a mortalidade das abelhas e sua relevância atual

BEEINFOrmed N° 1_2014
APRENDIZADOS DO PASSADO
A MORTALIDADE DAS ABELHAS
E SUA RELEVÂNCIA ATUAL
Ao longo de muitos milênios na história da humanidade, o mel foi o único adoçante conhecido pelos homens.
A importância do mel na culinária e na economia é um dos motivos pelos quais há uma grande quantidade
de registros históricos a respeito da mortalidade das abelhas. Os entendimentos adquiridos sobre o histórico
patológico das abelhas podem nos ajudar a analisar o debate atual sobre as causas da mortalidade de abelhas
de forma mais equilibrada. E a história da atenção às abelhas na Bayer nas últimas décadas ilustra o que
temos feito para preservar esses vitais insetos benéficos.
Porque o histórico patológico importa
A importância da pesquisa histórica para o entendimento de doenças em animais foi enfatizada
em um livro revolucionário publicado em Londres em 1871. O autor, George Fleming, foi
presidente da Central Veterinary Medical Society e membro do Royal College of Veterinary
Surgeons. Na introdução ao seu trabalho épico “Animal Plagues: Their History, Nature, and
Prevention” from 1490 BC. a 1800 AD (Pragas animais, sua história, natureza e prevenção, de
1490 a.C. a 1800 d.C.), Fleming disse o seguinte sobre a importância da pesquisa patológica:
“Um registro de doenças epizoóticas baseado na história e na observação precisa
será um trabalho de grande importância para a ciência médica e à civilização […].
Da mesma forma como o curador da humanidade, o patologista comparativo
não pode abrir mão da história das doenças [...], pois à medida que ele ganha
conhecimento sobre o passado estará mais bem posicionado para controlar o
presente e fazer provisões para o futuro”.
George Fleming (1833–1901) por
B. Hudson
E, citando Hecker (Annalen, 1828), Fleming faz uma declaração de notável relevância ao debate atual sobre as causas da
mortalidade das abelhas: “Os homens contemplaram o fenômeno com assombro, e mesmo antes de terem uma percepção
justa a respeito de sua natureza, já manifestaram suas opiniões e, como estavam fortemente divididos em partes opostas, as
defenderam com todo o ardor de fanáticos.” Ele poderia estar escrevendo sobre a controvérsia atual referente aos reais fatores
que afetam a saúde das abelhas.
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Escultura de um apicultor egípcio antigo com abelhas
Escultura de uma colmeia em forma de cúpula, Dinamarca 1823
Obstáculos históricos
Embora o histórico patológico dos animais sem
dúvida seja importante, qualquer estudo das
diversas fontes históricas logo depara com grandes
obstáculos. Da antiguidade até o século XVIII, a fé
cega e a superstição turvaram mentes humanas
à medida que procuravam atribuir uma causa a
uma doença específica - quer de humanos, quer
de animais. Com pouco conhecimento sobre a
ciência veterinária, de modo geral, os homens
das eras antiga e medieval atribuíam as doenças
de animais à vingança divina ou aos espíritos
do mal. Suas “explicações divinas sobre pragas
animais” (Fleming) deixaram registros históricos
que frequentemente descrevem as calamidades
que tais pragas causaram, expõem vagamente os
sintomas e quase sempre atribuem às doenças
a alguma divindade raivosa. Consequentemente,
o historiador moderno pode fazer pouco mais do
que citar fatos limitados a respeito da mortalidade
das abelhas desde os primeiros dias da apicultura,
no Antigo Egito, ao Iluminismo, no século XVIII.
Como em muitos outros campos da ciência, o
Iluminismo finalmente jogou a reveladora luz da
ciência nos obscuros anais da patologia animal.
Um verdadeiro pioneiro do estudo objetivo de
doenças animais, o médico e filósofo italiano
Bernadino Ramazzini (1633-1714) estabeleceu as
bases para observações precisas no campo da
ciência veterinária.
5000
anos
90%
Dos 100 cultivos que fornecem
dos alimentos do mundo,
70 se beneficiam de polinização por
abelhas e outros insetos.
O único adoçante da humanidade
Por muitos nãos, o mel era “o único adoçante disponível às primeiras civilizações africanas, do Oriente Médio e europeias” (vanEngelsdorp et al.,
2009). As abelhas eram domesticadas pelos egípcios antigos, já antes
de 2600 a.C., para este propósito. No século VII a.C., os gregos antigos
também já criavam abelhas, e suas habilidades apiárias foram repassadas aos romanos em torno de 150 a.C. A arte da apicultura foi então
disseminada por todo o Império Romano e se tornou vastamente praticada no início do período medieval europeu. Foram os descendentes
emigrantes de apicultores da Europa medieval que levaram as abelhas e
a arte da apicultura ao resto do mundo.
Como o único adoçante disponível na Europa até o desenvolvimento
da tecnologia de refino do açúcar, a partir da cana-de-açúcar e da
beterraba, o mel era uma mercadoria economicamente importante,
papel que desempenha ainda hoje, mesmo que por razões diferentes.
De longe, a contribuição mais importante que as abelhas melíferas fazem
para a economia mundial atual é seu papel como polinizadoras. Estudos
demonstram que 52 dos 115 principais produtos alimentícios globais
dependem da polinização feita por abelhas e outros insetos, que direta
ou indiretamente beneficiam 35% da dieta humana (Klein et al., 2007).
Por cerca de cinco mil anos, as abelhas fizeram grande contribuição para o nosso bem-estar, fato
que também é responsável pela abundância de registros históricos sobre a mortalidade das abelhas.
A MORTALIDADE DAS ABELHAS E SUA RELEVÂNCIA ATUAL
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Casa de pedra de colmeia, Irlanda
Evento de extinção pré-histórica
O mais antigo caso conhecido da extinção em massa de
abelhas ocorreu em tempos pré-históricos. Uma subfamília
de abelhas, a Xylocopinae, foi praticamente extinta há cerca
de 65 milhões de anos, próximo ao chamado limite K-Pg,
entre os períodos Cretáceo e Paleogeno. Em um artigo
publicado em outubro de 2013, na revista acadêmica Plos
One, Sandra Rehan e sua equipe de biólogos da Universidade
de New Hampshire descrevem como utilizaram a análise de
relacionamento evolucionário molecular para mostrar que essa
extinção em massa matou dinossauros não aviários e muitas
plantas floríferas. E foi entre os meados e o final do período
Cretáceo que as abelhas desenvolveram um relacionamento
coevolucionário com as plantas eudicotiledôneas, uma
ampla subseção de um grupo de plantas dicotiledôneas que
contém a maioria das plantas cultivadas e muitas árvores.
Acredita-se que a extinção em massa Cretáceo-Paleogeno
foi causada por uma mudança devastadora no clima global,
provavelmente devido ao impacto de um enorme cometa ou
asteroide. É interessante observar que a maioria dos eventos
de mortalidade de abelhas que Fleming registra também pode
ter conexão com condições climáticas adversas, embora,
naturalmente, em escala vastamente menor.
Mortalidade na era medieval
A menção mais antiga de Fleming a respeito de mortalidade de
abelhas na era medieval europeia ocorreu na Irlanda em 950
d.C., quando os anais de Ulster relataram uma “mortalidade
de abelhas”. Infelizmente, nenhuma informação adicional foi
fornecida sobre o incidente. Em 992, novamente na Irlanda,
as fontes de Fleming são mais úteis, já que “uma grande
mortalidade cai sobre o homem, gado e abelhas na Irlanda”
(anais de Ulster), precedida por um “longo e rigoroso inverno
e um verão extremamente seco, seguido de grande escassez
de produtos e fome. As plantações de trigo foram afetadas por
míldio [...] e a forragem era quase toda de baixa qualidade”. Tais
condições meteorológicas teriam causado também um efeito
adverso em plantas floríferas. Como menciona Fleming, “as
abelhas eram criadas amplamente na Irlanda naquela época,
Colmeias antigas de Puertomingalvo, Espanha
e eram excelente fonte de riqueza para as pessoas”. Em 1035,
Chronicle of Œfele relatou que um inverno bastante severo
e um verão extremamente seco levaram a “uma perda antes
nunca vista de animais, e isso, em conjunto com a destruição
das abelhas, afetaram a Bavária toda”. O clima na Inglaterra,
em junho daquele ano, estava tão frio que todos os grãos
e frutas foram destruídos. A conexão climática ficou clara
novamente em 1124, quando os anais de Ulster registraram
um eclipse do sol em 3 de agosto, “seguido de uma grande
pestilência em bois, carneiros, porcos e abelhas. Nem mesmo
as plantações vingaram”. Um fascinante registro detalhado
sobre doenças animais que ocorreram na Inglaterra no século
XIV encontra-se nos registros de uma Casa Grande de Norfolk
mantidos durante um período de 63 anos, nos reinados de
Edward III, Richard II e Henry IV. Uma morrinha (doença) que
afetou as abelhas é mencionada várias vezes. Em 1380, por
exemplo, até dez colmeias foram perdidas, e algumas perdas
foram registradas no apiário quase todos os anos durante 20
anos. Retornando à Irlanda, descobrimos uma mortalidade
de abelhas induzida pelo clima em 1443, quando os anais
da Irlanda relataram “um ano de muita chuva após o mês de
maio, [...] que prejudicou abelhas e ovelhas”.
Mesmo esses registros históricos não científicos da Europa
medieval apontam para uma clara causalidade: o mau tempo
reduz a produção de néctar o que, por sua vez, tem impacto
negativo na produtividade da colônia. Isso está totalmente em
linha com a pesquisa moderna. Como explicam vanEngelsdorp
et al. em seu estudo de 2009 sobre os fatores que afetam as
populações manejadas de abelhas melíferas,
Tipos de clima podem impactar
o bem-estar de uma colônia de
abelhas
“...o clima tem efeito
real no bem-estar da
colônia. No passado,
períodos prolongados
de frio, chuva ou calor
foram culpados pela
mortalidade grave e
frequentemente
inexplicável de
colônias”.
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Bernardino Ramazzini, 1633 to 1714, medica and physiologica
Observações científicas
Mortalidade de abelhas nas Américas
A mortalidade das abelhas registrada com precisão por
Bernadino Ramazzini, em Lombardy, em 1960, pode
claramente ser atribuída às condições adversas do
forrageamento: “As fortes chuvas, que continuaram quase
ininterruptamente até o final de junho, foram seguidas por
um período de seca de aproximadamente dois meses [...] e
acompanhadas de muito calor”. Após notar os efeitos desses
extremos climáticos em animais de todas as espécies, que
“morreram em grande número”, como relatado por Ramazzini,
“outros animais sofreram devido às plantas doentes. Até as
abelhas, que não conseguiam extrair nenhuma doçura dos
cálices das flores, mas sim um veneno amargo, morreram
ou deixaram o país”. Em 1717, houve “grande mortalidade
de abelhas e carpas na Silésia”, em um ano que Fleming
descreve como de modo geral frio, com uma primavera fria
e úmida. 1780 testemunhou uma erupção do Monte Vesúvio
e do Monte Etna, e na Saxônia foi registrada uma doença ou
“podridão” que afetava os ovos das abelhas, entre 1780 e
1783. Esta podridão altamente destrutiva de ovos reapareceu
entre as abelhas na Saxônia de 1796 a 1803.
A mais antiga remessa de abelhas para as Américas de que se
tem registro ocorreu a partir da Inglaterra, em 1621. Até 1650,
quase todas as fazendas da Nova Inglaterra relatavam ter
uma ou duas colônias de abelhas, mas há evidência de que o
número de abelhas manejadas por colonos americanos caiu
após 1670. Em sua obra, “History of American Beekeeping”
(História da apicultura americana) (1938), F.C. Pellett presume
que a causa tenha sido a Loque americana (AFB), doença
bacteriana que afeta as ninhadas de abelhas, causada pela
bactéria gram-positiva Paenibacillus larvae. No final do século
XIX e início do século XX, a AFB e a EFB haviam se tornado
uma “verdadeira calamidade” em muitas partes do país,
como demonstrou H.A. Surface em um estudo de 1916. A
mortalidade de abelhas ocorrida no século XX nas Américas
é de particular interesse ao historiador de patologias porque
a Desordem do Colapso das Colônias (CCD) ocorreu pela
primeira vez nos EUA em 2006. Como indicam vanEngelsdorp
et al., “é provável que fatores de doenças como a AFB e a
EFB tenham desempenhado papel importante no declínio das
colônias de abelhas melíferas nos EUA há mais de um século;
entretanto, seu papel no declínio geral atual deve ser mínimo”.
Em seu estudo de 2009, os autores concluem que:
“A doença apareceu em 1796, depois de as abelhas
terem sofrido muito em um inverno severo e longo
e uma primavera estranhamente fria e faminta. A
doença continuou em primaveras semelhantes,
quando o clima irregular e tempestades severas
danificaram os vinhedos”.
(Die Faulbrut oder Bienenpest, Dresden, 1804)
Essa é uma clara indicação de que as larvas das abelhas
haviam sido afetadas pela Loque europeia (EFB), doença
causada pela bactéria gram-positiva Melissococcus
plutonius. O excelente trabalho de Fleming nos leva ao início
do século XIX, época em que os registros históricos a respeito
da mortalidade das abelhas haviam se tornado muito mais
extensivos e informativos.
“É provável que os ácaros Varroa, em conjunto
com o complexo virótico associado ao parasitismo
de ácaros, sejam uma das principais causas das
importantes perdas ocorridas durante o inverno
que foram documentadas por muitas nações do
norte nos últimos anos [...]. Inseticidas modernos
com toxicidade aguda reduzida podem ter efeitos
subletais mais difíceis de quantificar. Outros fatores,
como a redução da forragem das abelhas, o clima,
o estreitamento da base genética, rainhas fracas e
fatores socioeconômicos têm efeitos mensuráveis no
manejo das populações de abelhas melíferas”.
Esses aclamados cientistas especializados em abelhas
posicionam-se firmemente ao lado da multi causas para explicar
a mortalidade das abelhas. Segundo o Monitor de Seca dos
EUA, este ano 80% do estado da Califórnia está passando por
A MORTALIDADE DAS ABELHAS E SUA RELEVÂNCIA ATUAL
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Uma citação geralmente atribuída a Winston Churchill:
“Aqueles que deixam de aprender com a história estão condenados a
repetí-la”, mostra porque faz sentido estudar todos os fatores que podem
contribuir para a mortalidade das abelhas. E, como Fleming disse tão
corretamente, quanto mais conhecemos o passado, mais bem estamos
posicionados para controlar o presente e fazer provisões para o futuro.
uma estiagem “extrema” ou “excepcional” pelo terceiro ano
consecutivo, o que, de acordo com o Ministério da Agricultura
dos EUA, causou forte queda na produção, de 12,5 milhões de
quilos, em 2010, para 4,9 milhões de quilos no ano passado.
Epidemias inexplicáveis
Muitas das epidemias que atingiram abelhas e que foram
registradas em detalhes no passado mais recente continuam
inexplicadas. Em 1903, duas mil colônias foram perdidas
devido a uma “doença de desaparecimento” desconhecida
no Vale Cache, de Utah. É importante observar, entretanto,
que o inverno anterior havia sido difícil e a primavera fria.
Em 1995 e 1996, apicultores da Pensilvânia perderam 53%
de suas colônias devido a uma causa desconhecida. Uma
das epidemias mais infames ocorreu na Ilha de Wight, uma
pequena ilha próxima da costa sul da Inglaterra, quando três
epidemias separadas, ocorridas entre 1905 e 1919, eliminaram
90% das abelhas existentes na ilha. Como observaram os
apicultores, “muitas de suas colônias de abelhas estavam
morrendo, e muitas abelhas rastejavam para fora da colmeia
sem conseguir voar” (Neumann and Carreck, 2010). Os
apicultores presumiram que o problema tivesse sido causado
por uma doença nova e altamente infecciosa, especialmente
porque há relatos da “Doença da Ilha de Wight”, afetando
abelhas em toda a Grã-Bretanha.
A “Doença da Ilha de Wight” e a CCD
Muitas décadas depois, pesquisas mais detalhadas sobre
esta epidemia (Bailey e Ball, 1991; Adam, 1968) levaram à
conclusão de que a doença havia, na verdade, sido causada
por uma combinação de fatores, “em particular a infecção pela
paralisia crônica das abelhas (completamente desconhecida
na época), em conjunto com o clima precário que inibia o
forrageamento e um excesso de colônias de abelhas sendo
mantidas para a quantidade de forragem disponível”. Como
observam Neumann e Carreck, “a recente preocupação sobre
a CCD tem muito em comum com o episódio da ‘Doença da
Ilha de Wight’, e muitas lições podem ser aprendidas.
A preocupação inicial com as perdas de colônias
em uma área específica, os EUA, chamou a atenção
da imprensa global. Além disso, as perdas de
colônias em todo o mundo estão sendo atribuídas
à CCD, embora esse termo tenha sido cunhado
especificamente para descrever um conjunto de
sintomas definidos com precisão (vanEngelsdorp et
al., 2009) e não as perdas de colônias propriamente
ditas. De fato, as colônias de abelhas melíferas
podem morrer por muitas razões, e a CCD é apenas
uma delas”.
À medida que o debate continua a respeito das causas da
CCD e outros incidentes de mortalidade de abelhas melíferas,
é importante lembrar as lições do histórico patológico e tomar
cuidado para não chegar a conclusões apressadas.
Condições climáticas foram
fundamentais para reduzir as perdas
durante o inverno de 2013/14
Em julho de 2014, a rede independente de proteção de
abelhas COLOSS anunciou os resultados preliminares de
um estudo internacional realizado para investigar a perda de
colônias de abelhas melíferas no inverno de 2013/14. Dados
foram coletados em Israel, na Argélia e em 19 países europeus. Este estudo é estatisticamente significativo pelo número de países cobertos e devido ao número de apicultores que
responderam. No total, 17.135 apicultores, manejando mais
de 376.754 colônias, forneceram à COLOSS dados sobre
a mortalidade ocorrida durante o inverno. Perdas durante
o inverno de 2013/14 variavam de 6%, na Noruega, a 14%
em Portugal e apresentaram fortes diferenças regionais na
maioria dos países. A perda média durante o inverno nos 21
países foi de 9%, o valor mais baixo desde que esse grupo
de trabalho começou a coletar dados em 2007. Apenas para
fins de comparação, a média de perdas durante o inverno
para o mesmo período na Inglaterra e no País de Gales foi de
7,85%, e as perdas durante o inverno de 2013/14 nos EUA
diminuíram 24% em comparação com o ano anterior. Além
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disso, a maioria das províncias canadenses apresentou bem
menos perdas do que em 2013. O coordenador do grupo de
trabalho de Monitoramento e Diagnóstico da COLOSS, Dr.
Romée van der Zee, do Centro Holandês para Pesquisas de
Abelhas, disse o seguinte sobre as descobertas do estudo:
“A contribuição de muitos fatores correlacionados às perdas
de colônias parece ser muito dependente das condições
climáticas. As colônias construíram seus ninhos de cria com
atraso por causa da primavera relativamente fria em 2013.
Isso pode ter diminuído o número de ciclos reprodutivos do
ácaro parasitário Varroa, produzindo menos ácaros. O bom
clima do verão proporcionou, posteriormente, excelentes
oportunidades de forrageamento”. Novamente, as condições
climáticas têm papel fundamental em influenciar os níveis de
mortalidade das abelhas.
Testes de produtos de proteção de
cultivos
Já em 1917 a Bayer havia montado um Departamento para
Proteção de Plantas e Controle de Pragas independente.
Naquele mesmo ano, a empresa adquiriu uma propriedade, a
Gut Paulinenhof, localizada próxima da sua sede corporativa
em Leverkusen, porque estufas e campos eram necessários
para testar novos produtos para proteção de plantas. Em
1940, a Bayer adquiriu outra propriedade, a Gut Höfchen,
com 180 hectares de terra perto de Leverkusen, onde foi
estabelecida a primeira estação experimental do mundo
dedicada a testar produtos para proteção de cultivos. O
apiário construído para ensaios com abelhas na localidade de
Gut Höfchen é prova do antigo compromisso da Bayer com
a segurança das abelhas, em relação aos seus produtos para
proteção de cultivos. E não foi apenas na Alemanha que a
Bayer testou seus produtos de todas as formas possíveis. Em
1941, uma estação de testes foi montada no Japão; em 1962,
a Bayer comprou uma fazenda perto de Monheim, e próximo
ao Rio Reno em Leverkusen, para realizar tais ensaios; e
em 1964, a Bayer estabeleceu outra instalação de testes
em Kaha, perto do Cairo. Dos três bilhões de euros que a
Bayer atualmente investe em P&D a cada ano, grandes somas
são gastas em testes de produtos para proteção de cultivos
visando assegurar, entre outras coisas, sua segurança para
insetos benéficos.
Controle dos ácaros Varroa
A maioria dos cientistas especializados em saúde de abelhas
concordaria que o ácaro da abelha melífera, o destruidor
Varroa, ainda hoje é a maior ameaça à apicultura. O ácaro
Varroa é um parasita relativamente novo que afeta as abelhas
melíferas, tendo sido introduzido na Europa na década de
1970 e na América do Norte na de 1980, vindo da Ásia.
Desde então, espalhou para a maior parte do mundo, exceto
à Austrália, em um tempo relativamente curto. A varroose, a
doença provocada pelo Varroa, afeta tanto as abelhas adultas
quanto as ninhadas, e este parasita também pode afetar a
saúde das abelhas melíferas ao espalhar cerca de 20 vírus,
que podem causar deformidades em abelhas, que nascem
sem pernas ou asas. Infestações não tratadas de ácaros
Varroa podem matar a colônia de abelhas.
Percebendo o efeito devastador que este parasita pode ter
na saúde das abelhas caso não seja controlado, a Bayer
começou a desenvolver uma medicação efetiva para o
tratamento de colônias de abelhas infestadas. O primeiro
produto lançado foi o Perizin®, que foi registrado em 1986
como o primeiro medicamento para o tratamento oral de
colmeias sem ninhadas. Isso foi seguido pelo registro, em
1991, do Bayvarol® e, em 2001, do CheckMite+®, ambas
na forma de tiras formuladas para uso no tratamento tópico
de colônias que estão criando ninhadas. Os diferentes
ingredientes ativos – cumafós (Perizin® e CheckMite+®) e o
flumerina (Bayvarol®), e várias formulações, capacitam a
integração destes tratamentos em uma ampla variedade de
programas de controle de pragas.
A MORTALIDADE DAS ABELHAS E SUA RELEVÂNCIA ATUAL
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Quando aplicados corretamente, estes tratamentos podem controlar
as infestações do ácaro Varroa nas colônias de abelhas melíferas de
forma eficaz. Mais recentemente, a Bayer continuou desenvolvendo
soluções inovadoras para combater o ácaro Varroa e, atualmente, está
desenvolvendo uma tecnologia de portão para o Varroa para evitar a
infestação inicial e também a reinfestação de colmeias limpas.
Tecnologia de portão para o Varroa
Programa Bayer Bee Care
A Bayer pesquisa e desenvolve produtos
projetados especificamente para promover a
saúde das abelhas há cerca de 30 anos. Em 2011,
a Bayer tomou uma decisão estratégica para
estabelecer seu programa de atenção às abelhas.
Como resultado, até o momento a empresa abriu
dois Centros chamados Bayer Bee Care, um na
Alemanha, em 2012, e o outro na América do Norte,
desde abril deste ano. Em um passado recente, a
Bayer intensificou suas parcerias externas para
desenvolver novas soluções para a saúde das
abelhas e fornecer informações e apoio para
várias partes interessadas. A Bayer acredita que tal
cooperação seja essencial para o desenvolvimento
de soluções sustentáveis para melhorar a saúde
das abelhas.
As abelhas friccionam-se contra o produto químico antiácaro no orifício de entrada
e quando retornam à colmeia carrega o produto com elas. Suprimentos frescos do
produto são liberados imediatamente a partir do núcleo da tira plástica à sua
superfície, assegurando proteção de longo prazo.
Autor
Dr. Julian Little, Equipe Bayer Bee Care
Julian trabalha no campo da ciência vegetal e produção agrícola há mais de 20 anos. Com
doutorado em Patologia Molecular de Plantas da Universidade de Wales, ele ingressou na
Rhone-Poulenc como bioquímico de plantas trabalhando no Reino Unido e na França, e depois
na gestão de projetos de pesquisa na Aventis CropScience.
Dr. Julian passou a comunicar ciência em 2002 e é atualmente Gerente de Comunicações
e Assuntos Governamentais da Bayer CropScience no Reino Unido. Trabalhando a partir de
Cambridge, ele lida com solicitações da imprensa, políticas e públicas a respeito da produção
agrícola, melhoramento inovador de vegetais, juntamente com assuntos mais gerais sobre o
uso de inseticidas e agricultura sustentável.
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Fontes citadas no texto:
Adam B (1968): ““Isle of Wight” or acarine disease: its historical and practical perspectives”. Bee World, vol. 49
Bailey L, Ball BV (1991): “Honey bee pathology”. Academic Press, London, UK
vanEngelsdorp D, Meixner MD (2009): “A historical review of managed honey bee populations in Europe and the United States, and the factors that may affect them”. Journal of Invertebrate Pathology
Fleming G (1871): “Animal Plagues: Their History, Natury and Prevention”
Hecker JFC (1828): “Annalen der gesammten Heilkunde”
Klein AM, Vaissière BE, Cane J, Steffan-Dewenter I, Cunningham SA, Kremen C, Tscharntke T (2007): “Importance of pollinators in
changing landscapes for world crops” . The Proceedings of the Royal Society of London
Neumann P, Carreck NL (2010): “Honey bee colony losses” (2010). Journal of Apicultural Research
http://www.researchgate.net/journal/0021-8839_Journal_of_Apicultural_Research
Rehan S, Leys R, Schwarz MP (2013): “First Evidence for a Massive Extinction Event Affecting Bees Close to the K-T Boundary”.
PLoS ONE
Imprint
PUBLICADO EM SETEMBRO DE 2014 PELO
Centro de Atenção às Abelhas da Bayer
Alfred-Nobel-Straße 50
40789 Monheim am Rhein | Germany
[email protected]
LAYOUT E ARTES
ageko . agentur für gestaltete kommunikation
IMPRESSÃO
HH Print Management Deutschland GmbH
ILUSTRAÇÕES
Bayer CropScience: pág. 2, 4 abaixo, 6 abaixo
Shutterstock: pág. 3 abaixo, 6 acima, 7 acima
FOTOS
Bayer CropScience: pág. 2 direita, 7 abaixo
Fotolia: 3
Shutterstock: pág. 1 acima, 6, 7, 8
Royal College of Veterinary Surgeons: pág. 1 abaixo
Pintura de mural do túmulo de Pa-bu-Sa , 630 a.C.:
pág. 2 esquerda
Geneva_ Cramer & Perachon, 1717: p 4 acima
www.twitter.com/bayerbeecare
www.facebook.com/bayerbeecarecenter
www.youtube.com/user/bayerbeecarecenter