) MacBr, e Arroyo (1981) ressalta
que embora em Mimosoideae predomine a melitofilia, ocorrem rotas alternativas para
64
esfingofilia, ornitofilia e quiropterofilia. Assim, considerando-se o padrão de
forrageamento entre plantas e a expressiva quantidade de políades encontradas na região
ventral do corpo das mariposas noturnas visitando P. moniliformis, a sua importância no
sucesso de polinização de flores abertas ao longo da tarde e à noite não deve ser descartada
e merece estudos mais aprofundados.
Levando-se em conta os componentes qualitativo e quantitativo da interação plantapolinizador (Herrera, 1989), sugere-se que A. mellifera tem sua importância destacada
enquanto potencial polinizador de P. moniliformis na população estudada. Para isso
contribuem sua elevada freqüência de visitas durante o pico de floração, sua morfologia
(abelhas robustas e com muitos pêlos ramificados), seu comportamento na visita às flores
(contactando as estruturas reprodutivas) e o grande número de políades observadas na
região ventral do seu corpo. Esse também foi o principal polinizador de Mimosa
bimucronata (Silva, 2006), e de várias espécies do gênero Acacia, tanto em locais onde são
nativas (África, sudeste da Ásia) como em locais onde foram introduzidas (Américas e
Austrália) (Raine et al., 2002, 2007; Stone et al., 2003). No Nordeste do Brasil, também é
uma espécie muito abundante em flores de Mimosoideae em geral (e.g., Aguiar, 2003) e,
considerando-se análises melissopalinológicas, nas flores de P. moniliformis na Bahia
(Moreti et al., 2000; Santos et al., 2004) e no Piauí (Lorenzon et al., 2003; Sodré et al.,
2008). Contudo, Westerkamp (1991) ressalta que sua importância na polinização muitas
vezes é superestimada considerando-se, por exemplo, que o pólen coletado pelas operárias
é levado para as colméias ao final de cada sessão de forrageamento. Em P. moniliformis,
entretanto, elas não coletam pólen ativamente, o que minimiza o seu eventual impacto na
redução da quantidade de pólen disponível para a polinização. Além disso, a maior carga
de políades foi encontrada na região ventral do seu corpo que, como anteriormente
65
referido, é uma região de mais difícil acesso durante o processo de ‘limpeza’ (e.g., Thorp,
2000).
Na área estudada, até 2007 existiam pelo menos seis colméias ativas na área do
Campus, sendo que quatro delas foram extintas em meados de 2008, após o período das
observações focais de visitantes. Em uma caatinga arbóreo-arbustiva em Tucano-BA, onde
não existem apiários a pelo menos 5 km da nossa área de estudo, A. mellifera é um
visitante raro de P. moniliformis. Somente três operárias foram observadas em 16 h de
focais entre Janeiro e Abril de 2008 (Ferreira e Queiroz, dados não publicados). Assim,
diante de sua elevada freqüência de visitas no Campus da UEFS e considerando-se que é
uma espécie introduzida, torna-se interessante investigar seu papel no eventual
deslocamento de polinizadores nativos de P. moniliformis. Esse é um tema ainda
relativamente pouco explorado, mas com grandes implicações para uma melhor
compreensão do impacto de abelhas exóticas para a flora e a melissofauna nativas
(Goulson, 2003). Além disso, características como a xenogamia associada à entomofilia
generalista e ao grande número de flores, tornam P. moniliformis bem adaptada a
ambientes ruderais. De fato, essa espécie coloniza com facilidade ambientes degradados,
sendo bastante comum em estágios iniciais da sucessão na Caatinga (Lemos, 2004;
Maracajá et al. 2003). Entretanto, segundo Maracajá et al. (2003), a colonização de P.
moniliformis nesses ambientes deve estar sendo limitada pela proliferação de indivíduos de
Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir.. Nessas áreas, Mimosa tenuiflora comumente forma
densas moitas arbustivas quase homogêneas (Queiroz, 2009). Assim, também são
indicados estudos no sentido de elucidar as estratégias reprodutivas dessas duas espécies
quando ocorrem conjuntamente nesses ambientes. Além disso, sugere-se que A. mellifera
amplie o potencial ‘invasor’ de algumas espécies de plantas em várias regiões onde essas
abelhas foram introduzidas (‘invasional meltdown’, sensu Simberloff, 2006) e, nesse
66
sentido, esses estudos também poderiam explorar esse aspecto na relação entre P.
moniliformis e M. tenuiflora em algumas áreas do Nordeste do Brasil.
Finalmente, este estudo ressaltou a utilização de recursos em Pityrocarpa
moniliformis por uma fauna diversificada de visitantes florais (polinizadores ou não).
Diante disso, sugere-se que em outras Mimosoideae com características semelhantes,
sejam feitos estudos mais detalhados não somente de deposição de políades no corpo dos
visitantes, mas também nos estigmas. Por exemplo, um período prolongado de
disponibilidade de flores e um amplo espectro de potenciais polinizadores (como foi
observado no presente estudo) maximizariam o sucesso de polinização, mas podem não ter
um grande impacto nas taxas de deposição de pólen nos estigmas devido ao seu tamanho
reduzido (Sornsathapornkul e Owens, 1998). Além disso, esses estudos também deveriam
incorporar em sua análise o uso de alguns índices de eficácia e/ou eficiência na polinização
(e.g., Ne’eman et al., 1999; Spears, 1983), visando avaliar com maior acurácia a
importância de diferentes visitantes na polinização dessas espécies. Essas informações
podem ser um importante guia para a tomada de decisões em gestão ambiental, mas ainda
são escassas mesmo para guildas de plantas importantes (em termos de biodiversidade)
para muitos ecossistemas (Potts et al., 2001). Esse é o caso, por exemplo, das Mimosoideae
de Caatinga. Nessa perspectiva, os estudos adicionais de receptividade estigmática e
padrões de secreção de néctar em Pityrocarpa moniliformis, aqui sugeridos, preencherão
lacunas importantes para uma melhor compressão da sua biologia reprodutiva e,
juntamente com o presente estudo, poderão aprimorar futuras investigações com outras
espécies de Mimosoideae.
67
Agradecimentos
À Gisele P. Rocha pela obtenção das eletromicrografias; à Renata C. Monteiro
(ESALQ-USP) pela identificação dos Thysanoptera; à Ivan C. do Nascimento (CEPECUESC; UEFS) pela identificação dos Formicidae; à Favízia F. de Oliveira pela
identificação de abelhas e vespas e pelas facilidades no depósito de material e acesso às
coleções do Museu de Zoologia da UEFS; aos pesquisadores do LAMIV e do LATAXON
pelas sugestões e apoio durante a execução de várias etapas desse trabalho; à FAPESB,
pela concessão da bolsa de mestrado ao primeiro autor e ao CNPq, pela concessão de bolsa
de produtividade científica para L.P. de Queiroz.
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81
Legenda das figuras
Fig. 1 Distribuição média mensal da precipitação (barras), temperatura média, mínima e
máxima para a região de Feira de Santana, Bahia, Brasil, entre Maio de 2007 e Dezembro
de 2008. Fonte: INMET, Estação A-413.
Fig. 2 Índice de Fournier das intensidades médias de fenofases da fenologia vegetativa
(brotamento e queda foliar) e reprodutiva (botão, flores em antese, frutos imaturos e
maduros) de 30 indivíduos de Pityrocarpa moniliformis entre Março de 2007 e Dezembro
de 2008 em Feira de Santana, Bahia, Brasil.
Fig. 3 (A) Aspecto geral da área e hábito dos indivíduos de maior porte de Pityrocarpa
moniliformis estudados quanto a sua biologia reprodutiva. (B) Detalhe da flor (barra = 2
mm) e (C) do fruto na fase de dispersão das sementes (barra = 2 cm) (retirado de Queiroz,
2009). (D) Inflorescência marcada em botão e acompanhada desde a antese das primeiras
flores (seta) em 16 de Janeiro de 2008 às 17:30 h (primeiro quadro) e em diferentes
períodos após 15, 41, 66, 95 e 165 horas, quando as flores senescentes e ferrugíneas
começam a cair (sétimo dia, último quadro), permanecendo apenas as fecundadas (seta)
nos dias seguintes. (E) Detalhe da inflorescência com botões em pré-antese (bpa) e duas
flores nos primeiros momentos da antese, quando os estames começam a desenrolar-se
forçando a abertura das pétalas, expondo as anteras com glândulas (seta) e o ovário
estipitado e estigma (e) (barra = 2 mm). (F) Micrografia eletrônica de varredura (MEV) de
um botão em pré-antese (pétalas foram retiradas) mostrando o enrolamento dos verticilos e
a disposição do ovário e estigma (e) (barra = 500 µm). (G) MEV de políades de P.
moniliformis apresentando o arranjo dos oito grãos de pólen (gp) (barra = 6 µm). (H) Uma
políade viável com citoplasmas corados em lactofenol-anilina azul, com 2 grãos de pólen
germinando (setas) (barra = 8 µm). (I) MEV de antera (a) e glândula (ga) com políades (p)
aderidas (barra = 40 µm). (J) Detalhe de uma infrutescência mostrando o aspecto de dois
frutos imaturos cerca de 2 meses após a fecundação e ainda com verticilos florais
ferrugíneos persistentes (seta) (barra = 1 cm).
82
Fig. 4 Histograma de freqüência para o número de sementes por fruto de Pityrocarpa
moniliformis a partir de frutos imaturos marcados e acompanhados em 2007 (n = 150) e
2008 (n = 120) em Feira de Santana, Bahia, Brasil.
Fig. 5 MEVs mostrando diferentes estágios de disposição do estilete e abertura do estigma
em Pityrocarpa moniliformis. (A-C) Ovários e estiletes retirados de botões em pré-antese.
(A) Estilete dobrado repousando sobre o ovário estipitado (ov) com políades aderidas (p) e
estigma (e) recurvado lateralmente. (B) Início da ascensão do estilete e formação do poro
do estigma (seta); note o intumescimento do ovário e a maior delimitação de células da
superfície do estilete. (C) Detalhe da superfície estigmática fechada. (D-H) Ovários e
estiletes retirados de flores em antese. (D) Elevação quase completa do estilete e estigma
com poro bem definido. (E) Magnificação da visão da abertura estigmática da Fig. 5D. (F)
Estilete totalmente ereto e estigma ‘receptivo’ ao encaixe de uma políade. (G)
Magnificação da vista frontal da abertura estigmática. (H) Políade (p) inteiramente
encaixada no poro estigmático às 14:00 h, seis horas após a abertura floral. Barras = 60
µm.
Fig. 6 MEVs mostrando diferentes estágios de deiscência das anteras de Pityrocarpa
moniliformis. (A) Antera madura extraída de botão em pré-antese, apresentando duas tecas,
células coniformes da epiderme (ep) e linhas de deiscência (setas). (B) Antera parcialmente
aberta ao longo da linha de deiscência, retirada de flor ao início da antese (ca. 2 h). (C)
Antera completamente aberta (ca. 4 h da antese) expondo um grande número de políades
(ca. 160; seta) e glândula da antera (ga) com intensa atividade secretora (note a secreção
recobrindo as células). (D) Antera de flor exposta à visitação (ca. 6 h da antese) mostrando
um reduzido número de políades e uma das tecas ainda por abrir. (E, F) Anteras de flor
aberta a cerca de 10 h e exposta à visitação, com poucas políades e sem glândula. Barras =
60 µm.
Fig. 7 Alguns visitantes florais com importância primária (abelhas), secundária (‘vespas’,
Lepidoptera e Diptera) ou duvidosa (Thysanoptera, Coleoptera e Hemiptera) na
polinização de Pityrocarpa moniliformis em Feira de Santana, Bahia, Brasil, durante os
picos de floração de 2007 e 2008. (A) Ceratina sp (B) Exomalopsis auropilosa e (C)
Exomalopsis sp.2 (Hym., Apidae) manipulando as flores individualmente. (D) Megachile
sp (Hym., Megachilidae) contactando as estruturas reprodutivas com a escopa ventral
83
(seta). (E) Trigona spinipes tomando néctar e (F) Apis mellifera (Hym., Apidae), o
visitante mais freqüente. (G) Hylaeus sp (Hym., Colletidae). (H) Augochloropsis sp (Hym.,
Halictidae). (I) Papilionidae sp.1, (J) Hesperidae sp.1 (a mariposa diurna mais freqüente),
(K) Mechanitis sp.1 (Ithomidae) e uma vespa não identificada, (L) Lycaenidae sp.1 e (M)
Noctuidae sp.1 (Lepidoptera), a mariposa noturna mais freqüente. (N) Aranha Thomisidae
camuflada nas flores e em posição de ataque. (O) Curculionidae sp.1 (Coleoptera). (P)
Coreidae sp.1 (Hemiptera). (Q) Calliphoridae sp.1, (R) Syrphidae sp.1 e (S) Sarcophagidae
sp.1 (Diptera). (T) Pseudomyrmex gracilis (Hym., Formicidae) utilizando secreção (seta)
de larva de Lycaenidae (Lepidoptera). (U) Camponotus novogranadensis (Hym.,
Formicidae) ‘atendendo’ um indivíduo de Membracidae sp., com dois Coccidae sp.
(Homoptera, Auchenorrhyncha) presentes no mesmo ramo (seta), no entorno de uma
inflorescência. (V) A ‘vespa’ Pompilidae sp.1 e a borboleta Zygaenidae sp.1 (seta). (W)
Frankliniella sp.1 (Thysanoptera, Thripidae) em meio contendo lactofenol em anilina azul
para corar políades nas asas e abdômen (seta). (X-Z) Sequência de interação agonística
entre formiga e A. mellifera. (X) Camponotus novogranadensis (seta) tenta se aproximar
da abelha utilizando ramos e folhas próximos à espiga, (Y) exibe um sinal de alarme
(mandíbulas abertas) na raque (seta) da espiga, ou ainda (Z) utiliza inflorescências em
botão (seta) para facilitar seu ataque. Barras, A-H = 5 mm; I-M = 3 cm; N-S = 1 cm; T,U =
5 mm; V = 1 cm; W = 300 µm.
Fig. 8 Frequência (eixo y) de diferentes visitantes florais de Pityrocarpa moniliformis em
diferentes meses nos picos de floração de 2007 e 2008, entre as 05:00 e as 23:00 h, em
Feira de Santana, Bahia, Brasil (valores entre parênteses abaixo dos meses referem-se ao
número total de indivíduos observados em cada mês).
Fig. 9 Número médio de visitas (eixo y) durante observações focais de 15 minutos em
ramos com 3 inflorescências em antese de Pityrocarpa moniliformis em diferentes
períodos (intervalos de 3 horas) entre as 05:00 e as 23:00 h nos picos de floração em 2007
e 2008 (dados agrupados) em Feira de Santana, Bahia, Brasil (Am = Apis mellifera (Hym.,
Apidae), Hy = Hylaeus spp (Hym., Colletidae), Ha = Halictidae (Hymenoptera), Oa =
Outras abelhas (diversos Apidae e Megachilidae), Ve = Vespidae, Le = Lepidoptera, Di =
Diptera ( > 5 mm de comprimento); Linha central representa a média, retângulos o desvio
padrão, e suiças os valores máximo e mínimo).
84
Fig. 1
85
Fig. 2
86
A
B
C
D
e
bpa
gp
e
E
F
G
p
a
H
ga
I
J
Fig. 3
87
Fig. 4
88
e
ov
p
A
C
B
D
E
p
F
Fig. 5
G
H
89
ep
A
B
ga
C
D
E
Fig. 6
F
90
A
B
E
C
D
G
F
I
J
K
N
M
V
W
L
P
O
R
Q
H
S
X
T
Y
U
Z
Fig. 7
91
Fig. 8
92
Fig. 9
93
Tabela 1 Correlação entre o Índice de Fournier para diferentes fenofases de Pityrocarpa
moniliformis e fatores abióticos (temperatura, umidade relativa do ar, precipitação
atmosférica e radiação solar) e entre diferentes fenofases para uma amostra de 30
indivíduos observados entre Março de 2007 e Dezembro de 2008 no Campus da UEFS,
Feira de Santana, Bahia, Brasil (valores referem-se ao coeficiente de correlação de
Spearman (rs) e em negrito as correlações significativas com p < 0.05; Fenofases: BR =
brotamento foliar, Q = queda foliar, B = botão floral, FL = flores em antese, FI = frutos
imaturos, e FM = frutos maduros).
Fenofases
Br
Q
B
FL
FI
FM
0.7545
-0.0818
0.74
0.6044
-0.3901 -0.3246
Temperatura (°C)
0.0073
0.811
0.0038
0.0286
0.1875
0.2791
p
-0.4545
-0.0636 -0.6602
-0.456
0.5989
-0.1431
Umidade (%)
0.1601
0.8525
0.014
0.1172
0.0305
0.641
p
0.2636
-0.2727 -0.0495
0.0934
0.6044
-0.6135
Precipitação (mm)
0.4334
0.4171
0.8724
0.7615
0.0286
0.0257
p
2
0.6091
-0.1182
0.7318
0.5604
-0.5275
0.0963
Radiação (kJm )
0.0466
0.7293
0.0044
0.0463
0.0639
0.7543
p
-0.3273
Q
0.3258
p
0.7182
-0.4545
B
0.0128
0.1601
p
0.7091
-0.3273
0.8733
FL
0.0145
0.3258
<0.001
p
0.1
-0.4455
0.0707
0.1091
FI
0.7699
0.1697
0.7946
0.6876
p
-0.451
0.2688
-0.3292 -0.3461 -0.4761
FM
0.1637
0.4241
0.2131
0.1891
0.0622
p
94
Tabela 2 Fecundidade (‘fruit-set’ por inflorescência) de Pityrocarpa moniliformis após
experimentos controlados de polinização no Campus da UEFS, Feira de Santana, Bahia, Brasil.
Tratamentos
Inflorescências
‘Fruit-set’
(n)
Autopolinização espontânea
70
0
Autopolinização manual
(geitonogamia intra-inflorescência)
35
0
Autopolinização manual
(geitonogamia entre inflorescências)
40
1 (2.5%)
Polinização cruzada manual
30
4 (13.33%)
Controle
125
24 (19.2%)
Tabela 3 Número de sementes por fruto de três indivíduos de Pityrocarpa moniliformis com
frutos imaturos marcados e acompanhados em 2007 e 2008 no Campus da UEFS, Feira de
Santana, Bahia, Brasil.
Nº sementes/fruto
2007
2008
Indivíduo
Média ± d.p. (n)
Média ± d.p. (n)
t
p*
[mín.- máx.]
[mín.- máx.]
2
0.5061
0.6201
5.31 ± 1.92 (16)
5.68 ± 2.18 (22)
[2-8]
[2-10]
8
0.1496
0.8827
5.25 ± 2.22 (20)
5.35 ± 2.34 (23)
[2-8]
[2-10]
26
0.1901
0.8518
5.31 ± 1.95 (18)
5.43 ± 1.96 (16)
[2-8]
[2-8]
* Não foram observadas diferenças significativas entre os anos de amostragem para todos os indivíduos (p > 0.05)
95
Tabela 4 Composição, abundância (Ab), eficiência na polinização (Ep) e período de visitação (Pv)
dos principais visitantes florais em 8 indivíduos de Pityrocarpa moniliformis observados entre
Fevereiro e Abril de 2007 e entre Dezembro de 2007 e Abril de 2008 no Campus da UEFS, Feira de
Santana, Bahia, Brasil (Ab = pertencente a uma guilda responsável por acima de 15 % das visitas
(A: abundante), de 5 à 14 % (C: comum) ou abaixo de 5 % (I: incomum). Ep = muito boa (1), boa
(2), razoável (3) e pobre (4) eficiência na polinização; Ep foi adotada subjetivamente, considerandose a freqüência de visitas, a morfologia (tamanho e pilosidade do corpo), comportamento de visita,
forrageamento entre plantas e carga polínica no corpo. Pv = intervalo entre a primeira e a última
visita.).
Táxon
Ab Ep
Pv
Apis mellifera L. 1758 (Hym.:Apidae)
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) (Hym.:Apidae)
Hylaeus sp. (Hym.:Colletidae)
Exomalopsis auropilosa Spinola, 1853 (Hym.:Apidae)
Exomalopsis sp.2 (Hym.:Apidae)
Ceratina sp. (Hym.:Apidae)
Augochloropsis sp. (Hym.:Halictidae)
Dialictus (cf. Chloralictus) sp. (Hym.:Halictidae)
Augochlora sp. (Hym.:Halictidae)
Dicranthidium arenarium (Ducke, 1907) (Hym.:Megachilidae)
Megachile sp. (Hym.:Megachilidae)
Zethus sp. (Hym.:Vespidae:Eumeninae)
Brachygastra lecheguana (Latreille, 1824) (Hym.:Vespidae:Polistinae)
Polybia sp. (Hym.:Vespidae:Polistinae)
Myschocyttarus sp. (Hym.:Vespidae:Polistinae)
Polistes sp. (Hym.:Vespidae:Polistinae)
Sphecidae sp. (Hym.:Sphecidae)
Pompilidae sp. (Hym.:Pompilidae)
Braconidae sp. (Hym.:Braconidae)
Noctuidae sp. (Lepidoptera:Noctuidae)
Heliconius sp. (Lepidoptera:Heliconidae)
Phoebis cf. sennae (Lepidoptera:Pieridae)
Mechanites sp. (Lepidoptera:Ithomidae)
Anartia cf. jatrophae (Linnaeus, 1763) (Lepidoptera:Nymphalidae)
Syrphidae sp. (Diptera:Syrphidae)
Sarcophagidae sp. (Diptera:Sarcophagidae)
Calliphoridae sp. (Diptera:Calliphoridae)
Muscidae sp. (Diptera:Muscidae)
Tachinidae sp. (Diptera:Tachinidae)
Curculionidae sp. (Coleoptera:Curculionidae)
Coreidae sp. (Hemiptera:Coreidae)
Frankliniella sp.1 (Thysanoptera:Thripidae)
*
A
A
C
A
A
A
A
A
A
A
A
C
C
C
C
C
C
C
C
C
A
A
A
A
C
C
C
C
C
A#
I
A#
1
2
3
2
3
3
2
2
2
2
2
4
3
3
3
3
4
4
4
2
4
3
4
4
2
3
3
3
3
4
4
3*
05:45-17:10
06:15-16:05
08:55-16:30
08:05-16:45
10:05-14:50
09:45-14:35
06:30-16:30
07:10-17:00
06:50-17:10
09:30-17:25
09:15-16:45
08:15-17:00
06:40-17:30
07:10-17:15
07:00-16:35
07:15-17:00
07:00-17:10
06:50-17:00
07:30-16:45
17:35-23:00
07:10-17:25
06:50-17:35
07:30-16:15
07:10-17:15
06:15-17:35
06:50-17:25
07:00-17:35
06:45-17:45
07:10-17:25
00:00-24:00
06:30-17:30
00:00-24:00
Caso esses tripes sejam capazes de se movimentar entre copas de P. moniliformis, sua importância enquanto agente
polinizador será mais destacada já que são muito abundantes e cada indivíduo adulto (ca. 1 mm) carrega em média 8
políades (principalmente nas asas e abdômen). # Espécies muito abundantes em todos os horários, embora não tenham
sido incluídas no rol de visitantes avaliados devido a inviabilidade de quantificá-los durante as observações focais.
96
Tabela 5 Número e percentual de políades de Pityrocarpa moniliformis
(Pm) visualizadas em dois campos (4 mm2) por lâmina (n) contendo a carga
polínica da região ventral do tórax e abdômen de diferentes visitantes florais
coletados entre as 10:00 e as 13:00 h em Março e Abril de 2008 no Campus
da UEFS, Feira de Santana, Bahia, Brasil.
Nº políades de Pm % políades de Pm
Visitante floral
Média ± d.p. (n)
[mín.- máx.]
Média ± d.p. (n)
[mín.- máx.]
Apis mellifera (Hym.:Apidae)
97.57 ± 35.80 (26)
[18-148]
91.00 ± 9.33 (26)
[72-100]
Hylaeus sp. (Hym.:Colletidae)
12.53 ± 8.17 (13)
[4-28]
94.86 ± 6.50 (13)
[83-100]
Halictidae (Hymenoptera)
47.33 ± 29.19 (33)
[9-111]
79.97 ± 21.96 (33)
[32-100]
Outras abelhas (Apidae e
Megachilidae)
48.73 ± 30.64 (23)
[8-101]
82.86 ± 16.87 (23)
[40-100]
Vespidae (Hymenoptera)
18.33 ± 10.84 (12)
[6-39]
68.04 ± 28.79 (12)
[18-100]
Noctuidae sp.
(Lepidoptera noturnos)
89.12 ± 39.75 (16)
[22-150]
91.70 ± 11.18 (16)
[62-100]
Lepidoptera diurnos (Pieridae,
Nymphalidae, Hesperidae)
26.93 ± 27.86 (16)
[2-111]
94.06 ± 6.20 (16)
[83-100]
Diptera (Syrphidae,
Sarcophagidae, Calliphoridae)
48.60 ± 26.69 (23)
[8-99]
75.67 ± 23.79 (23)
[27-100]
Coleoptera (Curculionidae,
Melloideae, Chrysomelidae)
8.96 ± 10.11 (25)
[0-41]
97.41 ± 5.51 (19)
[82-100]
Frankliniella sp.*
(Thysanoptera:Thripidae)
7.81 ± 3.84 (32)
[0-15]
100.00 ± 0.00 (29)
[100-100]
Coreidae sp. (Hemiptera)
4.00 ± 5.00 (15)
[0-16]
92.12 ± 15.79 (11)
[50-100]
* Nesse caso, imediatamente após a coleta, cada indivíduo foi depositado no centro da
lâmina e posteriormente foram quantificadas todas as políades presentes.
97
Tabela 6 Número e percentual de políades de Pityrocarpa moniliformis (Pm) visualizadas em dois
campos (4 mm2) por lâmina (n) contendo a carga polínica de estruturas especializadas na coleta e
transporte de pólen em abelhas coletadas entre as 10:00 e as 13:00 h em Março e Abril de 2008 no
Campus da UEFS, Feira de Santana, Bahia, Brasil.
Nº políades de Pm % políades de Pm
Abelha
Estrutura
analisada*
Média ± d.p. (n)
[mín.- máx.]
Média ± d.p. (n)
[mín.- máx.]
Apis mellifera
(Hym.:Apidae)
corbícula
37.46 ± 20.62 (13)
[16-81]
91.53 ± 10.91 (13)
[66-100]
Trigona spinipes
(Hym.:Apidae)
corbícula
26.44 ± 11.58 (9)
[11-44]
76.82 ± 16.72 (9)
[52-100]
Augochloropsis sp.
(Hym.:Halictidae)
pêlos do fêmur
e tíbia
44.76 ± 24.45 (13)
[10-91]
84.29 ± 16.48 (13)
[55-100]
Dialictus (cf. Chloralictus) sp.
(Hym.:Halictidae)
pêlos do fêmur
e tíbia
37.46 ± 20.62 (13)
[16-81]
89.47 ± 13.88 (13)
[63-100]
Exomalopsis sp.
(Hym.:Apidae)
escopa tibial
58.61 ± 27.47 (13)
[23-112]
80.55 ± 11.82 (13)
[55-100]
Ceratina sp. (Hym.:Apidae)
pêlos tibiais
24.42 ± 11.34 (7)
[9-41]
77.53 ± 17.27 (7)
[52-100]
Dicranthidium arenarium
(Hym.:Megachilidae)
escopa ventral
39.69 ± 26.82 (13)
[9-95]
83.14 ± 19.04 (13)
[40-100]
Megachile sp.
(Hym.:Megachilidae)
escopa ventral
54.00 ± 19.47 (8)
[36-89]
94.32 ± 6.69 (8)
[83-100]
*Corbícula, pêlos e escopa tibial localizam-se nas pernas posteriores, e escopa ventral na região do abdome.
98
Apêndice I Número de visitas acumuladas durante observações focais de 15 minutos (n = 553) por ramo com três inflorescências de Pityrocarpa
moniliformis para espécies e guildas de visitantes mais freqüentes em diferentes períodos entre as 05:00 e as 23:00 h nos picos de floração em
2007 e 2008. n = 69 (05:00-08:00), 86 (08:01-11:00), 101 (11:01-14:00), 128 (14:01-17:00), 111 (17:01-20:00) e 58 observações focais (20:0123:00).
4500
Nº de visitantes
4000
3500
Diptera(>5mm)
3000
Lepidoptera
Vespidae
2500
Outras abelhas
2000
Halictidae
1500
Hylaeus sp.
1000
Apis mellifera
500
0
05:00-08:00 08:01-11:00 11:01-14:00 14:01-17:00 17:01-20:00 20:01-23:00
Período de visitação (hs)
99
Apêndice II Número de visitas (Média ± d.p.) durante observações focais (n) de 15 minutos por ramo com três inflorescências de Pityrocarpa moniliformis
para espécies e guildas de visitantes mais freqüentes entre as 05:00 e as 14:00 h nos picos de floração em 2007 e 2008. Teste de Kruskal-Wallis (H) com * p
< 0.05 (letras diferentes sobrescritas indicam diferenças significativas entre médias mensais ao nível de 5% de significância pelo Método de Dunnet).
05:00-08:00
Espécie ou guilda de
visitante
Mês
n
Média ± d.p.
Apis mellifera
(Hymenoptera:Apidae)
Fev2007 6
n
Média ± d.p.
Média ± d.p.
2.16 ± 1.47 a
11
6.18 ± 0.60 a
14
8.28 ± 1.85 a
Mar2007 8
2.44 ± 1.66 a
11
7.54 ± 2.33 a
11
9.81 ± 2.31 a
Abr2007 5
1.66 ± 1.36 a
12
5.91 ± 1.16 a
10
7.80 ± 2.25 a
Dez2007 18
0
15
0
15
0
Jan2008
0.90 ± 0.70 b
15
2.06 ± 1.09 b
13
2.61 ± 0.76 b
Fev2008 4
3.25 ± 1.25 a
12
6.41 ± 0.90 a
14
8.21 ± 2.42 a
Mar2008 13
2.42 ± 1.55 a
14
6.78 ± 2.04 a
14
10.07 ± 2.58 a
Abr2008 4
2.75 ± 1.25 a
11
5.81 ± 1.32 a
10
7.80 ± 2.20 a
15.09#
p
0.0195*
H (7, 86)
11:01-14:00
n
11
H (7, 69)
08:01-11:00
40.82#
p
< 0.0001*
Hylaeus spp.
Fev2007 6
(Hymenoptera:Colletidae)
0
11
0.90 ± 1.44 a
14
5.00 ± 1.46 a
Mar2007 8
0
11
1.45 ± 1.86 a
11
5.63 ± 1.85 a
Abr2007 5
0
12
0.66 ± 0.77 a
10
2.70 ± 1.25 b
Dez2007 18
0
15
0
15
0
Jan2008
0
15
1.13 ± 0.99 a
13
2.92 ± 1.25 b
Fev2008 4
0
12
1.58 ± 1.78 a
14
5.07 ± 1.26 a
Mar2008 13
0
14
1.00 ± 1.56 a
14
5.57 ± 2.56 a
10
2.50 ± 0.97 b
11
11
0.63 ± 1.02 a
−
−
#
meses sem visitação foram excluídos da análise para atender aos pressupostos do teste estatístico.
Abr2008 4
0
3.22#
0.7803
H (7, 101)
p
41.61#
< 0.0001*
40.56#
< 0.0001*
100
cont. Apêndice II
05:00-08:00
Espécie ou guilda de
visitante
Halictidae
Outras abelhas
(Apidae e Megachilidae)
Mês
n
Média ± d.p.
Fev2007 6
n
Média ± d.p.
Média ± d.p.
2.00 ± 2.52 a
11
6.18 ± 2.56 a
14
7.42 ± 2.13 a
Mar2007 8
1.75 ± 2.05 a
11
6.36 ± 1.12 a
11
8.27 ± 2.10 a
Abr2007 5
1.40 ± 1.34 a
12
6.25 ± 1.86 a
10
7.20 ± 2.04 a
Dez2007 18
0.61 ± 0.77 a
15
2.53 ± 0.99 b
15
3.06 ± 0.88 b
Jan2008
0.45 ± 0.68 a
15
2.93 ± 1.38 b
13
4.61 ± 0.86 c
Fev2008 4
2.25 ± 2.63 a
12
7.08 ± 3.11 c
14
7.21 ± 2.00 a
Mar2008 13
1.00 ± 1.58 a
14
6.14 ± 1.16 a
14
7.71 ± 2.19 a
Abr2008 4
2.75 ± 1.25 a
11
5.63 ± 1.85 a
10
7.10 ± 2.46 a
Fev2007 6
1.33 ± 1.63
a
11
6.00 ± 1.67
a
14
7.57 ± 1.55
a
Mar2007 8
2.87 ± 2.16 a
11
8.09 ± 1.44 a
11
9.63 ± 1.68 a
Abr2007 5
2.00 ± 1.00 a
12
6.91 ± 2.02 a
10
7.20 ± 1.54 a
Dez2007 18
1.16 ± 0.85 a
15
2.66 ± 1.63 b
15
3.93 ± 1.27 b
Jan2008
1.18 ± 0.98 a
15
4.60 ± 2.22 b
13
5.69 ± 1.49 c
Fev2008 4
1.75 ± 1.50 a
12
6.50 ± 1.62 a
14
7.35 ± 1.21 a
Mar2008 13
2.38 ± 2.02 a
14
7.50 ± 1.95 a
14
9.28 ± 2.01 a
Abr2008 4
1.75 ± 0.50 a
11
6.45 ± 1.86 a
10
7.20 ± 1.39 a
11
5.03
8.77
p
0.6552
0.2692
H (7, 86)
11:01-14:00
n
11
H (7, 69)
08:01-11:00
53.81
46.55
p
< 0.0001*
< 0.0001*
H (7, 101)
p
23.07
0.0008*
57.02
< 0.0001*
101
cont. Apêndice II
05:00-08:00
Espécie ou guilda de
visitante
Vespidae
Lepidoptera
Mês
n
Média ± d.p.
Fev2007 6
n
Média ± d.p.
Média ± d.p.
1.00 ± 1.26 a
11
6.09 ± 1.75 a
14
7.14 ± 1.83 a
Mar2007 8
1.87 ± 1.35 a
11
5.54 ± 1.29 a
11
7.54 ± 1.21 a
Abr2007 5
0.80 ± 1.30 a
12
5.50 ± 1.56 a
10
6.30 ± 1.56 a
Dez2007 18
0.77 ± 0.73 a
15
1.93 ± 1.03 b
15
2.33 ± 1.11 b
Jan2008
0.72 ± 0.64 a
15
3.33 ± 1.34 c
13
4.30 ± 0.94 c
Fev2008 4
1.50 ± 1.91 a
12
6.58 ± 1.97 a
14
7.28 ± 1.72 a
Mar2008 13
1.30 ± 1.37 a
14
5.64 ± 1.33 a
14
7.50 ± 1.09
Abr2008 4
0.75 ± 0.95 a
11
5.90 ± 1.30 a
10
6.10 ± 0.73 a
Fev2007 6
0.83 ± 0.98
a
11
2.18 ± 1.77
a
14
5.07 ± 2.30
a
Mar2007 8
1.37 ± 1.99 a
11
3.45 ± 1.50 a
11
7.27 ± 1.90 a
Abr2007 5
0.60 ± 0.54 a
12
3.91 ± 1.83 a
10
5.60 ± 1.77 a
Dez2007 18
0.55 ± 0.70 a
15
0.66 ± 0.89 b
15
1.33 ± 0.97 b
Jan2008
0.81 ± 0.87 a
15
1.33 ± 0.48 b
13
2.00 ± 0.81 b
Fev2008 4
1.50 ± 1.29 a
12
2.00 ± 1.90 a
14
5.00 ± 2.07 a
Mar2008 13
1.15 ± 1.21 a
14
3.64 ± 1.69 a
14
7.42 ± 1.86 a
Abr2008 4
0.50 ± 0.57 a
11
3.90 ± 1.92 a
10
5.50 ± 1.71 a
11
4.87
3.64
p
0.6749
0.8193
H (7, 86)
11:01-14:00
n
11
H (7, 69)
08:01-11:00
55.68
47.29
p
< 0.0001*
< 0.0001*
H (7, 101)
p
61.91
< 0.0001*
62.28
< 0.0001*
a
102
cont. Apêndice II
05:00-08:00
Espécie ou guilda de
visitante
Diptera
Mês
n
Média ± d.p.
Fev2007 6
n
Média ± d.p.
p
1.66 ± 1.21 a
11
Mar2007 8
2.12 ± 1.55 a
Abr2007 5
Média ± d.p.
4.09 ± 1.30 a
14
5.14 ± 1.09 a
11
6.36 ± 1.43 a
11
7.54 ± 1.75 a
2.00 ± 1.58 a
12
4.91 ± 1.08 a
10
5.50 ± 0.70 a
Dez2007 18
0.38 ± 0.60 b
15
0.66 ± 0.72 b
15
0.93 ± 0.79 b
Jan2008
0.72 ± 0.64 a
15
2.00 ± 0.92 c
13
2.92 ± 0.95 c
Fev2008 4
1.75 ± 1.25 a
12
4.16 ± 1.11 a
14
4.92 ± 0.91 a
Mar2008 13
1.69 ± 1.37
14
6.21 ± 1.18 a
14
7.92 ± 1.77 a
Abr2008 4
2.50 ± 0.57 a
11
5.54 ± 0.93 a
10
5.40 ± 0.69 a
a
22.59
0.0020*
H (7, 86)
11:01-14:00
n
11
H (7, 69)
08:01-11:00
75.00
p
< 0.0001*
H (7, 101)
p
79.04
< 0.0001*
103
Apêndice III Número de visitas (Média ± d.p.) durante observações focais (n) de 15 minutos por ramo com três inflorescências de Pityrocarpa
moniliformis para espécies e guildas de visitantes mais freqüentes entre as 14:01 e as 23:00 h nos picos de floração em 2007 e 2008. Teste de KruskalWallis (H) com * p < 0.05 (letras diferentes sobrescritas indicam diferenças significativas ao nível de 5% de significância pelo Método de Dunnet).
14:01-17:00
Espécie ou guilda de
visitante
Mês
Apis mellifera
(Hymenoptera:Apidae)
Fev2007 17
n
Média ± d.p.
H (7, 128)
17:01-20:00
p
n
Média ± d.p.
4.64 ± 2.14 a
12
Mar2007 14
6.14 ± 2.85 a
Abr2007 13
H (7, 111)
20:01-23:00
p
n
Média ± d.p.
0
3
0
16
0.12 ± 0.50 a
6
0
6.69 ± 2.39 a
12
0
8
0
Dez2007 19
0
18
0
15
0
Jan2008
19
1.94 ± 1.54 b
12
0.08 ± 0.28 a
6
0
Fev2008 17
5.47 ± 1.87 a
12
0.15 ± 0.55 a
5
0
Mar2008 14
6.00 ± 2.77 a
17
0.11 ± 0.33 a
7
0
Abr2008 15
6.60 ± 2.64 a
8
0
Hylaeus spp.
Fev2007 17
(Hymenoptera:Colletidae)
< 0.0001* 12
0
1.58 ± 1.50 a
12
0
3
0
Mar2007 14
1.96 ± 0.85 a
16
0
6
0
Abr2007 13
1.69 ± 2.09 a
12
0
8
0
Dez2007 19
0
18
0
15
0
Jan2008
19
1.68 ± 1.56 a
12
0
6
0
Fev2008 17
1.52 ± 1.37 a
12
0
5
0
Mar2008 14
1.78 ± 1.76 a
17
0
7
0
Abr2008 15
1.86 ± 2.19 a
8
0
37.23#
12
0
0.46
0.9983
#
meses sem visitação foram excluídos da análise para atender aos pressupostos do teste estatístico.
0.07#
−
0.9947
−
H (7, 58)
p
−
−
−
−
104
cont. Apêndice III
14:01-17:00
Espécie ou guilda de
visitante
Halictidae
Outras abelhas
(Apidae e Megachilidae)
Mês
n
Média ± d.p.
H (7, 128)
17:01-20:00
p
n
Média ± d.p.
H (7, 111)
20:01-23:00
p
n
Média ± d.p.
Fev2007 17
3.23 ± 1.39 a
12
0
3
0
Mar2007 14
6.35 ± 1.94 b
16
0.18 ± 0.54 a
6
0
Abr2007 13
6.92 ± 3.06 b
12
0
8
0
Dez2007 19
1.84 ± 1.11 c
18
0
15
0
Jan2008
19
1.63 ± 0.90 c
12
0
6
0
Fev2008 19
3.05 ± 1.39 a
12
0
5
0
Mar2008 14
6.35 ± 1.59 b
17
0.18 ± 0.54 a
7
0
Abr2008 15
6.93 ± 2.78 b
12
0
8
0
12
0
3
0
a, b, c
71.62
<0.0001*
0#
1
Fev2007 17
3.47 ± 2.00
Mar2007 14
5.00 ± 2.14 b
16
0.5 ± 1.09 a
6
0
Abr2007 13
5.84 ± 1.72 b
12
0.25 ± 0.62 a
8
0
Dez2007 19
2.21 ± 1.03 c
18
0.22 ± 0.54 a
15
0
Jan2008
19
3.05 ± 1.64 c
12
0.16 ± 0.38 a
6
0
Fev2008 17
3.94 ± 1.24 c
12
0.16 ± 0.38 a
5
0
Mar2008 14
5.07 ± 2.33 b
17
0.50 ± 1.09 a
7
0
8
0
12
0.25 ± 0.62 a
44.59
<0.0001*
#
meses sem visitação foram excluídos da análise para atender aos pressupostos do teste estatístico.
Abr2008 15
5.33 ± 1.95 b
0.15#
0.9999
H (7, 58)
p
−
−
−
−
105
cont. Apêndice III
14:01-17:00
Espécie ou guilda de
visitante
Vespidae
Lepidoptera
Mês
n
Média ± d.p.
H (7, 128)
17:01-20:00
p
n
Média ± d.p.
H (7, 111)
20:01-23:00
p
n
Média ± d.p.
Fev2007 17
3.76 ± 1.64 a
12
0
3
0
Mar2007 14
4.78 ± 1.67 a
16
0.37 ± 0.80 a
6
0
Abr2007 13
5.30 ± 0.85 a
12
0.50 ± 0.79 a
8
0
Dez2007 19
2.05 ± 1.02 b
18
0.50 ± 0.85 a
15
0
Jan2008
19
2.15 ± 1.25 b
12
0.41 ± 0.66 a
6
0
Fev2008 17
4.00 ± 1.76 a
12
0
5
0
Mar2008 14
4.85 ± 1.61 a
17
0.43 ± 0.89 a
7
0
Abr2008 15
5.40 ± 0.98 a
< 0.0001* 12
0.41 ± 0.66 a
8
0
Fev2007 17
3.29 ± 1.64
a
12
5.50 ± 3.39
a
3
3.66 ± 0.57
Mar2007 14
3.64 ± 1.98 a
16
8.00 ± 5.13 a
6
6.16 ± 4.83 a
Abr2007 13
3.23 ± 1.30 a
12
7.25 ± 3.41 a
8
3.25 ± 1.38 a
Dez2007 19
1.21 ± 1.08 b
18
2.61 ± 2.11 b
15
1.26 ± 0.88 b
Jan2008
19
1.57 ± 1.21 b
12
5.00 ± 3.21 a
6
1.83 ± 1.60 a
Fev2008 17
3.29 ± 1.53 a
12
5.75 ± 3.67 a
5
3.20 ± 1.48 a
Mar2008 14
3.42 ± 1.69 a
17
9.37 ± 6.29 c
7
5.71 ± 3.72 c
8
3.62 ± 2.13 a
12
7.75 ± 3.95 a
39.32
< 0.0001*
#
meses sem visitação foram excluídos da análise para atender aos pressupostos do teste estatístico.
Abr2008 15
3.13 ± 1.18 a
62.02
0.26#
21.20
0.9982
0.0035*
H (7, 58)
p
−
−
23.94
0.0012*
a
106
cont. Apêndice III
14:01-17:00
Espécie ou guilda de
visitante
Diptera
Mês
n
Média ± d.p.
H (7, 128)
17:01-20:00
p
n
Média ± d.p.
H (7, 111)
20:01-23:00
p
n
Média ± d.p.
Fev2007 17
4.35 ± 1.32 a
12
0.41 ± 0.79 a
3
0
Mar2007 14
5.28 ± 2.12 a
16
1.06 ± 1.76 a
6
0
Abr2007 13
4.76 ± 1.78 a
12
0.33 ± 0.65 a
8
0
Dez2007 19
1.00 ± 0.74 b
18
0.16 ± 0.38 a
15
0
Jan2008
19
2.05 ± 0.84 c
12
0.41 ± 0.51 a
6
0
Fev2008 17
4.29 ± 1.21 a
12
0.58 ± 1.08 a
5
0
Mar2008 14
5.57 ± 1.74 a
17
1.18 ± 2.04 a
7
0
Abr2008 15
5.06 ± 1.38 a
< 0.0001* 12
0.41 ± 0.79 a
8
0
80.00
3.00
0.8842
H (7, 58)
p
−
−
107
CAPÍTULO II
The deterrent effect of Camponotus ants (Formicidae: Formicinae) on potential
pollinators of Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson (Leguminosae,
Mimosoideae): a positive effect on plant reproductive output
Ferreira, M. H. S., Lucchese, A. M. & Queiroz, L. P. Plant Ecology. Submetido.
108
The deterrent effect of Camponotus ants (Formicidae, Formicinae) on potential
pollinators of Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson (Leguminosae,
Mimosoideae): a positive effect on plant reproductive output
Marcio Harrison dos Santos Ferreira • Angélica Maria Lucchese • Luciano Paganucci de
Queiroz
Marcio Harrison dos Santos Ferreira
Programa de Pós-Graduação em Botânica, Departamento de Ciências Biológicas,
Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Km 03-BR 116, 44031-460, Feira de
Santana, Bahia, Brazil.
e-mail: [email protected]
Angélica Maria Lucchese
Departamento de Ciências Exatas, Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Km
03-BR 116, 44031-460, Feira de Santana, Bahia, Brazil.
Luciano Paganucci de Queiroz
Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS),
Km 03-BR 116, 44031-460, Feira de Santana, Bahia, Brazil.
109
Abstract Ant-plant-pollinator interactions may alter plant reproductive performance
depending upon the partners and ecological settings involved. In this article, we analyze
the effect of agonistic behavior of Camponotus ants against potential pollinators on the
fruit and seed production of the myrmecophilous mimosoid legume Pityrocarpa
moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson during its reproductive peak in early and
advanced successional sites of Caatinga, a seasonally dry tropical forest in Northeastern
Brazil. Ant exclusion experiments demonstrate that these ants strongly affect some but not
all floral visitors. The presence of ants in the vicinities of inflorescences significantly
lowered the flower-visiting rate of Vespidae and bee foragers, involving the potential
pollinators Apis mellifera, Halictidae, Megachilidae and Apidae bees. This effect was
unimportant for Lepidoptera and Diptera guilds. Additionally, the observed decrease in
visit lenght of A. mellifera in presence of ants possibly contributes to increase the pollen
flow among plants, positively improving plant reproductive performance. Indeed, we
observed a lowered fruit and seed output in branches without ants. Effect of ants on plantpollinator interactions remain a poorly studied but a potentially important issue and
evidence suggests that this phenomenon is well represented in Mimosoideae-ants systems.
This is the first report of an indirect positive effect of ants on fitness of host plant mediated
by ant-pollinators agonistic interactions. However, whether agonistic behavior of
Camponotus ants against potential pollinators in P. moniliformis is a selective force
affecting plant reproductive success or a localized factor operating at the studied
population is a matter requiring supplementary data.
Keywords Myrmecophily • Agonistic behavior • Ant-plant-pollinator interactions •
Caatinga • Mimosoideae • Camponotus
110
Resumo [O efeito repelente de formigas Camponotus (Formicidae, Formicinae) contra
potenciais polinizadores de Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson
(Leguminosae, Mimosoideae): um efeito positivo na produção de frutos e sementes].
Interações formiga-planta-polinizador podem alterar a reprodução da planta dependendo
dos organismos interagindo e das condições ecológicas operantes. Neste trabalho, nós
avaliamos o efeito do comportamento agonístico de formigas Camponotus contra
potenciais polinizadores sobre a produção de frutos e sementes de Pityrocarpa
moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson, uma Mimosoideae mirmecófila, em uma área
moderadamente antropizada de Caatinga, uma floresta tropical sazonalmente seca do
Nordeste do Brasil. Experimentos controlados de exclusão de formigas demonstraram que
elas interferem fortemente no padrão de visitação floral de alguns visitantes. A presença de
formigas nas imediações das flores reduziu significativamente a frequencia de visitas às
flores de espécies de Vespidae e abelhas (exceto Hylaeus spp.), incluindo-se os potenciais
polinizadores Apis mellifera, e outras abelhas das famílias Halictidae, Megachilidae e
Apidae. Esse efeito não foi observado para os Lepidoptera e Diptera. Adicionalmente, a
redução observada na duração das visitas de A. mellifera em presença de formigas
possivelmente contribui com um aumento no fluxo de pólen entre plantas, incrementando
positivamente a reprodução de P. moniliformis. Isso porque a espécie é auto-incompatível
e foi observada uma produção significativamente menor de frutos e sementes em ramos
onde as formigas foram excluídas. O efeito de formigas sobre as interações plantapolinizadores ainda é um tema pouco explorado, mas potencialmente importante, e
algumas evidências sugerem que esse fenômeno pode ser comum entre as Mimosoideae.
Este é o primeiro registro de um impacto positivo indireto da presença de formigas sobre a
reprodução da planta hospedeira mediado por interações agonísticas entre formiga e
polinizadores. Contudo, entender se essas interações agonísticas representam de fato uma
pressão seletiva influenciando o sucesso reprodutivo de P. moniliformis ou são apenas um
fenômeno localizado operando na população estudada é um tema que requer estudos
adicionais.
Keywords Mirmecofilia • Comportamento agonístico • Interações formigas-plantapolinizadores • Caatinga • Mimosoideae • Camponotus
111
Introduction
Plants are involved in a myriad of simultaneous biotic interactions that affect their growth,
survival, and reproduction. Interactions with other species could enhance (mutualists) or
reduce (enemies) plant performance. Ants outnumber all other terrestrial organisms and
occur in virtually all types of habitats, its dominance being particularly conspicuous in
tropical forests (Hölldobler and Wilson 1990; Tobin 1991). They act as key predators of a
great variety of arthropods (Floren et al. 2002; Hölldobler and Wilson 1990), and several
species are ubiquitous visitors of liquid food sources, which are typically plant extrafloral
nectar or honeydew produced by phloem-feeding homopterans and by larvae of lycaenid
butterflies (Heil and McKey 2003; Rico-Gray and Oliveira 2007 and references therein).
The diversity of ant-plant interactions make these associations good models to test
many ecological hypotheses about trade-offs in plant fitness (Rico-Gray and Oliveira
2007). For example, the costs of indirect biotic defense against herbivores, such as ant
‘bodyguards’, can be manifested in plant-pollinator interactions, once this defense may be
costly if they exclude mutualists, like pollinators (‘ecological costs’, sensu Strauss et al.
2002). These interactions are most commonly facultative, involving opportunistic
attraction of ants nesting elsewhere to plant-produced food rewards (‘myrmecophily’,
sensu Heil and McKey 2003). In these systems, ants may not only deter herbivores and
thus function as bodyguards for the plant (Bentley 1977), but also displace or repel
pollinators (Altshuler 1999; Lach 2007, 2008; Ness 2006; Tsuji et al. 2004), to the
detriment of the host plant (Blancafort and Gómez 2005; but see Willmer and Stone 1997).
There are reports of ants promoting decrease in pollinator visitation frequency and
duration either by attacking approaching pollinators (e.g., Junker et al. 2007; Lach 2008;
Tsuji et al. 2004) or due to exploitative consumption of nectar (Galen and Geib 2007).
112
Further, these disturbances may translate into reduced seed set (Galen 1983). These antplant-pollinator interactions provide an opportunity to explore conflicts between defense
and reproduction, and to explore a hidden cost that may be common within these
widespread mutualisms (Ness 2006; Rico-Gray and Oliveira 2007). On the whole, it is
suggested that the ants obtain food and protect the plants against natural enemies, although
relatively few studies have empirically demonstrated benefits to the plant (e.g., Bentley
1977; Davidson and McKey 1993; Del-Claro et al. 1996; Heil and McKey 2003; Koptur
1992; Oliveira et al. 1999). On the other hand, some studies have found not significant
evidence of benefit in the reproductive output of the plants visited by ants (e.g., Freitas et
al. 2000; O’Dowd and Catchpole 1983), including Leguminosae (Boecklen 1984). In large
part, this shortcoming may reflect the complexity of the effects of ants on other organisms,
usually depending on many factors that are often idiosyncratic to each case of interspecific
interaction in each locality (e.g., Davidson and McKey 1993; Itioka et al. 2000). Besides,
their outcomes are strongly dependent upon the ecological settings in which they occur
(Bronstein 1994; Del-Claro and Oliveira 2000). Thus, this issue is still subject of debate
and before working out a general picture on the roles of ants in animal-pollinated plants,
we need to accumulate more empirical data on specific cases.
Among the angiosperms, the legumes are probably rivaled only by the
Euphorbiaceae in the diversity of ecological interactions with ants and the number of
species involved (McKey 1989), and there are many systems relatively well studied in
genera like Acacia Mill., Inga Mill., Leonardoxa Aubrév., Mimosa L., Pithecellobium
Mart., Platymiscium Vogel, and Tachigali Aubl. (Davidson and McKey 1993; McKey
1989), but much of our understanding of ant-plant-pollinator interactions comes from
Acacia (subfamily, Mimosoideae) (Nicklen and Wagner 2006; Raine et al. 2002; Willmer
and Stone 1997). In early and advanced successional sites of a seasonally dry tropical
113
forest from Northeastern Brazil (locally called Caatinga), fourteen ant species belonging to
6 genera were recorded on extrafloral nectaries of the myrmecophilous mimosoid legume
Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson (Ferreira and Queiroz, unpublished
data). The genus Camponotus Mayr is the most abundant and diverse, with seven species
patrolling leaves and foraging for extrafloral nectar and honeydews at P. moniliformis, and
often these ants patrol in the vicinity of inflorescences. We noted that ants belonging to
Camponotus arboreus (Smith, 1858), C. blandus (Smith, 1858), C. crassus Mayr, 1862; C.
fastigatus Roger, 1863; and C. novogranadensis (Mayr, 1870) exhibit a conspicuous
agonistic behavior against some floral visitors of this host plant.
Camponotus is the largest genus in the family Formicidae, being the most prevalent
in world scale, and represent 10% of all known ant species (Bolton 1995; Wilson 1976).
These ants present a stressful omnivory (Levieux and Louis 1975), and many species are
involved in aggressive interactions (Hölldobler and Wilson 1990; Leal et al. 2006; Wilson
1976). This genus is also one of the most engaged in several ant-plant interactions in the
tropical America (e.g., Del-Claro 2004; Rico-Gray et al. 1998), including the Cerrado
(Del-Claro and Oliveira 2000; Oliveira and Freitas 2004) and Caatinga biomes of Brazil
(Leal 2003). Many species of Camponotus have featured prominently in ecological,
evolutionary and behavioural research (Hölldobler and Wilson 1990; Rico-Gray and
Oliveira 2007), but their role in the plant-ant systems remains poorly understood.
Here, we take advantage of the fact that the plant architecture and assemblage of
floral visitors and ants on P. moniliformis constitutes an excellent system for studying the
deterrent effect of ants on different floral visitors. This contributes to better understand the
roles that agonistic displacement play in the floral visitation patterns, and to begin
disentangling the contribution of ants on P. moniliformis reproductive success. However,
the relationship between the Camponotus ants and this host plant is facultative, and their
114
possible effect on plant fitness should exist in various ways. It can be positive, if they will
remove herbivorous insects. Additionally, these ants may be beneficial for pollinated
flowers or unripe fruits, where they may protect seeds (Altshuler 1999; Willmer and Stone
1997). However it can be negative, because they often care for fluid-sucking homopterans
that damage the plants and indirectly cause fungal diseases (Hölldobler and Wilson 1990).
In the present study, we address the question on another potential negative effect on plant
fitness: whether or not these ants repel pollinators of host plants and its effect on fruit and
seed outputs. The main objective of this work is to document and discuss the impact of the
Camponotus ants on the reproductive success of P. moniliformis by comparing frequency
and duration of visits by different floral visitors, and fruit and seed production in absence
and presence of ants. Specifically, we compare (a) the frequency of visits by bees,
Vespidae, Lepidoptera, and Diptera, (b) the time spent in each inflorescence (visit length)
for Apis mellifera L. and visitors of the Vespidae guild, and (c) fruit and seed output in
branches with and without ants.
Methods
Study site and study system
The study population was located on the Campus of Universidade Estadual de Feira de
Santana (UEFS) (12º12’10’’S, 38º58’15’’W; about 243 m a.s.l.) in the municipality of
Feira de Santana, Bahia state, Northeastern Brazil. Fieldwork was carried out between
December 2007 and September 2008. The climate in the region is semi-arid, according to
Köppen’s classification, and total annual precipitation ranges between 444 and 1595 mm,
115
with mean annual temperature about 23.5°C (Bahia 1995). Site comprises fragments of
Caatinga, a seasonally dry tropical forest, and anthropized areas in diverse successional
stages.
The mimosoid legume Pityrocarpa moniliformis is a medium-sized to large tree
that occurs in a wide variety of successional stages in the Northeastern Brazil (with
occurrences also in the Sucre, Venezuela), is common in sandy areas and is only
occasional on crystalline surfaces at Caatinga, a Brazilian tropical dry forest (Queiroz
2006). The species is important for beekeeping (Santos et al. 2004), tannins extraction, and
as a source of wood (Lewis et al. 2005). A recent research about their reproductive biology
at the study site (Ferreira and Queiroz, unpublished data) indicates that this species is selfincompatible and pollinated by a diverse guild of insects, with predominance of
melittophily. Furthermore, P. moniliformis has an andromonoecious sexual system and a
low fruit-set (fruit/floral spike = 12.5–21%) due to elevated rate of fruit abortion. It
presents dense white-greenish spiciform inflorescences (46–105 mm in length). Floral
spikes (Fig. 1) may be found throughout the year, with flowering peak between February to
April (> 40%, Fournier Index), and comprise a cluster of usually 88–251 symmetric
flowers 3–5 mm in diameter, and 6–9 mm in length. It is common to have flowers at
different stages within the same inflorescence. Nectar is produced throughout the day and
night and is consumed primarily by moths at dusk and night, and by a diverse assemblage
of insects in the daylight period. Extrafloral nectaries (EFNs, hereafter) are disc- or cupshaped and are present on the upper surface of the petiole (Fig. 1), close to the insertion of
the first pair of pinnae (Queiroz 2008). These EFNs have an intense secretory activity in
the young leaves near inflorescences (MHS Ferreira, personal observation).
Bee visitors to floral spikes of P. moniliformis include the introduced European
honeybee (Apis mellifera), native yellow-faced bees (Hylaeus spp.), Halictidae
116
(Augochloropsis spp., Augochlora spp., and Dialictus (aff. Chloralictus) sp., Megachilidae
(Dicranthidium arenarium Ducke, 1907; and Megachile sp.), other Apidae (mainly
Trigona spinipes (Fabr., 1793) and Tetragonisca angustula Latr., 1811), and
Anthophoridae bees (Exomalopsis auropilosa Spinola, 1853 and Ceratina sp.). Other floral
visitors include species of Vespidae, Diptera, Lepidoptera, Coleoptera, Hemiptera and
Thysanoptera, but with secondary importance in this generalist entomophilous pollination
system. Ant visitors to EFNs of P. moniliformis includes Brachymyrmex heeri Forel, 1874,
Camponotus arboreus, Camponotus blandus, Camponotus crassus, Camponotus
fastigatus, Camponotus leydigi Forel, 1886, Camponotus novogranadensis, Camponotus
rufipes (Fabr., 1775), Cephalotes maculatus (Smith, 1876), Dorymyrmex sp., Linepithema
sp., Pseudomyrmex schuppi (Forel, 1901), Pseudomyrmex termitarius (Smith, 1855), and
Pseudomyrmex gracilis Fabr., 1804. The Camponotus ants patrol branches and leaves and
collect extrafloral nectar and honeydew of Homoptera species (Fig. 1) and larvae of
Lycaenidae butterflies in this ant-plant-system. These ants do not visit flowers of P.
moniliformis, except on the rare occasions when were observed tending larvae of
Lycaenidae on inflorescences (Ferreira and Queiroz, unpublished data).
Data collection
The following experimental design was performed to analyze the relationship between ant
presence and visit frequency and duration of some potential pollinators of P. moniliformis.
In November 2007, at each of eight trees, ten branches with pre-anthesis inflorescences
were selected and tagged. Each branch was randomly assigned to be either an ant-excluded
(five branches) or a control (five unmanipulated branches). For ant-excluded branches, a
sticky Tanglefoot ® barrier (Lach 2008) was placed on the branch, approximately at 60 cm
117
from its tip, and was revised each 2-3 weeks. The Tanglefoot
®
(The TangleFoot Co.,
Grand Rapids, MI, USA.), a highly sticky substance that is extremely difficult for ants to
cross, is colourless and odourless and neither attracts nor deters flying insects. To prevent
the formation of natural bridges over the ant-excluded branches, the adjacent branches or
neighboring plants were removed. A total of 80 sets (flower shoots in tagged branches)
were observed in different days (n = 33) from 1 December 2007 to 23 April 2008, when
most of the P. moniliformis trees in the field were blooming (Fournier Index = 27-56%, for
a set of 30 trees, Ferreira and Queiroz, unpublished data). Floral visitors’ activity was
observed between 08:00 and 13:00 hours when the bees, the major pollinator guild of P.
moniliformis in the study site, were most actively visiting the flowers (Ferreira and
Queiroz, in preparation). We assigned a random sequence (1–8) for the order of trees.
After the first author (MHSF) observed one branch, he changes to another in the same tree
in an alternate fashion between control (with ants) and treatment branches, and remained
about 1 hour in each focal tree. Then, he moved to a new tree according to the random
sequence. Thus, each tree contributed equally for the number of focal observations. Flower
visiting was scored by quiet continuous observation of tagged 0.6-m branch lengths. We
observed tagged branches with only three inflorescences in anthesis or, when not naturally
found, this situation was provided manually by discarding the excessive inflorescences.
Each survey last for 15 minutes when we recorded all visits of flying insects belongs to
seven categories (A. mellifera, Hylaeus spp., Halictidae bees, Other bees, Vespidae,
Lepidoptera, and Diptera). ‘Visited’ was defined as when the insect had direct contact with
an inflorescence. Consecutive visits of the same individual insect to the same
inflorescences in the focal shoot that consisted of multiple ‘touch and go’ were counted as
one incidence. However, a revisit, after having lost track of the insect, might have been
118
counted as a new incidence. A total of 404 observations of 15-min duration were made (n =
101 hours).
I assessed the effect of ants on the visitation length of A. mellifera e Vespidae
species to P. moniliformis inflorescences through direct observations between 08:00 and
13:00 hours. This data was recorded randomly during the intervals among data collect of
frequency of visits, in branches with and without ants. The first author (MHSF) stood
about 2 m away from the tree and when a bee or wasp landed on any inflorescence on the
tree, he recorded the number of seconds it foraged. These two categories of visitors were
selected based on their distinct response (visit frequency) in presence of ants. Besides, we
aimed compare this “quantity” component (sensu Herrera 1989) of visitor behavior
between a primary potential pollinator (A. mellifera) and a secondary potential pollinator
(Vespidae species). We observed a total of 315 bees and 356 wasps from 1 December 2007
to 23 April 2008. All data were organized in monthly intervals for analyses.
Ants engaged in agonistic behavior with floral visitors at control branches were
collected and identified at species level. We considered agonistic encounters when we
observed the ants fighting or chasing floral visitors. Specimens of floral visitors were
collected for identification, and vouchers are deposited in reference collections of Museum
of Zoology of UEFS and Myrmecology Laboratory of ‘Centro de Pesquisas do Cacau’
(CEPEC/UESC). Plant voucher was deposited in HUEFS herbarium.
To analyze the relationship between ant presence and reproductive output of P.
moniliformis, in January 2008 all immature fruits on infrutescences present in the tagged
branches were counted and tagged. To evaluate fruit and seed production, the number of
ripen fruit and seeds by fruit in each tagged branch were counted at start of March and
May 2008 and followed until seed dispersal in September 2008. In addition, we also
accompany the unripe fruit production, aiming to minimize the effect of higher fruit
119
abortion on the data analyses. Unfortunately, seed germination tests were excluded from
analyses because of the relative low quantity of seeds produced in our survey, which
implies in unsatisfactory number of replicates.
Data analyses
All data set were tested for homogeneity of variances, and departures from normality
(Shapiro-Wilk’s test or Kolmogorov-Smirnov for goodness of fit test). For each month,
differences in rates of visitation and length of visits between branches with and without
ants were investigated using t-tests for paired samples. Some data were treated by the Log
normal transformation (to normalize the distribution). Besides, because number of visits in
some instances was not normally distributed and many values were zero, a Wilcoxon
paired-sample test was used to compare data between control and treatment, and this is
reported in the results. Differences in number of visits and length of visits among distinct
months were evaluated individually for branches with and without ants. Some data were
not normally distributed and their variances are somewhat heterogeneous, and we use a
nonparametric Kruskal-Wallis rank sums test (H). Data about immature and mature fruit,
and seed production were compared by t-tests for paired samples, corrected with
logarithmic transformation for assumption of normality. This correction is especially
preferable when some of the observed values are small numbers, particularly zero (Zar
1999). Transformed data are reported for the sake of clarity. Unless otherwise stated,
means are shown along 95% confidence limits. All statistical analysis followed Zar (1999),
and was performed using the statistical program Statistica® 6.0 (Statsoft 2003).
120
Results
Only in seven of 404 focal observations, ants were found at the floral spikes in branches
control. The exception was C. novogranadensis ants tending larvae of Lycaenidae butterfly
(yet not identified) on these inflorescences. Despite of tending behavior toward honeydew
larvae, these ants maintain the aggressive behavior against floral visitors. Further, only in
four of 404 focal observations, ants were found on branches with Tanglefoot®, and we
consider that our ant-exclusion experiment was successful.
Among floral visitors only A. mellifera and Hylaeus spp. were not observed in
December 2007. The number of visits of A. mellifera fluctuate with the month (Kruskall
Wallis test, H3,160 = 94.42, P < 0.0001; Fig. 2): the lowest count was at January and much
higher at February and March. The same tendency was presented by Halictidae (H4,202 =
114.45, P < 0.0001) and other bees guild (H4,202 = 72.10, P < 0.0001), but not by Hylaeus
spp., since these bees forage in the same rates since January to March (all P > 0.05), then
decrease frequency of visits in April (Fig. 2). Like bees (except Hylaeus spp.), the number
of visits of Vespidae species fluctuate with the month (H4,202 = 118.36, P < 0.0001; Fig. 3):
the lowest count was at December, much higher at February, and gradually decreased
through March and April. Distinct forage behavior was presented by Lepidoptera (H4,202 =
105.88, P < 0.0001) and Diptera guild (H4,202 = 153.22, P < 0.0001), with gradual increase
in insect visits through December to March, and a discrete decrease in April (Fig. 3).
Overall, frequency of floral visits of bees (except for Hylaeus spp.) and Vespidae
species differs significantly between branches with and without ants (post hocs, P < 0.05),
but not among three secondary pollinators groups, namely, species of Lepidoptera, Diptera,
and Colletidae bees of genus Hylaeus (all P > 0.05; see Fig. 2 and 3). However, in
December 2007 the presence of ants was statistically unimportant for visitation rate by
121
Vespidae species (Wilcoxon paired test, t = 210, n = 31, P = 0.456) and by other bees
group (t = 117, n = 24, P = 0.338). Conversely, the opposite tendency was registered for
Hylaeus spp. in January 2008, when these bees preferentially visit the flowers in branches
without ants (Wilcoxon paired test, t = 76, n = 25, P = 0.019). Floral spikes in branches
with and without ants always received significantly different numbers of visits performed
by A. mellifera and Halictidae bees, and these bees exhibited in all months a preference to
forage in branches without ants. Further, A. mellifera (Apidae), Augochloropsis spp.,
Augochlora spp., and Dialictus (aff. Chloralictus) sp. (Halictidae) were the most frequent
potential pollinators in the surveyed period, and in others focal observations made in the
same population in 2007 (MHS Ferreira, personal observation).
Apis mellifera and Vespidae species differed significantly in their visitation length
either in presence (two-sided paired t-test, t = 11.70, df = 148, P < 0.001) or in absence of
ants (two-sided paired t-test, t = 16.39, df = 136, P < 0.001; Table 1). Length of visits of A.
mellifera varies from 3 to 128 s (Mean = 58.77, SD = 31.37, n = 166) in absence of ants,
and from 7 to 112 s (Mean = 38.70, SD = 27.40, n = 149) in presence of ants. Overall,
there are significant differences between branches with and without ants (t-test = 6.48, df =
148, P < 0.001), and also among months either in absence (Kruskall Wallis, H3,166 = 13.04,
P = 0.0045) or in presence of ants (H3,149 = 16.59, P < 0.001). However, in April 2008
visit duration of A. mellifera was not significantly different between branches with and
without ants (Table 1). Length of visits of Vespidae species varies from 3 to 54 s (Mean =
13.17, SD = 8.17, n = 170) in absence of ants, and from 3 to 45 s (Mean = 11.97, SD =
7.38, n = 186) in presence of ants. It was not significantly different between branches with
and without ants (t-test = 1.52, df = 136, P = 0.0646, Table 1). For Vespidae guild,
differences in duration of visits among months were significant only between April and
December-January in absence of ants (Kruskall Wallis, H4,170 = 13.42, P = 0.0094, Dunn’s
122
method), and between April and all other months in presence of ants (H4, 186 = 20.23, P <
0.001, Dunn’s method).
Considering the pooled data from reproductive output among January and
September 2008, there were significant differences between branches with and without
ants for immature fruits (t = 4.40, df = 15, P < 0.001, ln-transformed data), mature fruits (t
= 2.26, df = 15, P = 0.049, ln-transformed data), and seeds production (t = 1.75, df = 15, P
= 0.049, ln-transformed data). For immature fruits, always the control branches (with ants)
had a higher production when compared to branches without ants (Fig. 4). Unfortunately,
due to high rates of abortion of immature fruits and delayed fruit maturation in P.
moniliformis, ripe fruits with seeds appears only in September 2008, and our analyses of
these components was restrict to this month (Fig. 4).
Discussion
Effects on floral visitation
As predicted, the results demonstrate that Camponotus ants diminish the approach of the
most flowers visitors of Pityrocarpa moniliformis. Interestingly, this deterrent effect seems
to be conspicuous only for bees (except Hylaeus spp.) and Vespidae guild. In pilot surveys,
the presence of other ants such as Pseudomyrmex spp., Linepithema spp., Dorymyrmex
spp., Cephalotes maculatus, and Brachymyrmex heeri, seemed to have no effect on
behavior of floral visitors (Ferreira and Queiroz, unpublished data). The effect of
Camponotus should mostly be an expression of its characteristic behavior exhibiting
aggression toward other animals (e.g., Hölldobler and Wilson 1990; Leal et al. 2006;
123
Romero 2002). Their workers are particularly efficacious at catching flying insects on their
host tree by hunting in a group (Dejean et al. 2007). In fact, we have directly observed
many times that C. arboreus, C. blandus, C. crassus, C. fastigatus, and C.
novogranadensis workers aggressed (e.g., with open mandibles and running toward floral
visitors) and repelled Apis mellifera, Trigona spinipes, Exomalopsis auropilosa, and other
bees approaching, but never observed such aggression by other ants to flower visitors of P.
moniliformis. Altshuler (1999) reports a similar aggressive behavior in Ectatomma spp.,
which was characterized by open mandibles and a completely still posture. Similarly,
Camponotus aff. blandus visiting the EFNs on the bracts of Passiflora coccinea Aubl.
presented a noticeable chasing behavior against butterflies as they landed on the corolla
(Leal et al. 2006). Although our field observation was carried out only in the morning and
midday in order to focus the influence on potential pollinators, this behavioral process also
works in the rest of the time during a day, since many of these Camponotus species has no
clear daily activity pattern, being active day and night, like C. rufipes and C.
novogranadensis (MHS Ferreira, personal observation).
Our results parallel those for a fig-fig wasp system (Schatz and Hossaert-McKey
2003), with a similar behaviorally mediated indirect effect caused by the ant
Crematogaster scutellaris (Olivier, 1972). In this case, the ants on the fig tree do not repel
the pollinator wasps but intensively prey on them. Tsuji et al. (2004) also reported that the
presence of Oecophylla smaragdina (Fabr., 1775) nests on rambutan trees significantly
lowered the flower-visiting rate of flying insects, including the major pollinator. Ness
(2006) tests the hypothesis that aggressive ant bodyguards of Ferocactus wislizeni
(Engelm.) Britton & Rose deter pollinators, and explore mechanisms by which this plant
limits conflicts between its pollinators and bodyguards. Flowers on plants tended by
Solenopsis xyloni McCook, 1879 were visited by pollinators least frequently and for less
124
time per visit (Ness 2006). A similar negative effect was reported by Fiala et al. (1996) in
Thunbergia grandiflora Roxb., with low visitation frequencies of pollinators when ants
were present in flowers. In addition, there are reports of ants limiting bird activity (number
of visits and total time of visits) via interference or exploitative competition (Philpott et al.
2005), including ant aggressive behavior (Haemig 1996). On the other hand, neither
Camponotus spp. nor Crematogaster spp. have significant effects on floral visitors to
Protea nitida Mill. (Lach 2007). A recent study (Lach 2008) also demonstrated that
Camponotus niveosetosus Mayr, 1862, C. angusticeps Emery, 1886, and C. klugii Emery,
1925, the most frequent ants on another fynbos tree, Leucospermum conocarpodendron
Buek, did not have a deterrent effect on floral visitors. However, a repellent effect on
Coleoptera, Diptera, Hymenoptera, Arachnida, Orthoptera, and Blattaria was verified in
presence of the Argentine ant Linepithema humile Mayr, 1868 on their flowers.
Conversely, in Euphorbia characias L. no differences were detected between the time
spent in the flowers and the number of flowers visited in presence of L. humile (Blancafort
and Gómez 2005). Lach (2008) claims that the observed neutral effect of Camponotus ants
is explained most likely because they occur in low abundance and exited from
inflorescences and branches with the slightest disturbance. Thus, these and our studies
suggest that interactions with arboreal ants may produce different effects on floral visitors’
performance. Furthermore, most of the available studies did not consider the possible
effects of antagonist ant-pollinator interactions on plant reproductive success.
Effects on fruit and seed production
In spite of the decreased frequency of visits by pollinators in presence of ants, it is
surprising that the reproductive output in branches of P. moniliformis with ants was higher,
125
suggesting a positive effect on plant reproduction. Thus, our results disagree with the
hypothesis that ants may negatively affect plant fitness by reduced intensity of pollinator
visits. A similar beneficial effect was demonstrated by Philpott et al. (2006) in Coffea
arabica L., where individual fruit weights were higher on branches with both ants and
flying pollinators, and by Willmer and Stone (1997) in Acacia zanzibarica (S. Moore)
Taub., yet the authors did not report agonistic interactions in these systems. Similarly,
Altshuler (1999), in a study with Psychotria limonensis K. Krause in Panama, reports a
positive effect of ants on fruit production, although in this system, Ectatomma spp.
prevented fruit loss to herbivorous insects but had a negative effect on the removal of ripe
fruits by avian frugivores. Camponotus aff. blandus was the most frequent among the
EFN-visiting ant species on Passiflora coccinea, and seed set almost doubled among fruits
originating from ant-visited branches (Leal et al. 2006). Conversely, neither Argentine ant
(Linepithema humile) nor native ant visit to inflorescences had a detectable effect on seed
set in Leucospermum conocarpodendron (Lach 2008), although a significant reduction in
fruit and seed-set was detected in Euphorbia characias in an area invaded by L. humile
(Blancafort and Gómez 2005). An equivalent negative effect was observed on Ferocactus
wislizeni: flowers tended by Solenopsis ants produced fruits with significantly lower total
seed mass, fewer seeds, and lighter individual seeds (Ness 2006). However, on another
Cactaceae, Opuntia stricta (Haw.) Haw., Camponotus were the dominant ant, and ant
visitation to EFNs translated into a 50% increase in the plant’s reproductive output
(Oliveira et al 1999). These disparities suggest that the effect of ants on host plant fitness is
conditional (sensu Bronstein 1994) and dependent on partners engaged and local
ecological settings. For instance, ant attendance has a non-trivial influence on Psychotria
limonensis, being beneficial at some stages of the plant reproductive cycle and carrying
costs at another stage (Altshuler 1999).
126
In Acacia zanzibarica, ants patrol the young buds and also return to the flowers
after dehiscence, protecting the fertilized ovules and developing seeds. The outcome is a
directly improved seed-set in the presence of ants (Willmer and Stone 1997). Like in A.
zanzibarica, in P. moniliformis there is no conspicuous spatial segregation between flowers
and EFNs, and ant presence and seed production on a given stem are positively correlated.
In fact, spatial overlap between ants and flowers could potentially be important in limiting
the damage by bud and flower herbivores (e.g., Oliveira et al. 1999), and seed predators on
a developing fruit (Altshuler 1999; Horvitz and Schemske 1984; Traveset 1991; Willmer
and Stone 1997). However, our data suggest a second possibility for this positive plant
reproductive output in P. moniliformis: that the observed inhibitory effect of Camponotus
ants against pollinators might be contributing to increase the pollen flow among different
individuals in the population studied. This may be achieved if the ant activity decreases
pollinator visitation rate to flowers within an individual plant and increases visitation rate
among plants.
Supports to “improved pollen flow mediated by agonistic ant-pollinator interaction”
hypothesis
The suggestion of an increased rate of pollinator relocation in presence of aggressive ants
was first proposed by Altshuler (1999). This author argues that ants did not pollinate
flowers but did contribute to higher pollination success, probably by increasing the
relocation frequency of winged pollinators. Like in our study, occurred higher production
of initial fruits on ant visited shrubs of Caryocar brasiliense Cambess. in Cerrado of Brazil
(Oliveira 1997). This author suggests that possible ant-derived benefits to C. brasiliense
are larger floral display with increased attractiveness to bat pollinators, increasing male
127
contribution to fitness through pollen donation. Our hypothesis also is supported by some
characteristics of the reproductive biology of P. moniliformis. This species is selfincompatible and has an andromonoecious sexual system, with variable expression of
staminate and hermaphrodite flowers in inflorescence level, and at individual plant level in
population studied. Besides, pollen viability and germination data indicates that the
opportunity of successful pollination is highest in the morning period (Ferreira and
Queiroz, unpublished data), reinforcing our suggestion of an increased pollen export
promoted by agonistics ant-pollinators interactions. Hermaphrodite flowers have both male
and female functions, and the effect of pollinator visits on plant fitness might differ
between sexes. In general, male reproductive success (pollen donation) is usually a positive
function of mating success, while increasing the number of mates does not always enhance
female reproductive success (seed production) (Harder and Barret 1996). Thus, if the
observed pollinator deterrence by Camponotus would lead to increased P. moniliformis
fitness, it should occur more prominently in the male function. We admittedly need further
quantitative data to test this idea in this system, and furthermore we suggest that future
studies should particularly focus pollen dispersal of Camponotus’ host plants with low
levels of fruit and seed abortion. On the other hand, although the Camponotus ants lowered
the frequency and visit length (for A. mellifera) of pollinator visits, it might be still high
enough to receive sufficient pollens for the pistils of the flowers. Thus, our assumptions
require future testing to reinforce causality in this particular case.
Additional aspects of Camponotus-pollinators interactions on P. moniliformis
deserve interest. After feeding, many bees on P. moniliformis move to other floral spikes
of the same tree. This behavior potentially facilitates geitonogamous pollination (Harder
and Barret 1996), what may result in pollen discounting and outcross-pollen interference
(Klinkhamer and de Jong 1993). However, our preliminary data indicate that the open
128
pollinated flowers of P. moniliformis set more fruit than the manually cross-pollinated
flowers. Thus, pollen limitation does not seem to be an important factor influencing the
reproductive success in this species (Ferreira and Queiroz, unpublished data). Therefore,
this also reinforce our hypothesis that agonistic ant interactions on P. moniliformis may be
important for plant reproductive performance, and are likely to affect its colonizing
capacity by increased seed production.
Daily activity patterns of Camponotus ants and pollinators overlap extensively and
these ants do not visit young flowers in P. moniliformis. These processes also were
reported for interactions between Pseudomyrmex veneficus (Wheeler, 1942) and pollinators
on Acacia hindsii Benth. (Raine et al. 2002). In fact, the segregation of daily activity
patterns of ants and pollinators on flowers would not preclude ants from disturbing
pollination, for example by robbing pollen or nectar (Galen 1983; McKey 1989), or
destroying flowers (Yu and Pierce 1998). Here, another feature merits attention. Willmer
and Stone (1997) and Raine et al. (2002) observed a similar ant floral avoidance behavior
in Acacia zanzibarica in Tanzania and A. hindsii in Mexico, respectively. In these systems,
this ant repellent effect appears to be a response to a volatile chemical signal from young
flowers, perhaps from the pollen itself (Willmer and Stone 1997; see also, Ghazoul 2001;
Nicklen and Wagner 2006). Our observations also suggest that the flowers of P.
moniliformis present some mechanism for ant repellence, in view of the general absence of
ants in flowers. Further, Ness (2006) report strongest ant aversion to Ferocactus wislizeni
flower petals in laboratory assays, suggesting that those structures may include an antdeterrent. These floral semiochemicals potentially diminish the likelihood of ant parasitism
on plant-pollinators mutualism (Ghazoul 2001). Raine et al. (2002) ask if ant-repellents are
a general feature of Acacia flowers and suggest that some degree of floral ant repellency is
phylogenetically basal within the genus Acacia. These authors speculate that other plant
129
lineages with similarly exposed inflorescences may also use floral repellents to protect
their pollen from plunder by ants. Rico-Gray and Oliveira (2007) claims that more work is
needed to clarify the conflicts among pollinators and ant-guards and determine the effects
of such conflicts on plant fitness.
In spite of the potential importance of ant-plant-pollinator interactions in mimosoid
legume plants, detailed information on ants’ behavior toward floral visitors has been
largely ignored and most of these studies suffered from methodological problems
(discussed in Heil et al. 2000). Further, no study had directly focused on the effects of
these agonistic interactions. In addition to the need for a greater number of field studies in
other mimosoid plants, and considering the agonistic ant behavior expression in this
system, our results point to the need for even larger and prolonged experimental efforts if
the accuracy of effect estimates is to be improved. For example, although we consider that
combined measurements of immature fruits, mature fruits, and seeds allowed a good
estimate of reproductive success for P. moniliformis, we suggest that test accurately the
effects of ant-pollinator interactions on plant fitness based on fruit and seed-set data will be
difficult due to high rates of flower and fruit abortion in this species. Thus, it will involve a
reliable experimental design with a greater number of replicates. Besides, in future studies
would be interesting to evaluate the protective role of Camponotus ants attracted to EFNs
in the vicinities of unripe fruits on attack rates by natural enemies of P. moniliformis.
Finally, we suggest the analyses of the effect of ants on visit lengths of other potential
pollinators once this component of visitor behavior act in synergic mode with the
frequency of visits component for outcomes on plant reproductive performance (the
"quantity" component, Herrera 1989). For example, our study indicates that for A.
mellifera both components were affected (except for visit length in April 2008), but for
Vespidae guild only visitation rate was lowered in presence of ants.
130
Whether agonistic behavior of Camponotus ants against potential pollinators in P.
moniliformis is a selective pressure influencing the host plant fitness or a localized factor
operating at the studied population cannot be assessed without additional surveys.
Indications are that this type of ant aggressive behavior against floral visitors is indeed
widespread in the local community of myrmecophilous plants associate with Camponotus
ants (MHS Ferreira, personal observation). Further, the geographic distribution of the host
plant P. moniliformis and of the Camponotus ants suggests that this might be a more spread
interaction. Here, we report, for the first time, an indirect positive effect of ants on fitness
of host plant mediated by ant-pollinators agonistic interaction. Additional detailed
observations comprising more populations of P. moniliformis are needed to evaluate the
frequency and evolutionary consequences of these interactions.
Acknowledgements We thank the colleagues and the staff of the Programa de PósGraduação em Botânica (PPGBot-UEFS) for their assistance and logistic support. To
Leonardo Galetto who encouraged the first author to do this work. The ants were identified
by Ivan Cardoso do Nascimento (CEPEC, UEFS), and the bees and wasps by Favízia
Freitas de Oliveira (UEFS). MHS Ferreira was supported by a scholarship from Fundação
de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB). LP de Queiroz was supported by a
CNPq fellowship.
131
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137
Figure captions
Fig. 1 Branch portion of Pityrocarpa moniliformis showing one Camponotus
novogranadensis ant tending one Membracidae sp (Me) (Homoptera, Auchenorrhyncha) in
neighborhood of floral spike (Fs), inflorescence in bud (Ib), and extrafloral nectary (Efn,
arrow). See another Homoptera, Coccidae sp (Co), in the same branch. In the box, one
Camponotus crassus ant taking extrafloral nectar (Bar = 3 mm)
Fig. 2 Mean number of visits during 15 minutes on branches with three inflorescences for
the bee visitors of Pityrocarpa moniliformis, between 08:00 and 13:00 h, in December
2007 (focal observations, n = 84), January (n = 82), February (n = 84), March (n = 74), and
April 2008 (n = 80). (Am) Apis mellifera, (Hy) Hylaeus spp., (Ha) Halictidae bees guild,
and (Ob) Other bees. Lines represent mean, boxes standard deviations and whiskers max
and minimum value range (na: no ants (Tanglefoot® treatment), a: ants (control branches),
within a month bars with different letters are significantly different at the 5% level by
paired t-Student test)
Fig. 3 Mean number of visits during 15 minutes on branches with three inflorescences for
(Ve) Vespidae, (Le) Lepidoptera, and (Di) Diptera visitors of Pityrocarpa moniliformis,
between 08:00 and 13:00 h, in December 2007 (focal observations, n = 84), January (n =
82), February (n = 84), March (n = 74), and April 2008 (n = 80). Lines represent mean,
boxes standard deviations and whiskers max and minimum value range (na: no ants
(Tanglefoot® treatment), a: ants (control branches), within a month bars with different
letters are significantly different at the 5% level by paired t-Student test)
Fig. 4 Accumulated production (in units) of immature (white bars) and mature fruits (black
bars), and seeds (gray bars) of Pityrocarpa moniliformis among January and September
2008 in branches with (a, n = 40) and without ants (na, n = 40)
138
Fig. 1
139
Fig. 2
140
Fig. 3
141
Fig. 4
142
Table 1 Visit length (in seconds) of Apis mellifera and Vespidae species during focal observations (n) in
inflorescences of Pityrocarpa moniliformis from December 2007 to April 2008, between 08:00 and
13:00 h (na: no ants (Tanglefoot® treatment), a: ants (control branches), t: one-tailed Student test, * P <
0.05)
Apis mellifera
Vespidae
Sample period
n
Dec 2007
Jan 2008
Feb 2008
Mar 2008
Apr 2008
nd
Mean ± SD
t
P
n
Mean ± SD
t
P
1.25
0.109
0.74
0.231
1.29
0.102
0.85
0.200
0.14
0.443
na
nd
33
10.69 ± 4.80
a
nd
35
9.34 ± 3.46
26
10.76 ± 6.37
31
9.77 ± 4.40
34
12.85 ± 9.01
41
11.36 ± 7.47
34
13.29 ± 6.48
35
11.82 ± 8.33
43
16.69 ± 10.44
44
16.29 ± 8.72
na
36
44.05 ± 29.96
a
33
29.96 ± 24.07
na
43
63.30 ± 32.22
a
36
36.63 ± 26.75
na
40
68.90 ± 29.26
a
34
32.47 ± 22.50
na
47
57.27 ± 29.89
a
46
51.19 ± 29.74
no data, no A. mellifera foraged in this period
3.40
3.73
5.61
1.23
<0.001*
<0.001*
<0.001*
0.112
143
CONSIDERAÇÕES FINAIS
144
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Existe uma ampla literatura demonstrando que a biologia reprodutiva das
Mimosoideae é um tema de notável complexidade. As características florais, e seu papel na
polinização, são moduladas por um acordo entre muitas restrições internas e externas
influenciadas pela genética, filogenia, ontogenia, arquitetura floral, e pelos requisitos
fisiológicos da homeostase, reprodução, defesas e mecanismos de atração (Schrire 1989).
As limitações de tempo para o desenvolvimento de um projeto em nível de Mestrado nos
permitiram estudar somente alguns dos aspectos dessa complexa ‘equação’ em Pityrocarpa
moniliformis (Benth.) Luckow & Jobson. A seguir serão brevemente destacadas algumas
limitações encontradas na análise ou na metodologia aplicadas durante a realização dessa
pesquisa e também sugeridos estudos adicionais.
Este estudo mostrou que a fenodinâmica de P. moniliformis apresentou algumas
diferenças com relação àquela observada em outras Mimosoideae de Caatinga e em plantas
de ambientes sazonalmente secos. Por exemplo, em nível populacional, as fenofases se
estenderam por todo o período de observação, caracterizando um padrão do tipo contínuo
(sensu Newstron et al. 1994). Algumas das discrepâncias podem estar relacionadas com o
grau de antropização relativamente elevado da área de estudo ou com os efeitos do El Niño
de 2007. Também houve somente uma moderada correlação entre as fenofases e as
variáveis climáticas, o que não necessariamente indica pouca relação entre clima e
fenologia em P. moniliformis. Por exemplo, os efeitos sinérgicos da atuação de diferentes
componentes abióticos não são considerados em análises de correlação simples,
amplamente utilizadas em estudos fenológicos. Assim, essas análises podem não descrever
com precisão a relação entre os eventos fenológicos e o clima. Portanto, nessa espécie os
fenorritmos podem estar relacionados ao impacto integrado de diferentes fatores
145
climáticos. Além disso, Newstrom et al. (1994) e Bencke & Morellato (2002) ressaltam
que a fenodinâmica em plantas tropicais é complexa, apresentando padrões irregulares e de
difícil reconhecimento, principalmente em estudos de curto prazo. Nesse sentido, a
fenologia de P. moniliformis continua sendo acompanhada na área de estudo e nós
planejamos para os próximos três anos divulgar um estudo comparativo (inicado em
Novembro de 2007) com uma segunda área de amostragens em Tucano, Bahia, para
melhor compreensão dos ciclos fenológicos dessa espécie. Nessa perspectiva, a análise
fenológica será discutida separadamente dos dados aqui apresentados no capítulo 1, e
também considerando-se o extenso volume de dados que foram englobados no escopo
desse capítulo, o que inviabilizaria (ou dificultaria) sua publicação na forma como aqui
optou-se por apresentá-los.
Este estudo também indicou que em P. moniliformis, a auto-incompatibilidade e a
andromonoicia somam-se a outras características que têm sido reiteradamente elencadas na
literatura como importantes para o aumento na eficiência da polinização cruzada (e.g.,
pólen organizado em políades, relação morfométrica de ca. 1:1 entre a superfície
estigmática e cada políade, e uma relação pólen:óvulo elevada). Alguns aspectos da
biologia floral e do sistema de polinização dessa espécie merecem estudos adicionais.
A análise da receptividade estigmática poderá ser subsidiada por outros métodos de
colorimetria, como o que utiliza o reagente de Baker (Dafni & Maués 1998), e que
mostrou-se eficiente em Acacia mearnsii De Wild. (Stiehl-Alves & Martins 2008). Isso é
importante para confirmar se a formação do poro estigmático observada em P.
moniliformis coincide de fato com o período receptivo.
Embora tenha sido demonstrada uma entomofilia generalista com ênfase na
melitofilia para a polinização, sugere-se que futuros estudos avaliem a importância de
lepidópteros crepusculares e noturnos no sucesso reprodutivo dessa espécie. Considerando-
146
se que o néctar foi o recurso mais procurado pelos potenciais polinizadores, também há
necessidade de se estudar os padrões de secreção nessa espécie, inclusive no período
noturno, quando é bastante utilizado por mariposas. Para tanto, sugere-se que seja utilizada
uma metodologia eficaz na avaliação de flores com um pequeno volume de néctar (e.g.,
Morrant et al. 2008), uma vez que a utilização de protocolos usuais em estudos de néctar
não nos permitiram abordar esse aspecto. Além disso, torna-se importante avaliar a
funcionalidade das glândulas das anteras nesse sistema, considerando-se que nosso estudo
indicou que elas podem atuar tanto na emissão de odor quanto na oferta de algum tipo de
recompensa para os Thysanoptera e Coleoptera.
Flores e inflorescências podem ser considerados habitats espacialmente discretos
nos quais pode ocorrer competição, predação, ou efeitos indiretos. Como foi observado em
P. moniliformis, muitos artrópodos podem ser atraídos às flores pela oferta de néctar, pólen
ou presas, ou ainda outros tecidos florais (e.g., estames, ovários, sementes). Muitos deles
também podem utilizar as inflorescências como abrigo ou como locais de ovoposição,
desenvolvimento ou acasalamento. Por outro lado, muitas formigas, principalmente
aquelas agressivas e abundantes, podem potencialmente interferir com quaisquer desses
usos, repercutindo na composição e abundância da comunidade de visitantes e inquilinos
florais.
Embora interações entre formigas e visitantes florais tenham recebido uma
crescente atenção nos últimos anos, ainda pouco se sabe sobre o seu efeito na reprodução
da planta hospedeira. O presente estudo demonstrou que, no sistema CamponotusPityrocarpa moniliformis-polinizadores, as formigas interferem marcadamente no
componente quantitativo (sensu Herrera 1989) da polinização, reduzindo a frequência e
duração (no caso de A. mellifera) de visitas de potenciais polinizadores. Nesse caso, nós
sugerimos que as interações agonísticas observadas entre formigas e polinizadores podem
147
ser motivadas pela proximidade do recurso forrageado (néctar extra-floral e floral,
respectivamente) por ambas as guildas nos ramos de P. moniliformis.
O experimento utilizado foi eficiente na exclusão de formigas e permitiu identificar
que nos ramos onde formigas (e outros insetos não-alados) foram seletivamente excluídas
houve uma produção siginicativamente menor de frutos imaturos, frutos maduros e
sementes, quando comparados aos ramos patrulhados por formigas. A análise desses
resultados, juntamente com outras características da biologia reprodutiva de P.
moniliformis, conduziram à hipótese de que o comportamento agressivo de formigas
Camponotus contra as abelhas (exceto as Hylaeus spp.) deve contribuir com uma maior
movimentação desses indivíduos entre copas, potencialmente ampliando o fluxo gênico
(mediado pelo pólen ‘exportado’) e, consequentemente, incrementando a taxa de formação
de frutos e sementes.
Nossos resultados corroboram outros estudos demonstrando um impacto negativo
de formigas nas visitas de polinizadores (e.g., Tsuji et al. 2004; Blancafort & Gómez 2005;
Ness 2006; Lach 2008), mas também diferem de alguns outros onde foi verificado um
impacto negativo das interações formigas-polinizadores na reprodução da planta
hospedeira (e.g., Blancafort & Gómez 2005; Ness 2006). Nesse sentido, sugere-se que a
mesma metodologia seja aplicada a outras populações de P. moniliformis visando avaliar o
quão disseminadas são essas interações e se o seu efeito positivo para o sucesso
reprodutivo da planta se reproduz em condições ambientais distintas.
A funcionalidade dessas associações relativamente difusas no nível populacional é
muito pouco conhecida, e informações nesse domínio são cruciais para entender melhor o
papel da biodiversidade interativa (‘interaction biodiversity’, sensu Thompson 2005). Elas
também são importantes para o delineamento de estratégias de conservação em habitats
crescentemente expostos a distúrbios e fragmentação (Lewinsohn et al. 2005) e, nesse
148
sentido, recomenda-se comparar a expressão dessas interações formiga-planta-polinizador
em áreas com diferentes graus de antropização. Além disso, sugere-se que a nossa hipótese
de que a ampliação do fluxo polínico entre plantas possa ser mediada por interações
agonísticas entre formigas e polinizadores seja testada em outros sistemas.
Finalmente, estudos comparativos sobre as interações formiga-polinizador
utilizando-se outras plantas mirmecófilas são indicados para avaliar a frequência e a
magnitude dos efeitos dessas interações no sucesso reprodutivo das plantas. Nesse caso,
muitas das Mimosoideae são bem indicadas, uma vez que suas flores são generalistas,
comumente visitadas por um amplo espectro de animais e, por apresentarem nectários
extra-florais, são também comumente associadas com formigas.
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