paola mandetta tokumoto efeito da heterogeneidade da

UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO PAULO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO
CAMPUS DIADEMA
PAOLA MANDETTA TOKUMOTO
EFEITO DA HETEROGENEIDADE DA PAISAGEM SOBRE
REDES DE INTERAÇÕES PLANTA-POLINIZADOR
DIADEMA – SP
2015
PAOLA MANDETTA TOKUMOTO
DANILO BOSCOLO
EFEITO DA HETEROGENEIDADE DA PAISAGEM SOBRE REDES DE
INTERAÇÕES PLANTA-POLINIZADOR
Dissertação apresentada ao Instituto de
Ciências
Ambientais,
Químicas
e
Farmacêuticas,
Campus
de
Diadema,
UNIFESP, para obtenção do título de Mestre
em Ecologia e Evolução.
DIADEMA-SP
2015
Tokumoto, Paola Mandetta
Efeito da heterogeneidade da paisagem sobre redes de interações
plantas-polinizador/ Paola Mandetta Tokumoto. -- Diadema, 2015.
62 f.
Dissertação de mestrado (Programa de pós-graduação em ecologia e
evolução). Universidade Federal de São Paulo – Campus Diadema, 2015
Orientador: Prof. Dr. Danilo Boscolo
1. Ecologia de paisagem, 2. Heterogeneidade, 3. Polinização,
4.Redes de interações, 5. Visitantes florais. .I. Título
CDD 577
CDD 540
No começo pensei que estivesse lutando para salvar as seringueiras,
Depois pensei que estava lutando para salvar a floresta amazônica.
Agora percebo que estou lutando pela humanidade.
(Chico Mendes)
ii
Agradecimentos
Agradeço, primeiramente, aos meus pais, irmão e avôs, pelo apoio e confiança de sempre,
sem os quais eu não conseguiria chegar até aqui.
Ao meu orientador Danilo Boscolo, com quem aprendi muito. Obrigada pela maravilhosa
orientação, pela disponibilidade e apoio sempre que precisei. Espero que continue assim:
humano e profissional, tratando a todos com muito respeito e simplicidade.
Ao financiamento dos campos através do projeto “New sampling methods and statistical tools
for biodiversity research: integrating animal movement ecology with population and
community ecology” (FAPESP nº 2013/50421-2), coordenado pelo professor Milton Cezar
Ribeiro, por quem tenho muita gratidão e admiração. É sempre um prazer trabalhar com você!
À CAPES pela bolsa de mestrado concedida; ao Programa de pós-graduação em Ecologia e
Evolução da UNIFESP e à USP de Ribeirão Preto por me “adotar” nesses anos.
Ao Prof. Dr. Jean Paul Metzger e Dra. Julia Astegiano, pelas valiosas sugestões ao trabalho na
qualificação.
Ao professor Marco Aurelio Pizo, por ceder o sítio em Itatiba para nos alojarmos durante as
coletas. Ao apoio e receptividade dos proprietários e caseiro de onde os fragmentos estudados
se localizam. A todas as pessoas que me ajudaram em campo (vocês foram incríveis): Paty,
Maurício, Ricardo, Vinícius, Lucas Tokumoto, Juliana, Pavel, Lucas Gaspar, Kalinka,
Luciano Fioroto, Luciano Lopes, Pantoja, Paula, Papete, Laiz, Danilo Oliveira, Guilherme e
principalmente ao Urucum, o qual me ajudou em todas as etapas do campo, sem ele seria
muito mais difícil passar por tudo isso. Agradeço à Dani pela paciência e ótima companhia!
Aos especialistas que identificaram os materiais biológicos. Vocês me ensinaram muito:
Sidney (abelhas e pela ajuda e apoio de sempre), Prof. Eduardo Almeida (abelhas), Zé
Amilcar (abelhas), Yuri C. Grandine (vespas), Prof. André V. L. Freitas (borboletas, em
preparação, rs) e ao Prof Milton Groppo (plantas).
Agradeço à Patrícia Alves Ferreira pela ajuda de sempre, por compartilhar seus
conhecimentos comigo e me orientar principalmente nos campos e na escrita da dissertação.
iii
Ao Prof. Marco Mello, pelo excelente material didático disponibilizado, com o qual foi muito
mais fácil entender e analisar as redes de interações. Ao Miltinho, Bernardo e Hugo por me
ajudar com parte das análises. Ao John W. Ribeiro e Juliana S. dos Santos pela prestatividade
com o LS Corridor e Conectividade Funcional.
Agradeço imensamente aos membros da banca de defesa, os quais deram sugestões bastante
relevantes ao trabalho: Dr. Leandro R. Tambosi, Dr. Marcelo Rossi e Dra. Isabela G.
Varassin.
Gostaria também de agradecer a algumas pessoas que se tornaram muito especiais nesses
anos, possibilitando momentos de descontração e alegria e pelas quais tenho imenso carinho.
Aos amigos de Ribeirão Preto: Fabi, pela amizade deliciosa e por me aceitar na sua casa
dividindo-a comigo por todo esse tempo; Paula, pelo espírito alegre e pela ótima companhia,
adorei conviver com você; Juliana, por topar colaborar ativamente com esse trabalho na parte
das características locais dos fragmentos, pela vontade de aprender, prestatividade e amizade;
Fábio, Patrícia e Ana pela alegria de todos os dias e, principalmente à Nanda, pela
maravilhosa amizade, obrigada por ser tão amiga e companheira em todos os momentos!
Ribeirão foi bem mais divertido com vocês por perto. Aos amigos da UNIFESP: Os “da
curva” do PPGEE, rs (Principalmente o Zé Mario, Felipe, Bruno, Thiago Bras e Campacci),
admiro muito vocês, cada um do seu jeito particular de ser. Obrigada pelos momentos
maravilhosos!; à Marina pelas excelentes conversas, desabafos e por toda a ajuda .
Agradeço ao curso de campo da Floresta Amazônica (2013), do qual até hoje absorvo e aplico
os seus ensinamentos e às pessoas que tive o prazer de conviver intensamente por um mês na
Floresta Amazônica, vocês foram demais! Também agradeço a oportunidade de organizar e
monitorar o Curso Internacional de campo de Polinização, no qual conheci pessoas muito
especiais e aprendi bastante sobre polinização em vários aspectos (em especial aos monitores
Tati, Liedson e Victor, amei conviver com vocês).
E, finalmente, agradeço ao meu amor, João, que me deu muita força nos momentos mais
difíceis, me fazendo acreditar que eu era capaz de seguir em frente. Obrigada por ser tão
amigo e companheiro!
iv
Sumário
Resumo ....................................................................................................................................... 6
Abstract....................................................................................................................................... 7
1. Introdução ............................................................................................................................... 8
2. Objetivos............................................................................................................................... 11
3. Métodos ................................................................................................................................ 11
3.1 Área de Estudo ................................................................................................................... 11
3.2 Seleção das unidades amostrais .......................................................................................... 13
3.3 Coleta de dados biológicos ................................................................................................. 15
3.4 Riqueza e abundância de visitantes florais e riqueza de flores disponíveis ....................... 17
3.5 Redes de Interação .............................................................................................................. 17
3.6 Características locais dos fragmentos ................................................................................. 19
3.7 Estrutura da Paisagem Circundante .................................................................................... 21
3.8 Análise dos dados ............................................................................................................... 29
4. Resultados............................................................................................................................ 32
4.1 Dados biológicos ................................................................................................................ 32
4.2 Efeito da paisagem sobre a riqueza e abundância de visitantes florais e riqueza de flores
disponíveis ................................................................................................................................ 33
4.3 Redes de interações entre plantas e visitantes florais ......................................................... 35
4.4 Efeito da estrutura da paisagem sobre redes de interações plantas e visitantes florais ...... 39
5. Discussão .............................................................................................................................. 42
6. Referências Bibliográficas.................................................................................................... 48
APÊNDICE A .......................................................................................................................... 55
APÊNDICE B ........................................................................................................................... 56
APÊNDICE C ........................................................................................................................... 61
v
Resumo
A maioria dos estudos a respeito dos efeitos das alterações antrópicas na paisagem sobre a
biodiversidade focam em parâmetros de riqueza e abundância de espécies. São poucos aqueles
que buscam compreender os efeitos dessas perturbações sobre processos ecológicos como a
polinização, os quais são importantes para a manutenção de ecossistemas naturais e
antrópicos. Os insetos polinizadores são sensíveis às alterações na paisagem, e têm-se
observado um declínio global desses organismos. Nesse contexto, análises de redes de
interações planta - polinizadores nos permitem melhor entender o quão resistente e resiliente é
o processo de polinização frente a diferentes perturbações. Estudos recentes mostram que a
abundância e riqueza de polinizadores e a produtividade agrícola tendem a ser maiores em
paisagens com maior quantidade de floresta e também mais heterogêneas. Ainda há a
necessidade de melhor compreendermos o efeito dos diferentes tipos de ambientes sobre a
estrutura de redes de interações inseto-planta de forma funcional. Neste estudo avaliamos a
influência da heterogeneidade funcional da paisagem sobre redes de interações plantapolinizador, sobre a riqueza e abundância de visitantes florais e sobre a riqueza de flores
disponíveis em fragmentos florestais de Mata Atlântica. Nossa hipótese principal foi que
paisagens mais diversas, com mais floresta, com maior qualidade e mais conectadas devem
possuir redes de interações mais resistentes, além de comunidades de plantas e visitantes mais
ricas. Selecionamos 12 paisagens, de modo a formar um gradiente de diversidade da paisagem
e proporção de floresta. Coletamos ativamente visitantes florais e plantas com flores e
construímos redes de interações para cada paisagem. Para análise dos dados utilizamos a
abordagem de seleção de modelos por múltiplas hipóteses concorrentes, com base na teoria de
informação e do Critério de Informação de Akaike – AIC. A comunidade de polinizadores foi
mais rica e abundante em paisagens com maior proporção de floresta. As redes de interações
foram mais assimétricas em paisagens com maior conectividade funcional; com maior
diversidade de interações em paisagens com maior qualidade e proporção de floresta; e mais
modulares em paisagens mais diversas, combinadas com maior quantidade de floresta e maior
qualidade da paisagem. Em estudos que buscam compreender o efeito das alterações na
paisagem sobre a polinização em cenários reais, é importante considerar, além da quantidade
de floresta, como a composição e configuração de diferentes ambientes na paisagem
influenciam esse processo.
6
Palavras chaves: ecologia de paisagem, heterogeneidade, polinização, redes de interações, visitantes florais.
Abstract
Most studies about the effects of anthropogenic landscape changes on biodiversity have
focused on parameters such as species richness and abundance. Few are those that aim to
understand the effects of these disturbances on ecological processes such as pollination, which
are important for the maintenance of natural and anthropic ecosystems. Pollinating insects are
sensitive to changes in the landscape, what may be one of the leading forces for the global
decline of these organisms. In this context, the analysis of plant-pollinators interaction
networks allows us to better understand the resistance and resilience of pollination processes
against landscape changes. Recent studies show that the abundance and richness of pollinators
and agricultural productivity tend to be higher in landscapes that are more heterogeneous and
with greater amount of forest. However, there is a necessity to better understand how different
types of environments affect plant-pollinator interaction networks with a functional approach.
This study evaluated the influence of functional heterogeneity of the landscape on plantpollinator interaction networks, on the richness and abundance of insect flower visitors, and
the richness of flowers available in Atlantic Forest fragments. Our main hypothesis was that
in more diverse, forested, connected and with higher quality landscapes, we should find more
resistant and resilient plant-pollinator interaction networks, as well as richer flower and
pollinator communities. For this, we selected 12 landscapes, within a gradient of landscape
diversity and forest proportion. In each central forest fragment, we actively collected floral
visitors and flowering plants to build plant-pollinator networks for each landscape. We
analyzed our data using a multiple competing hypotheses model selection approach based on
the Akaike Information Criterion - AIC. Pollinator communities were richer and more
abundant in landscapes with higher proportion of forest; more asymmetrical in landscapes
with greater functional connectivity; more modular in better quality and more diverse
landscapes; and with greater diversity of interactions in landscapes with higher quality and
proportion of forest. In studies that aim to understand how landscape changes affect
pollination in realistic scenarios, it is important to consider, in addition to the amount of
forest, how the composition and configuration of different environments in landscape affect
this ecological process.
Key words: interaction networks, flower visitors, heterogeneity, pollination, landscape ecology.
7
1. Introdução
As alterações antrópicas na paisagem estão entre os principais causadores de extinções
de espécies (Pimm et al. 1994, Flannery 2001). Essas extinções implicam na perda de
processos ecológicos essenciais para a estrutura e manutenção dos ecossistemas (Dirzo &
Miranda 1990, Laurance et al. 2002, Hedblom & Soderstrom 2010). A maioria dos estudos
busca entender os efeitos diretos das alterações antrópicas na paisagem, focando
principalmente na diversidade de espécies e em parâmetros como riqueza e abundância
(Fahrig 2003, Tylianakis et al. 2010). Entretanto, esses estudos não levam em conta que a
persistência do grupo específico estudado é também influenciada pela presença de outros
grupos de organismos com os quais esse interage (Bascompte et al. 2006, Fontaine et al.
2006). Ainda há poucos estudos que têm buscado compreender os efeitos das alterações
antrópicas na paisagem sobre processos ecológicos chaves para a manutenção da
biodiversidade, tais como a dispersão e predação de sementes (Galetti et al., 2013), a
herbivoria (Clough et al. 2007) e a polinização (Andrieu et al. 2009, Viana et al. 2012).
Insetos polinizadores, em sua grande maioria as abelhas (Delaplane & Mayer 2000),
promovem um serviço ambiental chave em ecossistemas naturais e em agroecossistemas
(Aizen et al. 2008, Winfree et al. 2009). São responsáveis pela manutenção da diversidade de
plantas, já que a maioria das plantas polinizadas dependem desses organismos para
reprodução (Kearns et al. 1998, Klein et al. 2007). Influenciam, indiretamente, a persistência
de outros grupos de organismos que dependem de recursos florais, tais como herbívoros.
Além disso, os insetos polinizadores possuem grande importância econômica, já que pelo
menos 35% dos cultivos de alimentos dependem de polinização (Klein et al. 2007).
Entretanto, os insetos polinizadores são bastante sensíveis às alterações ambientais,
principalmente ao uso intensivo do solo e alterações na paisagem (Taki & Kevan 2002,
Aguillar et al. 2006, Winfree et al 2009, Viana et al 2012, Ferreira et al 2013, Kennedy et al.
2013). Com a intensificação dessas perturbações têm-se observado um declínio global de
polinizadores, mais acentuado nos trópicos do que nas zonas temperadas (Aizen et al. 2009),
onde há maior proporção de espécies de plantas que são polinizadas por animais (Ollerton et
al. 2011). Esse declínio traz sérias consequências aos ecossistemas naturais e produções
agrícolas (Aizen & Feinsinger 1994, Taki & Kevan 2007, Carvalheiro et al. 2010, Isaacs &
Kirk 2010).
8
Diante da necessidade de interpretarmos e avaliarmos como intensas alterações
antrópicas na paisagem afetam o processo de polinização, análises da estrutura e arquitetura
de redes de interações ecológicas bipartidas entre polinizadores e plantas tornam-se de grande
valia (Tylianakis et al. 2010). A abordagem de redes de interações nos permite quantificar e
comparar os padrões de como o conjunto de interações entre as espécies que compõem uma
comunidade com ferramentas de análise bastante desenvolvidas (Bascompte et al. 2009).
Alguns estudos recentes encontraram efeitos de alterações antrópicas sobre a estrutura de
redes de interações, mesmo quando a riqueza de espécies não é afetada (Tylianakis et al.
2007). Uma vez que, para essas interações ocorrerem, não basta apenas a presença das
espécies, mas também de condições que favoreçam a co-ocorrência das espécies que se
relacionam positivamente no espaço e no tempo (Tylianakis et al. 2010). Além disso, através
da análise de redes, é possível a identificação de grupos de espécies-chaves para a resistência
e resiliência das redes em diferentes condições ambientais (Olesen et al. 2007). No entanto,
ainda há lacunas no conhecimento a respeito dos efeitos de alterações na paisagem sobre
redes de interações planta-polinizador (Sabatino et al. 2010, Rico-Gray et al. 2012, Ferreira et
al. 2013). Estudos desse tipo nos permite compreender melhor as consequências das
alterações antrópicas sobre processos ecológicos no nível de paisagem, os quais podem ser
úteis para planos de gestão a fim de termos paisagens mais produtivas e sustentáveis (Fischer
& Lindenmayer 2007, Viana et al 2012).
Apesar de ainda haver poucos estudos, já é conhecido que paisagens com maior
proporção de floresta tendem a possuir comunidades de visitantes florais mais diversas e redes
de interações com características que atribuam maior resistência e resiliência à perda de
espécies (Ferreira et al. 2015, Fabian et al. 2013, Spiesman & Inouye 2013). Entretanto,
estudos recentes indicam que, principalmente em paisagens com pouco habitat natural, a
heterogeneidade de ambientes tende a ser positivamente relacionada à abundância, riqueza de
polinizadores e à produtividade agrícola (Holzschuh et al. 2008, Rundlof et al. 2008, Fabian et
al. 2013, Kennedy et al. 2013, Pryke et al. 2013, Steckel et al. 2014, ). Paisagens mais
heterogêneas devem proporcionar maior diversidade de recursos dentro do raio de forrageio
dos indivíduos o ano todo. Além disso, propiciam diferentes condições ambientais, o que
possibilita maior variedade de interações entre plantas e visitantes florais (Polis et al 2004,
Rundlöf et al. 2007, Holzschuh et al. 2008, Rundlof et al. 2008, Fabian et al. 2013, Pryke et
al. 2013, Steckel et al. 2014). Winfree et al. (2008) realizaram um estudo que indicou que
9
tanto características locais do habitat (densidade de flores) como a diversidade de habitats no
entorno são mais importantes para diversidade de polinizadores do que a cultura local
cultivada apenas. Moreira et al. (2015) também constatou que em paisagens mais
heterogêneas, as redes de interação entre plantas e polinizadores possuem características que
atribuem maior robustez e resiliência às redes.
Embora haja evidências sobre a importância da heterogeneidade da paisagem, ainda há
poucos estudos empíricos direcionados a compreender o seu efeito sobre a biodiversidade
(Fahrig 2011). O principal motivo é que nos estudos com a abordagem em Ecologia de
Paisagens, houve durante muito tempo a predominância do paradigma habitat-matriz
(fragmentos de floresta circundados por uma matriz inóspita), uma adaptação da Teoria de
Biogeografia de Ilhas (MacArthur & Wilson 1967) e de Metapopulações (Hanski & Gilpin
1991). Entretanto, sabemos que os organismos e processos respondem de forma mais
complexa aos diferentes tipos de ambientes (Ricketts 2001, Dunford & Freemark 2005;
Fischer & Lindenmayer 2007). Nesse sentido, Fahrig (2011) propôs a abordagem de
heterogeneidade funcional da paisagem, na qual devemos levar em conta não só a composição
(quais ambientes e em que proporção eles estão organizados na paisagem), mas também a
configuração (como esses ambientes estão organizados) e qual o efeito dos diferentes tipos de
ambientes para a espécie ou processo estudado. Kennedy et al. (2013), ao modelarem o efeito
da estrutura da paisagem sobre comunidades de abelhas, sugerem que, a cada 10% de
aumento em habitats com mais qualidade apara as abelhas na paisagem, a abundância dessas
deve aumentar 37%.
Estudos que buscam compreender o efeito da heterogeneidade funcional da paisagem
sobre como as plantas e polinizadores que compõem uma comunidade interagem são de
extrema relevância para gerar conhecimentos que subsidiem estratégias de manejo e gestão de
áreas de produção agrícola e naturais dependentes de polinização. Neste trabalho avaliamos a
influência da heterogeneidade funcional da paisagem sobre redes de interação entre plantas e
visitantes florais e também sobre a comunidade desses grupos separadamente, em uma região
fragmentada de Mata Atlântica, com variados usos do solo e em paisagens com baixa
proporção de floresta (Keitt et al. 2009, Fortuna et al. 2013). Desse modo, a hipótese principal
deste estudo é que paisagens mais funcionalmente heterogêneas com baixa quantidade de
floresta devem sustentar redes de interações mais resistentes e resilientes à perda de espécies,
além de comunidades de visitantes florais e plantas mais diversas.
10
2. Objetivos
O objetivo deste trabalho foi avaliar a influência da heterogeneidade funcional da
paisagem circundante (diversidade Shannon, forma média das manchas, qualidade da
paisagem, conectividade funcional e proporção de floresta) sobre as características das redes
de interação entre plantas e visitantes florais (aninhamento, assimetria, modularidade e
diversidade de interações); riqueza de flores disponíveis e riqueza e abundância de visitantes
florais no sub-bosque do interior de fragmentos florestais de Mata Atlântica, localizados em
paisagens com diferentes usos e ocupação do solo, em um gradiente de baixa proporção de
floresta.
3. Métodos
3.1 Área de Estudo
Realizamos este estudo na região entre as Serras da Cantareira e Mantiqueira (Figura
1), área considerada prioritária para a conservação da Mata Atlântica do Estado de São Paulo
por constituir um potencial corredor entre fragmentos florestais destas duas regiões. Além
disso, está entre as áreas prioritárias para conservação a nível Federal (Portaria MMA nº
09/2007) e pertence ao perímetro da Reserva da Biosfera do Cinturão Verde de São Paulo.
11
Figura 1. Área de estudo do trabalho realizado em fragmentos de Mata Atlântica na região próxima à Serra da
Cantareira, pertencente ao corredor Cantareira-Mantiqueira (SP).
O índice de pluviosidade anual da região varia de 1.300mm à 1.700mm ao ano (DAEE
1972). De acordo com o Mapa de Temperatura, as médias anuais diminuem na medida em
que se avança no sentido nordeste variando entre 15 - 18°C (DAEE 1972). A cobertura e uso
do solo da região é heterogênea, havendo relevante cobertura florestal (Figura 2b e c),
classificada como Floresta Ombrófila Densa Montana, Floresta Ombrófila Densa Montana de
Mata Baixa e Floresta Ombrófila Densa Montana Aluvial (IBGE, 1992). Nessa área há forte
pressão antrópica, havendo supressão de vegetação nativa para silvicultura, turismo,
agropecuária, empreendimentos imobiliários e expansão urbana (caracterizada por invasões,
ocupações irregulares e especulação imobiliária). Além disso, nota-se caça e queimadas
crescentes nos remanescentes florestais (Sartorello 2013, dados não publicados).
12
3.2 Seleção das unidades amostrais
Selecionamos 12 paisagens dentro da região de estudo, sendo que, para a seleção
consideramos um buffer de 1 km de raio com um fragmento florestal focal no centro (Figura
2a). A distância mínima entre cada fragmento focal foi de 3 km. Essa distância foi definida de
acordo com estudos anteriores, fundamentada no raio de vôo médio dos visitantes florais de
sub-bosque, a fim de evitar autocorrelação espacial entre os fragmentos amostrados
(Gathmann & Tscharntke 2002, Ricketts et al 2008, Zurbuchen et al 2010). Para a seleção,
mapeamos manualmente 30 paisagens de raio de 1 km, sendo que o fragmento florestal
central (focal) teve área padronizada em 15 a 25 ha. Com base em imagens do Google Satélite
de alta resolução da região na escala de 1:5000, recortamos o interior de cada buffer e
posteriormente atribuímos diferentes classes de uso do solo a cada recorte. Das 40 paisagens,
selecionamos 12, levando em conta verificações de campo (estrutura da vegetação semelhante
em estágio sucessional avançado, com sub-bosque arbustivo-arbóreo); viabilização de
autorização dos proprietários, já que todos os fragmentos se localizavam no interior de áreas
particulares; e de modo que as paisagens selecionadas estivessem contidas em um gradiente
de diversidade Shannon da Paisagem (Figura 3), característica mais comumente utilizada para
descrever a heterogeneidade da paisagem (Weibull et al. 2003, Rundlöf et al 2008, Slancarova
et al. 2014).
O gradiente de proporção de florestas das paisagens que estudamos foi abaixo de 40%
(Figura 3). Evitamos a correlação entre Diversidade da Paisagem e Proporção de Florestas
(P(uncorrel)= 0,27, R2= 0,34). O mapeamento e cálculo das métricas de paisagem foram
feitos através dos programas QGis 1.8.0 e 2.8.2 (Módulo Open Layer) e Fragstats 4.0
(McGarigal et al. 2012).
13
a)
b)
Foto: Calebe P. Mendes
c)
Foto: Calebe P. Mendes
Figura 2. Mapa das paisagens selecionadas de modo a formar um gradiente de Diversidade da paisagem (a) e
fotos da região estudada (b e c). Estudo realizado entre as Serras da Cantareira e Mantiqueira, em São Paulo em
outubro e novembro de 2014.
14
Figura 3. Distribuição da diversidade Shannon da paisagem e proporção de floresta na paisagem referente a cada
paisagem selecionada na região entre as Serras da Cantareira e Mantiqueira, no interior do estado de São Paulo.
3.3 Coleta de dados biológicos
Calebe P. Mendes
Coletamos os dados biológicos em quatro campanhas nos Foto:
meses
de outubro e
novembro de 2014, por ser o período no qual há maior disponibilidade de recursos florais no
sub-bosque das florestas da região (Morelato LPC, comunicação pessoal). Escolhemos esse
período porque, como o sub-bosque da Mata Atlântica possui pouca incidência de plantas
floridas, houve maior chance de observarmos a quantidade suficiente de interações que
possibilite construirmos e analisarmos as redes de interações (Nielsen & Bascompte 2007,
Ferreira et al. 2013, dados não publicados, Morelato LPC, comunicação pessoal).
No interior de cada fragmento focal, delimitamos um hexágono regular com lados de
25m, distando, no mínimo, 50m de ambientes não florestais para evitar efeito de borda
(modificado de Taki & Kevan 2007, Figura 4). Este método vem sendo utilizado por outros
15
estudos semelhantes na Chapada da Diamantina (Moreira et al. 2015) e zona da Mata Baiana
(Ferreira et al. 2013, dados não publicados).
Em cada hexágono fizemos observações alternadas de 15 minutos em todas as plantas
com flores com até dois metros de altura acima do solo. Durante estas observações, coletamos
ativamente os insetos visitantes florais destas plantas com redes entomológicas. Realizamos
esses procedimentos em dias quentes e sem chuva (21-31°C), das 7:00-16:00h. Realizamos
quatro coletas em cada unidade amostral (36 horas/ paisagem), distribuídas em quatro
campanhas. Cada campanha consistiu em uma vistoria em cada fragmento focal, concentradas
em intervalo de tempo mais curto possível, a fim de reduzirmos ao máximo a variação
fenológica das espécies floridas entre as unidades amostrais. O intervalo entre cada campanha
foi no máximo de cinco dias.
Figura 4. Esquema da coleta de dados de redes de interações no sub-bosque de fragmentos de Mata Atlântica no
interior do estado de São Paulo (modificado de Taki e Kevan 2007).
Os insetos coletados foram marcados com etiquetas onde constaram as informações de
coleta (data, hora, local e código da planta em que foram coletados) e armazenados
individualmente em álcool 92%. Utilizamos esse procedimento, pois existe a intenção de usar
a informação sobre o pólen aderido ao corpo dos visitantes florais em trabalhos futuros. Ao
final do dia, coletamos ramos floridos das plantas observadas (tanto das visitadas, quanto das
espécies de plantas floridas não visitadas) no interior do hexágono Todas as espécies de
plantas com flor foram devidamente herborizadas. Os materiais coletados foram identificados,
16
com o auxílio de especialistas, no nível taxonômico mais específico possível e depositados no
herbário e coleção entomológica da USP – Ribeirão Preto.
3.4 Riqueza e abundância de visitantes florais e riqueza de flores disponíveis
Calculamos, para cada paisagem, a riqueza (número de espécies) e abundância
(número de indivíduos) de visitantes florais. Além disso, também calculamos a riqueza de
flores disponíveis, a partir da coleta e identificação de todas as espécies de plantas floridas no
interior do hexágono (independentemente de serem visitadas).
3.5 Redes de Interação
Para cada unidade amostral, construímos matrizes de frequência para calcular os
índices descritores das redes bipartidas (grafo onde há dois grupos de vértices e podem haver
interações apenas entre vértices de grupos diferentes), os quais são amplamente utilizados em
ecologia e com significado biológico descrito na literatura (Blüthgen et al. 2008; Ings et al.
2009; Tylianakis et al. 2010). Dentre os conceitos de redes de interações, define-se vértice
como a menor unidade de uma rede, se refere às espécies; interações são ligações ou arestas
que conectam os vértices pertencentes ao grupo de visitantes florais com os pertencentes ao
grupo de plantas, cada interação representa um evento de visitação dos insetos nas plantas;
especialistas são espécies que interagem com uma ou poucas espécies e generalistas são
espécies que interagem com muitas espécies. Selecionamos as seguintes métricas pelo fato de
serem consideradas mais sensíveis à variações ambientais (Biesmeijer et al. 2006, Tylianakys
et al. 2007, Bascompte 2010):
I)
Aninhamento - É uma propriedade topológica da rede que aumenta a sua estabilidade à
perda de espécies. O aninhamento mede quanto que o conjunto de interações dos
vértices menos conectados é um subconjunto das interações dos vértices mais
conectados, neste estudo calculado através do índice NODF. Dessa forma, uma
rede é mais aninhada quanto mais as espécies especialistas interagem com as
17
espécies que pertencem a um subconjunto das espécies com as quais interagem as
generalistas (Bascompte & Jordano 2007).
II) Assimetria de interação (ISA) - É a média ponderada das dissimilaridades relativas
entre as dependências de cada par de espécies que interagem na rede, sendo que a
dependência de uma determinada espécie de planta em relação a um determinado
visitante floral é a fração de todas as visitas que a planta recebeu provenientes desta
espécie de visitante em particular. Já a dependência do inseto em relação a uma
determinada planta é igual à fração de todas as visitas realizadas pela espécie a
certa planta em particular (Bascompte et al. 2006). Entretanto, no lugar da
frequência das interações, para o cálculo deste índice utilizaremos a proporção
relativa entre a frequência de um determinado par e a frequência total de cada
espécie desse par, ponderando a assimetria de cada par pela disponibilidade de cada
vértice (Blüthgen et al. 2007). Esse índice reflete a dependência entre as espécies
dos diferentes lados da rede bipartida. Apesar de não haver um consenso, a
assimetria de dependência pode aumentar a estabilidade do sistema, já que as
espécies mais dependentes interagem com as espécies menos dependentes
(Bascompte et al. 2006).
III) Modularidade - mede o quanto a rede é fragmentada em subgrupos (módulos). Cada
módulo é um grupo de espécies que estão mais fortemente conectadas entre si do
que a outras espécies de outros módulos (Olesen et al. 2007). Não há estudos
empíricos sobre a importância da modularidade para a estabilidade das redes de
interações (Tylianakis et al. 2010). No entanto, assume-se que redes mais
compartimentalizadas são mais estáveis (May 1973, Krause et al. 2003), já que as
perturbações devem se espalhar mais lentamente pela rede.
IV) Diversidade de interações - É uma medida da diversidade Shannon considerando cada
interação como sendo uma espécie e a frequência dessas interações como sendo a
abundância delas. Redes de interações com maior diversidade de interações
possuem uma maior complementariedade funcional (Hoehn et al. 2008). Além
disso, se há maior diversidade de interações, pode haver maior redundância
ecológica, a qual torna menos impactante a perda de espécies para a estrutura da
rede (Dyer et al. 2010).
18
Estes índices são descritos na literatura como sendo alternativas mais robustas a
problemas de amostragem, e mais conservadoras ao comparar comunidades em diferentes
unidades amostrais (Banasek-Richter et al. 2004, Blüthgen et al. 2007, Tylianakis et al. 2007),
já que para redes de interação entre flores e visitantes florais, quanto maiores, mais resistentes
e resilientes essas tendem a ser (Okuyama & Holland 2008, Dunne & Williams 2009).
Os índices de redes foram calculados no pacote ‘bipartite’ versão 2.05 do aplicativo R
versão 3.2.0, (Dormann et al. 2014), com exceção da Modularidade, que foi calculada no
software Modular (Marquitti et al. 2013). Apesar de todos esses índices possuírem um
significado biológico particular, existe certa redundância na informação capturada por eles. A
fim de otimizar as análises, avaliamos a correlação entre esses índices para então
selecionarmos o conjunto de índices menos correlacionados entre si.
3.6 Características locais dos fragmentos
Apesar de padronizarmos visualmente a estrutura da vegetação dos fragmentos focais, esses
são constituídos de florestas secundárias, com diferentes históricos de ocupação. Para
considerar se as condições locais influenciam a comunidade de visitantes florais e redes de
interações entre os visitantes e plantas mais do que as características da paisagem, medimos
variáveis da estrutura da vegetação. Montamos três parcelas de 25 x 2 m no interior de cada
hexágono, em três lados intercalados dos triângulos isósceles de modo a abrangermos maior
variação de ambientes no seu interior (Figura 5). Nas parcelas medimos o diâmetro na altura
do peito (DAP) de arbustos com mais de 1,91cm de DAP. Para estimarmos a densidade de
plantas do estrato arbustivo nos sub-bosques dos fragmentos amostrados, no interior de cada
parcela contamos todos os indivíduos com altura entre 80 cm a 2 m. Além disso, estimamos a
altura das árvores acima de 2 metros de altura, para registrarmos a altura do dossel de cada
fragmento. Para tal, nos fixamos a um metro da planta a ser medida e com o auxílio bastão de
um metro de comprimento como referência, estimamos visualmente a altura de cada árvore.
Com um densiômetro esférico côncavo a 1,5 m do solo, estimamos a abertura do dossel acima
de cada ponto amostral. Fizemos a medida em sete pontos no interior da cada hexágono (no
centro e dois pontos no interior de cada parcela), distanciando 12,5 m entre si (Figura 5). Em
cada ponto, fizemos quatro medidas (Norte, Sul, Leste e Oeste). Tivemos assim, um
19
indicativo de sombreamento em cada fragmento.
As últimas duas medidas, por serem
subjetivas, foram realizadas pelo mesmo observador. No APÊNDICE A constam as médias
das medidas para cada fragmento.
Figura 5. Esquema do hexágono utilizado no estudo, em vista superior. Parcelas indicadas em vermelho; pontos
de medida de dossel (centro e dois pontos em cada parcela), em cruz vermelha, representando as quatro medidas
coletadas em cada ponto (Norte, Sul, Leste e Oeste). Medidas realizadas em outubro e novembro de 2014 em
fragmentos de Mata Atlântica na região da Serra da Cantareira no interior do Estado de São Paulo.
Para que fosse possível incluir as variáveis de estrutura da vegetação como uma única
variável contínua na análise dos dados, foi feita uma ordenação com o intuito de reduzir a
dimensionalidade das variáveis através da análise de componentes principais (do inglês,
Principal Component Analysis - PCA). Três das quatro variáveis utilizadas foram
correlacionadas com este primeiro eixo (Component 1, Figura 6), que representa
aproximadamente 66,4 % da variação dos índices, explicando melhor a cobertura de dossel e
o DAP.
20
0,4
Densidade de subbosque
7
3
Component 2
0,2
9
8
1
12
Cobertura de dossel
-0,2
5
Altura
4
0,2
0,4
0,8
6
DAP
-0,2
11
0,6
2
10
-0,4
Component 1
Figura 6. Ordenamento das variáveis de estrutura da vegetação medidas no interior de fragmentos de Mata
Atlântica na região da Serra da Cantareira no interior do Estado de São Paulo., através de uma Análise dos
componentes principais (PCA).
3.7 Estrutura da Paisagem Circundante
A fim de avaliarmos a influência da estrutura da paisagem circundante sobre
características das redes de interação entre plantas e visitantes florais, sobre a riqueza e
abundância de visitantes florais e riqueza de plantas, calculamos métricas descritivas da
composição e configuração da paisagem, para cada unidade amostral selecionada. Para isso,
mapeamos as 12 paisagens selecionadas classificando-as em 14 diferentes classes de uso e
cobertura do solo (Figura 7 e Figura 9), do mesmo modo que descrito na seleção de paisagens,
no entanto, ampliamos o raio do buffer para 2000m (Figura 9), já que definimos essa distância
como a escala máxima em que cada característica das redes e de diversidade de visitantes
respondessem às características da paisagem. Consideramos essa distância com base no raio
de vôo médio de espécies visitantes florais (Gathmann & Tscharntke 2002). Considerando o
maior raio (2000m), a porcentagem de floresta nas paisagens variou de 11% a 39%, incluindo
a classe de Floresta madura e Capoeira. Em geral, os tipos de ambientes predominantes na
região foram a de pasto “limpo” (12% a 64%), seguido por pasto “sujo” (4% a 31%) e
Eucalipto (2% a 26%).
21
100%
Classe
Agricultura
Agricultura arbustiva/ perene
75%
Água
Porcentagem
Eucalipto jovem/ adulto
Eucalipto pequeno
Floresta Capoeira
Floresta Madura
50%
Indústria/ Galpão
Pasto "limpo"
Pasto "sujo"
Residencial denso
25%
Residencial esparso
Rodovia
Solo exposto
0%
0.0
1
2
2.5
3
4
5
5.0
6
7
8
7.5
9
10 11 12
10.0
12.5
Paisagem
Figura 7. Percentual de cada classe de tipos de ambientes estimado em cada paisagem a partir de mapeamento de
imagem de fotografia aérea, no interior do estado de São Paulo.
Para o cálculo da diversidade da paisagem, utilizamos o índice de diversidade
Shannon aplicado às paisagens (McGarigal et al. 2012, Tabela 1). Este índice é bastante
sensível a presença de unidades relativamente pouco abundantes na paisagem, como
ambientes ripários e manchas arbustivas mais densas, os quais podem ser importantes para os
polinizadores (Turner et al 2001).
Além da diversidade da paisagem, selecionamos outras formas complementares de
mensurar a heterogeneidade da paisagem, tais como a forma média dos fragmentos, a
qualidade da paisagem circundante e a conectividade funcional (Tabela 1). Os dois últimos
índices são funcionais e para calculá-los consideramos, respectivamente, a permeabilidade e
custo de cada tipo de ambiente para as abelhas. As duas medidas são inversamente
proporcionais, sendo que o valor máximo de permeabilidade (100) se refere ao ambiente mais
22
permeável, enquanto o valor máximo de custo (100) se refere ao ambiente mais custoso para
as abelhas. Para atribuirmos os valores de permeabilidade e custo a cada classe de ambiente
nas paisagens, realizamos consulta a dois especialistas em ecologia de abelhas e pesquisa
bibliográfica. Primeiramente, esses especialistas se reuniram e discutiram entre si valores de
permeabilidade e custo para cada classe de ambientes. Tais valores foram baseados na
disponibilidade de recursos alimentares e de nidificação oferecidos por cada tipo de uso e
cobertura da terra e/ou as características não favoráveis de cada ambiente para as abelhas
(Tabela 2). Posteriormente, esses especialistas direcionaram determinadas pesquisas na
literatura, a fim de aprimorarmos a classificação (Tabela 2).
Tabela 1. Descrição de cada métrica da paisagem utilizadas para explicar características das redes de interação
entre plantas e visitantes florais, a riqueza e abundância de visitantes e riqueza de flores disponíveis em
fragmentos de Mata Atlântica na região da Serra da Cantareira no interior do Estado de São Paulo.
1
McGarigal 2012, Shannon & Weaver 1949
McGarigal 2012
3
Santos et al. 2015 (dados não publicados)
4
Modificado de da Silva et al. (2015)
2
23
Tabela 2. Custo/Permeabilidades atribuídos a cada tipo de ambiente nas paisagens estudadas de Mata Atlântica na região da Serra da Cantareira no interior do Estado de São
Paulo. Cada peso foi definido para abelhas, com base em consulta à literatura e orientação de especialistas.
Classe
Descrição
Justificativa
Custo
Permeab
Floresta com copa de árvores maiores
Onde a amostragem foi realizada. Grande disponibilidade de recursos para
Floresta
sobressalentes ao dossel, geralmente são
nidificação e forrageio, para espécies com diferentes capacidades de locomoção e
1
100
madura
imagens com maior rugosidade.
organização social (Keitt et al. 2009).
Floresta que possui maior abertura do dossel,
Há grande disponibilidade de recursos para forrageio e nidificação. O microclima é
com menor densidade de árvores e presença de
mais seco e quente que a floresta madura, devido, principalmente à maior abertura
5
95
Capoeira
espécies pioneiras.
do dossel, o que favorece a floração de plantas herbáceas. (Forup et al. 2008)
Água
Geralmente são pequenos lagos artificiais
Ajuda a melhorar o microclima (maior umidade e temperatura), além de servir de
recurso para as abelhas.
10
90
Pasto "sujo"
Pasto não manejado, com presença de plantas
herbáceas, arbustos e/ou árvores.
Rico em plantas ruderais, que oferecem recursos florais utilizados pelas espécies de
abelhas que saem da floresta. Além disso, há possibilidade de algumas espécies de
abelhas nidificarem no solo, em montes de grama e nas árvores, quando presente
(Morandin 2007, Gemmill-Herren & Ochien 2008, Montagnana 2013).
25
75
Agrigultura
arbustiva
Geralmente culturas perenes, como café e
Citrus.
Oferecem recursos florais aos visitantes (Barth 2004), porém há uso de agrotóxicos
em algumas fases do cultivo, prejudicando os visitantes (Machado et al. 2009).
35
65
40
60
50
50
Oferece recurso floral para as espécies de visitantes (Carvalho et al. 2001, OliveiraAbreu et. al 2014, Nascimento et al. 2015). Em muitos casos, há o crescimento de
espécies nativas herbáceas no sub-bosque. Além disso, a estrutura da vegetação se
assemelha com a floresta.
Algumas culturas oferecem flores, mas a maioria não. Há aração do solo e uso mais
intensificado de agrotóxicos
Eucalipto
jovem/
adulto
Eucalipto com altura de 1 - 25m
Agricultura
Geralmente culturas rotativas, como milho, soja,
etc.
Residencial
esparso
Casas com distribuição esparsa, em áreas rurais
Muitas vezes há ocorrência de ninhos nas construções (tijolos ou telhados). Além
disso, pode haver jardins com flores próximos às casas. Porém, muitos ninhos são
destruídos pelos moradores (Zanette et al. 2005).
60
40
Ecalipto
pequeno
Eucalipto pequeno (até 1m)
Ainda não oferece recurso floral para as espécies de visitantes. Tradicionalmente,
nos primeiros anos do plantio, há intenso controle de ervas daninhas e plantas
ruderais, além de intensa aplicação de inseticida/ herbicida (Wilcken et al. 2008)
65
35
Residencial
denso
Casas mais adensadas que na classe esparso.
Porém não é área urbana de fato. São todos
bairros ou condomínios nas áreas rurais.
Poucos locais para forrageio. Porém algumas espécies constroem seus ninhos nas
residências, em menor quantidade que no urbano esparso (Zanette & Ribeiro 2005,
Matteson et al. 2008).
75
25
24
Classe
Descrição
Justificativa
Custo
Permeab
Solo exposto
Solo exposto
Não oferece recursos florais. Clima bastante quente e seco. Ocasionalmente
espécies de abelhas podem nidificar no solo (dependendo do tipo de manejo, tempo
de exposição e destinação do solo exposto).
80
20
Indústria/
Galpão
Construções de indústrias ou galpões
Geralmente há muito ruído e não há tantos locais disponíveis para a construção de
ninhos ou forrageio.
80
20
pasto
"limpo"
Pasto bastante manejado, sem presença de
herbáceas, arbustos e/ou árvores.
Não oferece recursos florais, nem para nidificação, por conta do solo ser
frequentemente arado. Clima bastante quente e seco.
85
15
Rodovia
Rodovias largas e com grande fluxo de
automóveis
Muito ruído, vento intenso. Geralmente não há locais para nidificação ou forrageio
100
1
25
Para calcular o índice de qualidade da paisagem circundante (em um raio de 500m do
fragmento focal), consideramos o produto da proporção das diferentes classes e seus valores
de permeabilidade. Utilizamos 500m de raio por estarmos interessado em medir a qualidade
da paisagem dentro do raio de forrageio da maioria das espécies de visitantes florais que saem
do ambiente florestal (Gathmann & Tscharntke 2002, Knight et al. 2005, Zurbuchen et al.
2010). Quanto maior o índice, maior a qualidade da paisagem circundante do fragmento focal.
Para calcular a conectividade funcional da paisagem considerando a permeabilidade
dos diferentes tipos de ambientes, foram simulados corredores ecológicos funcionais. A
simulação dos corredores foi realizada a partir do software gratuito LSCorridors (Ribeiro et
al. 2015, dados não publicados). O LSCorridors utiliza dois mapas matriciais básicos para a
simulação dos corredores: i) superfície de resistência, que foi o mapa matricial na qual foram
atribuídos os valores de permeabilidade de cada tipo de ambiente e ii) áreas fonte-destino (em
inglês, source-target, S-T) que são as áreas de ligação entre os corredores. Neste trabalho, as
áreas fontes foram os fragmentos focais de cada uma das paisagens. Como áreas destino
foram utilizados pontos aleatórios simulados em cada paisagem para garantir que qualquer
uso e cobertura do solo fosse um destino possível. Nesta etapa foram gerados 1000 pontos
aleatórios em cada paisagem e foram retirados todos os pontos aleatórios que estavam a
menos de 250 m do centro de cada paisagem, a fim de evitar que esses pontos se localizassem
no interior dos fragmentos focais. Na sequência, foram sorteados aleatoriamente 30 pontos
que serviram como destino na simulação dos corredores (Figura 8).
26
Figura 8. Ilustração da seleção dos fragmentos fonte e destino utilizados para a simulação dos corredores
ecológicos funcionais nas paisagens estudadas de Mata Atlântica na região da Serra da Cantareira no interior do
Estado de São Paulo.
Foram simulados corredores ecológicos funcionais para cada paisagem de 10m de
resolução espacial, sendo que para cada fonte-destino foram realizadas 20 simulações. Além
da disposição espacial dos corredores foram gerados para cada uma das simulações os valores
de distância euclidiana de cada fonte-destino, os valores da distância das rotas de menor custo
simuladas pelo LSCorridors, os valores de cada pixel das rotas de menor custo e os valores
da freqüência que indicam quantas vezes a rota foi selecionada pelo algoritmo como de menor
custo. Na seqüência foram utilizadas os valores gerados pela simulação no LSCorridors para
calcular a conectividade funcional das paisagens (Tabela 1).
27
Figura 9. Mapas das 12 paisagens estudadas no interior de São Paulo (outubro e novembro de 2014), círculos
utilizados para detectar a escala (círculos de 500, 750, 1000 ou 2000m, do centro para o limite de cada paisagem)
das variáveis Diversidade Shannon, Forma média da Paisagem e Proporção de Floresta que melhor explicam
cada variável resposta (características das redes de interações).
28
Consideramos também a proporção de floresta na paisagem, já que estudos
evidenciam sua influência na comunidade de visitantes florais e na estrutura das redes de
interações (Keitt et al. 2009). Para detectar qual é a escala das variáveis Diversidade Shannon,
Forma média da Paisagem e Proporção de Floresta que melhor explicam cada variável
resposta (características das redes citadas anteriormente; riqueza e abundância de visitantes
florais e riqueza de flores disponíveis), realizamos regressões lineares simples entre cada
escala (500, 750, 1000 e 2000m) das variáveis da paisagem (Figura 9) e cada característica
das redes de interações; riqueza e abundância dos visitantes e flores, calculando-se o valor de
R2. Selecionamos o maior R2 para regressões significativas entre cada índice da rede. Quando
a diferença entre os R2 de duas escalas foi menor que 0,05, selecionamos a menor escala, por
estar mais próxima do raio de forrageio de grande parte dos visitantes florais (500m).
3.8 Análise dos dados
Para avaliar como as características da paisagem influenciam as características das
redes de interação entre plantas e visitantes florais, a riqueza e abundância de visitantes e
riqueza de flores disponíveis, utilizamos uma abordagem de seleção de modelos por múltiplas
hipóteses concorrentes, com base na teoria de informação Akaike com uma correção de
segunda ordem (AICc), adequado para amostras pequenas (Burnhan & Anderson 2002). Para
tanto, definimos um conjunto de hipóteses com sentido biológico à priori (Tabela 3) e
realizamos regressões lineares simples (dos inglês, Generalized Linear Models - GLM) para
relações lineares e modelos aditivos generalizados (do inglês, Generalized Additive Models GAM) para relações não lineares. Foram considerados os pesos de Akaike (W) dos modelos,
que expressa a contribuição relativa de cada modelo para explicar o padrão observado, dado o
conjunto de dados (Burnham & Anderson 2002). Também foi incluído um modelo nulo, que
por possui apenas uma constante de valor um, raramente captura a estrutura inerente aos
dados, sendo toda a sua variação atribuída ao componente aleatório.
29
Tabela 3. Hipóteses associadas aos modelos concorrentes. O conjunto de modelos abaixo foi utilizado para
explicar cada característica das redes de interações.
Modelos
Diversidade da
paisagem
Proporção de
Floresta
Forma
Conectividade
Funcional
Qualidade da
Paisagem
Estrutura da
Vegetação
Hipóteses associadas aos modelos
Maior diversidade de ambientes pode implicar em maior disponibilidade de recursos para visitantes florais
o ano todo, além de uma maior diversidade de fontes alimentares para visitantes florais (Rundlöf et al.
2007, Holzschuh et al. 2008, Rundlof et al. 2008, Fabian et al 2013, Pryke et al 2013, Steckel et al. 2014).
Adicionalmente, maior diversidade de habitats pode propiciar diferentes condições ambientais, o que gera
maior variedade de interações entre plantas e visitantes, mantendo redes de interações mais resistentes e
resilientes (Moreira et al. 2015), além de comunidades de visitantes florais e de flores disponíveis mais
diversas (Fabian et al. 2013).
Quanto mais floresta na paisagem, maior a disponibilidade de habitats naturais para visitantes florais se
alimentarem e construírem seus ninhos (Fabian et al 2013, Fahrig 2013), proporcionando redes mais
resistentes e resilientes e comunidades de visitantes e flores disponíveis mais diversas (Spiesman & Inouye
2013).
Quanto mais irregular as manchas na paisagem, maior o contato entre os diferentes ambientes, facilitando
o acesso dos visitantes florais a esses diferentes ambientes (Buechner 1989, Moser et al. 2002). O acesso a
maior diversidade e disponibilidade de recursos o ano todo matém comunidades de visitantes florais
maiores e mais estáveis.
Paisagens com combinação das rotas menos custosas e de menor distância euclidiana entre o fragmento
focal e as manchas destino são mais permeáveis aos visitantes, permitindo o acesso a diferentes tipos de
ambientes e recursos, além de possibilitar maior número e diversidade de interações (Tscharntke and
Brandl 2004, Ribeiro et al 2015, dados não publicados).
Fragmentos focais que possuem a vizinhança com maior proporção de ambientes de maior qualidade aos
visitantes florais, oferecem mais recursos florais e/ou para nidificação dos visitantes florais (Gascon et al.
1999, Kennedy et al. 2013), proporcionando redes mais resistentes e resilientes e comunidades de
visitantes e flores disponíveis mais diversas.
Fragmentos com florestas mais conservadas (árvores do dossel mais altas, maior DAP médio, sub-bosque
mais denso e dossel mais fechado) devem propiciar melhores condições microclimáticas a visitantes
florais, possibilitando maior diversidade de flores e visitantes florais.
Diversidade da
paisagem +
Proporção de
floresta
Diversidade da
paisagem +
Forma
Paisagens com maior quantidade de floresta combinada com grande diversidade de ambientes terão maior
diversidade e acessibilidade de recursos disponíveis.
Diversidade da
Paisagem +
Qualidade
Entornos que possuam manchas com maior qualidade funcional para os visitantes terão maior
disponibilidade de recursos para os visitantes florais. Além disso, se a paisagem possuir maior diversidade
de ambientes haverá maior disponibilidade de recursos para visitantes florais o ano todo, além de uma
maior diversidade de fontes alimentares para visitantes florais e maior diversidade de interações.
Proporção de
Floresta +
Conectividade
Funcional
Nulo
Paisagens mais permeáveis (mais conectadas funcionalmente) somadas a maior quantidade de floresta
propiciarão maior quantidade de recursos e acesso a esses recursos.
Paisagens com maior diversidade de ambientes e acessibilidade a esses diferentes ambientes possuem
maior diversidade e disponibilidade de recursos, além de aumentar a probabilidade de habitats disponíveis
para maior diversidade de interações e espécies de visitantes florais e plantas.
As características das redes de interações não são afetadas por nenhuma das métrica de paisagem.
Como os dados de contagem tiveram ampla variação, os transformamos em
logaritmos. Adotamos a distribuição Gaussiana, quando os dados tenderam a uma distribuição
normal (Quinn & Keough 2002). As análises foram realizadas no programa R (versão 3.2),
30
com os pacotes LanguageR, AICcmodavg, bestglm e mgcv. Dentre as correlações (Tabela 4), a
mais alta foi entre a qualidade da paisagem e a proporção de floresta, já que essa classe foi
considerada a mais permeável (Tabela 2). Sendo assim, nesse índice, paisagens com maior
proporção de ambientes permeáveis devem possuir maior qualidade (Tabela 1). Desse modo,
optamos por considerar as duas métricas nas análises, pois o significado de cada uma é
diferente, já que a primeira leva em conta a permeabilidade dos diferentes tipos de ambientes
para as abelhas, enquanto a segunda mede a quantidade de habitat florestal disponível apenas.
As variáveis correlacionadas não foram inclusas em um mesmo modelo aditivo (Tabela 3).
Tabela 4. Resultado do teste de correlação de Pearson, onde os valores indicam os R2 dos testes com p<0,05. As
correlações com “-” possuíram p>0,05. Flo500= Proporção de floresta nas paisagens de 500m de raio; Flo1000=
Proporção de floresta nas paisagens de 1000m de raio; Div500= Diversidade Shannon das paisagens de 500m de
raio; Div750= Diversidade Shannon das paisagens de 750m de raio; Div1000= Diversidade Shannon das
paisagens de 1000m de raio; Forma500= Forma média das paisagens com 500m de raio; Forma1000= Forma
média das paisagens com 1000m de raio; Forma2000= Forma média das paisagens com 2000m de raio; Conect=
Conectividade Funcional das paisagens; Qualid = Qualidade das paisagens.
Flo500
Flo500
Flo1000
Div500
Div750
Div1000
Forma500
Forma1000
Forma2000
Conect
Qualid
Flo1000
1
1
Div500
Div750
Div1000
Forma500
Forma1000
Forma2000
Conect
Qualid
-
-
-
-
-
-
-
0,85
-
-
-
-
-
-
-
0,72
0,67
-
-
0,70
-
0,63
-
-
0,54
-
0,62
-
-
-
-
1
-
-
0,60
-
1
-
-
-
1
-
-
1
-
1
1
1
1
31
4. Resultados
4.1 Dados biológicos
Coletamos 369 indivíduos de visitantes florais, de 189 espécies (APÊNDICE B). 89%
pertencem a ordem Hymenoptera (330 indivíduos, 88 espécies), seguidos por Diptera (29
indivíduos, 17 espécies) e Lepidoptera (10 indivíduos, 7 espécies). Esses visitantes florais
foram coletados em 37 espécies de plantas, pertencentes a 22 famílias (APÊNDICE C). A
espécie visitante floral mais abundante foi a Plebeia droryana (51 indivíduos), seguida por
Apis mellifera (31 indivíduos), Paratrigona subnuda (19 indivíduos) e Paratetrapedia sp4 (19
indivíduos). Plebeia droryana foi a única espécie coletada em todas as 12 unidades. A espécie
de planta mais visitada foram Psychotria velgzicha (Rubiaceae), com 72 visitas; Rhipsalis
teres (Cactaceae), com 42 visitas; Leandra sp. (Melastomataceae), com 30 visitas e
Psychotria sp4 (Rubiaceae), com 28 visitas (Figura 10).
Figura 10. Espécies de plantas e visitantes florais mais frequentes em estudo de coleta ativa realizado no subbosque de fragmentos de Mata Atlântica no interior do Estado de São Paulo, me outubro e novembro de 2014.
32
4.2 Efeito da paisagem sobre a riqueza e abundância de visitantes florais e riqueza de
flores disponíveis
A abundância de visitantes florais coletados em cada fragmento variou de 6 a 98
indivíduos, enquanto a riqueza variou de 5 a 27 espécies. Já a riqueza de flores disponíveis
variou de 3 a 25 espécies (Tabela 5).
Tabela 5. Riqueza e abundância de visitantes florais e riqueza de flores disponíveis no sub-bosque de fragmentos
de Mata Atlântica no interior de São Paulo, em outubro e novembro de 2014.
Paisagem Abundância de visitantes
Riqueza de visitantes
1
6
5
Riqueza de flores
disponíveis
5
2
31
20
12
3
37
15
25
4
24
14
9
5
98
27
6
6
8
8
9
7
21
13
11
8
57
21
12
9
13
10
7
10
14
6
3
11
13
10
8
12
47
20
20
A abundância e riqueza de visitantes florais foram melhor explicada pela proporção de
Floresta em um raio de 2000m. Já a riqueza de plantas floridas foi melhor explicada pela
proporção de Floresta em um raio de 1000m (Tabela 6).
Através da comparação das múltiplas hipóteses concorrentes (Tabela 7), constatamos
que a riqueza de visitantes florais e de flores disponíveis foram maiores em paisagens com
maior proporção de floresta (Figura 11). A variável que melhor explicou a abundância de
visitantes também foi a quantidade de floresta na paisagem. Porém, o modelo aditivo que
considerou Proporção de Floresta + Conectividade Funcional também explicou a abundância
de visitantes florais, indicando que em paisagens com maior quantidade de floresta e baixa
conectividade funcional, a abundância de visitantes florais é maior (Tabela 7, Figura 11d).
Entretanto, é importante considerar que nesse modelo, o efeito mais evidente foi da proporção
de florestas, embora a conectividade funcional explique a variação complementar (Tabela 7).
33
Tabela 6. Escala (raio) em que cada variável da paisagem (variáveis explicativas) melhor explicou a riqueza e
abundância de visitantes florais e riqueza de flores disponíveis (variáveis respostas) obtidas através de
amostragens em sub-bosque de fragmentos de Mata Atlântica no interior de São Paulo, em outubro e novembro
de 2014. Dados obtidos através da comparação do R2 de regressões lineares. Onde DivSh = Diversidade
Shannon da Paisagem; Forma= Média do Índice de forma da paisagem; Floresta= Proporção de floresta na
paisagem.
Variável Resposta
Variável explicativa
Raio (m)
R2
Abundância de visitantes florais
DivSh
500
0.01
Forma
1000
0.03
Floresta
2000
0.34
DivSh
2000
0.02
Forma
1000
0.01
Floresta
2000
0.49
DivSh
2000
0.03
Forma
1000
0.007
Floresta
1000
0.27
Riqueza de visitantes florais
Riqueza de flores disponíveis
Tabela 7. Sumário dos melhores modelos definidos a priori para a riqueza, abundância de visitantes florais e
riqueza de flores disponíveis (Variáveis resposta), ordenados segundo seus respectivos valores de critério de
informação de Akaike corrigido para amostras pequenas (AICc). Na coluna gl constam os graus de liberdade; na
coluna ∆AICc estão os valores de delta AICc; em W os pesos de cada modelo. As variáveis explicativas foram:
Proporção de floresta (Flo), Diversidade Shannon da Paisagem (Div), Conectividade Funcional (Conect) e
Qualidade da Paisagem (Qual).
Variáveis Resp
Abundância de visitantes
Riqueza de visitantes
Riqueza de flores
disponíveis
Modelos
Flo
Flo+Conect
Nulo
Flo
Qualid
Nulo
Flo
Nulo
AICc
29.8
31.4
33.9
15.9
19.4
22.9
23.1
25.2
∆AICc
0.0
1.6
4.1
0.0
3.4
6.9
0.0
2.1
gl
3
4
2
3
3
2
3
2
w
0.48
0.21
0.06
0.66
0.12
0.02
0.50
0.17
34
a)
60
5
20
40
Abundância de Visitantes
20
15
10
Riqueza de Visitantes
80
25
100
b)
0.15
0.20
0.25
0.30
0.35
0.40
0.15
Proporção de Floresta
0.20
0.25
0.30
0.35
0.40
25
Proporção de Floresta
c)
20
15
Riqueza de Flores disponíveis
10
5
5
4
Conectividade Funcional
80
60
40
7
6
20
Abundância de visitantes
100
d)
0
3
0.10
2
0.15
0.20
0.25
0.30
0.35
0.40
0.05
0.10
Proporção de Floresta
0.15
0.20
0.25
0.30
0.35
Proporção de Floresta
Figura 11. Relação entre as variáveis dos melhores modelos (∆AICc ≤2), dos efeitos das características da
paisagem sobre a riqueza (a) e abundância de visitantes florais (b, c) e riqueza de flores disponíveis (d),
coletados em fragmentos de Mata Atlântica no interior de São Paulo em outubro e novembro de 2014.
4.3 Redes de interações entre plantas e visitantes florais
As redes estudadas (Figura 12) foram pequenas (7 a 37 espécies no total),
principalmente quando consideramos a variação no número de plantas que foram visitadas (1
a 9). A abundância de visitantes florais em cada fragmento focal variou de 6 a 96. O índice de
aninhamento (NODF) também foi relativamente baixo (0 a 33). Todas as redes estudadas
apresentaram valores positivos de assimetria de dependência, indicando maior dependência
dos polinizadores em relação às plantas (Tabela 8).
35
Paisagem 1
Paisagem 3
Paisagem 2
Paisagem 4
Figura 12. Redes de interações de cada uma das 12 paisagens amostradas em sub-bosque de fragmentos de Mata
Atlântica em outubro e novembro de 2014. Espécies de plantas são representadas pelos retângulos verdes e
espécies de visitantes florais pelos retângulos laranjas. A largura de cada retângulo é proporcional a abundância
de cada espécie e o tamanho do triangulo cinza conectando as plantas e visitantes florais representa a frequência
de interações registrada.
36
Paisagem 5
Paisagem 7
Paisagem 6
Paisagem 8
Figura 12. Continuação
37
Paisagem 9
Paisagem 11
Paisagem 10
Paisagem 12
Figura 12. Final
38
Tabela 8. Valores das características das redes de interações obtidas a partir de coletas em sub-bosque de
fragmento de Mata Atlântica no interior de São Paulo, em outubro e novembro de 2014.
Paisagem
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
NODF
33,33
11,21
22,61
15,01
36,31
0
7,5
11,13
0
0
10,25
11,6
Assimetria de dependência
0,25
0,3
0,11
0,19
0,39
NaN
0,33
0,47
0,6
0
0,75
0,07
Modularidade
0,36
0,65
0,49
0,56
0,30
0,72
0,67
0,64
0,47
0
0,49
0,83
Diversidade de interações
1,9
3
2,49
2,67
3,06
1,79
2,62
2,9
2,47
1,22
2,25
3,18
De acordo com a análise de correlação, nenhuma das características das redes
consideradas tiveram correlação significativa (p<0,05). Dessa forma, mantivemos as quatro
métricas nas análises.
4.4 Efeito da estrutura da paisagem sobre redes de interações plantas e visitantes florais
Na Tabela 9 constam as escalas das variáveis de paisagem que melhor explicaram cada
característica das redes. Sendo assim, com o intuito de não incluirmos duas variáveis
correlacionadas no mesmo modelo aditivo (Tabela 3), não inserimos o modelo aditivo
Div500+ Forma500 para modularidade.
Tabela 9. Escala (raio) em que cada variável da paisagem (variáveis explicativas) melhor explicou cada
característica das redes de interações (variáveis respostas) em sub-bosque de fragmentos de Mata Atlântica no
interior de São Paulo, em outubro e novembro de 2014. Dados obtidos através da comparação do R2 de
regressões lineares. Onde DivSh = Diversidade Shannon da Paisagem; Forma= Média do Índice de forma da
paisagem; Floresta= Proporção de floresta na paisagem.
Variável resposta
Aninhamento
Assimetria de Dependência
Modularidade
Variável explicativa
DivSh
Forma
Floresta
DivSh
Forma
Floresta
DivSh
Raio (m)
1000
2000
1000
500
1000
1000
500
R2
0,14
0,01
0,22
0,20
0,37
0,23
0,36
39
Variável resposta
Diversidade de Interações
Variável explicativa
Forma
Floresta
DivSh
Forma
Floresta
Raio (m)
500
500
1000
500
500
R2
0,18
0,23
0,30
0,06
0,45
O aninhamento não foi explicado por nenhuma variável de paisagem (Tabela 10). Já
quanto maior a conectividade funcional da paisagem, maior foi a assimetria de dependência
das redes (Figura 13b e Figura 14b).
As redes amostradas são mais modulares em paisagens que apresentam as
combinações da Diversidade da paisagem com maior quantidade de floresta e com maior
qualidade da paisagem (Tabela 10, Figura 13). A diversidade de interações das redes foi
maior em paisagens com maior proporção de floresta e maior qualidade (Tabela 10, Figura 13
a, c e Figura 14 a, c ).
Tabela 10. Sumário dos melhores modelos (∆AICc ≤2), o subsequente (∆AICc >2) e o modelo nulo, definidos a
priori para as características das redes de interações (Variáveis dependentes), ordenados segundo seus
respectivos valores de critério de informação de Akaike corrigido para amostras pequenas (AICc). Na coluna gl
constam os graus de liberdade; na coluna ∆AICc estão os valores de delta AICc; em W os pesos de cada modelo.
As variáveis independentes foram: Proporção de floresta (Flo), Diversidade Shannon da Paisagem (Div),
Conectividade Funcional (Conect) e Qualidade da Paisagem (Qual). Estudo realizado em fragmentos de Mata
Atlântica localizados no interior do Estado de São Paulo, em outubro e novembro de 2014.
Variáveis Resp
Aninhamento (NODF)
Assimetria de dependência
Modularidade
Diversidade de Interações
Modelos
AICc ∆AICc gl w
Nulo
98
0
2 0,37
Div
100
2,3
3 0,12
Conect
0,9
0
3 0,59
Nulo
3
2,1
2 0,20
Div+Flo
-1,2
0
4 0,44
Div+Qualid 0,3
1,5
4 0,21
Div
2,2
3,4
3 0,08
Nulo
2,3
3,5
2 0,08
Flo
21,9
0
4 0,38
Qualid
22,7
0,8
3 0,26
Div+Flo
24,7
2,8
4 0,10
Nulo
25,4
3,5
2 0,07
40
2.5
2.0
1.5
Div Interações
3.0
a)
0.20
0.25
0.30
0.35
0.40
0.45
Proporção de Floresta
c)
2.5
2.0
Div Interações
0.0
1.5
0.2
0.4
Assimetria de dependência
0.6
3.0
b)
30
4
5
6
40
30
0.4
0.6
0.8
80
1.0
Diversidade Shannon
0.40
0.35
0.30
2.0
1.8
0.25
1.6
1.4
1.2
1.0
0.20
0.15
0.8
0.6
Modularidade
50
1.2
1.0
Qualidade
70
60
1.6
1.4
40
Modularidade
2.0
1.8
0.4
70
0.45
e)
80
d)
0.2
60
Qualidade da Paisagem
Conectividade Funcional
0.0
50
7
Prop Floresta
3
0.8
0.6
0.4
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Diversidade Shannon da Paisagem
Figura 13. Relação entre as variáveis dos melhores modelos (∆AICc ≤2), dos efeitos das características da
paisagem sobre a diversidade de interações (a, c), assimetria de dependência (b) e modularidade (d, e) de redes
de interações entre planta e visitantes florais. Dados coletados em fragmentos de Mata Atlântica no interior de
São Paulo em outubro e novembro de 2014.
41
a)
b)
c)
Figura 14. Redes de interações de cada uma das 12 paisagens amostradas, organizadas de acordo com gradiente
crescente de Proporção de Floresta (a), Conectividade Funcional (b) e Qualidade da Paisagem (c). Espécies de
plantas são representadas pelos retângulos verdes e espécies de visitantes florais pelos retângulos laranjas. A
largura de cada retângulo é proporcional a abundância de cada espécie e o tamanho do triangulo cinza
conectando as plantas e visitantes florais representa a frequência de interações registradas. Amostragem
realizada em sub-bosque de fragmentos de Mata Atlântica em outubro e novembro de 2014.
5. Discussão
A heterogeneidade da paisagem e quantidade de floresta influenciaram a estrutura das
redes de interações e a comunidade de visitantes florais e disponibilidade de recursos florais
de diferentes formas. De acordo com os nossos resultados, a riqueza e abundância de
visitantes florais e a riqueza de flores disponíveis são maiores quanto maior é a quantidade de
floresta. Já as redes de interações planta-polinizadores são mais assimétricas em paisagens
42
com maior conectividade funcional; mais modulares em paisagens mais diversas combinadas
com maior qualidade do entorno e quantidade de floresta; e com maior diversidade de
interações quanto maior a qualidade da paisagem e quantidade de floresta.
Quando consideramos apenas os dados de riqueza e abundância de visitantes florais e
riqueza de flores disponíveis, a proporção de floresta na paisagem é o fator que mais
influência essas variáveis. Ainda há poucos estudos que relacionam a quantidade de habitat
natural na paisagem com a comunidade de visitantes florais ou plantas floridas. Resultados
similares relacionados à quantidade de habitat natural foram registrados por outros estudos
recentes. Le Féon et al. (2010), com comunidades de abelhas na Europa; Ferreira et al. (2015),
com comunidades de abelhas em fragmentos de mata atlântica da Bahia; Flick et al. (2012),
com comunidades de borboletas no Canadá; entre outros estudos (Fabian et al. 2013,
Spiesman & Inouye 2013). Nesse sentido, quanto maior a quantidade de floresta na paisagem,
maior é a disponibilidade de recursos para alimentação e nidificação dos visitantes-florais
(Biesmeijer et al. 2006). Além disso, há mais áreas fontes de propágulos florestais, o que
mantém as comunidades de plantas floridas mais diversas. Taki & Kevan (2007) discutem o
fato das plantas floridas serem menos sensíveis a alterações ambientais do que os insetos
visitantes, já que as plantas recebem maior número de visitas, enquanto cada inseto visita
menos espécies de plantas. Em nosso estudo, apesar de constatarmos essa maior dependência
dos insetos em relação às flores, observamos que a riqueza de plantas floridas também é
reduzida com a diminuição de habitat natural, o que deve afetar negativamente a estrutura das
redes de interações de forma mais drástica.
Diferentemente do esperado, nossos resultados mostram que paisagens que possuem
maior proporção de floresta combinadas a baixa conectividade funcional, apesar da baixa
influência dessa última variável, tendem a possuir maior abundância de visitantes florais.
Pode ser que em fragmentos menos conectados funcionalmente, mesmo que localizados em
paisagens com maior proporção de florestas, os indivíduos de visitantes-florais não
conseguem acessar outros ambientes, ficando “enclausurados” nos fragmentos, em meio a
uma matriz com baixa permeabilidade. Além disso, esse fragmento também pode ser um
refúgio para as espécies que não conseguem acessar outras áreas de floresta ou de mais
qualidade. Eventos similares foram registrados em fragmentos isolados por estudos realizados
em áreas recém fragmentadas na Amazônia, processo denominado crowding effect
(Bierregaard & Lovejoy 1989, Hagan et al. 1996, Collinge & Forman 1998).
43
O aninhamento das redes de interações não foi influenciado pelas características das
paisagens estudadas. Redes de interações mutualísticas de polinização apresentam estrutura
aninhada como característica comum (Bascompte et al. 2003), o que confere maior
estabilidade e resistência a perturbações, diminuindo a competição e aumentando o número de
espécies que co-existem (Bastolla et al. 2009). Estudos que discutem que o aninhamento é
mais acentuado em comunidades mais diversas (Lewinsohn et al. 2006) e estáveis (EncinasViso et al. 2012). Contudo, Nielsen & Bascompte (2007) sugerem que o aninhamento pode
não ser tão sensível a alterações ambientais, já que a rede tende a estabilizar o valor de
aninhamento rapidamente com o esforço amostral. Isso se dá pelo fato das espécies mais
facilmente coletadas são as mais abundantes e são essas as que estruturam o aninhamento
primeiro. Adicionalmente, observa-se pouca variação dessa métrica entre diferentes tipos de
ambientes (Nielsen & Bascompte 2007).
No presente trabalho, as paisagens mais conectadas funcionalmente possuem redes de
interações com maior assimetria de dependência. Redes com maior assimetria de dependência
possuem maior número de interações generalistas, mas também interações especialistas, o que
atribui maior resistência das redes à extinção secundária de espécies (Bascompte et al. 2006)
Geralmente, as espécies generalistas possuem maior capacidade de vôo e são mais
abundantes, sendo menos sensíveis à perda de habitat quando comparadas com as espécies
especialistas (Bommarco et al. 2010). As espécies especialistas comumente são mais raras,
especializadas e possuem baixa capacidade de dispersão (Davies et al. 2000; Henle et al.
2004, Weiner et al. 2011). A maior conectividade funcional da paisagem facilita o acesso aos
diferentes tipos de ambientes por visitantes florais. Tal condição possibilita que, tanto as
espécies generalistas como as especialistas possam utilizar diversificados recursos alimentares
e de nidificação em diferentes épocas do ano, o que atribui maior assimetria de dependência
das redes como um todo. Moreira et al (2015), ao estudar redes de interações em paisagens
com diferentes diversidades de ambientes em uma região de cerrado, detectaram que a
assimetria de dependência das redes estudadas foi maior em paisagens que possuíam a forma
das manchas mais irregulares, o que também facilita o acesso dos organismos aos diferentes
tipos de ambientes.
Apesar da forte influência de apenas um ponto (paisagem 10), a modularidade das
redes de interações mostrou-se maior em paisagens mais diversas, quando combinadas à
44
maior quantidade de floresta ou qualidade da paisagem. Há poucos estudos sobre os efeitos de
distúrbios ambientais na modularidade das redes de interações (Tylianakis et al. 2010).
Estudos indicam que a modularidade pode aumentar em comunidades mais especializadas
(Tylianakis et al. 2007) e menos diversas (Lewinsohn et al. 2006). Mesmo assim, de um
modo geral, assume-se que redes mais modulares são mais resistentes e resilientes, já que as
perturbações ambientais se espalham mais lentamente nas redes, alterando menos sua
estrutura (Olesen et al. 2007). Paisagens mais diversas apresentam maior complementariedade
de recursos alimentares e para nidificação, principalmente em épocas de escassez (Rundlöf et
al. 2007, Holzschuh et al. 2008, Rundlof et al. 2008, Fabian et al 2013, Pryke et al 2013,
Steckel et al. 2014). Se unimos essas características à maior proporção de floresta e maior
qualidade da paisagem no raio de forrageio dos visitantes (o que aumenta o acesso de
visitantes a ambientes mais favoráveis), a disponibilidade de recursos aumenta, o que
promove condições favoráveis para o acréscimo de diferentes subgrupos de espécies que
podem interagir.
Neste estudo, a diversidade de interações foi maior em paisagens que possuem maior
proporção de floresta e melhor qualidade dos ambientes no raio de forrageio dos visitantes
florais. Estudos mostram que a diversidade de interações de redes mutualísticas tende a ser
maior em habitats antrópicos menos modificados (Albrecht et al. 2007, Tylianakis et al. 2007)
e em áreas de restauração mais antigas (Albrecht et al. 2010, Devoto et al. 2012). Redes com
maior diversidade de interações geralmente possuem maior redundância funcional e são mais
resistentes a perda de espécies, já que uma perturbação pode não afetar todos os tipos de
interações e se dissipar antes de atingir toda a rede (Hoehn et al. 2008, Dyer et al. 2010).
Dessa forma, paisagens com maior proporção de ambientes com qualidade para forrageio e
nidificação dos visitantes florais aumenta a probabilidade de ocorrer interações diferentes e
em maior quantidade, aumentando a resistência e resiliência das redes de interações à
extinção de espécies.
A região onde realizamos este estudo possui paisagens com quantidade de floresta, em
sua maioria, abaixo do limiar de extinção de espécies simulado por alguns estudos. Keitt et al.
(2009) sugere que o limiar de extinções para interações em redes de plantas e polinizadores
deve ocorrer entre 50 ou 60% de perda de habitat florestal. Fortuna et al. (2013), através de
simulações de perda de habitat com redes reais, estimam que o limiar de alteração das
45
características originais das redes de interações esteja por volta de 50% de cobertura florestal.
Por conta disso, as redes estudadas foram pequenas e com baixo valor de aninhamento. Por
fim, podemos inferir que, para o manejo de paisagens com baixa quantidade de floresta
(<39%), precisamos investir em projetos não somente de restauração e preservação florestal,
mas também de implementação de ambientes que ofereçam mais recursos aos polinizadores,
possibilitando que maior número de indivíduos e espécies interajam em diferentes condições
ambientais.
Apesar dos estudos que consideram o efeito da heterogeneidade da paisagem em
comunidades de visitantes florais serem crescentes nos últimos anos (Rundlöf & Smith 2006,
Rundlöf et al. 2008, Fabian et al. 2013, Steckel et al. 2014, Slancarova et al. 2014), todos
mensuram a heterogeneidade através do índice de diversidade Shannon/ Simpson, forma das
manchas da paisagem ou proporção de habitats naturais e terras aráveis. Dentro desse
contexto, apenas um estudo possui abordagem de redes de interações (Moreira et al. 2015).
Kennedy et al. (2013) encontraram efeitos positivos da qualidade da paisagem para abelhas
(valores também com base em disponibilidade de recursos), porém baseados em estudos já
realizados, com diferentes objetivos, amostragens e esforços. Nós fizemos o primeiro estudo
com o intuito de melhor compreender o efeito da heterogeneidade da paisagem em redes de
interações entre plantas e visitantes florais que considera, além da diversidade e configuração
dos diferentes tipos de ambientes, uma abordagem funcional, com base na importância de
cada tipo de ambiente para os visitantes florais. Podemos concluir que, no contexto em que
estudamos, a qualidade e configuração dos ambientes no entorno de fragmentos florestais é
mais importante do que simplesmente o número, proporção e forma dos diferentes tipos de
ambientes. Esse tipo de abordagem é essencial para melhorarmos a compreensão do efeito da
heterogeneidade da paisagem sobre redes de interações entre plantas e visitantes florais e
possíveis consequências ao processo de polinização em cenários reais.
Adicionalmente, este estudo ressalta a importância de adotarmos abordagens que
busquem uma melhor compreensão de como as espécies interagem nos ecossistemas. Em
estratégias de manejo e conservação da biodiversidade acabamos por focar, majoritariamente
em parâmetros como riqueza e abundância de espécies (Fahrig 2003). No entanto, para a
conservação da estrutura das redes de interações, não basta apenas mantermos as espécies que
as compõem, mas também condições que favoreçam a interação entre as essas espécies
(Bascompte et al. 2006, Bastolla et al. 2009). Neste estudo, quando consideramos somente a
46
riqueza e abundância das espécies, constatamos que apenas a perda de habitat natural parece
interferir nos organismos estudados. Porém, quando acessamos características das redes,
constatamos que a qualidade dos ambientes do entorno, a conectividade funcional e a
diversidade da paisagem também são características que podem alterar a estrutura das redes
de interações, podendo desestabilizar o processo de polinização nas comunidades. Esse tipo
de descoberta é essencial para auxiliar estratégias de conservação do processo de polinização
mais eficazes.
47
6. Referências Bibliográficas
AGUILAR R, ASHWORTH L, GALETTO L, AIZEN MA. Plant reproductive susceptibility to habitat
fragmentation: review and synthesis through a meta-analysis. Ecology Letters 9:968-980. 2006.
AIZEN M.A., GARIBALDI L.A., CUNNINGHAM S.A. & KLEIN A.M. Long-Term Global Trends in Crop
Yield and Production Reveal No Current Pollination Shortage but Increasing Pollinator Dependency. Current
Biology 18: 1572–1575. 2008.
AIZEN MA, GARIBALDI LA, CUNNINGHAM SA, KLEIN AM. How much does agriculture depend on
pollinators? Lessons from long- term trends in crop production. Annals of Botany 103:2005- 2010. 2009.
AIZEN, M.A. & FEINSINGER, P. Forest Fragmentation, Pollination, and Plant Reproduction in a Chaco Dry
Forest, Argentina. Ecology, 75 (2): 330-351. 1994.
ALBRECHT, M., DUELLI, P., SCHMID, B. & MÜLLER. Interaction diversity within quantified insect food
webs in restored and adjacent intensively managed meadows. Journal of Animal Ecology 76:1015–1025. 2007.
ALBRECHT, M., M. RIESEN, AND B. SCHMID. Plant–pollinator network assembly along the
chronosequence of a glacier foreland. Oikos 119:1610–1624. 2010.
ANDRIEU A E., DORNIER A., ROUIFEDA S., SCHATZA B., CHEPTOU, P. O. The town Crepis and the
country Crepis: How does fragmentation affect a plant–pollinator interaction?. Acta Oecologica. 35: 1–7. 2009.
BANASEK-RICHTER, C., CATTIN, M.-F., & BERSIER, L.-F. Sampling effects and the robustness of
quantitative and qualitative food-web descriptors. Journal of Theoretical Biology 2261: 23-32. 2004.
BARTH, O. M. Melissopalynology in Brazil: a review of pollen analysis of honeys, propolis and pollen loads of
bees. Scientia Agricola, v. 61, n. 3, p. 342–350, 2004.
BASCOMPTE, J. Mutualistic networks. Frontiers in Ecology and the Environment, 7(8): 429–436. 2009.
BASCOMPTE, J. Structure and dynamics of ecological networks. Science(Washington), v. 329, n. August,
2010.
BASCOMPTE, J., JORDANO, P., MELIAN, C.J. & OLESEN, J.M. The nested assembly of plant–animal
mutualistic networks. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 100, 9383–9387. 2003.
BASCOMPTE, J.; JORDANO, P. Plant-Animal Mutualistic Networks: The Architecture of Biodiversity. Annual
Review of Ecology, Evolution, and Systematics, v. 38, n. 1, p. 567–593, 2007.
BASCOMPTE, J.; JORDANO, P.; OLESEN, J. M. Asymetric Coevolutionary Networks Facilitate Biodiversity
Maintenance. Science, v. 312, n. April, p. 431–433, 2006.
BASTOLLA, U. et al. The architecture of mutualistic networks minimizes competition and increases
biodiversity. Nature, v. 458, n. 7241, p. 1018–1020, 2009.
BIERREGAARD & LOVEJOY, T.,E. Effects of forest fragmentation on Amazonian understory bird
communities. Acta Amazônica 19: 215–241. 1989.
BIESMEIJER, J C, ROBERTS, S. P. M., REEMER, M., OHLEMÜLLER, R., EDWARDS, M., PEETERS, T.,
SCHAFFERS, A P. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands.
Science New York, N.Y., 3135785, 351-4. 2006.
BLÜTHGEN, N., FRÜND, J., VÁZQUEZ, D. P., & MENZEL, F. What do interaction network metrics tell us
about specialization and biological traits? Ecology, 89: 3387-99. 2008.
48
BLÜTHGEN, N., MENZEL, F., HOVESTADT, T. & FIALA, B. Specialization, constraints, and conflicting
interests in mutualistic networks. Current biology , 17: 341-346. 2007.
BOMMARCO, R., BIESMEIJER, J. C., MEYER, B., POTTS, S. G., PÖYRY, J., ROBERTS, S. P. M., SteffanDewenter, I., et al. Dispersal capacity and diet breadth modify the response of wild bees to habitat loss.
Proceedings.Biological sciences / The Royal Society, 277: 2075-82. 2010.
BUECHNER, M. Are small-scale landscape features important factors for field studies of small mammal
dispersal sinks? Landscape Ecology 2, 191–199. 1989.
BURNHAM K.P. & ANDERSON D.R. Model selection and multi-model inference: a practical informationtheoretic approach. Springer-Verlag, New York, New York, USA. 2002.
CARSTEN F. DORMANN, JOCHEN FRUEND & BERND GRUBER. Package ‘bipartite’, ver. 2.05. R Project
for Statistical Computing. 2014.
CARVALHEIRO LG, SEYMOUR CL, VELDTMAN R, NICOLSON SW. Pollination services decline with
distance from natural habitat even in biodiversity-rich areas. Journal of Applied Ecology 47:810-820. 2010.
CARVALHO, C. A et al. Pollen spectrum of honey of “uruçu” bee (Melipona scutellaris Latreille, 1811).
Brazilian journal of biology = Revista brasleira de biologia, v. 61, n. 1, p. 63–67, 2001.
CLOUGH, Y., ANDREAS K. & TEJA T. “Local and Landscape Factors in Differently Managed Arable Fields
Affect the Insect Herbivore Community of a Non-Crop Plant Species.” Journal of Applied Ecology 44: 22–28.
2007.
COLLINGE, S.K., FORMAN, R.T.T. A conceptual model of land conversion processes: predictions and
evidence from a microlandscape experiment with grassland insects. Oikos 82: 66–84. 1998.
DA SILVA, L. G. et al. Patch Size, Functional Isolation, Visibility and Matrix Permeability Influences
Neotropical Primate Occurrence within Highly Fragmented Landscapes. Plos One, v. 10, n. 2, p. e0114025,
2015.
DAVIES, K. F., MARGULES, C. R., LAWRENCE, J. F., S., & MAY, N. Which Traits of Species Predict
Population Declines in Experimental Forest Fragments ? Ecology 815: 1450-1461. 2000.
DELAPLANE, K.S., MAYER, D.F., Crop Pollination by Bees. CABI Publishing, UK. 2000.
DEVOTO, M., S. BAILEY, P. CRAZE, AND J. MEMMOTT. Understanding and planning ecological
restoration of plant–pollinator networks. Ecology Letters 15:319–328. 2012.
DIRZO, R.; MIRANDA, A. Contemporary neotropical defaunation and Forest structure, function and diversity –
a sequel to Jonh Terborgh. Conserv. Biology. 4: 444-447. 1990.
DUNFORD, W. & FREEMARK, K. Matrix matters: effects of surrounding land uses on forest birds near
Ottawa, Canada. Landscape Ecol., 20, 497–511. 2005.
DUNNE, J. A, & WILLIAMS, R. J. Cascading extinctions and community collapse in model food webs.
Philosophical transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological sciences 364: 1711-1723. 2009.
DYER, L. A., WALLA, T. R., GREENEY, H. F., ILL, J. O. S., & HAZEN, R. F. Diversity of interactions: A
metric for studies in biodiversity. Biotropica, 42(3), 281–289. 2010.
FABIAN, Y. et al. The importance of landscape and spatial structure for hymenopteran-based food webs in an
agro-ecosystem. Journal of Animal Ecology, v. 82, p. 1203–1214, 2013.
FAHRIG, L. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annu. Rev. Ecol. Syst., 34, 487–515. 2003.
FAHRIG, L. Rethinking patch size and isolation effects: The habitat amount hypothesis. Journal of
Biogeography, v. 40, n. 9, p. 1649–1663, 2013.
49
FERREIRA P A., BOSCOLO D, CARVALHEIRO LG, BIESMEIJER JC, ROCHA PLB, VIANA BF.
Responses of bees to habitat loss in fragmented landscapes of Brazilian Atlantic Rainforest. Landsc Ecol.
doi:10.1007/s10980-015-0231-3. 2015.
FERREIRA P. A., BOSCOLO D.B. Influência da perda de habitat sobre as redes de interação planta-polinizador
em paisagens fragmentadas na Bahia. Tese (doutorado) - Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia.
1-100. 2013.
FISCHER, J., AND D. B. LINDENMAYER. Landscape modification and habitat fragmentation: a synthesis.
Global Ecology and Biogeography 16:265–280. 2007.
FLANNERY, T. The Eternal Frontier. New York: Atlantic Monthly Press. 2001.
FLEMING T. H. & ESTRADA A. (EDS). Frugivory and seed dispersal: ecological and evolutionary aspects.
Vegetation. 107/108. 1993.
FLICK, T., FEAGAN, S. & FAHRIG, L. Effects of landscape structure on butterfly species richness and
abundance in agricultural landscapes in eastern Ontario, Canada. Agriculture, Ecosystems and Environment,
156, 123–133. 2012.
FONTAINE, C., DAJOZ, I., MERIGUET, J. & LOREAU, M. Functional diversity of plant–pollinator
interaction webs enhances the persistence of plant communities. PLoS Biol.,4: 129–135. 2006.
FORTUNA, M. A.; KRISHNA, A.; BASCOMPTE, J. Habitat loss and the disassembly of mutualistic networks.
Oikos, v. 122, n. 6, p. 938–942, 2013.
FORTUNA, M.A. & BASCOMPTE, J. Habitat loss and the structure of plant-animal mutualistic networks.
Ecology letters, 9(3): 281–286. 2006.
FORUP, M. L. et al. The restoration of ecological interactions: Plant-pollinator networks on ancient and restored
heathlands. Journal of Applied Ecology, v. 45, n. 3, p. 742–752, 2008.
GALETTI, M., GUEVARA, R., CORTES, M.C., FADINI, R., VON MATTER, S., LEITE,A.B. ET AL.
Functional extinction of birds drives rapid evolution- ary changes in seed size. Science, 340, 1086–1090. 2013.
GASCON, C., LOVEJOY, T.E., BIERREGAARD JR., R.O., MALCOLM, J.R., STOUFFER, P.C.,
VASCONCELOS, H.L., LAURANCE, W.F., ZIMMERMAN, B., TOCHER, M., BORGES, S. Matrix habitat
and species richness in tropical forest remnants. Biological Conservation 91, 223–229. 1999.
GATHMANN, A., & TSCHARNTKE, T. Foraging ranges of solitary bees. Journal of Animal Ecology 715: 757764. 2002.
GEMMILL-HERREN, B. e OCHIENG, A. O. Role of native bees and natural habitats in eggplant (Solanum
melongena) pollination in Kenya. Agriculture, Ecosystems and Environment, v. 127, p. 31-36. 2008.
HAGAN, J.M., HAEGEN W.M.V., MCKINLEY P.S. The early development of forest fragmentation effects on
birds. Conservation Biology 10: 188–202. 1996
HANSKI, I. A practical model of metapopulation dynamics. Journal of Animal Ecology, 63, 151–162. 1994.
HENLE, K., DAVIES, K. F., KLEYER, M., MARGULES, C.,& SETTELE, J. Predictors of Species Sensitivity
to Fragmentation. Biodiversity and Conservation 13: 207-251. 2004.
HOEHN, P., TSCHARNTKE, T., TYLIANAKIS, J.M., STEFFAN-DEWENTER, I. Functional group diversity
of bee pollinators increases crop yield. Proceedings of the Royal Society B – Biological Sciences 275, 2283–
2291. 2008.
HOLZSCHUH, A., STEFFAN-DEWENTER, I. & TSCHARNTKE, T. Agricultural landscapes with organic
crops support higher pollinator diversity. Oikos 117, 354–361. 2008.
50
INGS T.C., MONTOYA J.M., BASCOMPTE J., BLÜTHGEN N., BROWN L., DORMANN C.F. Ecological
networks—beyond food webs. Journal of Animal Ecology 78: 253–269. 2009.
ISAACS R, KIRK AK. Pollination services provided to small and large highbush blueberry fields by wild and
managed bees. Journal of Applied Ecology 47:841-849. 2010.
KEARNS C. A., INOUYE D. W. & WASER N. M. Endangered mutualisms: the conservation of plantpollinator interactions. Annual Review of Ecology and Systematics 29: 83–112. 1998.
KEITT, T. H. Habitat conversion, extinction thresholds, and pollination services in agroecosystems. Ecological
applications : a publication of the Ecological Society of America, 196: 1561-1573. 2009.
KENNEDY, C. M. et al. A global quantitative synthesis of local and landscape effects on wild bee pollinators in
agroecosystems. Ecology Letters, v. 16, n. 5, p. 584–599, 2013.
KLEIN, A.-M. et al. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings. Biological
sciences / The Royal Society, v. 274, n. 1608, p. 303–313, 2007.
KLEIN, A.M. VAISSIÈRE, B.E. CANE, J.H. STEFFAN-DEWENTER, I. CUNNINGHAM, S.A. KREMEN, C.
& TSCHARNTKE, T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings.
Biological sciences / The Royal Society, 274 (1608): 303-313. 2007.
KNIGHT, T.M., MCCOY, M.W., CHASE, J.M., MCCOY, K.A.&HOLT, R.D. Trophic cascades across
ecosystems. Nature, 437, 880–883. 2005.
KRAUSE, A.E., FRANK, K.A., MASON, D.M., ULANOWICZ, R.E., TAYLOR, W.W. Compartments
revealed in food-web structure. Nature 426, 282–285. 2003.
KREMEN, C, N. M. WILLIAMS & R. W. THORP. Crop pollination from native bees at risk from
agricultural intensification. Proceedings of the National Academy of Sciences (USA) 99:16812-16816.
2002.
LAURANCE, W. F., T. E. LOVEJOY, H. L. VASCONCELOS,E. M. BRUNA, R. K. DIDHAM, P. C.
STOUFFER, C. GASCON, R. O. BIERREGAARD, S. G. LAURANCE, AND E. SAMPAIO. Ecosystem decay
of Amazonian forest fragments: a 22-year investigation. Conservation Biology 16:605-618. 2002.
LE FÉON, V. et al. Intensification of agriculture, landscape composition and wild bee communities: A large
scale study in four European countries. Agriculture, Ecosystems and Environment, v. 137, n. 1-2, p. 143–150,
2010.
MACARTHUR, R. O. & E. O. WILSON. The theory of island bioge- ography. Princeton University Press,
Princeton, New Jersey. 1967.
MARQUITTI, F. M. D., P. R. GUIMARAES, M. M. PIRES, L. F. BITTENCOURT. MODULAR: Software for
the Autonomous Computation of Modularity in Large Network Sets. arXiv:1304.2917. 2013.
MATTESON, K. C.; ASCHER, J. S.; LANGELLOTTO, G. A. Bee Richness and Abundance in New York City
Urban Gardens. Annals of the Entomological Society of America, v. 101, n. 1, p. 140–150, 2008.
MAY, R.M. Stabiliity and Complexity in Model Ecosystems. Princeton University Press, Princeton, New Jersey.
1973.
MCGARIGAL K, CUSHMAN S, ENE E. FRAGSTATS v4: spatial pattern analysis program for categorical and
con- tinuous maps. University of Massachusetts, Amherst. 2012.
MORANDIN, L. A. et al. Can pastureland increase wild bee abundance in agriculturally intense areas? Basic
and Applied Ecology, v. 8, n. 2, p. 117–124. 2007.
MOREIRA, E. F.; BOSCOLO, D.; VIANA, B. F. Spatial Heterogeneity Regulates Plant-Pollinator Networks
across Multiple Landscape Scales. Plos One, v. 10, n. 4, p. e0123628, 2015.
51
MOSER, D., ZECHMEISTER, H.G., PLUTZAR, C., SAUBERER, N., WRBKA, T., GRABHERR, G.
Landscape patch shape complexity as an effective measure for plant species richness in rural landscapes.
Landscape Ecology 17, 657–669. 2002.
NASCIMENTO A.S., MARCHINI L.C., CARVALHO C.A.L., ARAÚJO D.F., SILVEIRA T.A. Pollen
spectrum of stingless bees honey (Hymenoptera: Apidae), Paraná State, Brazil. Journal of Entomology and
Zoology Studies. 3 (2): 290-296. 2015.
NIELSEN, A & BASCOMPTE, J. Ecological networks, nestedness and sampling effort. Journal of Ecology, 95,
1134–1141. 2007.
OKUYAMA T. & HOLLAND J. N. Network structural properties mediate the stability of mutualistic
communities. Ecology Letters 11:208–216. 2008.
OLESEN JM, BASCOMPTE J, DUPONT YL, JORDANO P. 2007. The modularity of pollination networks.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 104: 19891–19896.
OLIVEIRA-ABREU C., HILÁRIO S.D., LUZ C.F.P, DOS SANTOS S.A. Sociobiology 61(4): 441-448. 2014.
OLLERTON, J.; WINFREE, R.; TARRANT, S. How many flowering plants are pollinated by animals? Oikos,
v. 120, n. 3, p. 321–326, 2011.
PIMM, S. L.; MOULTON, M.P.; JUSTICE, L.J. Bird extinctions in the central Pacific. Philosophical
Transactions of the Royal Society of London. 344: 27-33. 1994.
PRYKE, J. S.; ROETS, F.; SAMWAYS, M. J. Importance of habitat heterogeneity in remnant patches for
conserving dung beetles. Biodiversity and Conservation, v. 22, p. 2857–2873, 2013.
QUINN, G. P. & KEOUGH, M. J. Experimental design and data analysis for biologists. United Kingdom,
Cambridge, Cambridge University. 556. 2002.
RAO, M., TERBORGH J. & NUÑEZ P. Increased herbivory in forest isolates: implications for plant community
structure and composition. Conservation Biology 15:624-633. 2001.
RIBEIRO J.W.,DOS SANTOS J.S., RIBEIRO F.M., DODONOV P., RIBEIRO M.C. LandScape Corridors
(LSCorridors): modeling ecological corridors based on multiple paths algorithm and species requirements. In
prep.
RICKETTS, T. H., REGETZ, J., STEFFAN-DEWENTER, I., CUNNINGHAM, S. A, KREMEN, C.,
BOGDANSKI, A., GEMMILL-HERREN. Landscape effects on crop pollination services: are there general
patterns? Ecology letters, 115, 499-515. 2008.
RICKETTS, T.H. The matrix matters: Effective isolation in fragmented landscapes. American Naturalist. Vol.
158: 87-99. 2001.
RICO-GRAY V., DÍAZ-CASTELAZO C., RAMÍREZ-HERNÁNDEZ A., GUIMARÃES P. R JR. &
HOLLAND J. N. Abiotic factors shape temporal variation in the structure of an ant– plant network. ArthropodPlant Interactions 6: 289–295. 2012.
RUNDLOF, M., NILSSON, H., SMITH, H.G. Interacting effects of farming practice and landscape context on
bumblebees. Biological Conservation 141, 417–426. 2008.
RUNDLÖF, M.; BENGTSSON, J.; SMITH, H. G. Local and landscape effects of organic farming on butterfly
species richness and abundance. Journal of Applied Ecology, v. 45, n. 3, p. 813–820, 1 nov. 2007.
RUNDLÖF, M.; SMITH, H. G. The effect of organic farming on butterfly diversity depends on landscape
context. Journal of Applied Ecology, v. 43, n. 6, p. 1121–1127, 12 set. 2006.
52
SABATIER, R.; DOYEN, L.; TICHIT, M. Heterogeneity and the trade-off between ecological and productive
functions of agro-landscapes: A model of cattle-bird interactions in a grassland agroecosystem. Agricultural
Systems, v. 126, p. 38–49, 2014.
SABATINO M., MACEIRA N. & AIZEN M. Direct effects of habitat area on interaction diversity in pollination
webs. Ecological Applications 20: 1491–1497. 2010.
SHANNON, C.E., WEAVER, W. Mathematical Theory of Communication. University of Illinois Press. 1949.
SILVA, W.R., DE MARCO, P., HASUI, E., GOMES, V.S.M. Patterns of fruit-frugivory interactions in two
Atlantic forest bird communities of south-eastern Brazil: implications for conservation. 2002.
SLANCAROVA, J. et al. Does the surrounding landscape heterogeneity affect the butterflies of insular grassland
reserves? A contrast between composition and configuration. Journal of Insect Conservation, v. 18, p. 1–12,
2014.
SPIESMAN, B. J.; INOUYE, B. D. Habitat loss alters the architecture of plant-pollinator interaction networks.
Ecology, v. 94, n. 12, p. 2688–2696, 2013.
STECKEL, J. et al. Landscape composition and configuration differently affect trap-nesting bees, wasps and
their antagonists. Biological Conservation, v. 172, p. 56–64, 2014.
STEFFAN-DEWENTER, I. & WESTPHAL, C. The interplay of pollinator diversity, pollination services and
landscape change. J. Appl. Ecol. 45, 737–741. 2008.
TAKI, H. & KEVAN, P.G. Does habitat loss affect the communities of plants and insects equally in plant–
pollinator interactions? Preliminary findings. Biodiversity and Conservation, 16(11): 314-316. 2007.
TSCHARNTKE, T.; BRANDL, R. Plant-insect interactions in fragmented landscapes. Annual review of
entomology, v. 49, p. 405–430, 2004.
TURNER M.G., GARDNER R.H. & O’NEILL R.V. Landscape Ecology in Theory and Practice: Pattern and
Process. Springer-Verlag, New York. 2001.
TYLIANAKIS, J. M., LALIBERTÉ, E., NIELSEN, A., & BASCOMPTE, J. Conservation of species interaction
networks. Biological Conservation, 14310, 2270-2279. 2010.
TYLIANAKIS, J. M., T. TSCHARNTKE, AND O. T. LEWIS. Habitat modification alters the structure of
tropical host–parasitoid food webs. Nature 445:202–205. 2007.
TYLIANAKIS, J. M., TSCHARNTKE, T. AND LEWIS, O.T. Habitat modification alters the structure of
tropical host-parasitoid food webs. Nature 445, 202–205. 2007.
VIANA, B.F. BOSCOLO, D. NETO, E.M. LOPES, L.E. LOPES, A.V. FERREIRA, P.A. PIGOZZO, C.M. &
PRIMO, L.M. How well do we understand landscape effects on pollinators and pollination services? Journal of
pollination ecology, 7(5): 31–41. 2012.
WEI ULL, A. C.; S MAN, . ; GRAN VIS , . . Species richness in agroecosystems: The effect of
landscape, habitat and farm management. Biodiversity and Conservation, v. 12, n. 7, p. 1335–1355, 2003.
WEINER, C. N., M. WERNER, K. E. LINSENMAIR, AND N. BLÜTHGEN. Land use intensity in grasslands:
changes in biodiver- sity, species composition and specialisation in flower visitor networks. Basic and Applied
Ecology 12:292–299. 2011.
WILCKEN, C. F. et al. Guia Prático de Manejo de Plantações de Eucalipto. Fundação de Estudos e Pesquisas
Agricolas e Florestais- FEPAF, p. 25, 2008.
WILLIAMS, N.M. & KREMEN, C. Resource distributions among habitats determine solitary bee offspring
production in a mosaic landscape. Ecol. Appl., 17, 910–921. 2007.
53
WINFREE, R. et al. A meta-analysis of bees’ responses to anthropogenic disturbance. Ecology, v. 90, n. 8, p.
2068–2076, 2009.
WINFREE, R. et al. Wild bee pollinators provide the majority of crop visitation across land-use gradients in
New Jersey and Pennsylvania, USA. Journal of Applied Ecology, v. 45, n. 3, p. 793–802, 2008.
WINFREE, R., WILLIAMS, N. M., GAINES, H., ASCHER, J. S. & KREMEN, C. Wild bee pollinators provide
the majority of crop visitation across land-use gradients in New Jersey and Pennsylvania, USA. J. Appl. Ecol.
45, 793–802. 2008.
ZANETTE, L. R. S.; MARTINS, R. P.; RIBEIRO, S. P. Effects of urbanization on Neotropical wasp and bee
assemblages in a Brazilian metropolis. Landscape and Urban Planning, v. 71, n. 2-4, p. 105–121, 2005.
ZURBUCHEN, A., LANDERT, L., KLAIBER, J., MÜLLER, A., HEIN, S., & DORN, S. Maximum foraging
ranges in solitary bees: only few individuals have the capability to cover long foraging distances. Biological
Conservation, 1433, 669-676. 2010.
54
APÊNDICE A
Valores das variáveis de estrutura da vegetação medidas no interior de fragmentos de MataAtlântica em outubro e novembro de 2014 e a ordenação dessas através de PCA.
Fragmento
Cobertura de
dossel
Altura_subbosque
Altura_dossel
Dens
Subbosque
DAP
PCA
(Eixo 1)
1
99,34
1,8
4,81
233
4,20
0,059
3
98,07
1,76
3,71
92
3,76
-0,13
4
99,51
0
4,26
291
3,27
-0,01
6
99,30
1,8
5,11
145
4,09
-0,02
8
98,94
0
4,94
151
3,81
-0,04
13
99,38
1,68
4,59
301
27,76
0,86
15
99,45
1,8
4,03
325
3,09
-0,02
20
96,60
1,74
3,62
157
2,72
-0,18
22
97,67
1,86
4,01
195
2,70
-0,15
26
98,75
1,8
5,45
85
5,18
-0,01
28
99,16
0
4,82
87
3,23
-0,19
29
99,46
1,71
3,72
163
2,96
-0,14
55
APÊNDICE B
Lista de visitantes florais coletados no sub-bosque de fragmentos de Mata Atlântica no
interior do Estado de São Paulo em outubro e novembro de 2014.
Paisagem
Ordem
Família
Classificação (espécie/
morfoespécie/ família)
Número de
indivíduos
6
Diptera
Antomyiidae
Antomyiidae
1
9
Diptera
Antomyiidae
Antomyiidae
1
8
Diptera
Chloropidae
Chloropinae
1
3
Diptera
Conopidae
Stylogaster sp.
1
4
Diptera
Conopidae
Stylogaster sp.
1
12
Diptera
Conopidae
Stylogaster sp.
1
2
Diptera
Lauxaniidae
Lauxaniidae 2
1
11
Diptera
Lauxaniidae
Lauxaniidae 1
2
1
Diptera
Milichiidae
Milichiidae
1
1
Diptera
Muscidae
Muscidae
2
2
Diptera
Tchinidae
Tchinidae
1
5
Diptera
Muscidae
Muscidae
1
7
Diptera
Muscidae
Muscidae
1
7
Diptera
Muscidae
Philornis sp.
1
8
Diptera
Muscidae
Muscidae
1
7
Diptera
Mycetophilidae
Tetragoneura sp.
1
10
Diptera
Pipunculidae
Pipuncullus sp.
1
8
Diptera
Sepsidae
Sepsidae
1
5
Diptera
Syrphidae
Ocyptamus sp.
1
5
Diptera
Syrphidae
Rhingia sp.
2
7
Diptera
Syrphidae
Allograpta sp.
1
8
Diptera
Syrphidae
Rhingia sp.
1
10
Diptera
Syrphidae
Allograpta sp.
1
12
Diptera
Syrphidae
Allograpta sp.
1
12
Diptera
Syrphidae
Ocyptamus sp.
1
7
Diptera
Tachinidae
Tachinidae
1
11
Diptera
Tachinidae
Tachinidae
2
9
Diptera
Ulididae
Ulididae
1
8
Hymenoptera
Andrenidae
Rhophitulus sp1
11
12
Hymenoptera
Andrenidae
Anthrenoides sp.
1
8
Hymenoptera
Anthidiini
Epanthidium sp2
2
9
Hymenoptera
Anthidiini
Epanthidium sp2
1
12
Hymenoptera
Anthidiini
Epanthidium sp1
3
3
Hymenoptera
Anthidiini
Anthidiini 1
2
4
Hymenoptera
Anthidiini
Anthidiini 3
1
8
Hymenoptera
Anthidiini
Anthidiini 2
1
56
Paisagem
Ordem
Família
Classificação (espécie/
morfoespécie/ família)
Número de
indivíduos
9
Hymenoptera
Anthidiini
Anthidiini 2
1
10
Hymenoptera
Anthidiini
Anthidiini 1
1
12
Hymenoptera
Anthidiini
Anthidiini 2
4
2
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera
3
3
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera
1
5
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera
21
8
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera
5
12
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera
1
5
Hymenoptera
Apidae
Bombus brasiliensis
1
7
Hymenoptera
Apidae
Bombus brasiliensis
1
11
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp1
1
8
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp10
1
4
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp11
1
8
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp11
2
12
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp11
3
5
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp2
1
7
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp3
1
6
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp4
1
8
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp5
1
3
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp6
1
6
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp6
1
8
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp6
1
8
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp7
2
2
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp8
1
11
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp8
1
12
Hymenoptera
Apidae
Ceratina sp9
1
4
Hymenoptera
Apidae
Eucerini 1
5
4
Hymenoptera
Apidae
Eucerini 1
1
4
Hymenoptera
Apidae
Eucerini 1
1
4
Hymenoptera
Apidae
Eucerini 2
1
4
Hymenoptera
Apidae
Euglossa sp1
1
9
Hymenoptera
Apidae
Euglossa sp2
1
9
Hymenoptera
Apidae
Euglossa sp3
1
3
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp1
3
3
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp2
1
12
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp3
1
4
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
2
4
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
1
5
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
1
7
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
1
9
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
2
12
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
5
57
Paisagem
Ordem
Família
Classificação (espécie/
morfoespécie/ família)
Número de
indivíduos
12
Hymenoptera
Apidae
Paratetrapedia sp4
7
5
Hymenoptera
Apidae
Partamona helleri
2
2
Hymenoptera
Apidae
Protosiris sp1
1
4
Hymenoptera
Apidae
Protosiris sp1
1
6
Hymenoptera
Apidae
Protosiris sp1
1
7
Hymenoptera
Apidae
Protosiris sp1
1
12
Hymenoptera
Apidae
Protosiris sp1
6
1
Hymenoptera
Colletidae
Hylaeus sp.
1
7
Hymenoptera
Eucerini
Thygater sp1
3
6
Hymenoptera
Halictidae
Augochlora sp1
1
4
Hymenoptera
Halictidae
Augochlora sp2
2
2
Hymenoptera
Halictidae
Augochlora sp3
1
7
Hymenoptera
Halictidae
Augochlora sp3
3
8
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorella sp1
4
12
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorella sp1
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorini 1
2
8
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorini 1
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorini 2
1
12
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorini 3
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochlorini 4
1
2
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis aurifluens
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis aurifluens
1
11
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis aurifluens
1
12
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis aurifluens
1
4
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp1
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp1
1
4
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp2
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp3
1
5
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp4
2
2
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp5
1
3
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp5
1
9
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp5
2
12
Hymenoptera
Halictidae
Augochloropsis sp5
1
8
Hymenoptera
Halictidae
Dialictus sp.
2
8
Hymenoptera
Halictidae
Neocorynura sp.
1
9
Hymenoptera
Halictidae
Pseudaugochlora indistincta
2
5
Hymenoptera
Meliponinae
Cephalotrigona capitata
4
2
Hymenoptera
Meliponinae
Melipona marginata
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Melipona marginata
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Melipona quadrifasciata
8
3
Hymenoptera
Meliponinae
Melipona quadrifasciata
1
12
Hymenoptera
Meliponinae
Paratrigona sp.
1
58
Paisagem
Ordem
Família
Classificação (espécie/
morfoespécie/ família)
Número de
indivíduos
2
Hymenoptera
Meliponinae
Paratrigona subnuda
3
2
Hymenoptera
Meliponinae
Paratrigona subnuda
1
3
Hymenoptera
Meliponinae
Paratrigona subnuda
10
3
Hymenoptera
Meliponinae
Paratrigona subnuda
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Paratrigona subnuda
4
1
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
1
2
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
5
3
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
10
4
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
4
6
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
1
7
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
6
8
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
9
9
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
1
10
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
8
11
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
1
12
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia droryana
4
5
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia nigriceps
2
3
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia remota
2
5
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia remota
2
3
Hymenoptera
Meliponinae
Plebeia subnuda
1
2
Hymenoptera
Meliponinae
Scaptotrigona xanthotricha
2
2
Hymenoptera
Meliponinae
Schwarziana quadripunctata
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Schwarziana quadripunctata
10
12
Hymenoptera
Meliponinae
Tetragona clavipes
5
11
Hymenoptera
Meliponinae
Tetragonisca angustula
1
12
Hymenoptera
Meliponinae
Tetragonisca angustula
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Trigona barueri
6
8
Hymenoptera
Meliponinae
Trigona hyalinata
2
1
Hymenoptera
Meliponinae
Trigona spinipes
1
4
Hymenoptera
Meliponinae
Trigona spinipes
1
5
Hymenoptera
Meliponinae
Trigona spinipes
2
8
Hymenoptera
Meliponinae
Trigona spinipes
3
2
Hymenoptera
Vespidae
Agelaia multipicta
2
7
Hymenoptera
Vespidae
Agelaia multipicta
1
10
Hymenoptera
Vespidae
Agelaia multipicta
1
4
Hymenoptera
Vespidae
Agelaia vicina
1
7
Hymenoptera
Vespidae
Agelaia vicina
2
3
Hymenoptera
Chalcididae
Chalcididae
1
2
Hymenoptera
Vespidae
Epiponini
1
6
Hymenoptera
Ichneumonoidea
Ichneumonoidea
1
8
Hymenoptera
Vespidae
Omicron auropilosum
1
59
Paisagem
Ordem
Família
Classificação (espécie/
morfoespécie/ família)
Número de
indivíduos
11
Hymenoptera
Vespidae
Omicron auropilosum
1
8
Hymenoptera
Vespidae
Pachymenes ater
1
2
Hymenoptera
Vespidae
Pachymenes ater
1
9
Hymenoptera
Vespidae
1
3
Hymenoptera
Vespidae
2
Hymenoptera
Vespidae
Parancistrocerus sp.
Pararhaphidoglossa
cressoniana
Polybia bifasciata
10
Hymenoptera
Vespidae
Polybia fastidiosuscula
1
2
Hymenoptera
Vespidae
Polybia fastidiosuscula
2
3
Hymenoptera
Vespidae
Polybia jurinei
1
11
Hymenoptera
Vespidae
Polybia jurinei
1
2
Hymenoptera
Vespidae
Polybia minarum
1
11
Hymenoptera
Vespidae
Stenonartonia mimica
2
5
Hymenoptera
Vespidae
Vespidae1
1
2
Hymenoptera
Vespidae
Vespidae2
1
5
Hymenoptera
Vespidae
Vespidae3
1
7
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 1
1
9
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 1
2
12
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 2
2
1
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 3
1
9
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 4
1
12
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 5
1
12
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 6
1
8
Lepidoptera
------------
Lepidoptera 7
1
1
1
60
APÊNDICE C
Lista de plantas visitadas coletadas no sub-bosque de fragmentos de Mata Atlântica em
outubro e novembro de 2014.
Família
Classificação
Número de visitações
Apocynaceae
Forsteronia
12
Boraginaceae
Heliotropum
21
Bromeliaceae
Ananas bracteatus
7
Bromeliaceae
Bromelia antiacantha
8
Cactaceae
Rhipsalis teres
42
Celastraceae
Maytenus aquifolia
0
Cyperaceae
Cyperus ferax
0
Euphorbiaceae
Actinostemon concepcionis
21
Euphorbiaceae
Dalechampia
0
Gentianaceae
Gentianaceae
1
Lauraceae
Nectandra sp.
0
Maytenus aquifolia
Celastraceae
12
Melastomataceae
Leandra
29
Melastomataceae
Miconia sp.
0
Melastomataceae
Miconia sp2
2
Meliacaceae
Trichilia catigua
4
Menispermaceae
Cissampelos andromorpha
6
Monimiaceae
Mollinedia schottiana
0
Nyctacinaceae
Guapira sp.
5
Nyctaginaceae
Guapira opposita
3
Opiliaceae
Agonandra
1
Oxilidaceae
Oxalis physocalix
19
Oxilidaceae
Oxalis triangularis
9
Passifloraceae
Passiflora sp.
4
Phytolaccaleae
Microtea paniculata
11
Piperaceae
Piper aduncum
11
Poaceae
Parodiolyra sp.
9
Primulaceae
Myrsine
0
Rubiaceae
Adenocalymma
5
Rubiaceae
Coffea arabica
1
Rubiaceae
Coussarea
2
Rubiaceae
Psychotria sp 1
2
Rubiaceae
Psychotria sp 2
0
Rubiaceae
Psychotria sp 3
8
Rubiaceae
Psychotria sp 4
30
Rubiaceae
Psychotria velgzicha
70
61
Rutaceae
Citrus sp
17
Sapindaceae
Allaphyl edulis
8
Sapindaceae
Serjania lethalis
0
Solanaceae
Solanum americanum
0
Solanaceae
Solanum sp.
1
Urticaceae
Boehmeria
3
Verbenaceae
Lantana
0
Violaceae
Hybanthus atroporpures
1
Violaceae
Hybanthus sp.
1
Violaceae
Pombalia atroparpurea
9
Violanaceae
Anchietea
0
62