Noa Magalhães - Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de

Transcrição

Noa Magalhães
PADRÃO DE HERBIVORIA FOLIAR DE Acentroptera pulchella
Guérin-Méneville (Chrysomelidae) SOBRE BROMÉLIAS
CULTIVADAS NO ARBORETO DO INSTITUTO DE
PESQUISASJARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO
JBRJ/ENBT
2006
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
CULTIVADAS NO ARBORETO DO INSTITUTO DE PESQUISAS
JARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO
Noa Magalhães
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Botânica
Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim
Botânico do Rio de Janeiro
Orientador: André Mantovani
Rio de Janeiro
2006
CULTIVADAS NO ARBORETO DO INSTITUTO DE PESQUISAS
JARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO
Noa Magalhães
Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica
Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro – JBRJ,
como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre .
Aprovada por:
Dr. André Mantovani (Orientador)
_________________________
Dra. Margarete de Macedo Monteiro
_________________________
Dr. Leandro Freitas
_________________________
Em 22-03-2006
JBRJ/ENBT
2006
ii
FICHA CATALOGRÁFICA
Magalhães, Noa.
M190p
Padrão de herbivoria foliar de Acentroptera pulchella GuerrinMeneville (Chrysomelidae) sobre bromélias cultivadas no arboreto do
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro/ Noa
Magalhães. – Rio de Janeiro, 2006.
xv, 90 f. : il. ; 28 cm.
Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do
Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2006.
Orientador: André Mantovani.
Banca examinadora: Margarete Monteiro Macedo, Leandro Freitas.
Bibliografia.
1. Bromeliaceae 2. Acentroptera pulchella. 3. Herbivoria 4.
Chrysomelidae. 5. Rio de Janeiro (Estado). I. Título. II. Escola Nacional de
Botânica Tropical. III. Jardim Botânico do Rio de Janeiro.
CDD 632.9098153
iii
“...cantei o namu myohó rengue kyó..
Ohmnamashivaya...”
“Mano!
Tu és meu guru,
Meu mestre zen Tupiniquim
Serei seu fã
Pra sempre um admirador
Quem me dera poder cantar
Um dia assim...”
(T.G.)
Dedico este trabalho ao Tonho Gebara.
Alguém especial que me ensinou
o amor
ao trabalho
iv
AGRADECIMENTOS
Incrível como esses dois anos passaram rápido! Mais incrível ainda é o número de
pessoas que estiveram sempre prontas a me ajudar nesta jornada. Este é um momento
muito prazeroso e fico muito feliz ao lembrar dos que nunca me negaram ajuda.
Gostaria de agradecer a Deus e o mundo, de citar todos os nomes, no entanto em alguns
momentos é necessário fazer generalizações. Espero ter lembrado de todos...
A André Mantovani agradeço não só pela orientação, mas pela paciência, pelo
entusiasmo, pelas conversas que sempre trazem um desafio e por ter me ensinado que
cada trabalho científico é como um importante tijolo na construção do conhecimento.
Ao professor Ricardo Vieira que com seu entusiasmo e sua paixão pelas plantas me
mostrou como a botânica pode “mover o coração”. Isso é para mim e certamente para
todos que convivem com ele, uma fonte de inspiração.
A Ana Joffily, Danielle Freire, Rodrigo Leo, Leonora Cardin e Natasha, do
laboratório de Anatomia Vegetal da Universidade Federal do Rio de Janeiro, que
mesmo depois da minha partida sempre me acolheram com muito carinho. Sinto
saudades das conversas intermináveis e das resoluções sempre em grupo.
A Maria Lúcia França Teixeira que observou o inseto pela primeira vez na coleção
de bromélias e é uma das grandes responsáveis pelas primeiras idéias deste trabalho.
Ao professor Dr. Jean Valetin pelos valiosos ensinamentos estatísticos e pelo apoio
logístico no curso feito em São Paulo.
A professora Dra. Márcia Creed pelos incansáveis esclarecimentos estatísticos. Com
muita paciência estes dois professores me fizeram tomar gosto por esta área da ciência.
A Dra Margarete Macedo pelas indicações bibliográficas, por me confiar seus livros
e por estar sempre pronta a dar orientações sobre os crisomelídeos.
A Dra. Gilda Leitão por ter dedicado seu precioso tempo me ensinando um pouco
sobre fitoquímica e por ter me ajudado a fazer as quantificações dos compostos
fenólicos das bromélias, além de ter me cedido o material necessário e espaço em seu
laboratório de fitoquímica no Núcleo de Pesquisas de Produtos Naturais/NPPN da
Universidade Federal do Rio de Janeiro. Aos seus estagiários pelas dicas e
companheirismo no laboratório
v
Ao Dr. Charles Staines que identificou o inseto herbívoro Acentroptera pulchella.
Ao Bruno Rezende pela amizade, pelos passeios pelo Jardim Botânico e por ter
identificado as bromélias do capítulo cinco e por estar sempre pronto a ajudar.
Ao Laboratório de sementes por ter me cedido prontamente a balança de precisão,
essencial para a realização do trabalho.
A Dra. Vera da Biblioteca do Museu Nacional/UFRJ por ter sido tão eficiente e me
ajudado com bibliografias importantíssimas.
A Dra. Rafaela Forzza pelas conversas acerca das bromélias e suas bibliografias. A
Dra. Cecília Gonçalves e a Dr a. Karen de Toni, pelo apoio e ajuda principalmente nas
questões computacionais. Enfim, a todos os pesquisadores e professores do Instituto de
Pesquisas do JBRJ que de alguma forma participaram da minha formação acadêmica
nestes dois anos.
A Elaine, Rogério, Paulo Rogério, Thaís, Maíra, Arno, enfim, todos do laboratório
de Botânica estrutural do JBRJ muito obrigada pelo apoio.
A Katinha pela boa vontade e a Dona Lígia com seu alto astral e curiosidade.
A Márcia Debmy e Abílio por tantas vezes terem me ajudado com tão boa vontade
com questões burocráticas ou não.
A Adriana e a todos os funcionários da ENBT/JBRJ pela eficiência e simpatia.
Escola Nacional de Botânica Tropical/ENBT e ao Instituto de Pesquisas Jardim
Botânico do Rio de Janeiro, em especial ao programa Zona Costeira, do qual faço parte
pelo apoio e pelas ótimas instalações e infra-estrutura que tornaram a realização deste
trabalho mais prazerosa.
A FAPERJ pela bolsa de Mestrado concedida.
A companheiros de Mestrado e Doutorado Camila, Suzana, Alex, Pedrinho, João,
Juan, Rubem, Juliana, Marcelinho, Margeli, Berê, enfim um grande abraço a todos
amigos que alegraram o dia-a-dia na Escola Nacional de Botânica Trpical, na Dipeq e
no Bolinha, é claro.
vi
As minhas companheiras Fernanda Magalhães e Dani Batista. A primeira, minha
irmã que se tornou uma grande amiga e a segunda, minha grande amiga que se tornou
uma irmã. Obrigada por todos estes anos de convivência e por me aturarem até nos
momentos mais tensos.
Ao casal mais incrível e adorável que conheço: Tati e Mihay. A ela agradeço pela
amizade carinhosa e sincera de muitos anos e ao casal agradeço pelas gargalhadas e
pelo apoio nestes dois últimos anos.
A legião dos grandes amigos (e agora, quem vem primeiro...escolhi então a ordem
alfabética): Aline Aguiar, Andréa, Dani “vizinha”, Jake, Maria Cláudia, Rodrigo
Soldado, Serginho, Tereza, entre tantos outros indispensáveis e que fazem a minha vida
mais leve e alegre. Entre eles estão também Gabriela Neves e Dulce Mantuano que
agradeço pelas inúmeras discussões que sem dúvida enriqueceram este trabalho.
Ao Érico Demari pela amizade, conversas e dicas sempre pertinentes e pela
excelente hospedagem em São Paulo.
A equipe do Espaço & Vida, em especial ao Kaíque pelos trabalhos de campo e
aulas tão construtivas e divertidas.
A toda minha família e seus agregados, por serem meu porto seguro e por me
proporcionarem tantos momentos de felicidade. A Gláucia, Bisneto, Kiko, Milena, Morena,
Yasmin, Bruno e Glauce. Obrigada por me acolherem tão bem nessa família linda.
Um agradecimento especial a minha mãe, Valéria, pelo amor incondicional, pelas
palavras de carinho e sabedoria, por todos os momentos de alegria que vivemos juntas.
Obrigada mãe por sempre ter acreditado (e investido) nos meus sonhos.
A minha querida avó pela doçura e pelo simples fato de ser avó e a minha tia
Simone pelo carinho e amizade.
E sobretudo...
Ao Lucas pelo “amor em paz”, pelo alto astral, companheirismo, apoio e paciência.
Por estar sempre ao meu lado disposto a ajudar e a me fazer sorrir. Você certamente me
faz uma pessoa melhor.
vii
SUMÁRIO
ÍNDICE DE FIGURAS...........................................................................................................xi
ÍNDICE DE TABELAS ........................................................................................................xv
RESUMO..........................................................................................................................xvi
ABSTRACT .....................................................................................................................xvii
CAPÍTULO 1........................................................................................................................1
1 INTRODUÇÃO GERAL ....................................................................................................1
1.1 A FAMÍLIA BROMELIACEAE..................................................................................1
1.2 HERBIVORIA NA FAMÍLIA BROMELIACEAE............................................................5
1.3 A QUALIDADE DA PLANTA HOSPEDEIRA .............................................................7
1.4 AS CARACTERÍSTICAS DEFENSIVAS CONTRA A HERBIVORIA.................................8
1.4.1 DEFESAS QUÍMICAS ...............................................................................9
1.4.2 DEFESAS FÍSICAS .................................................................................11
1.4.3 DEFESAS ECOLÓGICAS.........................................................................11
1.5 O CASO EM ESTUDO ............................................................................................14
1.6 OS OBJETIVOS DO TRABALHO...............................................................................16
1.7 ÁREA DE ESTUDO.................................................................................................17
1.8 AS ESPÉCIES ESTUDADAS .....................................................................................19
CAPÍTULO 2............................................................................................................................22
2. PRIMEIRA
CITAÇÃO DE PLANTA HOSPEDEIRA E DO HÁBITO ALIMENTAR DO BESOURO
Acentroptera
pulchella GUERRIN-MENEVILLE (CHRYSOMELIDAE, HISPINAE)......................22
2.1 INTRODUÇÃO....................................................................................................................21
2.2 MATERIAIS & MÉTODOS..................................................................................................22
2.3 RESULTADOS....................................................................................................................22
2.4 DISCUSSÃO .......................................................................................................................22
2.5 REFERÊNCIAS...................................................................................................................24
CAPÍTULO 3 ...........................................................................................................................27
viii
3. INTERAÇÃO
ENTRE CARACTERÍSTICAS QUÍMICAS, FÍSICAS E ECOLÓGICAS DE
(BAKER ) L.B. SMITH. (BROMELIACEAE)
Aechmea blanchetiana
NA DEFESA CONTRA A HERBIVORIA DE
Acentroptera
pulchella GUERRIN-MENEVILLE (CHRYSOMELIDAE).......................................27
3.1 INTRODUÇÃO....................................................................................................................27
3.2 MATERIAIS & MÉTODOS................................................................................................. 28
3.2.1 QUANTIFICAÇÃO DAS ÀREAS HERBIVORADAS ...................................................29
3.2.2 ANÁLISE DAS DEFESAS FÍSICAS.........................................................................29
3.2.2.1 DUREZA..............................................................................................29
3.2.2.2 ANATOMIA.........................................................................................29
3.2.3 ANÁLISES DAS DEFESAS QUÍMICAS...................................................................30
3.2.3.1 TEOR DE NITROGÊNIO........................................................................30
3.2.3.2 TANINOS CONDENSADOS E FENÓIS TOTAIS........................................30
3.2.4 ANÁLISES DA DEFESAS ECOLÔGICAS – SUCULÊNCIA........................................32
3.2.5 ANÁLISES ESTATÍSTICAS...................................................................................32
3.3 RESULTADOS....................................................................................................................32
3.3.1 QUANTIFICAÇÃO DAS ÀREAS HERBIVORADAS ...................................................32
3.3.2DEFESAS FÍSICAS...............................................................................................33
3.3.2.1 DUREZA..............................................................................................33
3.3.2.2 ANATOMIA.........................................................................................33
3.3.3 DEFESAS QUÍMICAS...........................................................................................33
3.3.3.1 NITROGÈNIO.......................................................................................33
3.3.3.2 TANINOS CONDENSADOS....................................................................33
3.3.3.3 FENÓIS TOTAIS...................................................................................38
3.3.4 DEFESA ECOLÓGICA - SUCULÊNCIA..................................................................38
3.3.5 A INTENSIDADE DE HERBIVORIA EM PORÇÕES MEDIANAS DISTAIS ..................38
3.4 DISCUSSÃO .......................................................................................................................44
3.5 CONCLUSÃO.....................................................................................................................45
CAPÍTULO 4..................................................................................................................................48
ix
4. COMPARAÇÃO
BROMELIACEAE
INTER-ESPECÍFICA
CONTRA
A
ENTRE
AS
HERBIVORIA
CARACTERÍSTICAS
DE
DEFENSIVAS
Acentroptera
DE
pulchella
DUAS
ESPÉCIES
DE
Guerrin-Meneville
(CHRYSOMELIDAE)..............................................................................................................48
4.1 INTRODUÇÃO...................................................................................................................48
4.2 MATERIAIS & MÉTODOS................................................................................................. 49
4.2.1 ANÁLISE DA DEFESAS FÍSICAS ..........................................................................51
4.2.1.1 ANATOMIA.........................................................................................51
4.2.1.2 DENSIDADE DA LÂMINA FOLIAR.........................................................51
4.2.1.3 DUREZA..............................................................................................53
4.2.2 ANÁLISES DAS DEFESAS QUÍMICAS...................................................................52
4.2.2.1 TEOR DE NITROGÊNIO........................................................................52
4.2.2.2 TANINOS CONDENSADOS E FENÓIS TOTAIS........................................52
4.2.3 ANÁLISES DA DEFESAS ECOLÓGICAS –SUCULÊNCIA.........................................53
4.2.4 ANÁLISES ESTATÍSTICAS...................................................................................53
4.3 RESULTADOS....................................................................................................................53
4.3.1 DEFESAS FÍSICAS...............................................................................................53
4.3.1.1 ANATOMIA.........................................................................................53
4.3.1.4 DENSIDADE DA LÂMINA FOLIAR........................................................54
4.3.1.5 DUREZA RELATIVA.............................................................................54
4.3.2 DEFESAS QUÍMICAS...........................................................................................54
4.3.2.1 TEOR DE NITROGÈNIO........................................................................54
4.3.2.2 TANINO CONDENSADO.......................................................................58
4.3.2.3 FENÓIS TOTAIS...................................................................................58
4.3.3 DEFESA ECOLÓGICA - SUCULÊNCIA..................................................................58
4.4 DISCUSSÃO .......................................................................................................................58
4.5 CONCLUSÃO.....................................................................................................................62
CAPÍTULO 5..................................................................................................................................63
x
5 ESPÉCIES
DA
POTENCIAIS
FAMÍLIA BROMELIACEAE CULTIVADAS
HOSPEDEIRAS
DE
NO
JARDIM BOTÂNICO
Acentroptera
pulchella
DO
RIO
DE
GUERRIN
JANEIRO
COMO
MENEVILE
(CHRYSOMELIDAE)................................................................................................................63
5.1 INTRODUÇÃO..........................................................................................................................63
5.1.1 O CASO EM ESTUDO......................................................................................................64
5.2 MATERIAIS & MÉTODOS........................................................................................................65
5.3 RESULTADOS..........................................................................................................................66
6 CONCLUSÕES GERAIS .............................................................................................................72
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................................73
xi
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1: Espécies das três sub-famílias de Bromeliaceae: A) Aechmea blanchetiana
(Graham) L. B. Smith (Bromelioideae); B) Pitcairnia poortimanii Andre (Pitcairneoideae);
Tillandsia bella T. Sthrel (Tillandsioideae)...........................................................................2
Figura 2: Neoregelia cruenta (Graham) LB Smith (Bromelioideae): note tanque formado
por suas folhas de bainha expandida dispostas em roseta.......................................................4
Figura 3: A) Casal de Acentroptera pulchella atacando a face adaxial da lâmina foliar de
uma bromélia. A fêmea é o indivíduo que está forrageando. fr) Ferida recente; fc) Ferida
cicatrizada, note a coloração vermelha em seu entorno; fz) Fezes do inseto. B) Neoregelia
cruenta atacada pelo herbívoro. Note como a porção distal da folha está mais atacada que a
basal. C) Quesnelia quesneliana (Brongniart) LB Smith sem nenhum sinal de ataque de A.
pulchella. ..............................................................................................................................15
Figura 4: A) Mapa do Brasil, situando o estado do Rio de Janeiro; B) Mapa do estado do
Rio de Janeiro, situando a cidade do Rio de Janeiro; C) Mapa da cidade, situando o bairro
Jardim Botânico; D) Mapa do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro. O
detalhe destaca a área de estudo, o Bromeliário. ..................................................................17
Figura 5: A) Estufa principal Roberto Burle Marx; B) Estufa Dimitri Sucre; C-E) Canteiros
de cultivo em monocultura de espécies de bromélias em área denominada como
“morrote” ..................................................................................................................................
.............18
Figura 6: Canteiros de cultivo das duas espécies estudadas. a) A. blanchetiana, b) Q.
quesneliana. Note proximidade entre os cateiros.................................................................20
Figura 7: A-B) Rametes de A. blanchetiana atacadas pelo inseto. C) Q. quesneliana sem
nenhum sinal de ataque do herbívoro. Note como a primeira espécie é intensamente atacada
xii
pelo herbívoro, enquanto a segunda, cultivada no canteiro ao lado não apresenta nenhuma
ferida.....................................................................................................................................21
Figura 8: Rametes de A. blanchetiana com indicações de folhas jovens (j), medianas (m) e
adultas (a). O tracejado indica a região onde as folhas foram divididas em metades basal e
distal. B) Detalhe das folhas jovens, medianas e adultas. C) Porções distais com escalas.
Imagens contrastadas em preto e branco utilizadas na medição da área herbivorada pelo
programa de computador Scion Image. D) Penetrômetro construído no laboratório de
Botânica Estrutural para a medição de dureza foliar.............................................................33
Figura 9: Herbivoria e defesa física em A. blanchetiana: A) Área herbivorada e B) Dureza.
Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5)...............35
Figura 10: Anatomia foliar de A. blanchetiana em diferentes porções da folha. Corte
transversal do mesofilo: A) jovem basal (JB); B) jovem distal (JD); C) mediana basal
(MB); D) mediana distal (MD) E) adulta basal (AB) e F) adulta distal (AD). Todas as
escalas são de 100 μm ..........................................................................................................36
Figura 11: Anatomia foliar de A. blanchetiana. A) espessura da lâmina foliar e B) espessura
da epiderme+hipoderme na face adaxial. Dados são média±desvio padrão para cada uma
das seis porções de folhas (n=5)............................................................................................37
Figura 12: Anatomia foliar de A. blanchetiana e análise discriminante. A) Área do mesofilo
ocupada por fibras. Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de
folhas (n=5). B) Análise Discriminante Multivariada entre as áreas herbivoradas, a dureza e
as características anatômicas. Note que existe uma tendência da área herbivorada estar
correlacionada negativamente com as fibras, com a dureza e com a espessura da epiderme e
de estar correlacionada positivamente com a espessura da lâmina foliar.............................38
Figura 13: Defesas químicas em A. blanchetiana. A) nitrogênio e B) fenóis totais. Dados
são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5)..........................41
xiii
Figura 14: Suculência foliar e análise discriminante em A. blanchetiana. A) Suculência
foliar. Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5). B)
Análise Discriminante Multivariada entre as áreas herbivoradas, a dureza, nitrogênio e
fenóis totais. Note que existe uma tendência da área herbivorada estar correlacionada
negativamente com a dureza e com suculência e de estar correlacionada positivamente com
o nitrogênio e com os fenóis totais........................................................................................42
Figura 15: Gráficos de regressão linear entre as áreas herbivoradas das porções medianas
distais (MD) e as características defensivas. A) Dureza e B) Nitrogênio (n=30).................43
Figura 16: Gráficos de regressão linear entre as áreas herbivoradas das porções medianas
distais (MD) e as suas características defensivas. A) Fósforo e B) Suculência. (n=30).......44
Fig 17. Anatomia foliar de A. blanchetiana e Q. quesneliana. Corte transversal do mesofilo:
A) Lâmina foliar de A. blanchetiana na porção mediana basal (MB). B) Lâmina foliar de
Q. quesneliana na porção mediana basal (MB); C) Epiderme+hipoderme mecânica na face
adaxial de A. blanchetiana (e=epiderme; h=hipoderme mecânica); D) Epiderme+hipoderme
mecânica na face adaxial de Q. quesneliana (e=epiderme; h=hipoderme mecânica). E)
Mesofilo evidenciando feixe de fibras em A. blanchetiana na porção adulta distal (AD)
(ff=feixes de fibras). F) Mesofilo evidenciando feixe de fibras em Q. quesneliana na porção
adulta distal (ff=feixes de fibras)..........................................................................................57
Figura 18: Comparações via análise fatorial entre as características defensivas anatômicas
de A. blanchetiana e Q. quesneliana. A) Espessura da epiderme+hipoderme mecânica na
face adaxial entre espécies. B) Espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial
entre as porções das espécies. C) Porcentagem de fibras entre espécies. D) Porcentagem de
Fibras entre as porções das espécies. Dados são média±desvio padrão para cada uma das
seis porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,01., ***P< ,001)......................................58
xiv
Figura 19: Comparações via análise fatorial entre as características defensivas físicas de A.
blanchetiana e Q. quesneliana. A) Espessura da Lâmina Foliar entre espécies. B) Espessura
da Lâmina Foliar entre as porções das espécies. C) Densidade da Lâmina Foliar entre
espécies. D) Densidade da Lâmina Foliar entre as porções das espécies. E) Dureza Relativa
entre as espécies. F) Dureza Relativa entre as porções das espécies. Dados são
média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,
01., ***P< ,001)..................................................................................................................59
Figura 20: Comparações via análise fatorial entre as características defensivas químicas e
ecológicas de A. blanchetiana e Q. quesneliana. A) Teor de nitrogênio entre as espécies. B)
Teor de nitrogênio entre as porções das espécies. C) Fenóis totais entre as espécies. D)
Fenóis totais entre as porções das espécies. E) Suculência entre as espécies. F) Suculência
entre as porções das espécies. Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis
porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,01., ***P< ,001).............................................62
Figura 21: Mapa da área dos canteiros de monocultura. Os números dos canteiros podem
ser encontrados na tabela 4 e indicam quais espécies são cultivadas em cada um deles......71
Figura 22: Bromélias hospedeiras do herbívoro A. pulchella cultivadas no Instituto de
Pesqusias Jardim Botânico do Rio de Janeiro. A) Alcantarea glasiouvana. B) Alcantarea
imperialis; C) Aechmea aquilega. Note as feridas características da ação do herbívoro nas
fotos aproximadas.................................................................................................................73
xv
ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1: Estudos feitos acerca das características defensivas contra a herbivoria em
diversas famílias vegetais......................................................................................................13
Tabela 2: Resultados da análise one-way ANOVA para as características defensivas físicas
(dureza, espessura da lâmina foliar, espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face
adaxial e porcentagem de fibras), químicas (nitrogênio e fenóis totais) e ecológicas
(suculência) em diferentes porções das folhas de A. blanchetiana. Valores em vermelho
indicam diferenças significativas..........................................................................................40
Tabela 3: Valores de R2, F e p encontrados nas regressões lineares feitas entre as áreas
herbivoradas das porções das folhas medianas distais e suas características defensivas......40
Tabela 4: Resultados da análise fatorial ANOVA para as características defensivas dureza,
nitrogênio, fenóis totais e suculência das duas espécies e em diferentes porções das folhas
de A. blanchetiana e Q. quesneliana. Os valores de F são representados para efeitos de
média (espécies e porções das folhas). Os níveis de significância estão indicados..............61
Tabela 5: Relação de espécies de bromélias cultivadas em diferentes canteiros da coleção
viva do IP JBRJ.................................................................................................................... 68
Tabela 6: Espécies atacadas pelo herbívoro Acentroptera pulchella e espécies em que o
herbívoro não foi ainda avistado, no entanto apresentam cicatrizes características que
provavelmente são provenientes de sua ação........................................................................69
xvi
RESUMO
As plantas podem apresentar uma grande variedade de características defensivas que
limitam a ação dos insetos herbívoros. A herbivoria em espécies da família
Bromeliaceae é rara nas regiões neotropicais, provavelmente devido a um baixo
conteúdo nutricional e um alto conteúdo de fibras.
Este estudo foi realizado durante o mês de janeiro e fevereiro de 2005 no Instituto
de Pesquisas do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, onde o herbívoro Acentroptera
pulchella Guerrin-Meneville (Chrysomelidae) foi encontrado atacando a folha de
diferentes espécies de bromélias da coleção viva. Aechmea blanchetiana (Becker) L. B.
Smith foi citada aqui como a primeira planta hospedeira de Acentroptera pulchella. O
inseto é do tipo raspador, alimentando-se da folha a partir da epiderme adaxial. A.
pulchella parece ser um especialista, apresentando dois padrões de escolha alimentar: a)
padrão intra-específico - A. pulchella se alimenta preferencialmente das porções distais
das folhas intermediárias do tanque de A. blanchetiana; b) padrão inter-específico –
outras espécies como Quesnelia quesneliana (Brongniart) L.B. Smith, cultivada em um
canteiro próximo de A. blanchetiana não apresentam nenhum sinal de ataque de A.
pulchella. Aparentemente tais padrões de escolha são determinados por características
defensivas
físicas
(dureza,
espessura
da
lâmina
foliar,
espessura
da
epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial e porcentagem de fibras), químicas (teor
de nitrogênio e compostos fenólicos) e ecológicas (suculência) presentes nas folhas
destas espécies. Em A. blanchetiana as diferenças nos valores de dureza e de teor de
nitrogênio parecem ser determinantes na escolha do herbívoro por porções distais de
folhas medianas e adultas, pois estas se apresentam mais moles e mais nutritivas. Já
entre A. blanchetiana e Q. quesneliana os menores valores de “dureza relativa” (dureza/
volume), o menor conteúdo de fibras, a menor espessura de epiderme, assim como os
maiores teores de nitrogênio e de suculência parecem determinar a preferência interespecífica do inseto por A.blanchetiana.
Um levantamento foi feito nas espécies da coleção cultivadas visando
determinar quais dentre estas são atacadas pelo herbívoro. Dentre as 32
espécies determinadas somente oito apresentaram cicatrizes típicas do ataque
xvii
de A.pulchella, sendo que em apenas quatro delas o ataque foi confirmado
pela visualização do inseto em atividade.
ABSTRACT
Variations in the nutritional and defensive characteristics of plants limit herbivory.
Herbivory is rare in Bromeliaceae probably due to its low nutritional and high fibres
contents.
This study investigate herbivory in cultivated bromeliads from the Rio de Janeiro
Botanical Garden. Aechmea blanchetiana (Becker) L. B. Smith is reported as the first
host-plant
of
the
leaf
beetle
Acentroptera
pulchella
Guerrin-Meneville
(Chrysomelidae). This beetle is a scraper and external feeder. Its behavior is apparently
from the specialist type, with two herbivory patterns: a) intraspecific - A. pulchella feed
mainly on the distal part of mid-leaves of A. blanchetiana; b) interespecific – other
species like Quesnelia quesneliana (Brongniart) L.B. Smith, cultivated side by side
with A. blanchetiana, is never attacked. These patterns are probably determined by
physical (toughness, leaf thickness, epidermises+hipodermises thickness and fibre
contents), chemical (nitrogen and fenolic compounds contents) and ecological
(succulence) defensive characteristics. In the intraspecific level on A. blanchetiana
herbivory is determined by variations in leaf toughness and nitrogen contents: distal
parts of mid-leaves are softener and more nutritious than young and older leaves. In the
interespecific comparison between A. blanchetiana and Q. quesneliana the lower values
of “relative toughness”, lower fibre contents, lower epidermis+hipodermis thickness,
and the higher values of leaf nitrogen and succulence probably determine the
interspecific choice of herbivore for A.blanchetiana against Q. quesneliana.
Several bromeliad species are cultivated in the Rio de Janeiro Botanical Garden, with
32 species growing outside greenhouses. Among these outside species, A. pulchella was
found in only four and its characteristic sign of attack (longitudinal marks of scrapping
on leaf adaxial surfaces) was only found in other four species confirming the apparent
high specific choice of this herbivore.
1
Capítulo 1 – Introdução geral
_________________________________________________________________________
1. INTRODUÇÃO GERAL
1.1 A FAMÍLIA BROMELIACEAE: ASPECTO GERAIS
Bromeliaceae representa uma grande e bem definida família de monocotiledôneas
(Benzing 2000) com cerca de 56 gêneros e 3270 espécies (Grant & Zijlstra 1998, Luther
2000). A família apresenta distribuição essencialmente neotropical com a exceção de uma
espécie, Pitcairnia feliciana A. Chev, que ocorre no oeste do continente africano. Ao longo do
continente americano as bromélias se estendem desde o sudeste dos Estados Unidos ao sul do
Chile e Patagônia (Smith 1934, Simith & Downs 1974, 1977, 1979). Aproximadamente 40%
do total das espécies e 80% dos 56 gêneros podem ser encontrados no Brasil colocando o país
entre os mais importantes centros de diversidade da família Bromeliaceae (Leme 1997).
Segundo a classificação de Mez (1935) a família é dividida em três sub-famílias:
Pitcairnoideae, Tillandsioideae e Bromelioideae (Smith & Downs 1974, 1977, 1979).
A) Pitcairnoideae - as espécies desta subfamília são terrestres e saxícolas, com
exceção do gênero Brocchinia, que apresenta tendências epifíticas. Não são formadoras de
tanques. Têm como centro de diversidade o nordeste dos Andes, com extensões ao México e
às Antilhas, ocorrendo também no Planalto das Guianas e na Mata Atlântica do Brasil (Fig.
1B).
B) Bromelioideae – As espécies são predominantemente formadoras de tanques (figura
2) e apresentam tanto hábito terrestre como epifítico (Fig. 1A). O centro de diversidade da
família é a região leste do Brasil.
C) Tillandsioideae - as espécies são predominantemente epífitas, representadas tanto
por formadoras de tanques e como por outras ditas atmosféricas. Esta sub-família apresenta
ampla distribuição, com o gênero Tillandsia ocorrendo desde a Argentina até os Estados
Unidos. O centro de diversidade de Tillandsioideae inclui o norte da América do Sul e a
região caribenha (Fig. 1C).
De uma forma geral a família caracteriza-se por hábitos herbáceo e mais raramente
arbustivo (Deuterocohnia) (Forzza 2001). As folhas possuem filotaxia espiralada,
normalmente rosulada, com bainha foliar dilatada na base, sendo folhas simples, inteiras ou
espinhosas-serradas. As inflorescências podem ser terminais, laterais ou pseudolaterais, com
escapo ou sésseis, simples ou compostas. Flores completas ou algumas vezes unissexuais,
2
_________________________________________________________________________
perianto heteroclamídeo com pétalas livres ou conadas. (Smith & Downs 1974, 1977, 1979;
Benzing 2000).
3
_________________________________________________________________________
Em termos de distribuição, Bromeliaceae representa um grupo extremamente
heterogêneo, ocorrendo em grande variedade de habitats (Martin 1994, Benzing 2000). Tal
fato é devido provavelmente a grande heterogeneidade morfológica, fisiológica e anatômica,
ocorrentes em diferentes formas de vida como terrestres, saxícolas e epífitas, conferindo aos
seus representantes larga capacidade de adaptação. Ressalta-se a capacidade de captar e
acumular água e nutrientes em seus tanques com o auxílio algumas vezes de raízes
interfoliares (Benzing 1990). Outras espécies, principalmente em Bromelioideae e
Tillandsioideae, possuem tricomas foliares peltados que absorvem nutrientes e água via
precipitação atmosférica (Benzing 1976). Assim, bromélias podem ser encontradas desde o
ambiente úmido e sombrio do solo florestal até os ambientes mais extremos como florestas
decíduas, ambientes áridos e desertos. Pittendrigh (1948), em um estudo clássico da família,
propôs uma classificação onde dividiu-a em quatro grupos ecológicos, com base na
funcionalidade das suas raízes e nas suas estratégias nutricionais:
A) solo-raiz - não são plantas formadoras de tanque, obtêm nutrientes e água do solo
através de raízes típicas de plantas terrestres, apresentando-se como terrestres e saxícolas.
B) tanque-raiz – plantas terrestres formadoras de um tanque rudimentar que acumula
água e matéria orgânica. A absorção dos nutrientes nas folhas ocorre através de tricomas
pouco especializados ou por raízes interfoliares voltadas para o interior do tanque.
C) tanque-tricoma - possuem tanque bem desenvolvido onde também ocorre o acúmulo
de matéria-orgânica. A absorção dos nutrientes se dá por tricomas pouco especializados na
base das folhas em Bromelioideae e por tricomas especializados em Tillandsoideae. São
plantas adaptadas ao epifitismo e suas raízes funcionam principalmente para fixação.
D) atmosféricas - não são formadoras de tanque. Possuem tricomas altamente
especializados para a absorção de água e nutrientes por via atmosférica. Apresentam-se
adaptadas ao epifitismo, com suas raízes esclerificadas funcionando prioritariamente para a
fixação.
Considerado um grupo de fascinante beleza e de alto valor ornamental, as bromélias se
tornaram atualmente bastante conhecidas. Além da alta importância paisagística, espécies
como Ananas comosus L. (merr.) (o abacaxi) e Tillandsia streptocarpa Baker (vulgo “gravatá
do ar”) têm, respectivamente, potencial gastronômico e farmacológico (Delaporte et al. 2004).
Outras ainda, como Tillandsia usneoides(L.) L. (vulgo “barba de velho”) são potenciais
4
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indicadoras da qualidade do ar (Dolzmann 1964, Shackelette & Connor 1973), conferindo a
família grande importância ecológica e econômica. A família Bromeliaceae tem sido alvo de
estudos anatômicos (Dolzmann 1964, Braga 1977, Mantovani & Iglesias 2005) fisiológicos
(Nievola & Mercier 1986, Zotz & Heitz 2001), químicos (Shackelette & Connor, 1973,
Chedier & Kaplan 1995), taxonômicos (Smith & Downs 1974, 1977, 1979, Luther 2000),
fitogeográficos (Smith et al. 1986), econômicos e ecológicos (Benzing & Renfrow 1971,
Benzing 2000, Bennett 2000, Mantovani & Iglesias 2002, Mantovani 2002). Entretanto entre
os estudos ecológicos existentes, um aspecto de alta relevância foi pouco estudado, a
herbivoria.
5
_________________________________________________________________________
1.2
HERBIVORIA NA FAMÍLIA BROMELIACEAE
Muitas informações estão disponíveis na literatura sobre relações entre bromélias e
fauna nos estudos desenvolvidos para a família Bromeliaceae (Benzing 2000). Entretanto tais
informações dizem respeito quase sempre às interações positivas. Por exemplo, os tanques
formados em espécies das sub-famílias Tillandsioideae e Bromelioideae (Fig. 2) constituem
verdadeiros microhabitats onde se acumulam água e matéria orgânica (Picado 1913),
fornecendo abrigo e nutrientes para macro e micro-organismos (Lopez 1997, Palacios-Vargas
2002). Essa água e alimento usados também por anfíbios, aves, mamíferos e répteis (van Sluys
& Stotz 1995, Sazima 1995, Benzing 1990, Fontoura 2001) pode resultar também na
polinização e dispersão de sementes (Benzing 2000). Outra forma de interação positiva é o
“ant-garden” (Benzing 1990): formigas arbóreas que vivem entre as raízes de bromélias
epífitas, as defendem contra potenciais herbívoros (Orivel & Dejean 2000).
Já com relação às interações negativas, como a herbivoria por insetos, os dados são
escassos, tanto para bromélias em ambiente natural como para as cultivadas. Uma busca na
literatura relata alguns casos de espécies dos gêneros Guzmania e Vriesea intensamente
atacadas por ortópteras (Benzing 1990). Oriel & Dejean (2000) relatam um caso de herbivoria
na Guiana Francesa exercida sobre Aechmea mertensii Schult. (Bromeliaceae) pela lagarta de
Vettius tertianus L. (Hesperiidae). Citação especial deve ser feita ao ataque de Metamasium
callizoona Vaurie (Coleoptera; Curculionidae) sobre diferentes cultivos de espécies dos
gêneros Aechmea, Tillandsia e Catopsis (Benzing 2000). Este inseto, originário do México,
tem ação letal por consumo do meristema apical do rizoma. O impacto de sua ação de
herbivoria pode atingir níveis alarmantes em áreas de cultivo de bromélias, o que o fez ser
conhecido como “the evil weevil” (“o besouro do demônio”) pelos cultivadores da Flórida,
EUA (Frank, 1999, Frank & Thomas, 2000).
Nenhum dos trabalhos acima realizou um acompanhamento prolongado do processo de
herbivoria, capaz de determinar o real impacto, em nível individual e populacional, da ação de
herbívoros. Lowman et al. (1996, 1999) reportam o que é aparentemente a primeira ocorrência
significativa de herbivoria em uma população da epífita Aechmea nallyi Smith L.B.
(Bromeliaceae). Os autores relatam que de 1995 para 1997 o nível de herbivoria foliar média
por indivíduo variou entre 9% e 14%, chegando em algumas folhas a 25%. Schmidt & Zotz
6
_________________________________________________________________________
(2000) fizeram um estudo detalhado monitorando durante três anos a herbivoria da epífita
Vriesea sanguinolenta Cogn. & Marchal (Bromeliaceae) atacada pela larva de Napae
euchrilla (Riodinidae, Lepidoptera). As médias anuais de área foliar consumida variaram entre
4,1% e 61%. Tanto para Lowman et al. (1996, 1999) quanto para Schmidt & Zotz (2000) a
ação de herbivoria dos insetos é morfologicamente semelhante: uma das epidermes da lâmina
foliar e o mesofilo são atacados, deixando intactos a epiderme oposta e duas a três camadas do
mesofilo adjacente. Por vezes esta ação pode atravessar completamente a folha. Enquanto
Lowman et al. (1996, 1999) não encontram o herbívoro, Schmidt & Zotz (2000) relataram a
ação do inseto no estágio de larva e não no adulto.
Segundo Benzing (1990) a herbivoria em epífitas, entre elas as bromélias, é rara nas
regiões neotropicais. A escassez de recursos à pesquisa em países tropicais, onde ocorrem os
maiores centros de diversidade da família, seria um fator limitante para a existência de estudos
acerca da herbivoria no grupo. Lowman et al. (1996 e 1999) defende a idéia de que a falta de
informações se deve também à dificuldade de acesso às bromélias que vivem na copa das
árvores. Ainda, segundo a literatura disponível, as bromélias parecem ser notavelmente
imunes à ação de inimigos naturais (Benzing 1990). Em um estudo na floresta Montana do
México que quantificou a herbivoria em pteridófitas, orquídeas e bromélias epífitas, os
menores índices de dano foliar foram realmente encontrados para as espécies de bromélias
(Winkler et al. 2005). Provavelmente, a dificuldade na mastigação de suas folhas duras; a
difícil digestão do alto conteúdo de fibras esclerificadas (Burgess et al. 1998), assim como a
possível existência de um baixo conteúdo de nutrientes essenciais (Bernays & Barbehenn,
1987) façam com que as bromélias sejam nutricionalmente menos interessantes para os
herbívoros (Lowman et al.1996, Wilkler et al. 2005).
Bromeliaceae tem sido pouco estudado nos aspectos químicos, nutricionais e
estruturais principalmente quando se refere à importância destas características para a
herbivoria. O conhecimento acerca da qualidade das plantas é essencial para se entender os
padrões de herbivoria de determinados grupos de insetos (Sá & Macedo 1996). Portanto,
estudos sobre as características químicas e estruturais desta importante família de
angiospermas são de grande relevância para a ciência e para a economia.
7
_________________________________________________________________________
1.3 A QUALIDADE DA PLANTA HOSPEDEIRA PARA O INSETO HERBÍVORO
A qualidade nutricional dos diferentes vegetais varia conforme a composição química e
estrutural de seus tecidos (Kimmerer & Potter 1987, Muller & Riederer 2005) e é fator
determinante para a escolha das plantas hospedeiras pelos herbívoros (Mattson 1980, Sá &
Macedo 1996). Para entender os padrões de herbivoria, estudos têm sido realizados acerca das
características fitoquímicas (Slansky 1992, Ayres 1997, Castro et al. 2004), morfológicas
(Bruce 1988, Sands & Bracantini 1991, Scheir et al. 1997) e do conteúdo nutricional das
plantas (Mattson 1980, Dudt & Shure 1994),
As plantas possuem em seus tecidos diversos componentes nutricionais de vital
importância para os insetos herbívoros como aminoácidos, carboidratos, lipídeos, fósforo,
proteínas, entre outros (Mattson 1980; Bernays & Chapman 1994). No entanto, alguns
pesquisadores defendem a idéia de que entre estes o nitrogênio é o componente nutricional
determinante na escolha do alimento pelo herbívoro(Mattson 1980, Raupp 1985). As
proteínas, sintetizadas a partir do nitrogênio, são importantes constituintes do corpo do inseto
pois atuam de forma essencial na reprodução, desenvolvimento e crescimento destes
organismos (Mattson 1980, Wheeler & Center 1996, 2001). O conteúdo de nitrogênio na
planta varia não só conforme as condições edáficas, mas também de uma espécie para outra, e
entre as partes de uma mesma planta (Risebrow & Dixon 1986, Bernays & Chapman 1994,
Mantovani & Iglesias 2002). Em algumas espécies vegetais também ocorrem variações
sazonais do conteúdo de nitrogênio (Hsaio 1988) que parecem influenciar o aparecimento de
populações de insetos em certas estações do ano (Medeiros & Vasconcellos-Neto 1994). Entre
os diferentes tecidos de uma planta o conteúdo de nitrogênio pode variar de 0.03% a 7.0% de
massa seca, com as maiores concentrações (de 3 a 7%) ocorrendo em tecidos jovens, nos
tecidos em crescimento ou nos de estocagem (Mattson 1980). Esses tecidos necessitam de
maiores concentrações de nitrogênio para a rápida síntese de proteínas durante o processo de
crescimento (Mattson 1980), fato que parece explicar porque nas folhas o conteúdo de
nitrogênio pode variar entre as idades (Feeny 1970, Mattson 1980, Coley 1987, Coley &
Barone 1996, Kouki & Manetas 2001). As folhas normalmente constituem uma grande parte
da biomassa da planta, e depois das partes reprodutivas, são as mais atraentes aos herbívoros
em termos nutricionais (Bernays & Chapman 1994). O teor de nitrogênio encontrado nas
8
_________________________________________________________________________
folhas de espécies de bromélias são baixos quando comparados com o de outras famílias de
angiospermas. A porcentagem deste nutriente em bromélias pode variar de 0,3% em bromélias
atmosféricas até 1,3% em bromélias terrestres (Manavolta 1981, Kanashiro 2005), entretanto
em outras famílias estes valores podem superar 3% (Mattson 1980).
Outro importante componente foliar vem sendo citado juntamente com o nitrogênio
como determinante na escolha do alimento pelo herbívoro: a água (Scriber 1977, Coley e
Barone, 1996). Trabalhos mostram que o menor conteúdo de água e de nitrogênio em folhas
maduras reduz significantemente o crescimento enquanto outros mostram que as folhas mais
atacadas por herbívoros apresentam maior conteúdo de água (Scriber 1977, Fenny 1992).
Evidencia-se assim que a atividade do inseto sobre a planta hospedeira está altamente
relacionada com o tipo de tecido vegetal e seu estágio de desenvolvimento e respectivos
conteúdos nutricionais e de água. Em conjunto com estas, outras características denominadas
como defensivas compõe a qualidade da planta e influenciam os padrões de distribuição de
uma comunidade ou de uma população de insetos no tempo e no espaço (Onuff et al. 1977,
Raupp 1985).
1.4 AS CARACTERÍSTICAS DEFENSIVAS CONTRA A HERBIVORIA
A herbivoria por insetos em comunidades naturais de plantas vasculares pode atingir
altos índices de impacto, chegando em alguns casos até 100% da área foliar destruída (Feeny
1970, Schmidt & Zotz 2000). Tais índices podem reduzir o crescimento, reprodução e
estabelecimento das plantas (Coley 1983). As plantas podem apresentar diversas
características defensivas que minimizam a ação negativa dos insetos (Feeny 1970, Coley
1987, 1993, Coley & Barone 1996). Muitas vezes o investimento nestas características podem
ser custosos para a planta (Sagers & Coley 1995), pois a energia e os nutrientes diretamente
envolvidos na síntese de defesas não estarão disponíveis para o crescimento e reprodução
(Abrahamson & Caswell 1982, Mantovani 2002). Em seus estudos, Coley (1983, 1986)
conclui que existe uma correlação negativa entre taxa de crescimento e as defesas antiherbivoria. Espécies com maiores níveis de defesas teriam crescimento mais lento e vida mais
longa (Slansky 1992). O crescimento da planta também está relacionado com a
disponibilidade de recursos. Assim, espécies que crescem em ambientes pobres apresentam
9
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taxas de crescimentos menores, desenvolvendo maiores níveis de defesas. Por outro lado,
espécies adaptadas a ambientes ricos em nutrientes, de uma forma geral, têm maiores taxas de
crescimento e menores taxas de defesas (Coley, 1983, 1987). Assim, a perda de tecido por
herbivoria parece ser compensada com o crescimento rápido (Coley et al 1985, Coley 1987).
Tais teorias sugerem então que a qualidade da planta poderia estar relacionada também com a
sua forma de vida (plantas epífitas, por exemplo, a priori têm menor disponibilidade de
recursos) e respectivas taxas de crescimento.
As características defensivas correntemente estudadas e consideradas como as mais
importantes e determinantes na proteção das plantas são classificadas por alguns autores como
defesas químicas (Coley 1986, Forkner et al. 2004) e físicas (Kimmerer & Potter 1987,
Lowman & Box 1983, Bergvinson 1994), enquanto outras defesas podem ser classificadas
como ecológicas (Fit 2000, Díaz & Cabido 2001).
1.4.1 DEFESAS QUÍMICAS
As defesas químicas podem ser divididas em componentes nutricionais e não
nutricionais (Slansky 1992). Como já tratado anteriormente, um dos componentes nutricionais
mais importantes para a sobrevivência dos insetos é o nitrogênio (Wheeler & Center 1996) e
este componente se enquadra também entre as defesas químicas, pois a baixa quantidade deste
elemento nos diferentes tecidos das plantas é considerada como uma estratégia de defesa
(Feeny 1970, 1992; Mattson 1980, Bernays & Chapman 1994, Coley & Barone 1996).
Componentes não nutricionais citados como defesas contra a herbivoria são
substâncias tóxicas e repelentes (Slansky 1992). Denominadas como metabólitos secundários,
tais substâncias são produzidas a partir de alguns metabólitos primários (substâncias essenciais
para o metabolismo dos organismos como os aminoácidos, ácidos graxos, nucleotídeos, entre
outros) em diferentes estágios de desenvolvimento, na defesas contra outros organismos, em
períodos de estresse, e em resposta a outros fatores ambientais (Castro et al. 2004). Apesar de
existirem centenas ou até milhares de classes de compostos secundários que atuam como
repelentes aos insetos (Bernays & Chapman 1994), os compostos fenólicos, denominados
também como fenóis totais ou simplesmente fenóis, estão entre as mais difundidas e estudadas
classes de compostos secundários (Castro et al. 2004). O termo fenólico é usado para definir
10
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substâncias que possuem pelo menos um anel aromático com uma ou mais hidroxilas (OH)
ligadas a um anel aromático. As substâncias que têm alguns ou muitos anéis são denominadas
como polifenóis e apresentam alto peso molecular (Waterman & Mole 1994, Castro et al.
2004). Existem diversas classes de fenóis e estes são de grande importância na vida das
plantas, como por exemplo as antocianinas, que dão pigmentação às flores, ou a lignina que é
um importante componente estrutural. Fenóis com baixo peso molecular podem ser
produzidos no entorno da ferida após o ataque do herbívoro para evitar a invasão e lesão por
outros microorganismos (Mantovani et al. 2005). No entanto, entre os compostos fenólicos, os
taninos além de atuarem na ciclagem de nutrientes atuam também na defesa contra herbívoros
e outros patógenos (Bernays & Chapman 1994).
Os taninos são muito comuns no reino vegetal especialmente entre as angiospermas
(Bernays & Chapman 1994). São os agentes defensores mais citados na literatura (Feeny,
1970, Sagers & Coley 1995, Ayres 1997) e são divididos em taninos hidrolisáveis e
condensados. A ação dos mesmos se dá por duas vias: a) tornando o alimento pouco atraente à
mastigação com suas características adstringentes, b) através da capacidade que os taninos têm
de se ligar às proteínas muitas vezes de forma irreversível, precipitando-as, o que pode afetar a
digestibilidade do alimento e tornar o nitrogênio indisponível para absorção (Feeny, 1970,
Harbone 1982, Kouki & Manetas, 2001), c) a ação tóxica do tanino na fase da digestão pode
se dar também pelas lesões causadas nas membranas da garganta e ceco (Bernays 1981). No
entanto, a toxidez de uma espécie vegetal depende também da espécie do inseto que a
consome (Harbone 1982). De forma interessante, algumas espécies de insetos herbívoros
podem ser fagoestimulados pelos taninos, por isso podemos dizer que na maioria dos casos
eles são deletérios, mas em alguns podem ser benéficos (Bernays & Chapman 1994). Chedier
(1995) cita a tendência de diminuição dos teores de taninos condensados e o aumento dos
teores de fenóis totais ao longo do ano, com os menores teores de taninos condensados
ocorrendo entre os meses de março a maio (Chedier 1995).
11
_________________________________________________________________________
1.4.2 DEFESAS FÍSICAS
As características físicas ou estruturais das folhas podem proporcionar resistência
mecânica à mastigação. As folhas ficam menos atraentes aos herbívoros e a sua ação sobre
elas diminui. Esta resistência é a forma de defesa física denominada dureza foliar (Feeny
1970, Lowman & Box 1983, Raup 1985, Bergivinson et al. 1994). A dureza foliar pode se dar
pela alta densidade de tricomas, cristais de oxalato de cálcio, esclereídes e fibras (Loveless
1961), dificultando também a digestibilidade da folha (Coley 1987, Finley 1999). O aumento
da dureza foliar pode ocorrer também como resultado da deposição gradual de celulose,
hemiceluloses, pectinas e lignina ao longo do desenvolvimento, aumentando a espessura e a
resistência mecânica conforme a planta vai amadurecendo (Feeny 1970, Medina & Cuevas
1990). Por isso, folhas jovens tendem a ser significativamente mais moles e macias que as
adultas (Bergvinson 1994), já que nas folhas jovens em expansão a dureza poderia atrapalhar
seu crescimento (Aide 1993, Coley & Barone 1996).
Além do fator estágio de desenvolvimento da planta, fatores abióticos como a
incidência luminosa, afetam a composição fitoquímica das paredes das células, estimulando a
síntese de lignina, que por sua vez contribui para a dureza das folhas (Bergvinson, 1994).
1.4.3 DEFESAS ECOLÓGICAS
A maioria dos insetos absorve a água necessária para as suas funções vitais através dos
tecidos vegetais das plantas que comem. Já outros têm a capacidade de bebê-la diretamente em
forma líquida. Logo, a escolha do alimento pelo herbívoro pode estar também relacionada,
com o estado de hidratação do tecido ou parte dele (Bernays & Chapman 1994). O baixo teor
de água em um tecido foliar pode ser classificado como uma defesa ecológica, já que com
pouco conteúdo de água a planta se torna menos atraente para a maioria dos herbívoros
(Scriber 1977, Coley e Barone, 1996). O teor de água é também denominado como suculência
(Mantovani 1999) e varia intensamente entre os diferentes tecidos vegetais.
Em termos ecológicos, a interação das plantas com um terceiro nível trófico (como
predadores ou parasitóisdes), diminui os graus de herbivoria em uma população vegetal
(Lowman et al. 1996). Tais interações ecológicas podem atuar como defesa contra os insetos
12
_________________________________________________________________________
herbívoros. A presença de predadores de insetos em uma comunidade tem impacto na
densidade, na distribuição espacial e na diversidade dos herbívoros, visto que os predadores
dificultam a ação negativa de insetos fitófagos sobre as plantas (Romero & Vasconcelos-Neto,
2004). Assim, insetos predadores de outros insetos herbívoros têm sido usados como
controladores biológicos de pragas de monocultura às vezes com maior eficiência que os
inseticidas (Oriel & Dijean 2000, Hafliger et al. 2005). No caso das bromélias, a diversificada
fauna que vive em associação em seus tanques estabelecem uma interação positiva com o
grupo vegetal, se alimentando dos seus herbívoros (Benzing 1990).
Pode-se perceber, então que cada uma das defesas químicas, físicas e ecológicas é
relevante na ação contra insetos herbívoros. Na natureza, entretanto elas estão atuando em
conjunto, e com diversos outros fatores. Uma busca na literatura mostra que estas parecem ser
as defesas mais importantes. Entretanto na maioria dos estudos realizados elas são trabalhadas
isoladamente. Dentre os diversos trabalhos feitos e citados aqui, muitas famílias botânicas
foram estudadas acerca das suas características defensivas (Tab. 1). Dentre eles no entanto,
aparentemente só dois trabalhos (Burgess 1997, Delaporte et al. 2004) realizaram estudos
sobre as características defensivas na família Bromeliaceae. O primeiro trabalho compara a
dureza foliar de quatro grupos vegetais diferentes sem fazer qualquer correlação com a
herbivoria e o segundo estuda a atividade antimicrobiana de T. streotocarpa.
13
_________________________________________________________________________
Tabela 1: Estudos feitos acerca das características defensivas contra a herbivoria em
diversas famílias vegetais.
Autores e anos
Famílias ou espécies estudadas
Defesas estudadas
dos trabalhos
Burseraceae, Caesalpiniaceae,
Papilionateae, Boraginaceae,
Loveless (1961)
Anacardeaceae, Euphorbiaceae,
Capparidaceae, Ebenaceae, Rhamnaceae,
Física (Conteúdo de fibras)
Celastraceae, Bignoniaceae, Sapindaceae,
Mimosaceae, Rutaceae
Feeny (1970)
Lowman & Box (1983)
Fagaceae
Cunonaceae, Meliaceae. Monimiaceae,
Nothofagaceae, Urticaceae
Moraceae
Araliaceae, Pelargoniaceae
Coley (1986, 1987)
King (1988)
Nichols-Orians & Schultz
Mimosaceae
(1990)
Sands & Bracantini (1991)
Gribbs & Cummins (1994)
Bergvinson (1994)
Ravenscroft (1994)
Menispermaceae
Rosaceae
Gramineae
Gramineae
Sagers & Coley (1995)
Ayres (1997)
Vandevyvere et al. (1997)
Wheeler & Center (1996,
Rubiaceae
Rosaceae, Eleaginaceae, Ericaceae,
Salinaceae, Betulaceae e Anacardiaceae
Poaceae
2001)
Romero & VasconcelosNeto (2004)
Hafliger et al. (2005)
Hydrocharitaceae
Física (Dureza) e Químicas
(Taninos e nitrogênio)
(Compostos fenólicos)
Química (Taninos)
Física (Dureza)
(Taninos)
Física (Dureza)
Física (Dureza)
Física (Dureza)
Física (Dureza)
Físicas (Dureza) e Químicas
(Taninos)
Química (Taninos condensados)
Física (Anatomia)
Física (Dureza) e Química
(Nitrogênio)
Asteraceae
Ecológica (Interações)
Gramineae
Ecológica (Interações)
1.5 O CASO EM ESTUDO
O arboreto do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro possui uma
coleção viva de centenas de espécies de bromélias cultivadas em duas estufas específicas para
a família Bromeliaceae: a Estufa Roberto Burle Marx e a Estufa Dimitri Sucre além de
canteiros de monocultura localizados entre as duas estufas e ao longo do Jardim Botânico. O
14
_________________________________________________________________________
Instituto é visitado anualmente por milhares de pessoas e neste sentido, a qualidade visual e a
fitossanidade das plantas em questão são de elevada importância.
Apesar do controle fitossanitário nas bromélias, tem ocorrido grande perda de área
foliar pela ação de um herbívoro que se tornou uma praga na coleção. O responsável pelo
ataque não tinha sido identificado taxonomicamente até o final de 2002, quando uma parceria
com o especialista em taxonomia de crisomelídeos, Dr. Charles Staines, do Smithsonian
Institute, permitiu a determinação do coleóptero como Acentroptera pulchella GuerrinMeneville (Chrysomelidae, Hyspinae). Após a descrição desta espécie no séc XIX, nenhum
outro trabalho sobre taxonomia, biologia, reprodução, forma de alimentação ou hospedeiros da
espécie foi publicado (Monrós & Viana 1947). A ação do inseto sobre espécies de bromélias
foi então relatada posteriormente por Magalhães e Mantovani (2003a, b, 2005a, b, c, d) e
Mantovani et al. (2005).
O caso em estudo é constituído pela forma como o adulto de A. pulchella se alimenta
das folhas de bromélias. A herbivoria não se dá ao acaso, o inseto aparentemente, exibe
preferência em dois níveis:
1) Intra-específico - Dentre as folhas das espécies atacadas, A. pulchella (Fig. 3A)
parece preferir porções distais de folhas em estágios de desenvolvimento intermediários (Fig.
3B).
2) Inter-específico - A. pulchella ataca (Fig. 3A) exclusivamente algumas bromélias da
coleção enquanto em outras espécies cultivadas em canteiros próximos não apresentam sinais
de ataque (Figs. 3B e 3C) ;
O presente trabalho procura entender os padrões intra e inter-específicos de herbivoria
foliar de A. pulchella sobre bromélias cultivadas no IPJBRJ analisando a intensidade de
herbivoria foliar e relacionando-a com as defesas químicas (tanino condensado e fenóis totais),
físicas (dureza e anatomia) e ecológica (suculência) das bromélias.
15
_________________________________________________________________________
1.6 OS OBJETIVOS DO TRABALHO
Para explicar os padrões de herbivoria de A. pulchella a partir das características
defensivas, cinco objetivos foram traçados nesta dissertação. Cada um constituindo um
capítulo, conforme apresentado a seguir.
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_________________________________________________________________________
Capítulo 2: FIRST
REPORT ON HOST PLANTS AND FEEDING HABITS OF THE WEEVIL
Acentroptera
pulchella Guerrin-Meneville (Chrysomelidae, Hispinae)
PRIMEIRA REGISTRO DE OCORRÊNCIA DE PLANTA HOSPEDEIRA E HÁBITOS
ALIMENTARES DE Acentroptera pulchella Guerrin-Meneville (Chrysomelidae, Hispinae)
Relatar a primeira ocorrência de herbivoria pelo crisomelídeo Acentroptera
pulchella e realizar um estudo anatômico inicial da ferida induzida pelo inseto e a sua
cicatrização (Mantovani et al. 2005).
Capítulo 3: INTERAÇÃO ENTRE CARACTERÍSTICAS QUÍMICAS, FÍSICAS E ECOLÓGICAS DE
Aechmea blanchetiana (Baker) LB Sm. (Bromeliaceae) NA DEFESA CONTRA A HERBIVORIA DE
Acentroptera pulchella GUERRIN-MENEVILLE (Chrysomelidae)
Descrever como as características defensivas de Aechmea blanchetiana (Baker) LB
Sm., podem estar interagindo e determinando a escolha do herbívoro A. pulchella por partes
específicas da folha de bromélia.
Capítulo 4: VARIAÇÕES DAS CARACTERISTICAS DEFENSIVAS DE DUAS ESPÉCIES DE
BROMELIACEAE
CONTRA
A
HERBIVORIA
DE
Acentroptera pulchella Guerrin-Meneville
(Chrysomelidae)
Comparar as características defensivas das folhas de A. blanchetiana e Quesnelia
quesneliana (Brongniart) L. B. Smith. Visa detectar quais possíveis características defensivas
estariam presentes em Q. quesneliana atuando efetivamente contra o herbívoro.
Capítulo 5: ESPÉCIES CULTIVADAS NO INSTITUTO DE PESQUISAS DO JARDIM BOTÂNICO DO
RIO DE JANEIRO HOSPEDEIRAS DO COLEÓPTERO Acentroptera pulchella Guerrin Menevile
(Chrysomelidae)
Listar de espécies da família Bromeliaceae cultivadas no arboreto do Jardim Botânico
com sinal de herbivoria de A. pelchella.
1.7 ÁREA DE ESTUDO
O arboreto do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro (22 o 58‘
03.96“ S 043o 13’ 26.80” W), localizado na zona sul do município do Rio de Janeiro, possui
um total de 137 ha (Fig. 4), sendo 54 ha de área cultivada formando a coleção viva. O
17
_________________________________________________________________________
Bromeliário integra esta importante coleção com cerca de 10.000 exemplares e centenas de
espécies de bromélias, distribuídas entre a estufa principal Roberto Burle Marx (Fig. 5A), a
estufa científica Dimitri Sucre (Fig. 5B) e em canteiros de cultivos (Figs. 5C, 5D e 5E) que
estão em uma área localizada atrás da estufa principal, denominada como “morrote”. Nesta
área, as espécies de bromélias são cultivadas em monocultura, os canteiros que variam de
aproximadamente dois até 10 m2 têm de uma até seis espécies diferentes. As duas espécies
estudadas neste trabalho são cultivadas em três canteiros do morrote, dois canteiros são
exclusivamente de A. blanchetiana e o terceiro de Q. quesneliana (Fig. 6).
18
_________________________________________________________________________
1.8 AS ESPÉCIES ESTUDADAS
Dentre todas as espécies da família Bromeliaceae da coleção viva cultivada no arboreto
do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, algumas chamaram a atenção por estarem sofrendo
intensamente o ataque do coleóptero Acentroptera pulchella (Chrysomelidae, Hispinae)
19
_________________________________________________________________________
enquanto outras espécies não tinham ao menos uma ferida feita pelo inseto. Portanto, entre as
duas espécies que foram escolhidas para a realização deste trabalho de pesquisa existe uma
grande diferença em relação a herbivoria. Uma espécie, Aechmea blanchetiana (Baker) L.B.
Smith, é intensamente atacada pelo herbívoro e a outra, Quesnelia quesneliana (Brongniart)
L.B. Smith, cultivada em um canteiro exatamente ao lado não sofre nenhum dano. Esta
diferença na existência de herbivoria entre as duas espécies e a aparente preferência do
herbívoro por determinadas porções das folhas, assim como por determinados estágios de
desenvolvimento, levanta a hipótese de que a qualidade das folhas destas diferentes espécies
esteja determinando o padrão de herbivoria de Acentroptera pulchella.
1.8.1 Aechmea blanchetiana
A. blanchetiana (Figs. 6, 7A e 7B), pertence à subfamília Bromelioideae. Espécie
formadora de tanque, pode ser encontrada em comunidades expostas na areia, ou seja, sob alta
incidência luminosa ou em área sombreada dentro da vegetação da restinga ou ainda como
epífita facultativa (Kanashiro 2005). A espécie foi escolhida para este trabalho já que além de
ter sido registrada como a primeira planta hospedeira de Acentroptera pulchella (Mantovani &
Magalhães 2003a, 2003b), é a planta que visualmente mais sofre a ação do herbívoro.
Praticamente todos os cerca de 200 indivíduos cultivados em dois canteiros localizados um ao
lado do outro na área de estudo do arboreto estão sendo atacados.
1.8.2 Quesnelia quesneliana
Q. quesneliana (Figs. 6 e 7C) é a segunda espécie do presente trabalho e também
pertence à sub-família Bromelioideae. Assim como a primeira espécie é formadora de tanque,
entretanto são plantas terrestres e seus ambientes naturais são as florestas tropicais secas a
inundadas se estendendo até as restingas (Freitas 1997). Esta espécie chamou atenção e foi
escolhida para este estudo por basicamente dois motivos: 1) aproximadamente 80 indivíduos
estão sendo cultivados em um canteiro em frente aos dois canteiros de A. blanchetiana, 2)
apesar da proximidade e das espécies estarem aparentemente sujeitas às mesmas condições de
luz, temperatura, pluviosidade e qualidade do solo, observou-se em um primeiro
monitoramento que nenhum dos indivíduos desta espécie apresenta cicatrizes ou sinais de que
estejam sendo atacados pelo herbívoro.
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CAPÍTULO 3
CARACTERÍSTICAS QUÍMICAS, FÍSICAS E ECOLÓGICAS DE
Aechmea blanchetiana (Baker) LB Sm. (BROMELIACEAE)
NA DEFESA CONTRA A HERBIVORIA FOLIAR DE
Acentroptera pulchella Guerrin-Meneville (CHRYSOMELIDAE, HISPINAE)
3.1 INTRODUÇÃO
27
_________________________________________________________________________
A herbivoria por insetos pode atingir altos índices de impacto (Feeny 1970, Schmidt &
Zotz 2000) afetando a sobrevivência, o desenvolvimento e a reprodução das plantas (Coley
1983b). As plantas apresentam uma grande variedade de características químicas, físicas e
ecológicas que atuam como características defensivas, minimizando a ação da herbivoria
(Feeny 1970, Ahmad 1983, Aide 1993, Coley 1993, Forkner 2004, Magalhães & Mantovani
2005, Pereira & Trigo 2005). Os altos teores de taninos, e outros fenóis (Harbone 1982; Coley
1986; Waterman & Mole 1994; Sagers & Coley 1995; Ayres et al. 1997), os baixos teores de
nitrogênio (Feeny 1970, Wheeler & Center 1996, 2001); a dureza foliar (Lowman & Box
1983, Coley 1987, Bergvinson et al. 1994, Ravenscroft 1994, Kouki & Manetas 2001) e a
baixa suculência (Scriber 1977, Bernays & Chapman 1994, Coley & Barone 1996) vêm sendo
citados como determinantes para a escolha dos insetos por sua planta hospedeira.
Em uma espécie vegetal, estas características podem variar entre folhas jovens e adultas
em termos de quantidade e qualidade (Raupp, 1985, Lowman & Box, 1983, Nichols-Orians &
Schultz 1990, Aide 1993). Tal variação intra-específica parece determinar a escolha do
herbívoro por partes específicas da planta (Fenny 1976, Coley 1983,).
O crisomelídeo Acentroptera pulchella Guerrin-Meneville (Chrysomelidae, Hispinae) foi
detectado alimentando-se de folhas de Aechmea blanchetiana (Baker) LB Sm. (Bromeliaceae)
(Mantovani et al. 2005). Entretanto aparentemente apresenta preferência por determinadas
folhas e porções da mesma: o maior índice de ataque ocorre em folhas intermediárias do
tanque e em suas porções distais, podendo assim constituir um padrão de escolha intraespecífico. O objetivo deste trabalho é avaliar se características químicas, físicas e ecológicas
poderiam estar influenciando em diferentes idades e porções de folhas de A. blanchetiana,
determinando a preferência alimentar de A. pulchella.
3.2 MATERIAIS & MÉTODOS
Aproximadamente 200 indivíduos dos dois canteiros de A. blanchetiana cultivados na
coleção viva do Jardim Botânico do Rio de Janeiro foram monitorados durante três meses no
inverno (período de seca), entre Junho e Agosto de 2004 e durante dois meses no verão
(período de chuva), entre Dezembro de 2004 e Janeiro de 2005, com o objetivo de detectar a
28
_________________________________________________________________________
presença do herbívoro A. pulchella. As observações demostraram ser o verão a estação do ano
mais adequada para o desenvolvimento do trabalho, face a maior atividade de herbivoria de A.
pulchella.
O método de coleta levou em consideração os seguintes fatores: 1) para se quantificar o
grau de herbivoria nas diferentes porções das folhas foi necessário extremo cuidado para não
interferir na ação do herbívoro, evitando a inibição do ataque. Por isso, as folhas de A.
blanchetiana foram coletadas somente depois que o inseto deixava a planta, onde passava um
ou dois dias se alimentando (Fig. 3A); 2) compostos secundários podem ser produzidos pelos
tecidos foliares após o ataque dos herbívoros ou por danos mecânicos de outra natureza
(Harbone 1983, Coley 1985). Assim, para a quantificação das características defensivas préexistentes na planta, as folhas foram retiradas do ramete logo depois da saída do inseto e antes
do aparecimento de cicatrizações em torno da ferida (Fig. 8A), provenientes de oxidação e
produção de fenóis (Mantovani et al. 2005).
Cinco rametes de A. blanchetiana atacados pelo herbívoro A. pulchella foram
marcados e numerados. De cada ramete coletou-se uma folha, sendo três pontos analisados. O
primeiro ponto é o de folhas mais internas, dispostas entre a primeira e a terceira folha do
tanque e classificadas como jovens. O segundo ponto é o de folhas intermediárias, entre a
quarta e a nona folha do tanque, sendo classificadas como medianas. O terceiro ponto é o de
folhas mais externas, entre a décima e a última folha do tanque, sendo assim classificadas
como adultas (Figs. 8A e 8B). Assim, quinze folhas, sendo três por cada um dos cinco
rametes, foram coletadas, acondicionadas em sacos de papel devidamente marcados e levadas
para laboratório. As folhas coletadas foram divididas em duas metades: basal e distal de
comprimentos iguais (Fig. 8A). Cada ramete de A. blanchetiana amostrado teve um total de
seis porções de folhas analisadas: Jovem Basal (JB) e Jovem Distal (JD); Mediana Basal (MB)
e Mediana Distal (MD); Adulta basal (AB) e Adulta Distal (AD). Nestas trinta porções foram
feitas quantificações das áreas herbivoradas, das defesas físicas e estruturais (dureza,
espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial, espessura da lâmina foliar e
porcentagem de fibras), químicas (porcentagem de fenóis e porcentagem de nitrogênio) e
ecológicas (suculência).
29
_________________________________________________________________________
3.2.1 QUANTIFICAÇÃO DAS ÁREAS HERBIVORADAS
Para estimar o grau de herbivoria nas porções das folhas (basais e distais) em diferentes
pontos do ramete, foi feita a quantificação das áreas herbivoradas. As porções das folhas
atacadas foram fotografadas junto a uma escala (Fig. 8C) com máquina digital Olympus CC50
e posteriormente suas áreas herbivoradas foram medidas no programa de mensuração de
imagens digitalizadas Scion Image. A herbivoria de cada porção das folhas foi então
quantificada por porcentagem de área foliar atacada.
3.2.2 ANÁLISE DAS DEFESAS FÍSICAS
3.2.2.1 DUREZA
A dureza das folhas foi medida com o auxílio de um penetrômetro montado no
laboratório de Botânica Estrutural do JBRJ (Fig. 8D). O aparelho foi baseado no modelo
proposto por Fenny (1970), sendo freqüentemente utilizado pela fácil construção e baixo custo
(Lowman & Box 1983, King 1988, Burguess et al. 1998). O aparelho possui duas placas de
acrílico entre as quais a folha foi colocada. Sua dureza foi avaliada através da força mínima
(em gramas de água) necessária para fazer um tubo de cobre maciço atravessar totalmente a
lâmina foliar. O diâmetro do tubo perfurador varia entre os estudos já realizados (King 1988,
Lowman & Box 1983) e neste trabalho o tubo utilizado tinha 1.0 mm, aproximadamente a
mesma largura da mandíbula do inseto. Dez medidas de dureza foram feitas em cada metade
das folhas coletadas e expressas pelo peso em gramas.
3.2.2.2 ANATOMIA
Ao lado das perfurações das medidas de dureza de cada uma das porções analisadas foi
retirado um pedaço de aproximadamente 0,5 X 1,5 cm e cortados em 5 partes de 0,3 X 0,5 cm.
O material foi fixado em glutaraldeído 2,5%, paraformaldeído 10% em tampão fosfato 0,2M,
desidratado em série alcoólica crescente (10-100º GL), incluído em resina de metacrilato
(Historesin) e seccionados em micrótomo rotativo com espessura de corte variando de 3 a 6
µm (Mantovani & Pereira 2005). Posteriormente os cortes são corados com azul de toluidina
30
_________________________________________________________________________
O, montados entre lâmina e lamínula com resina Permount e analisados sob microscopia ótica.
Foram quantificadas para cada porção foliar as espessuras da epiderme + hipoderme mecânica
na face adaxial, da lâmina foliar e a porcentagem de fibras. Nesta última a área do mesofilo é
determinada e a porcentagem de fibras é calculada a partir da área que estas ocupam no
mesmo. Foram consideradas as fibras perivasculares e extravasculares
3.2.3 ANÁLISE DAS DEFESAS QUÍMICAS
3.2.3.1 TEOR DE NITROGÊNIO
O teor de nitrogênio foi quantificado a partir do método Kjedahl (Medina et al. 1990;
Mantovani 1997) no laboratório de análises de solo da UFRRJ. Aproximadamente um grama
de massa seca, de cada porção de folha coletada, foi utilizado para a análise e determinação do
teor do referido nutriente. Os resultados foram expressos em porcentagem de biomassa seca.
3.2.3.2 TANINOS E FENÓIS TOTAIS
Na análise de taninos condensados utilizou-se o método das Proantocianidinas e na de
fenóis totais o método de Folins-Denis (Waterman & Mole 1994; Moreira 2000). As porções
de folhas foram desidratadas em estufa a 80oC, moídas em moinho de faca. Para a obtenção do
extrato cerca de 500mg da amostra seca foram colocadas em 4 x 5 mL em solução de
acetona:água 7:3. Em seguida, o extrato foi reunido em um balão volumétrico de 25 mL e o
volume completado.
Para a realização da hidrólise nas quantificações de taninos condensados, tomou-se
1 mL do extrato em tubo de ensaio rosqueado. Adicionou-se 4 mL de solução de HCL em
BuOH 5% e foi aquecido em banho-maria por 2h, a 95oC. Para se preparar o branco, a 1 mL
da amostra e adicionou-se 4 mL da solução de HCL em butanol. As amostras positivas
desenvolveram coloração vermelha ou violácea e suas leituras feitas após 5-10 minutos, após o
término da reação, em espectrofotômetro UV, a 520 nm. A confecção da curva-padrão para a
dosagem do tanino condensado foi feita através do procedimento de purificação dos taninos do
Quebracho (Hagerman 1995).
Cálculos para a confecção da curva-padrão:
Fator de diluição: 25 x 5 x Fda (c/ 1 mL da amostra na hidrólise)
31
_________________________________________________________________________
Fda = diluição da amostra antes da leitura
Equação: ABS = (0,0039) µg/mL + 0,0297 (erro < 5%)
R2=0,9916
Para a análise de fenóis totais, tomou-se 0,5 ml do extrato em um balão volumétrico e
adicionou-se 0,5 ml do reagente de Folin-Denis, 3 ml de água deixando-os reagir por 1h. Em
seguida adicionou-se 1 mL da solução saturada de Na 2CO3, completando-se o volume com
água destilada. As amostras positivas desenvolveram cor azul intensa e as amostras com
baixos teores de fenóis desenvolveram precipitado branco. Estas foram centrifugadas, o
sobrenadante separado e as leituras feitas em espectofotômetro UV a 760 nm, 5-15 minutos
após o término da reação. O branco utilizado foi água destilada e os resultados foram
expressos em porcentagem de mg/ml. A confecção da curva-padrão para a dosagem de fenóis
totais foi segundo o procedimento proposto por Hagerman (1995). Através da preparação de
soluções aquosas contendo ácido tânico como padrão nas seguintes concentrações: 20,8 ;
10,4 ; 8,32 ; 5,2 ; 2,6 µg/mL, que foram submetidas às reações da primeira e segunda fase.
Fator de diluição: 10 x 2 (alíquota do extrato 0,5 mL)
Equação: 0,0851x + 0,0455
R2=0,9916
3.2.4 ANÁLISE DAS DEFESAS ECOLÓGICAS – SUCULÊNCIA
Três discos foram retirados de cada porção de folha coletada com um perfurador de
rolha de diâmetro conhecido, totalizando uma área de 0,00113 m2 (A). Os discos foram
primeiramente colocados sobre uma fina lâmina de água e acondicionados sob 7ºC por 20h e
posteriormente tiveram sua superfície seca em papel filtro e pesados para obtenção do peso
fresco máximo (PFM). Os discos foram então colocados em sacos numerados e desidratados
em estufa sob 50ºC para obtenção do peso seco (PS). Através da fórmula abaixo foi possível
quantificar a suculência foliar (Mantovani 1999a):
Suculência (g/m2)=PFM-PS/A
32
_________________________________________________________________________
3.2.5 ANÁLISES ESTATÍSTICAS
As análises estatísticas foram feitas através do programa Statistics 6.0 (Prosistat 2001).
As porcentagens de áreas herbivoradas assim como as medidas de defesa foram testadas
quanto à homogeneidade através do teste de Levene, premissa para a realização de teste
paramétrico. Os dados foram expressos como média e desvio padrão. As análises de variância
foram feitas através de one-way ANOVA entre todas as porções de folhas (JB, JD, MB, MD,
AB e AD) para cada uma das variáveis defensivas (dureza, espessura da epiderme+hipoderme
mecânica na face adaxial, espessura da lâmina foliar, fenóis encontrados, nitrogênio e
suculência) e posteriormente foi aplicado o teste post-hoc de Tuckey (Zar 1996). Dados não
homogêneos foram comparados com o teste correspondente não paramétrico Kruskall-Wallis e
o teste Mann-Whitney, com correções de Bonferoni. Posteriormente, as defesas foram
analisadas simultaneamente através de análise descriminante via análise multivariada por PCA
(Valentin 2000).
3.2.6 A INTENSIDADE DE HERBIVORIA EM PORÇÕES MEDIANAS DISTAIS
As porções medianas distais (MD) são as mais atacadas pelo herbívoro. No entanto a
intensidade com que os insetos, em um nível populacional atacam estas porções varia. Com o
objetivo saber se a intensidade do ataque em porções medianas distais (MD) é determinada por
defesas constituintes da planta, regressões entre as medidas de algumas características da
planta como dureza, nitrogênio, fósforo e suculência foram feitas juntamente com a medida de
suas áreas herbivoradas. Para esta segunda parte do trabalho, trinta indivíduos sorteados
tiveram porções medianas distais coletadas. O fósforo também é um componente importante
para a vida dos insetos e as quantificações dos teores deste nutriente também foram feitas no
laboratório de solos da UFRRJ.
33
_________________________________________________________________________
3.3 RESULTADOS
3.3.1 GRAU DE HERBIVORIA
34
_________________________________________________________________________
O presente estudo mostra que folhas de A. blanchetiana apresentam diferentes graus de
herbivoria (p<0,01). Somente porções adultas distais (AD) e medianas distais (MD) analisadas
apresentam áreas herbivoradas, onde a segunda (MD) tem médias de graus de herbivoria até
dez vezes maiores que a primeira (AD) (p<0,02). (Fig. 9A, Tab. 2).
3.3.2.1 DUREZA
Os valores de dureza variam bastante entre as porções amostradas (p<0,001).
Observou-se que as porções basais das folhas (JB, MB e AB) têm os maiores valores de
dureza: com médias variando entre 1526,32 e 1777,38 g. Entretanto as porções distais (JD,
MD e AD) apresentaram os menores valores de dureza: com médias variando entre 1372,71 e
1415,86 g. (Fig. 9B e Tab. 2)
3.3.2.2 ANATOMIA
Quanto aos caracteres anatômicos estudados, os testes entre as porções mostram que
existe uma variação nas espessuras das suas lâminas foliares (p<0,0001), onde as porções
medianas basais (MB) apresentaram os maiores valores, com média de 908,74 µm (Figs. 10C
e 11A e Tab.2). Entretanto estas diferenças não podem ser observadas entre as espessuras das
epidermes+hipodermes mecânicas na face adaxial (p=0,07) (Figs. 10 e 11B e Tab.2) nem entre
as porcentagens de fibras das diferentes porções (p=0,24) (Figs. 10 e 12A e Tab.2).
35
_________________________________________________________________________
36
_________________________________________________________________________
37
_________________________________________________________________________
38
_________________________________________________________________________
.
3.3.3 DEFESAS QUÍMICAS
39
_________________________________________________________________________
Os valores de porcentagem de nitrogênio por biomassa seca nas diferentes porções de
folhas amostradas também apresentaram diferenças (p<0,0001). As menores porcentagens
estão nas porções basais (JB, MB e AB) e na porção jovem distal, com valores médios entre
0,41 e 0,45%. Entretanto, as maiores porcentagens de nitrogênio foram encontrados nas
porções medianas distais (MD) e nas adultas distais (AD), com valores de 0,64 e 0,63%
respectivamente (Fig. 13A e Tab. 2).
3.3.3.2 TANINO CONDENSADO
Nos testes de dosagem de tanino condensado, as reações das amostras de todas as
folhas e suas respectivas porções basais e distais deram resultados negativos, apresentando
colorações quase transparentes não sendo por isso possível lê-las em espectofotômetro a 540
nm. Isto demonstra que os teores de tanino condensado são muito baixos, inferiores a
quantidade mínima para a leitura no aparelho.
3.3.3.3 FENÓIS TOTAIS
Na quantificação dos teores de fenóis totais foram encontradas diferenças entre as
porções da planta (p<0,001). As porções basais (JB, MB, AB) apresentam os menores teores
de fenóis totais, com médias variando entre 0,45 e 0,50% e os maiores teores foram
encontrados nas porções distais (JD, MD, AD) com as médias variando entre 0,62 e 0,67%
(Fig. 13B e Tab. 2).
3.3.4 DEFESA ECOLÓGICA - SUCULÊNCIA
A análise de variância entre as porções não apresenta diferenças nos valores de
suculência (p=0,055). No entanto o teste de Tuckey mostra diferenças entre porções medianas
basais (MB) e as poções jovens distais (JD) e adultas distais (AD). As porções medianas
distais apresentaram os maiores valores de suculência, com uma média de 257,55 g/m2,
enquanto as jovens distais (JD) e adultas distais (AD). apresentaram suculência com médias de
227,10 g/m2 e 203,02 g/m2 respectivamente (Fig. 14A e Tab. 2).
3.3.5 A INTENSIDADE DE HERBIVORIA EM PORÇÕES MEDIANAS DISTAIS
40
_________________________________________________________________________
Nenhuma das características defensivas quantificadas aqui apresentaram relação com
os graus de herbivoria das porções medianas distais (Figs. 15 e 16 e Tab. 3), mesmo testados
em regressão linear, polinomial ou múltipla. Apenas o fósforo se mostrou cerrelacionado
(p=0,04) mas com valor de R2 de apenas 0,108.
Tabela 2: Resultados da análise one-way ANOVA para as características defensivas
físicas (dureza, espessura da lâmina foliar, espessura da epiderme+hipoderme mecânica na
face adaxial e porcentagem de fibras), químicas (nitrogênio e fenóis totais) e ecológicas
(suculência) em diferentes porções das folhas de A. blanchetiana. Valores em vermelho
indicam diferenças significativas.
Teste de Tukey; porções
diferentes entre si estão indicadas
MB X Todas; JB X JD; JB X
MD; JB X AD;
JD X AB; AB X AD
Características Defensivas
F
p
Dureza
29,36
<0,0001
Espessura da lâmina foliar
23,59
<0,0001
MB X Todas; JB X AD
Espessura da epiderme + hipoderme
mecânica da face adaxial
2,57
0,07
---
Porcentagem de fibras
1,53
0,242
---
Nitrogênio
24,44
<0,0001
Fenóis Totais
5,87
0,001
Suculência
2,53
0,055
MD X JB, JD, MB e AB; AD X
JB, JD, MB e AB
JB X MD; MB X MD; MB X
AD; MD X AB
JD X MB; MB X AD
Tabela 3: Valores de R2, F e p encontrados nas regressões lineares feitas entre as áreas
herbivoradas das porções das folhas medianas distais e suas características defensivas.
Defesas/
R2
F
p
Dureza (g)
0,001
0,955
0,336
Nitrogênio (%)
0,017
1,524
0,227
-0,108
4,521
0,042
0,061
2,884
0,100
Fósforo (%)
2
Suculência (g/m )
41
_________________________________________________________________________
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3.4 DISCUSSÃO
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Os resultados obtidos neste trabalho mostram que A. pulchella apresenta preferência
pela metade distal de folhas em posição mediana no tanque. As porções distais de folhas
medianas (MD) chegam a ter mais de cinco por cento de sua área herbivorada por A.
pulchella, e em porções distais de folhas adultas (AD) este número não ultrapassa 0,5%. Nas
outras porções (JB, JD, MB, AB), não houve ataque do herbívoro durante as coletas deste
estudo. Entretanto esporadicamente podem ser vistas nestas porções feridas causadas pelo
herbívoro, porém sempre em menor intensidade.
As porções de A. blanchetiana que tiveram suas lâminas foliares atacadas (MD e AD)
também se diferenciaram por apresentarem menores valores de dureza. Provavelmente a
dureza, considerada uma das mais importantes características defensivas (Feeny 1970, Coley
1983, Lowman & Box 1983, Raup, 1985) atue como defesa nas porções basais (JB, MB e AB)
da bromélia. Já as porções jovens distais (JD) não foram atacadas, embora apresentassem
também baixos valores de dureza. Segundo Aide (1993), a dureza não é uma defesa tão
importante em folhas jovens, estando estreitamente relacionada com as características
anatômicas como as espessuras da folha, da cutícula e de epiderme, além da abundância de
fibras (Medina et al. 1990). Embora contribua para a defesa das plantas, a dureza poderia
dificultar a expansão de folhas jovens em desenvolvimento (Aide 1993). Provavelmente estas
porções estão sendo defendidas por outras características anti-herbivoria.
Dentre as características anatômicas, parece existir uma tendência dos valores de
dureza aumentarem com a espessura da lâmina foliar, pois as porções que apresentam maiores
valores de dureza (JB, MB e AB), apresentam também as maiores espessuras da lâmina.
Alguns autores defendem que a dureza foliar também aumenta devido à lignificação da parede
das células epidérmicas (Hangen & Chabot, 1986) e pela abundância de fibras (Loveless 1961,
1962; Coley, 1987). Entretanto não foi vista uma tendência do aumento da dureza com
aumento da espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial e porcentagem de
fibras, visto que não foram encontradas diferenças significativas entre as porções para ambos
caracteres anatômicos.
O conteúdo médio de nitrogênio em folhas de angiospermas geralmente varia entre
aproximadamente 1% e 5% (Mattson, 1980). Os resultados encontrados para A. blanchetiana
estão bem abaixo desta estimativa (0,34% e 0,7%). Estes resultados vão ao encontro com os
dados de Kanashiro (2005) e de Mantovani & Iglesias (2002) e sugerem que assim como
46
_________________________________________________________________________
outras monocotiledôneas (Bernays & Barbehenn, 1987) as bromélias parecem ter um baixo
conteúdo nutricional. Alguns trabalhos mostram que, além da menor dureza, as concentrações
de proteínas e de nitrogênio são significativamente maiores em folhas jovens, tornando-as
mais atraentes que folhas adultas (Feeny 1970, Nichols-Orians & Schultz 1990, Coley &
Barone, 1996). Entretanto em A. blanchetiana as folhas jovens não foram atacadas e embora
apresentando baixos valores de dureza elas apresentam baixas porcentagens de nitrogênio. Por
sua vez as porções mais atacadas (MD e AD) foram as mais nutritivas e as menos duras.
A produção do tanino pode variar intra-específicamente de um ano para outro,
mensalmente (Harbone 1982, Coley 1987, Waterman & Mole 1994), assim como também
podem mostrar grandes diferenças em resposta às diferentes intensidades luminosas (Coley
1993). Dudt & Shure (1994) assim como Waterman & Mole (1994) afirmam que existe uma
correlação positiva entre intensidade de luz e a quantidade de fenóis produzidos pelas plantas
(Dudt & Shure 1994, Waterman & Mole 1994). Maiores incidências de luz solar tendem a
elevar a fotossíntese e o acúmulo de carbono, podendo causar um aumento na produção de
taninos (Coley, 1983, Sagers & Coley, 1985, Nichols-Orians 1991, Sagers, 1992, Coley &
Barone, 1996). Apesar de não terem sido encontrados taninos condensados em A.
blanchetiana, existem citações da ocorrência esporádica de taninos ao longo dos anos na
família Bromeliaceae, assim como em outro grupo de monocotiledôneas, as gramíneas
(Bernays & Barbehenn 1987). Coley (1987) sugere que indivíduos de uma espécie crescendo
no sol tendem a ter mais defesas que outros da mesma espécie crescendo na sombra (Coley
1987). Embora A. blanchetiana seja uma espécie típica de restinga adaptada altas incidências
luminosas, na coleção do Instituto é cultivada em ambiente sombreado. Possivelmente em
novas quantificações em outras estações do ano ou em condições mais iluminadas, os taninos
condensados possam ser detectados interagindo com as outras características defensivas da
espécie. Entretanto outros compostos fenólicos foram encontrados em A. blanchetiana.
As concentrações de fenóis em geral são significativamente maiores em folhas jovens
quando comparadas às folhas adultas (Nichols-Orians & Schultz, 1990). Entretanto neste
estudo os fenóis totais não apresentam este padrão e não parecem estar atuando como defesa
anti-herbivoria. Altos valores destes compostos foram encontrados em porções herbivoradas
das folhas (MD e AD). Visto que alguns fenóis podem ser fagoestimulantes para determinadas
espécies de insetos (Bernays & Chapman 1994), e que alguns insetos especialistas podem
47
_________________________________________________________________________
demandar um grande investimento metabólico em adaptações para desintoxicação (Scriber &
Fenny, 1979), pode-se sugerir então que A. pulchella é um inseto especialista e/ou se adaptou
ao longo da história evolutiva a resistir a ingestão de alguns fenóis.
Além das folhas jovens de A. blanchetiana não serem atacadas, não foram observadas
diferenças em relação à suculência das porções (p=0,056). No entanto se considerarmos 94%
de confiança, esta diferença passa a ser significativa, podendo-se observar maiores valores de
suculência em porções não herbivoradas (MB), confirmando que provavelmente esta
característica não deve ser determinante na escolha intra-específica do herbívoro.
Neste trabalho observou-se a preferência do herbívoro por porções medianas distais
(MD), que chegam a ser até dez vezes mais atacadas que as porções adultas distais (AD).
Entretanto, cabe ressaltar que não existem diferenças significativas entre as duas porções (MD
e AD) para nenhuma das características defensivas avaliadas. A intensidade com que o inseto
se alimenta das porções medianas distais (MD) não pode ser explicada a partir das
características defensivas estudadas. Estudos recentes mostram que em resposta a herbivoria,
as plantas podem mudar a estrutura e o crescimento de suas células, sua morfologia, sua
fisiologia e sua composição química, e em alguns casos quase simultaneamente ao ataque
(Karban & Baldwin 1999, Arnold et al. 2004, Agrawal 2005, Ohgushi 2005). Logo, é possível
que não sejam as defesas pré-existentes na planta que determinam o quanto o herbívoro vai se
alimentar da sua porção preferida, mas sim as defesas imediatamente produzidas em resposta
ao ataque (Bernays & Chapman 1994).
A diversidade de espécies vegetais em uma comunidade tem mostrado influência nos
níveis de herbivoria, onde o aumento da diversidade é correlacionado com o decréscimo da
herbivoria (Coley 1983). Segundo Coley (1987) em condições onde plantas são cultivadas em
monocultura, como na coleção viva de bromélias do arboreto do Instituto de Pesquisas do
Jardim Botânico do Rio de Janeiro, a problemática de pragas é maior. A grande oferta de
abrigo e alimento influencia na dinâmica de insetos herbívoros (Wolda, 1988). Por isso, em
monoculturas a reprodução e a sobrevivência das populações dos insetos ocorre com maior
facilidade. Tal fato dar-se-ia porque em monocultura os herbívoros gastam menos energia para
ir em busca de suas hospedeiras do que das comunidades naturais com alta diversidade
48
_________________________________________________________________________
(Stanton 1983). Segundo a hipótese de concentração de recursos, insetos especialistas seriam
mais adaptados a descobrir e explorar concentrações de plantas hospedeiras, resultando em um
aumento nos danos em monoculturas (Ahmad 1983). Em relação às defesas, as plantas em
monocultura apresentam também algumas desvantagens, pois a falta de diversidade de
organismos na monocultura limita um controle biológico por outros animais (Fitt 2000).
3.5 CONCLUSÕES
A herbivoria de A. pulchella ocorreu principalmente nas porções foliares com menores
índices de dureza e maiores conteúdos de nitrogênio. Segundo Mattson (1980) os insetos
herbívoros seriam capazes de detectar plantas e/ou partes dela com maiores conteúdos de
nitrogênio. Assim conclui-se que A. pulchella é um inseto especialista cujo padrão de
herbivoria é aparentemente guiado para partes menos duras e mais ricas em nitrogênio das
folhas de A. blanchetiana.
CAPÍTULO 4
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_________________________________________________________________________
COMPARAÇÃO ENTRE AS CARACTERISTICAS DEFENSIVAS DE DUAS ESPÉCIES DE
BROMELIACEAE CONTRA A HERBIVORIA DE Acentroptera pulchella GuerrinMeneville (CHRYSOMELIDAE, HISPINAE)
4.1 INTRODUÇÃO
Nas últimas décadas, atenção considerável nas pesquisas científicas têm sido dada aos
insetos herbívoros e suas plantas hospedeiras (Feeny 1970, 1992; Coley 1983, 1985, 1995;
Bergvinson et al, 1994; Bernays & Chapman 1994; Lewinson et al. 2005). A herbivoria tem
alta importância ecológica e pode ser vista como uma força seletiva na evolução das espécies
vegetais (Fenny 1976, Coley 1983). A variabilidade das características defensivas contra a
herbivoria, presente nas diferentes espécies vegetais pode ser uma explicação ecológica para a
preferência de um herbívoro por um planta em detrimento de outra (Coley 1987). Para
minimizar a ação negativa dos insetos herbívoros as plantas possuem características físicas,
químicas e ecológicas que atuam como estratégias de defesa contra a herbivoria (Feeny 1970,
Ahmad 1983, Aide 1993, Coley 1993, Forkner 2004, Magalhães & Mantovani 2005, Pereira &
Trigo 2005). A dureza foliar, influenciada por características estruturais (Lowman & Box
1983, Coley 1987, Bergvinson et al. 1994, Ravenscroft 1994, Kouki & Manetas 2001) os altos
teores de taninos e outros fenóis (Harbone 1982; Coley 1986; Waterman & Mole 1994; Sagers
& Coley 1995; Ayres et al. 1997) assim como os baixos teores de nitrogênio (Feeny 1970,
Wheeler & Center 1996, 2001) e reduzida suculência (Scriber 1977, Bernays & Chapman
1994, Coley & Barone 1996), vêm sendo repetidamente citados como importantes
características determinantes na escolha dos insetos por sua planta hospedeira.
Pouco se sabe sobre as defesas anti-herbivoria nas diferentes espécies da família
Bromeliaceae. Benzing (2000) afirma que as bromélias são menos herbivoradas que outras
espécies tropicais (Benzing 2000). Tal fato ocorreria devido às suas folhas duras,
esclerificadas (Lowman & Box 1983) e com baixo conteúdo nutricional (Mantovani & Iglesias
2002). Dentre todas as espécies da família Bromeliaceae da coleção viva cultivada no arboreto
do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, duas espécies cultivadas lado a lado em canteiros de
monocultura chamaram a atenção e foram selecionadas para este trabalho. Aechmea
blanchetiana (Baker) LB Sm. (Bromeliaceae) e Quesnelia quesneliana (Brongniart)
50
_________________________________________________________________________
L.B.Smith. Enquanto a primeira espécie sofre intensos ataques do coleóptero Acentroptera
pulchella Guerrin-Meneville (Chrysomelidae, Hispinae) (Magalhães & Mantovani 2003b,
Mantovani et al. 2005), Q. quesneliana, apresenta-se intacta, sem qualquer sinal da ação do
inseto.
Este trabalho visa comparar as características defensivas químicas, físicas e ecológicas
de A. blanchetiana com as de Q. quesneliana nas porções basais e distais das folhas em três
estágios de desenvolvimento (jovem, mediana e adulta). O objetivo é tentar elucidar quais
características defensivas de Q. quesneliana e poderiam estar atuando como defesas contra o
herbívoro A. pulchella.
Observações foram feitas durante três meses no inverno de 2004 e durante dois meses
no verão entre 2004 e 2005 em aproximadamente 200 indivíduos dos dois canteiros de A.
blanchetiana cultivadas na coleção viva do Jardim Botânico do Rio de Janeiro. O herbívoro
foi encontrado somente durante o verão alimentando-se principalmente de A.blanchetiana
quando atinge seu pico de atividade.
Cinco rametes de A. blanchetiana que estavam sendo atacadas pelo herbívoro A.
pulchella no momento da coleta foram marcadas e numeradas. O método de coleta levou em
consideração dois fatores importantes: 1) para se quantificar o grau de herbivoria foi
necessário extremo cuidado para não interferir na ação do herbívoro, evitando a inibição do
ataque. Por isso, as folhas de A. blanchetiana foram coletadas somente depois que o inseto
deixava a planta, onde passava um ou dois dias se alimentando. 2) Compostos secundários
podem ser produzidos pelos tecidos foliares após o ataque dos herbívoros ou por danos
mecânicos de outra natureza (Harbone 1983, Coley 1985). Assim, para a quantificação das
características defensivas pré-existentes na planta, as folhas foram retiradas logo depois da
saída do inseto e antes do aparecimento de cicatrizações em torno da ferida, provenientes
provavelmente da oxidação e produção de fenóis (Waterman & Mole 1994).
Para fins de comparação, Q. quesneliana teve suas características defensivas
comparadas com as de A.blanchetiana, já avaliadas anteriormente (Capítulo 3).
51
_________________________________________________________________________
Visto que as características das plantas também podem mudar ao longo do ano (Coley
1983, Forkner 2004), as coletas das duas espécies foram feitas simultaneamente. Um canteiro
de Q. quesneliana com aproximadamente 80 indivíduos foi cuidadosamente monitorado
durante o mês de Janeiro de 2005 com o objetivo de encontrar o herbívoro. O herbívoro A.
pulchella (Chrysomelidae), não foi encontrado em Q. quesneliana e ao mesmo tempo as
folhas desta espécie não apresentaram nenhuma marca do ataque deste herbívoro. Por isso, o
procedimento de coleta das folhas se deu de forma diferente. Todos os rametes do canteiro de
Q. quesneliana foram numerados, e posteriormente cinco foram sorteados, marcados e
renumerados.
Folhas em três diferentes pontos do ramete foram coletadas de cada indivíduo das duas
espécies. O primeiro ponto é o de folhas mais internas, dispostas entre a primeira e a terceira
folha do tanque e classificadas como jovens. O segundo ponto é o de folhas intermediárias,
entre a quarta e a nona folha do tanque, sendo classificadas como medianas. O terceiro ponto é
o de folhas mais externas, entre a décima e a última folha do tanque, sendo assim classificadas
como adultas (Figs. 8A e 8B). Assim, quinze folhas, sendo três por cada um dos cinco
rametes, foram coletadas para cada espécie totalizando trinta folhas. As mesmas foram
acondicionadas em sacos de papel devidamente marcados e levados para laboratório.
As folhas coletadas foram divididas em duas metades, basal e distal. Cada um dos
indivíduos amostrados teve um total de seis porções de folhas: Jovem Basal (JB), Jovem
Distal (JD), Mediana Basal (MB), Mediana Distal (MD), Adulta basal (AB) e Adulta Distal
(AD). Cada porção foi analisada quanto as suas áreas herbivoradas, quanto às defesas físicas e
estruturais (dureza, espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial, espessura da
lâmina foliar e porcentagem de fibras), químicas (porcentagem de fenóis e porcentagem de
nitrogênio) e ecológicas (suculência).
4.2.1 ANÁLISE DAS DEFESAS FÍSICAS
4.2.1.1 ANATOMIA
De cada uma das porções coletadas foi retirado um pedaço de 0,5 X 1,5 cm e cortados
em 5 partes de 0,3 X 0,5 cm, aproximadamente. O material foi fixado em glutaraldeído 2,5%,
paraformaldeído 10% e tampão fosfato 0,2M, desidratado em série alcoólica crescente (10-
52
_________________________________________________________________________
100º GL), incluído em resina de metacrilato (Historesin) e seccionados em micrótomo rotativo
com espessura de corte variando de 3 a 6µm. Posteriormente os cortes foram corados com azul
de toluidina O, montados entre lâmina e lamínula com resina Permount e analisados sob
microscopia ótica (Mantovani & Pereira 2005). Foram quantificadas para cada porção foliar as
espessuras da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial, da lâmina foliar e a
porcentagem de fibras. Nesta última a área do mesofilo é determinada e a porcentagem de
fibras é calculada a partir da área que estas ocupam no mesmo.
4.2.1.2 DENSIDADE DA LÂMINA FOLIAR
Sabendo que folhas de diferentes espécies têm constituições celulares distintas, uma
nova medida foi feita com o objetivo de verificar se estes tecidos possuem diferentes
densidades. A densidade da lâmina foi calculada com os valores de peso seco dos cilindros
foliares utilizados nas quantificações de suculência. Considerando a espessura do mesofilo
obtida nas análises anatômicas, foi possível quantificar a densidade através da fórmula a
seguir:
Densidade (g/m2)=peso seco/volume do cilindro*
* volume do cilindro = π x R2 x h, sendo R = raio do perfurador de folha e h a espessura do mesofilo.
4.2.1.3 DUREZA E DUREZA RELATIVA
Os valores de dureza bruta foram medidos com o auxílio de um penetrômetro montado
no laboratório de Botânica Estrutural do JBRJ (Fig. 8D), baseado no modelo proposto por
Fenny (1970). A medida de dureza foi avaliada através da força mínima (em gramas de água)
necessária para fazer um tubo de cobre maciço atravessar totalmente a lâmina foliar. O
diâmetro do tubo perfurador varia entre os estudos já realizados (King 1988, Lowman & Box
1983) e neste trabalho o cilindro utilizado tinha 1.0 mm, aproximadamente a mesma largura da
mandíbula do herbívoro A. pulchella. Dez medidas de dureza foram feitas em cada porção das
folhas coletadas e expressas pelo peso mínimo em gramas necessário para perfurar a folha.
Para avaliar a influência da espessura da lâmina na medida de dureza, foi quantificada
uma nova medida complementar de dureza, denominada como dureza relativa. A dureza
53
_________________________________________________________________________
relativa foi então medida como a razão entre a dureza propriamente dita e o volume foliar
atravessado pelo furo de cobre de 1 mm de diâmetro:
Dureza Relativa (g/µm3)= Dureza/Volume do cilindro
* volume do cilindro = π x R2 x h, sendo R = raio do cilindro e h a espessura do mesofilo.
O teor de nitrogênio foi quantificado a partir do método Kjedahl (Medina et al. 1990;
Mantovani 1997) no laboratório de solos da UFRRJ. Aproximadamente um grama de massa
seca, de cada porção de folha coletada, foi utilizado para a análise e determinação do teor do
referido nutriente. Os resultados foram expressos em de biomassa seca.
4.2.2.2 TANINOS E FENÓIS TOTAIS
Na análise de taninos condensados utilizou-se o método das Proantocianidinas e na de
fenóis totais o método de Folins-Denis (Waterman & Mole 1994; Moreira 2000). As porções
de folhas foram desidratadas em estufa a 80oC, moídas em moinho de faca. Para a obtenção do
extrato cerca de 500mg da amostra seca foram colocadas em 4 x 5 mL em solução de
acetona:água 7:3. Em seguida, o extrato foi reunido em um balão volumétrico de 25 mL e o
volume completado.
Para a realização da hidrólise nas quantificações de taninos condensados, tomou-se
1 mL do extrato em tubo de ensaio rosqueado. Adicionou-se 4 mL de solução de HCL em
BuOH 5% e foi aquecido em banho-maria por 2h, a 95oC. Para se preparar o branco, a 1 mL
da amostra e adicionou-se 4 mL da solução de HCL em butanol. As amostras positivas
desenvolveram coloração vermelha ou violácea e suas leituras feitas após 5-10 minutos, após o
término da reação, em espectrofotômetro UV, a 520 nm. A confecção da curva-padrão para a
dosagem do tanino condensado foi feita através do procedimento de purificação dos taninos do
Quebracho (Hagerman 1995).
Fator de diluição: 25 x 5 x Fda (c/ 1 mL da amostra na hidrólise)
54
_________________________________________________________________________
Fda = diluição da amostra antes da leitura
Equação: ABS = (0,0039) µg/mL + 0,0297 (erro < 5%)
R2=0,9916
Para a análise de fenóis totais, tomou-se 0,5 ml do extrato em um balão volumétrico e
adicionou-se 0,5 ml do reagente de Folin-Denis, 3 ml de água deixando-os reagir por 1h. Em
seguida adicionou-se 1 mL da solução saturada de Na 2CO3, completando-se o volume com
água destilada. As amostras positivas desenvolveram cor azul intensa e as amostras com
baixos teores de fenóis desenvolveram precipitado branco. Estas foram centrifugadas, o
sobrenadante separado e as leituras feitas em espectofotômetro UV a 760 nm, 5-15 minutos
após o término da reação. O branco utilizado foi água destilada e os resultados foram
expressos em porcentagem de mg/ml. A confecção da curva-padrão para a dosagem de fenóis
totais foi segundo o procedimento proposto por Hagerman (1995). Através da preparação de
soluções aquosas contendo ácido tânico como padrão nas seguintes concentrações: 20,8 ;
10,4 ; 8,32 ; 5,2 ; 2,6 µg/mL, que foram submetidas às reações da primeira e segunda fase.
Fator de diluição: 10 x 2 (alíquota do extrato 0,5 mL)
Equação: 0,0851x + 0,0455
R2=0,9916
4.2.3 ANÁLISE DAS DEFESAS ECOLÓGICAS – SUCULÊNCIA
Três discos foram retirados de cada porção de folha coletada com um perfurador de
folha de diâmetro conhecido, totalizando uma área de 0,00113 m2 (A). Os discos foram
colocados sobre uma fina lâmina de água e acondicionados sob 7ºC por 20h. Posteriormente e
depois tiveram sua superfície seca em papel filtro e pesados para obtenção do peso fresco
máximo (PFM). Os discos foram então colocados em sacos numerados e desidratados em
estufa sob 50ºC para obtenção do peso seco (PS). A suculência foliar foi quantificada através
da fórmula (Mantovani 1999a):
Suculência (g/m2)=PFM-PS/A
55
_________________________________________________________________________
4.2.4 ANÁLISES ESTATÍSTICAS
As análises estatísticas foram feitas através do programa Statistics 6.0 (Prosistat 2001).
As porcentagens de áreas herbivoradas assim como as medidas das defesas foram testadas
quanto à homogeneidade através do teste de Levene, premissa para a realização de teste
paramétrico. Os dados foram expressos como média e desvio padrão e as análises de variância
foram feitas através da ANOVA fatorial, entre as espécies e entre as porções das duas espécies
para cada uma das variáveis defensivas (dureza, espessura da epiderme+hipoderme mecânica
na face adaxial, espessura da lâmina foliar, fenóis encontrados, nitrogênio e suculência). Em
seguida foi aplicado o teste post-hoc de Tuckey (Zar 1996). Dados não homogêneos foram
comparados com o teste correspondente não paramétrico, Kruskall-Wallis e o teste MannWhitney, com correções de Bonferoni. Posteriormente todas as defesas foram analisadas
simultaneamente através de análise descriminante via análise multivariada por PCA (Valentin
2000).
4.3 RESULTADOS
4.3.1.1 ESPESSURA DA EPIDERME + HIPODERME MECÂNICA NA FACE ADAXIAL
Em uma análise entre as espécies, Q. quesneliana apresentou os maiores valores da
espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial (p<0,05) com uma média de
21,26 µm, enquanto A. blanchetiana apresenta uma média de 19 µm (Fig. 18A e Tab.4). No
entanto, na comparação entre as porções das duas espécies só existem diferenças entre as
porções medianas basais (MB) (p<0,001) (Fig. 18B e Tab.4).
4.3.1.2 PORCENTAGEM DE FIBRAS
Em A. blanchetiana foram encontradas fibras perivasculares e extravasculares,
enquanto em Q. quesneliana foram encontradas e quantificadas somente as perivasculares. A
porcentagem de fibras é maior em Q. quesneliana (p<0,05) na qual a média é de 3,29%
56
_________________________________________________________________________
enquanto em A. blanchetiana a média é de 2,39% (Fig. 18C e Tab.4). Já na comparação entre
as porções, não foram encontradas diferenças (p>0,05) (Fig. 18D e Tab.4).
4.3.1.3 ESPESSURA DA LÂMINA FOLIAR
As duas espécies apresentaram diferenças entre as respectivas espessuras de lâminas
foliares (p<0,001), onde Q. quesneliana apresentou média de 639,23 µm enquanto A.
blanchetiana apresentou média de 776 µm (Fig. 19A e Tab. 4). Em uma comparação entre as
porções das duas espécies, todas se mostraram diferentes entre si (p<0,05) (Fig. 19B e Tab. 4)
4.3.1.4 DENSIDADE DA LÂMINA FOLIAR
Os resultados de densidade foram muito maiores para a lâmina foliar de Q.
quesneliana, com média de 0,049 g/m3 enquanto na outra espécie a média é de 0,064 g/m 3
entre (p<0,001) (Fig. 19C e Tab. 4). Entre as porções, as diferenças estão entre as medianas
basais (MB) (p<0,01) (Fig. 19D e Tab. 4).
4.3.1.5 DUREZA RELATIVA
Os valores de dureza não foram diferentes entre as duas espécies (p>0,05). Entretanto,
como a lâmina foliar de Q. quesneliana tem menor espessura e maior densidade, a força
exercida pelo tubo de cobre de 1mm de diâmetro para atravessar um volume de lâmina menor
e mais densa provavelmente difere da força exercida para atravessar o volume da lâmina maior
e menos densa, A. blanchetiana.
A análise de variância fatorial mostra que Q. quesneliana apresenta valores maiores de
dureza relativa com média de 3,01x10-6 g/µm3, enquanto que em A. blanchetiana a média foi
de 2,48x10-6 g/µm3 (p<0,001) (Fig.19E e Tab. 4). Na análise entre as porções das espécies
todas as porções de Q. quesneliana tendem a ser mais duras, no entanto somente as porções
medianas basais (MB) são significativamente diferentes (p<0,05) (Fig. 19F e Tab. 4).
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Na análise entre as duas espécies, A. blanchetiana apresenta maiores porcentagens de
nitrogênio, enquanto esta tem média de 0,50%, Q. quesneliana tem média de 0,47 % (p<0,05)
(Fig. 20A e Tab. 4). Em uma comparação entre as porções das espécies, esta diferença só é
significativa entre as porções adultas distais (AD) (p<0,001) (Fig. 20B e Tab. 4).
4.3.2.2 TANINOS CONDENSADOS
Nos testes de dosagem de tanino condensado, as reações das amostras de todas as
folhas de A. blanchetiana e Q. quesneliana e suas respectivas porções basais e distais deram
resultados negativos, apresentando colorações quase transparentes não sendo por isso possível
lê-las em espectofotômetro a 540 nm. Isto demonstra que os teores de tanino condensado são
muito baixos, inferiores a quantidade mínima para a leitura no aparelho.
4.3.2.3 FENÓIS TOTAIS
Através da análise de variância fatorial verificou-se que da mesma forma que não
existe diferença entre os valores percentuais de fenóis totais entre as duas espécies (p>0,05)
(Fig. 20C e Tab. 4), não existe diferença entre as porções de folhas das espécies em relação
aos percentuais de Fenóis Totais, com média de 0,56% em A. blanchetiana e de 0,57% em Q.
quesneliana (p>0,05), (Fig. 20D e Tab. 4).
4.3.3 SUCULÊNCIA
A análise fatorial mostra que os valores de suculência de A. blanchetiana são maiores
que os de Q. quesneliana (p<0,05), com médias de 225,38 g/m2
e 205,63 g/m2
respectivamente (Fig. 20E e Tab. 4). Entretanto não existem diferenças significativas entre as
porções (p>0,05) (Fig. 20F e Tab. 4)
61
_________________________________________________________________________
4.4 DISCUSSÃO
Enquanto folhas de A. blanchetiana são intensamente atacadas, as de Q. quesneliana
permanecem intactas. As características físicas, químicas e ecológicas variam largamente entre
espécies de uma mesma família vegetal (Loveless 1961, 1962; Feeny 1970, Smith & Downs
1974, 1976, 1999; Coley 1986, 1987; Wheeler & Center 1996, 2001). A ação sinérgica destas
características pode tornar algumas espécies mais bem defendidas contra herbívoros do que
outras (Ayres 1997, Hattori et al. 2004). A dureza, correntemente citada como uma das mais
importantes defesas anti-herbivoria nas folhas (Feeny 1970, Coley 1983, Lowman & Box
1983), está estreitamente relacionada com características anatômicas e estruturais como a
Tabela 4: Resultados da análise fatorial ANOVA para as características defensivas dureza,
nitrogênio, fenóis totais e suculência das duas espécies e em diferentes porções das folhas de
A. blanchetiana e Q. quesneliana. Os valores de F são representados para efeitos de média
(espécies e porções das folhas). Os níveis de significância estão indicados.
Espessura da epiderme+hipoderme
mecânica na face adaxial
Porcentagem de fibras
Espessura da lâmina foliar
Densidade da lâmina foliar
Dureza Relativa
Nitrogênio
Fenóis Totais
Suculência
*P < ,05; ** P < ,01., ***P< ,001
Espécies
Porções X Espécies
5,62*
5,67***
4,66*
0,83
290,76***
35,21***
32***
3,24**
36,09***
0,74
4,57***
7,02***
0,35
0,85
6,18*
0,77
62
_________________________________________________________________________
63
_________________________________________________________________________
espessura da folha, espessura das células da epiderme e a abundância de fibras (Medina et al.
1990). Entre as duas espécies de bromélias estudadas, Q. quesneliana provavelmente é a mais
bem defendida, visto que não sofre o ataque do herbívoro.
Os
resultados
mostram
que
esta
espécie
possui
maiores
espessuras
de
epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial e maior porcentagem de fibras, sugerindo que
estas características podem induzir o aumento de dureza e densidade. O aumento de espessura
de epiderme e fibras pode tornar as suas folhas mais difíceis de se mastigar e digerir (Coley
1987, Medina et al. 1990, Finley 1999), podendo também estar relacionadas com o aumento
da dureza e da densidade. Apesar das primeiras análises terem revelado que as duas espécies
possuíam dureza iguais (p>0,05), diferiram quanto à dureza relativa. A lâmina foliar de Q.
quesneliana é significativamente mais fina e mais densa do que a de A. blanchetiana. Assim
sua dureza relativa é proporcionalmente inversa a espessura de sua lâmina. Portanto, nesta
nova medida de dureza, Q. quesneliana apresentou maiores valores, podendo-se dizer que
provavelmente as características físicas-estruturais têm também nesta espécie grande
importância no papel anti-herbivoria.
O conteúdo de nitrogênio de uma lâmina foliar é um dos componentes mais
importantes para a vida dos insetos (Mattson 1980, Wheeler & Center 1996, 2001), e o seu
teor varia de uma espécie para outra e entre as partes de uma mesma planta (Risebrow &
Dixon 1986, Bernays & Chapman 1994). Segundo Mattson (1980), ao longo da evolução,
insetos especialistas parecem ter desenvolvido a capacidade de identificar quais plantas ou
parte delas são mais nutritivas (Mattson 1980). Isto vai de encontro aos resultados encontrados
neste estudo, pois A. blanchetiana, que foi citada como a primeira espécie hospedeira de A.
pulchella (Mantovani et al. 2005), possui porcentagens de nitrogênio significativamente
maiores, tornando-se mais atraente aos insetos herbívoros.
Os taninos condensados são largamente distribuídos entre os vegetais chegando a ser
encontrados em 90% das espécies de gimnospermas e 38% nas dicotiledôneas (Bernays &
Chapman 1994). O presente trabalho revela ausência de taninos condensados nas espécies de
bromélias durante o período de estudo. Entretanto Chedier (1995) mostrou a presença de
baixos teores de taninos condensados em Q. quesneliana entre março e maio de 1994
aumentando um pouco nos meses seguintes. Somada a esta informação, sabe-se que a
produção de taninos pode variar tanto mensalmente como anualmente, dependendo também de
64
_________________________________________________________________________
condições ambientais em que a planta vive (Harbone 1982, Hagerman & Butler 1991,
Waterman & Mole 1994, Forkner et al. 2004). Bernays and Barbehenn (1987) também citam a
ocorrência esporádica de taninos ao longo dos anos em gramíneas. Portanto, não se pode
afirmar a inexistência ou a incapacidade da produção do composto para todo ciclo de vida
destas plantas. Os fenóis totais foram encontrados em maiores porcentagens nas porções
distais das folhas, mas o padrão de distribuição deste grupo de compostos nas folhas das duas
espécies é muito semelhante (p>0,05). Apesar dos compostos fenólicos já terem sido
considerados como defesas mais determinantes do que a dureza (Kouki & Manetas 2002), tal
parece não ocorrer entre as bromélias.
A maioria dos insetos absorve a água necessária para as suas funções vitais através das
plantas que comem, outros têm a capacidade de bebê-la diretamente em forma líquida
(Bernays & Chapman 1994). Portanto, a escolha do inseto por folhas de A. blanchetiana pode
estar relacionada também com esta característica, visto que ela possui maior suculência foliar
(p<0,001). O menor conteúdo de água de Q.quesnelia quesneliana provavelmente a torna
menos atraente para os herbívoros (Scriber 1977, Coley & Barone 1996).
4.5 CONCLUSÃO
Apesar de existirem poucas citações sobre as características defensivas (Oriel &
Dejean 2000; Delaporte 2004) e a herbivoria na família (Lowman et al. 1996, 1999, Smith &
Zotz 2000), pode-se concluir que bromélias são um grupo de plantas bem defendido contra os
insetos. Comparando os valores encontrados no presente estudo com os de Burguess et al.
(1998) em um trabalho que compara a dureza em algumas famílias vegetais, conclui-se que o
grupo tem os maiores valores de dureza depois da família Orchidaceae. Valores de nitrogênio
encontrados para A. blanchetiana e Q. quesneliana são menores que os geralmente
encontrados em folhas de outras monocotiledôneas (Mattson 1980).
65
_________________________________________________________________________
CAPÍTULO 5
ESPÉCIES DA FAMÍLIA BROMELIACEAE CULTIVADAS NO JARDIM BOTÂNICO
DO RIO DE JANEIRO HOSPEDEIRAS DE Acentroptera pulchella Guerin-Meneville
(Coleoptera, Chrysomelidae)
5.1 INTRODUÇÃO
A família Bromeliaceae compreende 56 gêneros e cerca de 3270 espécies. (Grant &
Zijlstra 1998, Luther 2000). Esta família se destaca entre as angiospermas pela ocorrência em
uma grande diversidade de habitats, com habilidade de ocupar desde ambientes áridos e
pobres em nutrientes até florestas úmidas e inundadas (Benzing, 1976). Apresenta distribuição
essencialmente neotropical e ao longo do continente americano, as bromélias se estendem
desde o sudeste dos Estados Unidos ao sul do Chile (Smith 1934). Aproximadamente 50% do
total de espécies podem ser encontradas no Brasil, das quais mais da metade são originárias da
Mata Atlântica. Isso coloca o país entre um dos mais importantes centros de diversidade da
família Bromeliaceae (Leme 1997, Nevares 2002). As bromélias constituem um grupo de
fascinante beleza, de grande valor ecológico e econômico (Benzing 2000). Provavelmente
devido a sua arquitetura diferenciada, criada pela disposição rosulada das folhas, e pela
capacidade de produzir inflorescências de alto valor ornamental, as bromélias são hoje
largamente cultivadas e comercializadas. Neste sentido, estudos que visem sua proteção e/ou
manutenção têm alto valor conservacionista e comercial.
Em comparação com plantas de outras famílias botânicas, as bromélias são
aparentemente menos atacadas por herbívoros (Benzing, 2000). No entanto uma busca na
literatura revela alguns casos de bromélias intensamente atacadas, como espécies dos gêneros
Guzmania e Vriesea, atacadas respectivamente por um ortóptero (Benzing 1990) e um
lepidóptero (Schmidt & Zotz 2000). Benzing (2000) fornece uma lista de 20 espécies de
invertebrados herbívoros atacando bromélias no estado da Flórida. Entre elas quatro espécies
de Chrysomelidae originários da Guatemala e de Honduras. Citação especial deve ser feita ao
ataque letal por consumo do meristema apical do rizoma de Metamasium callizoona
(Coleoptera; Curculionidae) sobre diferentes espécies cultivadas dos gêneros Aechmea,
Tillandsia e Catopsis (Benzing 2000). No entanto estes estudos são somente sobre a
66
_________________________________________________________________________
ocorrência dos insetos se alimentando de sua hospedeira, pois nenhum deles estuda a biologia
do herbívoro ou a intensidade da herbivoria.
Lowman et al. (1996, 1999) relatam o que é aparentemente a primeira ocorrência
significativa de herbivoria em uma população de Aechmea nallyi (Bromeliaceae), uma epífita
rara em copas de árvores tropicais. Os autores relatam que de 1995 para 1997 o nível de
herbivoria foliar média por indivíduo variou entre 9 e 14%, chegando em algumas folhas a
25%.
Schmidt & Zotz (2000) monitoraram durante três anos a herbivoria da epífíta Vriesea
sanguinolenta Cogn. & Marchal (Bromeliaceae), atacada na maioria das vezes por larvas de
Napae eucharilla Bates (Riodinidae, Lepidoptera). Em alguns indivíduos o impacto da
herbivoria era tal que quase 100% da área foliar era destruída pelo inseto.
Tanto para Lowman et al. (1996, 1999) quanto para Schmidt & Zotz (2000), a ação dos
herbívoros é morfologicamente semelhante: uma das epidermes da lâmina foliar e o mesofilo
são atacados, deixando a epiderme oposta e duas a três camadas do mesofilo associado
intactos. Enquanto Lowman et al. (1996, 1999) não encontram o herbívoro, Schmidt & Zotz
(2000) relatam a ação do inseto no estágio larval e não no adulto.
5.1.1 O CASO EM ESTUDO
O arboreto do Jardim Botânico do Rio de Janeiro possui uma coleção viva de centenas
de espécies de bromélias sendo cultivadas, aproximadamente trinta espécies estão no morrote
atrás das estufas existentes para a família. Quando o coleóptero Acentroptera pulchella
Guerrin-Meneville (Chrysomelidae) foi detectado se alimentando intensamente de uma
espécie de bromélia da coleção, diversos estudos começaram a ser feitos em torno do
problema (Magalhães & Mantovani 2003a, 2003b, 2005 a, 2005b, 2005c; Mantovani et al.
2005). A forma de herbivoria do referido inseto difere daquelas já citadas em bibliografia.
Uma pesquisa na literatura e consulta a entomologistas com especialização no gênero
Acentroptera confirmou a inexistência de quaisquer referências sobre plantas hospedeiras,
comportamento ou ecologia do inseto (Costa Lima1947; Benzing 1990; Jolivet 1996). O
ataque ocorre durante a fase adulta e não larval, o besouro se alimenta das folhas prejudicando
sua fitossanidade. Entretanto, sua ação claramente danifica as folhas, fazendo cair sua
qualidade visual. O inseto raspa a lâmina foliar externamente a partir da epiderme seguindo o
67
_________________________________________________________________________
sentido dos feixes vasculares e das fibras, deixando uma ferida longitudinal de margens
paralelas muito característica que varia de 3-10 cm de comprimento e 0,2-0,3 cm de largura
aproximadamente. Após dois ou três dias, as cicatrizações podem ser percebidas por uma
coloração vermelho-cereja em torno das feridas causada pelo acúmulo de substâncias fenólicas
e pela oxidação (Mantovani e Magalhães 2003, 2005b). Um trabalho de monitoramento da
ação do inseto começou a ser feito e identificou-se a presença do herbívoro em outras espécies
da coleção.
A maioria das espécies da família Bromeliaceae cultivadas no arboreto do Jardim
Botânico do Rio de Janeiro estão distribuídas entre a estufa principal Roberto Burle Marx a
estufa científica Dimitri Sucre e em canteiros em uma área localizada atrás da estufa principal.
Nesta área as espécies de bromélias são cultivadas em uma forma de monocultura, onde vários
indivíduos da mesma espécie vivem juntos em canteiros que podem ter de uma a seis espécies
diferentes.
Este trabalho tem como objetivo identificar e catalogar as espécies de bromélias
cultivadas nos canteiros de monocultura da coleção do JBRJ e detectar quais estão sendo
herbivoradas pelo Acentroptera pulchella e apresentam cicatrizes características da ação do
besouro. Com estes dados poder-se-á criar um banco de dados das espécies cultivadas e dentre
estas quais são hospedeiras do referido inseto.
Vinte e nove canteiros de cultivo da coleção viva foram numerados a partir de um
mapa (Fig. 21) e as espécies cultivadas em cada um deles foram identificadas e catalogadas
(Tab. 5). Entre dezembro de 2004 e dezembro de 2005, estas espécies foram monitoradas em
observações semanais com o objetivo de se encontrar o inseto herbívoro Acentroptera
pulchella e as feridas características deixadas por ele.
As espécies onde foram encontrados os insetos forrageando ou que apresentaram
feridas características (Figs. 6.1 e 6.2) foram marcadas, fotografadas, identificadas e
catalogadas. Entretanto as bromélias com as feridas características onde os insetos não haviam
sido avistados receberam atenção especial no monitoramento, para que se confirmasse a ação
do herbívoro A. pulchella sobre a espécie.
68
_________________________________________________________________________
5.3 RESULTADOS
O levantamento de espécies cultivadas na coleção viva do Instituto de Pesquisas do
Jardim Botânico do Rio de Janeiro resultou em um total de 32 espécies listadas abaixo.
Aechmea aquilega (Griseb) Ruy & Pav.
Aechmea blanchetiana L.B. Smith
Aechmea chlorophyla (L.B. Smith) Ruy & Pav.
Aechmea euryarymbus (Harms) Ruy & Pav.
Aechmea floribunda (Mart. Ex Schult. F.) Ruy & Pav.
Aechmea gustavoi (J.A. Siqueira & Leme) Ruy & Pav.
Aechmea lingulata (Baker) Ruy & Pav.
Aechmea nudicaulis (Griseb) Ruy & Pav.
Aechmea pectinata (Baker) Ruy & Pav.
Aechmea phanerophlebia (Baker) Ruy & Pav.
Aechmea pineliana (Brongn ex Planch) Ruy & Pav.
Aechmea purpurea (Baker) Ruy & Pav.
Aechmea ramosa (Mart. Ex Shult F.) Ruy & Pav.
Alcantarea sp Harms
Alcantarea glasiouana (L.) L.B. Sm.
Alcantarea imperialis (Carrière) Harms
Billbergia amoena (Lodd.) Lindl.
Bromelia anthiacanta (Bertol.) Adans
Canistrum aurantiacum (E. Morren) E. Morren
Dyckia encholirioides (Gaudich) Mez.
Dyckia sp. Mez
Edmundoa lindenii var. rosea (E. Morren) Leme
Hohenbergia catingae (Ule) Schult
Neoregelia camorimina (E. Pereira & Leme) L. B. Smith
Neoregelia compacta (Mez.) L. B. Smith
Neoregelia concentrica (Vell.) L. B. Smith
Neoregelia cruenta (Graham) L. B. Smith
Neoregelia johannis (Carr.) L. B. Smith
69
_________________________________________________________________________
Neoregelia sarmentosa (Regel) L. B. Smith
Nidularium procerum (Lindm.) Lem.
Nidularium rutilaus (E. Morren) Lem.
Nidularium sp. Lem.
Pitcairnia sp. (gênero) - L'Hér.
Portea alatisepala (Philcox) Brongn ex K. Koch
Quesnelia arvensis (Vell.) Gaudich
Quesnelia liboniana (De Jonghe) Gaudich
Quesnelia marmorata (Lem.) Gaudich
Quesnelia quesneliana(Brongniart) L.B. Smith
Vriesea neoglutinosa (Mez.) Lindl
As espécies estão organizadas na maioria dos canteiros em grupos mono-específicos e
em outros com mais de duas espécies. A localização das espécies e grupos nos canteiros
podem ser identificados na tabela 5 e na figura 21.
Tabela 5: Relação de espécies de bromélias cultivadas em diferentes canteiros da
coleção viva do IP JBRJ. Os números indicam os canteiros que podem ser localizados com
o mapa da figura 18.
no do
canteiro
Espécies cultivadas
1
Neoregelia johannis
2
Neoregelia compacta
3
Aechmea pectinata
4
Edmundoa lindenii
5
Neoregelia cruenta
6
Neoregelia compacta
7
Neoregelia compacta
8
Quesnelia quesneliana
70
_________________________________________________________________________
9
Neoregelia cruenta; Alcantarea sp; Quesnelia quesneliana; Aechmea euryarymbus;
Aechmea nudicaulis; Aechmea aquilega
10
Aechmea aquilega
11
Neoregelia cruenta; Aechmea blanchetiana
12
Aechmea aquilega; Aechmea blanchetiana; Neoregelia camorimina;
Neoregelia sarmentosa
13
14
Aechmea lingulata
15
Aechmea lingulata; Aechmea ramosa; Aechmea phanerophlebia;
Aechmea chlorophyla; Canistrum aurantiacum; Billbergia amoena
16
Quesnelia liboniana
17
Neoregelia concêntrica; Aechmea floribunda; Aechmea purpurea;
Aechmea pineliana; Portea alatisepala
18
Billbergia amoena
19
Aechmea nudicaulis; Quesnelia marmorata
20
Vriesea neoglutinosa; Alcantarea glasiouana; Quesnelia marmorata;
Aechmea nudicaulis
21
Alcantarea glasiouana; Pitcairnia sp.; Aechmea blanchetiana; Neoregelia cruenta
22
Aechmea aquilega; Alcantarea imperialis; Nidularium sp.; Nidularium rutilaus
23
Nidularium procerum
24
Aechmea blanchetiana; Neoregelia compacta; Vriesea neoglutinosa
25
Aechmea floribunda; Alcantarea imperialis; Alcantarea glasiouana
26
Neoregelia cruenta; Quesnelia arvensis; Aechmea blanchetiana
27
Dyckia encholirioides ; Dyckia sp.
28
Aechmea gustavoi; Aechmea aquilega
29
Bromélia anthiacanta
71
_________________________________________________________________________
72
_________________________________________________________________________
Dentre as espécies monitoradas entre 2004 e 2005, um total de oito espécies
apresentam as cicatrizes características da ação do herbívoro: Aechmea aquilega (Salisb.)
Griseb, Alcantarea imperialis (Carrière) Harms, Aechmea lingulata (L.) Baker, Neoregelia
concentrica (Vell.) L.B. Sm., Neoregelia compacta (Mez) L.B. Sm., Alcantarea glasiouana,
Aechmea blanchetiana (Baker) LB Sm., Neoregelia cruenta (Graham) L.B. Sm.,(Figs. 18 e
19), no entanto o herbívoro só foi visto se alimentando de quatro delas. Os resultados estão
expressos na tabela abaixo.
Tabela 6: Espécies atacadas pelo herbívoro Acentroptera pulchella e espécies em que o
herbívoro não foi ainda avistado, no entanto apresentam cicatrizes características que
provavelmente são provenientes de sua ação.
Espécie
A. pulchella
avistado
Aechmea aquilega
A. pulchella
não avistado
X
X
Aechmea glasiouana
X
Aechmea lingulata
X
Alcantarea imperialis
X
Neoregelia compacta
X
Neoregelia concêntrica
X
Neoregelia cruenta
X
73
_________________________________________________________________________
74
_________________________________________________________________________
6 CONCLUSÕES
CAPÍTULO 2
A. blanchetiana foi a primeira planta citada como hospedeira de A. pulchella. O inseto
raspa a folha a partir da face adaxial da epiderme, consumindo todo o mesofilo e deixando
duas a três camadas de células hipodérmicas junto à epiderme oposta. A cicatrização pode ser
percebida pela coloração vermelha no entorno da ferida. Nesta região as células geralmente
morrem, ocorre oxidação e produção de compostos secundários.
CAPÍTULO 3
As porções distais das folhas medianas são as mais atacadas pelo herbívoro. Estas
porções são as que possuem os maiores teores de nitrogênio e possuem baixos valores de
dureza, portanto estas características defensivas parecem estar determinando a escolha intraespecífica de A. pulchella.
CAPÍTULO 4
O herbívoro não se alimenta de Q. quesneliana, entretanto ataca intensamente A.
blanchetiana durante o verão. A comparação entre as características defensivas das espécies
sugere que as defesas físicas, os menores teores de nitrogênio e os menores valores de
suculência podem estar defendendo Q. quesneliana e determinando a escolha do herbívoro por
A. blanchetiana.
CAPÍTULO 5
Dentre as trinta espécies monitoradas somente oito apresentaram sinais de herbivoria
do inseto. Em N. compacta, A. glasiouana, A. blanchetiana, N. cruenta o inseto foi visto se
alimentando intensamente, enquanto em A. aquilega, A. lingulata, A. imperialis, N.
concentrica, foram encontradas somente as feridas características causadas por A. pulchella. O
inseto A. pulchella parece ser um herbívoro oligófago visto que se alimenta preferencialmente
de diferentes espécies de bromélias.
CONCLUSÃO GERAL
O inseto parece ser um especialista, já que tem preferências tanto intra-específicas
como inter-específicas. Algumas características defensivas estudadas parecem exercer um
papel importante na escolha do herbívoro por sua espécie hospedeira, enquanto outras
parecem ser determinantes na escolha do herbívoro por partes específicas da folha.
75
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A
B
C
Figura 1: Espécies das três sub-famílias de Bromeliaceae: A) Aechemea blanchetiana (Graham) L. B. Smith
(Bromelioideae); B) Pitcairnia poortimanii André (Pitcairneoideae); Tillandsia bella
T. Sthrel
(Tillandsioideae)
B. Smith
Sthrel
Figura 2: Neoregelia cruenta (Graham) LB Smith (Bromelioideae): note tanque formado por suas folhas de
bainha expandida dispostas em roseta
olhas de
bainha expandida dispostas em roseta
A
fc
fr
fz
B
C
Figura 3: A) Casal de Acentroptera pulchella atacando a face adaxial lâmina foliar de uma bromélia. A
fêmea é o indivíduo que está forrageando. fr) Ferida recente; fc) Ferida cicatrizada, note a coloração
vermelha em seu entorno; fz) Fezes do inseto. B) Neoregelia cruenta atacada pelo herbívoro. Note como
a porção distal da folha está mais atacada que a basal. C) Quesnelia quesneliana (Brongniart) L. B. Smith
sem nenhum sinal de ataque de A. pulchella.
A
élia. A
oração
e como
Smith
A
B
C
D
Figura 4: A) Mapa do Brasil, situando o estado do Rio de Janeiro; B) Mapa do Estado do Rio de Jan
situando a cidade do Rio de Janeiro; C) Mapa da cidade, situando o bairro Jardim Botânico; D) Mapa
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro. O detalhe destaca a área de estudo, o bromeliário.
de Janeiro,
D) Mapa do
meliário.
A
B
C
D
Figura 5: A) Estufa principal Roberto Burle Marx; B) Estufa Dimitri Sucre; C-E) Canteiros de cultivo em
monocultura de espécies de bromélias em área denominada como “morrote”.
B
E
vo em
a
a
b
Figura 6: Canteiros de cultivo das duas espécies estudadas. a) A. blanchetiana, b) Q. quesneliana. Note a
proximidade dos canteiros.
Note a
A
B
C
Figura 7: A-B) Rametes de A. blanchetiana atacadas pelo inseto. C) Q. quesneliana sem nenhum sinal de
ataque do herbívoro. Note como a primeira espécie é intensamente atacada pelo herbívoro, enquanto a
segunda, cultivada no canteiro ao lado não apresenta nenhuma ferida.
inal de
uanto a
m
A
B
5 cm
d
b
jovem
j
mediana
a
adulta
C
D
Figura 8: Rametes de A. blanchetiana com indicações de folhas jovens (j), medianas (m) e adultas (a).
tracejado indica a região onde as folhas foram divididas em metades basal e distal. B) Detalhe das folh
jovens, medianas e adultas. C) Porções distais com escalas. Imagens contrastadas em preto e branc
utilizadas na medição da área herbivorada pelo programa de computador Scion Image. D) Penetrômetr
construído no laboratório de Botânica Estrutural para a medição de dureza foliar.
tas (a). O
das folhas
e branco
etrômetro
A
Área herbivorada (%)
4,0
3,5
3,0
2,5
2,0
1,5
1,0
0,5
0,0
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
2000
B
1900
1800
1700
Dureza (g)
1600
1500
1400
1300
1200
1100
1000
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
Figura 9: Herbivoria e defesa física em A. blanchetiana: A) Área herbivorada e B) Dureza. Dados são
média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5).
s são
A
B
C
D
E
F
Figura 10: Anatomia foliar de A. blanchetiana em diferentes porções da folha. Corte transversal do mesofilo:
jovem basal (JB); B) jovem distal (JD); C) mediana basal (MB); D) mediana distal (MD) E) adulta basal (AB
F) adulta distal (AD). Todas as escalas são de 100 μm.
esofilo: A)
asal (AB) e
1050
A
Espessura da lâmina (µm)
1000
950
900
850
800
750
700
650
600
JB
JD
MB
MD
AB
AD
mecânica na face adaxial (µm)
Porção da folha
26
B
24
22
20
18
16
14
12
10
8
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
Figura 11: Anatomia foliar de A. blanchetiana. A) espessura da lâmina foliar e B) espessura da
epiderme+hipoderme na face adaxial. Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis porções
de folhas (n=5).
Área do mesolfilo ocupada por
fibras (%)
6
A
5
4
3
2
1
0
-1
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
B
1,0
Factor 2 : 28,26%
0,5
0,0
Epiderme
Dureza (g)
Lâmina
-0,5
*Área Herbivorada
Fibras
-1,0
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
Factor 1 : 38,80%
Figura 12: Anatomia foliar de A. blanchetiana e análise discriminante. A) Área do mesofilo ocupada por
fibras. Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5). B) Análise
Discriminante Multivariada entre as áreas herbivoradas, a dureza e as características anatômicas. Note que
existe uma tendência da área herbivorada estar correlacionada negativamente com as fibras, com a dureza e
com a espessura da epiderme e de estar correlacionada positivamente com a espessura da lâmina foliar.
pada por
Análise
Note que
dureza e
Teor de nitrogênio
(% de biomassa seca)
0,75
A
0,70
0,65
0,60
0,55
0,50
0,45
0,40
0,35
0,30
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Posiçaõ da folha
0,80
B
Fenóis totais (%)
0,75
0,70
0,65
0,60
0,55
0,50
0,45
0,40
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Posiçâo da folha
Figura 13: Defesas químicas em A. blanchetiana. A) nitrogênio e B) fenóis totais. Dados são
média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5).
dos são
320
A
Suculência (g/m2)
300
280
260
240
220
200
180
160
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
B
1,0
Factor 2 : 23,40%
0,5
0,0
Nitrogênio (%)
Dureza (g)
-0,5
*Área Herbivorada
Suculência (g/m2)
Fenóis Totais (%)
-1,0
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
Factor 1 : 58,10%
Figura 14: Suculência foliar e análise discriminante
média±desvio padrão para cada uma das seis porções
entre as áreas herbivoradas, a dureza, nitrogênio e
herbivorada estar correlacionada negativamente com
positivamente com o nitrogênio e com os fenóis totais.
em A. blanchetiana. A) Suculência foliar. Dados s
de folhas (n=5). B) Análise Discriminante Multivaria
fenóis totais. Note que existe uma tendência da ár
a dureza e com suculência e de estar correlaciona
Dados são
ultivariada
a da área
elacionada
12
A
10
8
6
4
2
0
1000
1400
1200
1800
1600
2200
2000
2400
Dureza (g)
12
B
10
8
6
4
2
0
0,52
0,56
0,54
0,60
0,58
0,64
0,62
0,68
0,66
0,72
0,70
0,76
0,74
0,78
Nitrogênio (% de biomassa seca)
Figura 15: Gráficos de regressão linear entre as áreas herbivoradas das porções medianas distais (MD) e as
características defensivas. A) Dureza e B) Nitrogênio. (n=30)
MD) e as
12
A
10
8
6
4
2
0
0,038
0,042
0,046
0,050
0,054
0,058
0,040
0,044
0,048
0,052
0,056
0,060
Fósforo (% de biomassa seca)
12
B
10
8
6
4
2
0
140
180
160
220
200
260
240
300
280
Suculência (g/m2)
Figura 16: Gráficos de regressão linear entre as áreas herbivoradas das porções medianas distais (MD) e
as suas características defensivas. A) Fósforo e B) Suculência (n=30).
MD) e
B
A
100 μm
100 μm
e
h
D
C
e
h
10 μm
10 μm
F
E
fe
fp
fp
B
fp
100 μm
100 μm
Fig 17. Anatomia foliar de A. blanchetiana e Q. quesneliana. Corte transversal do mesofilo: A)
Lâmina foliar de A. blanchetiana na porção mediana basal (MB). B) Lâmina foliar de Q.
quesneliana na porção mediana basal (MB); C) Epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial de
A. blanchetiana (e=epiderme; h=hipoderme mecânica); D) Epiderme+hipoderme mecânica na face
adaxial de Q. quesneliana (e=epiderme; h=hipoderme mecânica). E) Mesofilo evidenciando feixes
de fibras perivasculares e extravasculares em A. blanchetiana na porção adulta distal (AD)
(fp=feixes perivasculares; fe=feixes extravasculares). F) Mesofilo evidenciando feixe de fibras
perivasculares em Q. quesneliana na porção adulta distal (fe=feixes extravasculares).
mecânica na face adaxial ( µm)
26
A
A
***
24
22
20
18
16
14
12
Ab
Qq
32
30
28
26
24
22
20
18
16
14
12
10
8
6
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da Folha
Espécie
5,0
Área do mesofilo ocupada por
fibras (% de biomassa seca)
B
B
*
8
C
C
4,5
***
4,0
3,5
D
D
7
6
3,0
5
2,5
4
2,0
3
*
1,5
*
2
1,0
1
0,5
0,0
0
Ab
Qq
Espécie
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
Figura 18: Comparações via análise fatorial entre as características defensivas anatômicas de A. blanchetiana
Q. quesneliana. A) Espessura da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial entre espécies. B) Espessu
da epiderme+hipoderme mecânica na face adaxial entre as porções das espécies. C) Porcentagem de Fibra
entre espécies. D) Porcentagem de Fibras entre as porções das espécies. Dados são média±desvio padrão pa
cada uma das seis porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,01., ***P< ,001).
Ab
Qq
Ab
Qq
chetiana e
Espessura
de Fibras
adrão para
1050
Espessura da lâmina ( µm)
900
850
A
***
950
800
900
750
850
*** ***
*
***
750
700
650
650
600
550
600
Ab
550
Qq
JB
Espécies
JD
MB
MD
AB
Ab
Qq
AD
Porção da Folha
80
0,075
C
0,070
Densidade (g/m 3 )
*
800
700
B
***
1000
***
0,065
70
D
**
*
60
0,060
50
0,055
0,050
40
0,045
30
0,040
20
0,035
Ab
Qq
JB
JD
g/µm 3 )
Dureza relativa (10
-6
3,4
3,0
MD
AB
AD
Porção da folha
Espécie
3,2
MB
E
*
3,6
3,4
F
***
3,2
3,0
2,8
2,8
2,6
2,6
F
2,4
2,4
2,2
2,2
2,0
2,0
Ab
Qq
Espécie
1,8
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
Figura 19: Comparações via análise fatorial entre as características defensivas físicas de A. blanchetiana
quesneliana. A) Espessura da Lâmina Foliar entre espécies. B) Espessura da Lâmina Foliar entre as porções da
espécies. Densidade C) Densidade da Lâmina Foliar entre espécies. D) Densidade da Lâmina Foliar entre a
porções das espécies. E) Dureza Relativa entre as espécies. F) Dureza Relativa entre as porções das espécie
Dados são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,01., ***
001).
Ab
Qq
Ab
Qq
Ab
Qq
iana e Q.
rções das
r entre as
espécies.
, ***P< ,
001).
Teor de nitrogênio
(% de biomassa seca)
0,62
0,60
0,58
0,56
0,54
0,52
0,50
0,48
0,46
0,44
0,42
0,40
0,38
0,36
A
***
0,75
0,70
***
0,65
0,60
0,55
0,50
0,45
0,40
0,35
Ab
0,30
Qq
JB
JD
Espécie
Fenóis totais (%)
0,70
0,68
0,66
0,64
0,62
0,60
0,58
0,56
0,54
0,52
0,50
0,48
0,46
0,44
0,42
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
01
C
D
01
01
01
01
01
01
00
Ab
00
Qq
JB
Espécie
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
360
280
E
*
260
Suculência g/m2
B
F
340
320
300
240
280
260
220
240
200
220
200
180
180
160
Ab
Qq
Espécie
160
JB
JD
MB
MD
AB
AD
Porção da folha
Figura 20: Comparações via análise fatorial entre as características defensivas químicas e ecológicas
de A. blanchetiana e Q. quesneliana. A) Teor de nitrogênio entre as espécies. B) Teor de nitrogênio
entre as porções das espécies. C) Fenóis totais entre as espécies. D) Fenóis totais entre as porções
das espécies. E) Suculência entre as espécies. F) Suculência entre as porções das espécies. Dados
são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,01.,
Ab
Qq
Ab
Qq
Ab
Qq
ológicas
rogênio
porções
. Dados
< ,01.,
são média±desvio padrão para cada uma das seis porções de folhas (n=5). (*P < ,05; ** P < ,01.,
***P< ,001).
< ,01.,
9
11
10
8
13 12
7
14 15
6
16
20
18
17
5
4
19
20
3
2
21
22
24
26
1
25
23
28
27
29
Figura 21: Mapa da área dos canteiros de monocultura. Os números dos canteiros podem ser encontrados
na tabela 4 e indicam quais espécies são cultivadas em cada um deles.
rados
na tabela 4 e indicam quais espécies são cultivadas em cada um deles.
A
B
C
Figura 22: Bromélias hospedeiras do herbívoro A. pulchella cultivadas no Instituto de Pesquisas Jardim Botâ
do Rio de Janeiro. A) Alcantarea glasiouvana. B) Alcantarea imperialis; C) Aechmea aquilega. Note as fer
características da ação do herbívoro nas fotos aproximadas.
im Botânico
ote as feridas

Noa Magalhães - Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de

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