Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola

Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Longevidade floral e sucesso reprodutivo de uma espécie
ornitófila de Salvia (Lamiaceae)
Izar Araújo Aximoff
2008
1
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Longevidade floral e sucesso reprodutivo de uma espécie
ornitófila de Salvia (Lamiaceae)
Izar Araújo Aximoff
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Botânica, Escola
Nacional de Botânica Tropical, do
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico
do Rio de Janeiro, como parte dos
requisitos necessários para a obtenção
do título de Mestre em Botânica.
Orientador: Dr. Leandro Freitas
Rio de Janeiro
2008
2
Longevidade floral e sucesso reprodutivo de uma espécie
ornitófila de Salvia (Lamiaceae)
Izar Araújo Aximoff
Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica
Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ,
como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre.
Aprovada por:
Prof. Dr. Leandro Freitas (Orientador)
______________________
Prof. Dr. Erich Arnold Fischer
______________________
Profa. Dra. Tânia Wendt
______________________
Profa. Dra. Heloísa Alves Lima
______________________
em 27/03/2008
Rio de Janeiro
2008
3
A968l
Aximoff, Izar Araújo.
Longevidade floral e sucesso reprodutivo de uma espécie ornitófila
de Salvia (Lamiaceae) / Izar Araújo Aximoff. – Rio de Janeiro, 2008.
x, 48 f.
Dissertação (Mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico
do Rio de Janeiro/Escola Nacional de Botânica Tropical, 2008.
Orientador: Leandro Freitas.
Bibliografia.
1. Salvia sellowiana. 2. Lamiaceae. 3. Ornitofilia. 4. Longevidade
floral. 5. Sucesso reprodutivo. 6. Parque Nacional do Itatiaia. 7. Rio de
Janeiro (Estado). I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.
CDD 583.96098153
4
AGRADECIMENTOS
À minha querida família por me dar às bases para chegar neste ótimo momento de minha
vida e especialmente a Giovanna Cappelli por ser a minha companheira de todo dia e mãe
do Enzo Aximoff, nosso pequeno grande filho.
À meu amigo e orientador Leandro Freitas, por me indicar o melhor caminho por longos
cinco anos de trabalho juntos e a Bete Canela por me incentivar a trabalhar com flores e
beija-flores.
Aos professores e funcionários do JBRJ e da ENBT. Aos amigos da escola, por terem me
elegido como representante discente, em especial a: Marina, Mariana, Nara, Jakeline,
Jerônimo, Arno, Rafael, Pablinho, Rodolfo, Dudu, Nívea, João, Miguel, Léo...
À Léo Nascimento, Sarahyba, Daniel Toffoli, Gustavo, Walter Behr, Sergio Lima,
Geraldo, Wellington, Nair e Magali do Instituo Chico Mendes, aos funcionários da
Quality, do Prev-fogo e demais do ParNa Itatiaia (Rosi Cavalcanti, Aurea, Levi, Joel),
por me receberem sempre da melhor forma.
Aos amigos Victor Silvestre, Christian Spencer, Tatiana Clauzet (família) e Gibbi Zobel,
por fazerem do ParNa mais do que um lugar de pesquisa, um lugar para curtir com
grandes amigos.
À CAPES pela concessão da bolsa e ao Programa Mata Atlântica/Petrobras pelo
financiamento do trabalho. Aos funcionários Rosemberg, Luciano e Priscila e ao amigo e
coordenador do PMA, Pablo Rodriguez.
Ao meu grande amigo Konan, meu cachorro que por bons dez anos alegrou meus dias e
que a pouco virou uma estrelinha brilhante no céu.
À natureza, principalmente a de Itatiaia, por me proteger e satisfazer a todo o momento.
Também por me instigar e revelar alguns de seus mistérios.
5
RESUMO
A longevidade floral é um atributo floral variável entre as angiospermas e pode ser
entendida como um balanço entre a garantia do sucesso na polinização e o gasto de
manutenção da funcionalidade reprodutiva, que incluem investimentos em pólen e néctar.
Poucos estudos experimentais foram realizados para demonstrar a relação entre a
longevidade floral e o sucesso reprodutivo, analisando o sucesso dos componentes
masculino (retirada de pólen) e feminino (produção de sementes). Neste contexto, o
objetivo deste trabalho foi investigar essa relação em Salvia sellowiana Benth., uma
espécie ornitófila em área de Floresta Atlântica Montana (ca. 1.100 m.s.m) no Parque
Nacional do Itatiaia, sudeste do Brasil. Experimentos foram realizados tendo como
tratamentos quatro diferentes períodos de exposição das flores aos polinizadores. Além
disso, os efeitos na produção de néctar após sucessivas retiradas foram medidos em flores
polinizadas e não-polinizadas, uma vez que a produção adicional de néctar pode
influenciar o balanço de recursos para manutenção da atratividade floral. A produção de
néctar é estimulada por seguidas retiradas em flores não-polinizadas. A produção
acumulada após retiradas é inferior em flores polinizadas no inicio da antese em relação a
não polonizadas. O sucesso feminino, estimado pela fecundidade, não diferiu para flores
expostas aos polinizadores por diferentes períodos (5 a 40 horas). Contudo, o sucesso
masculino medido através da porcentagem de pólen retirado, atingiu seu máximo apenas
no último dia de antese, sendo este valor diferente do registrado para os demais horários.
Esses resultados demonstram que o gasto de energia para manutenção da funcionalidade
reprodutiva da flor por mais de 5 horas de antese, não tem efeito no aumento de
fecundidade. Por outro lado, o sucesso masculino necessita de toda a extensão da
longevidade floral (~ 40h) para alcançar seu máximo. Desta forma, a longevidade floral e
outras características, tal como a contínua produção de néctar, parecem estar mais
relacionadas ao incremento no sucesso masculino do que do sucesso feminino. Portanto o
componente masculino do sucesso seria aquele que dirigiria a seleção sobre a duração da vida
da flor.
Palavras chave: longevidade floral, polinização, ornitofilia, sucesso reprodutivo.
6
ABSTRACT
Floral longevity is assumed to reflect the balance between benefits of increase pollination
success and costs of reward maintenance. Few experimental studies have demonstrated
that longer durations of flower life increase male and female reproductive success. Here I
present an experimental study to test the pollination benefit of long floral duration for the
ornithophilous species, Salvia sellowiana Benth. (Lamiaceae), an understory shrub of the
Atlantic Rain Forest at the Itatiaia National Park. Female reproductive success were
related with four different periods of flower exposure. Nectar production were measured
for manual pollinated and unpollinated flowers. The results showed that nectar removal
on unpollinated flowers stimulates nectar production. Although, the accumulative mean
average for the two first days is significant different between manual pollinated and
unmanipulated flowers. The female fitness is similar among different times of floral
longevity. These results demonstrate that the cost to maintain the functional flower for
more than five hours have no effect on seed set. Complete male fitness is reached with
hole flower life extension. Thus, floral longevity and continuous nectar production are
more related with male reproductive success than with female success suggesting that the
male component is responsible for flower life extension and selective pressure on
reproductive traits.
Key words: floral longevity, pollination, reproductive success
7
SUMÁRIO
Lista de Figuras.................................................................................................................ix
Lista de Tabelas.................................................................................................................x
Introdução Geral...............................................................................................................1
Espécie estudada................................................................................................................6
Objetivos...........................................................................................................................10
Artigo: Sucesso masculino como determinante da longevidade floral de uma espécie
ornitófila de Salvia (Lamiaceae)
Introdução..........................................................................................................................11
Materiais e Métodos...........................................................................................................13
Área de estudo..............................................................................................................13
Espécie estudada..........................................................................................................14
Biologia floral e reprodutiva........................................................................................15
Longevidade Floral x Sucesso Reprodutivo................................................................16
Resultados..........................................................................................................................17
Discussão...........................................................................................................................21
Referência Bibliográfica....................................................................................................28
Considerações Finais.......................................................................................................35
Literatura Citada.............................................................................................................37
8
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Flor de Salvia sellowiana e seus visitantes florais na Floresta Ombrófila Densa
no Parque Nacional do Itatiaia...........................................................................................11
Figura 2 – Partes florais de Salvia sellowiana e sua função no mecanismo de alavanca de
deposição de pólen.............................................................................................................12
Figura 3 – Total de flores intactas (barras brancas) e predadas (barras pretas) por mês em
nove indivíduos de Salvia sellowiana, amostrados entre março de 2006 a abril de
2007....................................................................................................................................21
Figura 4 – Incremento percentual na retirada de grãos de pólen das anteras das flores de
Salvia sellowiana nos períodos da manhã e tarde nos dois primeiros dias de
antese..................................................................................................................................24
9
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Produção de frutos e sementes após cruzamentos manuais em Salvia
sellowiana..........................................................................................................................22
Tabela 2 – Efeito da retirada de néctar em mg de açúcar, sobre a subseqüente produção
em flores polinizadas e não polinizadas de Salvia sellowiana...........................22
Tabela 3 – Longevidade floral de Salvia sellowiana em flores ensacadas após
cruzamentos manuais e em condições naturais..................................................................24
Tabela 4 – Produção de frutos e de sementes e estimativas de sucesso reprodutivo em
flores de Salvia sellowiana expostas aos polinizadores por diferentes períodos...............24
10
INTRODUÇÃO GERAL
O sucesso reprodutivo de uma espécie está ligado diretamente à sua dinâmica
populacional, pois quantidade e qualidade de sua prole permitirão a esta espécie
permanecer estável em seu ambiente (Wiens 1984, Wiens et al. 1987). Durante a
reprodução sexual de espécies de angiospermas, nem todas as flores se transformarão em
frutos e nem todos os óvulos se tornarão sementes. Os fatores que determinam esse
fenômeno são diversos, tais como eficiência de polinização e da fertilização, alocação de
recursos energéticos para produção de sementes e predação de flores, frutos e sementes
(Stephenson 1981, Charlesworth 1989, Horvitz & Schemske 2002). A capacidade
reprodutiva das plantas indica o potencial de contribuição de um indivíduo para as futuras
gerações (Haig & Westoby 1988, Vaughton & Ramsey 1995). Como o valor adaptativo
de um organismo é definido como sua contribuição à geração seguinte na população,
fatores como a produção de frutos e sementes, a viabilidade das sementes e sua dispersão
estão entre os mais importantes a serem avaliados (Stephenson 1981).
O sucesso reprodutivo pode ser dividido em dois componentes, o sucesso
maternal e paternal e pode ser medido tanto por elementos quantitativos (e.g., número de
sementes produzidas) como qualitativos (e.g., diversidade genética) (Zimmerman & Pyke
1988, Campbell 1996). As razões semente:óvulo e fruto:flor permitem estimar a
fecundidade, que tem sido uma das formas mais utilizadas de medida do componente
feminino do sucesso reprodutivo e consequentemente a eficiência reprodutiva de uma
população (Cruden 1976). Muitos estudos sobre sucesso reprodutivo em plantas estimam
apenas o componente feminino e negligenciam o componente masculino (Rahcke 2003),
embora este também tenha papel fundamental para o entendimento da evolução
adaptativa (Blair & Wolfe 2007, Kleunen & Burczyk 2008).
Atributos florais associados à polinização são evidentes e podem influenciar na
eficiência da remoção e deposição de pólen pelos polinizadores (Bawa 1990, Wilson &
Thomson 1991, Miyaki & Yahara 1999, Engel & Irwin 2003), afetando diretamente o
sucesso reprodutivo das plantas (Olsen 1997, Claben-Bockhoff et al. 2003). Coloração,
forma, tamanho e recurso floral estão relacionados à atração de agentes polinizadores.
Esses atributos podem acarretar na seleção de diversas estratégias para o transporte do
pólen e assegurar o sucesso da polinização (Proctor & Yeo 1972, Faegri & Pijl 1980,
11
Vogel & Westercamp 1991). Além disso, os polinizadores mais freqüentes e mais
eficientes no transporte de pólen serão mais importantes na fixação de caracteres florais
adaptativos, “princípio do polinizador mais efetivo” (Stebbins 1970). Por outro lado, o
sucesso masculino e feminino de uma planta não estão necessariamente correlacionados
(Devlin & Ellstrand 1990) e, como conseqüência, características florais envolvidas na
polinização podem estar sob diferentes pressões seletivas através dos componentes
reprodutivos masculino e feminino (Schoen & Clegg 1985; Stanton et al. 1986).
Conjuntos de atributos florais relacionadas a tipos de polinizadores constituem a
base do conceito de síndromes de polinização (Endress 1994), o qual tem sido muito
influente nos estudos na área. Dentre as síndromes descritas, as flores ornitófilas são
geralmente tubulares, possuem coloração avermelhada e contrastante, ausência de odor,
néctar abundante e relativamente diluído, antese diurna e separação espacial da câmara
nectarífera em relação aos estigmas e anteras (Faegri & van der Pijl 1980). Plantas
ornitófilas representam um importante componente das comunidades vegetais, podendo
constituir 10-15% das comunidades em florestas neotropicais (Feinsinger 1983,
Morellato & Sazima 1992). Além disso, beija-flores são os principais polinizadores
vertebrados dos neotrópicos (Bawa 1990), particularmente na Floresta Atlântica (Snow &
Teixeira 1982, Snow & Snow 1986, Araújo et al. 1994, Sazima et al. 1996, Buzato et al.
2000, Canela 2006, Rocca 2006).
Além desses atributos relacionados à polinização, as características fenológicas,
tais como época de floração e frutificação, podem ser moduladas de maneira a otimizar a
reprodução e, conseqüentemente, promover o aumento do sucesso reprodutivo dos
indivíduos de espécies de plantas (Widén 1991, Thies & Kalko 2004). Além disso, os
padrões fenológicos das espécies tropicais são importantes para o entendimento da
dinâmica dos processos interativos (Gentry 1974, Morellato 1990, Newstrom 1994).
Particularmente para beija-flores, a utilização de determinadas espécies de plantas é
influenciada pelos atributos de sua fenologia de floração, tais como época e intensidade
(Stiles 1981, Feinsinger 1983, Canela 2006).
Apenas recentemente reconhecida como um atributo floral, a longevidade floral é
o período de tempo entre o início da antese e a senescência da flor, sendo influenciada
por uma série de fatores, que incluem quantidade e qualidade de polinizações, condições
12
ambientais, grupo taxonômico, características de populações e sistema de reprodução
(Primack 1985, Schoen & Ashman 1995, Rathcke 2003, Giblin 2005). A maior
longevidade floral pode assegurar o sucesso da polinização, principalmente em habitats
onde polinizadores são escassos ou incertos, tais como em ambientes elevados e frios
(Primack 1985, Fabbro & Körner 2004). Apesar dos estudos sobre a longevidade floral
de espécies vegetais terem, de acordo com Primack (1985), se iniciado no século XIX e
de seu significado ecológico, genético e fisiológico ser explorado desde as décadas de
1960 e 70, este tópico não era sequer incluído em livros clássicos dedicados à ecologia da
polinização (Faegri & Van der Pijl 1966, Proctor & Yeo 1972). Durante a década de
1980, a produção de trabalhos sobre o tema aumentou especialmente os que tratavam da
relação entre polinização e senescência floral (Gori 1983, Devlin & Stephenson 1984,
Primack 1985, Motten 1986, Ackerman 1989). O trabalho de revisão de Primack (1985)
contribuiu com muitas informações para a formação de um arcabouço conceitual que
viria a servir de base para as hipóteses sobre a longevidade floral. Posteriormente, uma
série de estudos adicionou informações relacionadas à longevidade floral, tais como os
trabalhos de Ashman & Schoen (1994, 1996, 1997), que propõem modelos teóricos sobre
o balanço dos gastos relativos à construção e manutenção das flores em relação à sua
longevidade.
Desde então, vários trabalhos trataram da influência da disseminação e recepção
de pólen na duração das fases masculina e feminina da flor (Proctor & Harder 1995,
Charnov 1996, Clayton & Aizen 1996, Queller 1997, van Door 1997, Bell & Cresswell
1998, Ishii & Sakai 2000, Evanhoe & Galloway 2002). Outros estudos trataram de
questões relativas a fatores extrínsecos, como clima e polinizadores, e intrínsecos, como
gastos com néctar e display floral, que estariam influenciando a longevidade floral
(Yasaka et al. 1998, Stpipczynska 2003, Harder & Johnson 2005, Itagaki & Sakai, 2006,
Ya-P et al. 2006). Mais recentemente, tem sido estudados aspectos da interação dos
componentes masculino e feminino do sucesso com a longevidade floral (Rathcke 2003,
Routley & Husband 2005, Giblin 2005, Lankinen et al. 2006, Blair & Wolfe 2007,
Abdala-Roberts et al. 2007, Kleunen & Burczyk 2008). Estudos especificamente
dirigidos a questões sobre longevidade floral são ausentes no Brasil.
13
O sucesso reprodutivo pode estar mais relacionado com o contexto da polinização
em que os indivíduos reprodutivos estão, do que com suas propriedades intrínsecas
(Mendez & Diaz 2001). Todavia, esses não são fatores em que a seleção natural pode
atuar de modo direto, diferentemente das propriedades intrínsecas tal como morfologia
floral ou modo de exposição das flores. A longevidade floral e a contínua atividade das
funções masculina e feminina após a primeira retirada e deposição de pólen podem
influenciar o número de visitas efetivas de polinizadores e assim o sucesso reprodutivo
(Evanhoe & Galloway 2002, Rathcke 2003, Itagaki & Sakai 2006, Lankinen et al. 2006).
A variação na longevidade pode afetar o número e a diversidade genética dos doadores de
pólen (Primack 1985, Galen et al. 1986, Bingham & Othner 1998, Ashman 2004) e
também alguns benefícios para o recebedor de pólen, que incluem os aumentos da
quantidade de pólen, da probabilidade de cruzamento entre plantas e da diversidade
genética ou qualidade de descendentes (Armbruster 2002, Bernasconi et al. 2003, 2006,
Rathcke 2003). Embora as causas e os mecanismos que conduzam aos benefícios do
sucesso sejam complexos, alguns estudos sugerem que o prolongamento pode aumentar
sucesso feminino (Lankinen et al. 2006).
Existe considerável variação de longevidade floral entre as espécies de
angiospermas. Algumas espécies têm flores que duram um dia ou menos (e.g. Ipomoea
purpurea, Hemerocallis fulva, Oenothera spp., membros da família Dipterocarpaceae),
enquanto outras tem flores de 1 a 3 semanas de duração (e.g., Trillium grandiflorum,
Hepatica triloba, Lupinus spp.), e em algumas espécies a flor pode durar de 1 a 2 meses
(e.g., membros da família Orchidaceae) (Gori 1983, Primack 1985, Ashman & Schoen
1994). Segundo van Door (1997), existem duas principais categorias de duração floral.
Algumas espécies de plantas produzem flores com duração de vida fixa e a senescência
ocorre independente do sucesso da polinização (e.g., Commelinaceae e Pontederiaceae;
Primack 1985). Outras espécies de plantas têm características plásticas em que a flor
cessa o funcionamento como resultado da indução pela polinização (Primack 1985,
Arathi et al. 2002). Nestas espécies, o mecanismo de cessação pode ser disparado tanto
pela retirada quanto pela deposição de pólen (Devlin & Stephenson 1984, Ackerman
1989, Proctor & Harder 1995). Para este segundo grupo, a longevidade floral será
dependente da quantidade e eficiência de polinizadores em transportar pólen entre co-
14
específicos na população. A duração floral fixa pode ser uma estratégia mais arriscada
devido sua dependência dos polinizadores aparecerem alguma vez no período de tempo
antes da senescência (Blair & Wolfe 2007).
Flores são estruturas custosas para a planta. Os gastos podem ser agrupados em
custo de construção (Primack 1985, Schoen & Ashman 1995), produção de recursos (e.g.,
néctar Schemske 1978, Harder & Barrett 1992, Ashman & Schoen 1997) e manutenção
floral, que inclui respiração (Ashamn & Schoen 1994) e transpiração (Nobell 1977). Um
modelo matemático balanceou os gastos com construção e manutenção floral contra as
razões de sucesso masculino e feminino para predizer a longevidade floral ótima
(Ashman & Schoen 1997). No entanto, as respostas da longevidade para remoção ou
deposição de pólen não foram incluídas neste modelo (Evanhoe & Galloway 2002).
O investimento na produção e secreção de néctar pode requerer um gasto
considerável da energia fotossintética da planta (Southwick 1984, Pyke 1991). Assim é
esperado que após a polinização, o processo de secreção de néctar seja reduzido ou
inibido completamente. Flores de Clarkia temblorienses (Onagraceae), que se
mantiveram funcionais 35% de tempo a mais do que a média, investiram
proporcionalmente mais (30%) em açúcar do néctar e mostraram diminuição de 12% na
produção de sementes, de modo que se pode concluir que os recursos para manutenção
floral poderiam ser utilizados na formação de sementes (Ashman & Shoen 1997). No
entanto, algumas espécies não apresentam diferenças na produção entre flores polinizadas
e não polinizadas (Aizen & Basílio 1998, Stpiczynska 2003).
A retirada de néctar por visitantes florais pode ter um efeito pronunciado sobre a
quantidade secretada por flor. Embora em algumas espécies a retirada não traga nenhuma
mudança na produção do néctar (Galetto et al. 2000), em outras, o total de açúcar no
néctar pode ser aumentado (e.g. Pyke 1991, Castellanos et al. 2002) ou diminuído
(Bernadello et al. 1994, Galetto et al. 1997). Além disso, beija-flores são sensitivos para
a quantidade de néctar em plantas e podem mudar seu comportamento de forrageio em
resposta à disponibilidade do néctar (Feisinger 1976, Sazima et al. 1996, Freitas &
Sazima 2001). Assim, informações sobre as características do néctar são essenciais para o
entendimento do comportamento de forrageio de beija-flores nas plantas e logo para seu
sucesso reprodutivo.
15
ESPÉCIE ESTUDADA
O gênero Salvia (tribo Mentheae, Lamiaceae) representa um conjunto enorme e
cosmopolita, de aproximadamente 1000 espécies, com vasta e extraordinária variação de
formas e cores florais. De acordo com Claben-Bockhoff et al. (2003), os atuais centros de
diversidade são Eurásia, incluindo o Mediterrâneo (ca. 210 espécies), Centro e Leste da
Ásia (ca. 90 espécies), Leste e Sul da África (ca. 60 espécies), América do Norte (ca. 40
espécies), América Central (ca. 350 espécies) e América do Sul (ca. 210 espécies). Este
grupo ocorre desde o nível do mar até 4.000 m, em vasta gama de ambientes, como
florestas tropicais e temperadas, regiões semi-áridas e também bordas florestais e campos
degradados (Claben-Bockhoff et al. 2004). As formas de crescimento podem variar de
ervas perenes a arbustos anuais, além de trepadeiras, lianas e árvores (Alziar 1988, 1993).
As flores são principalmente bilabiadas e tubulares (Claben-Bockhoff et al. 2004). O
gênero é separado dos outros grupos da Tribo Mentheae com base na sua estrutura
estaminal singular. Enquanto muitos grupos desta tribo apresentam quatro estames,
Salvia tem apenas dois, sendo que as duas tecas de cada estame são separadas por um
conectivo alongado (Claben-Bockhoff et al. 2004).
O gênero é bem conhecido pelo mecanismo específico nototríbico (dorsal) de
transferência de pólen. A morfologia da alavanca estaminal foi inicialmente reconhecida
por Claben-Bockhoff et al. (2004), que indicou que a alavanca é formada pela extensão
do conectivo que separa as duas tecas. A extensão superior do conectivo sustenta dois
sacos de pólen, que muitas vezes estão sob o lábio superior, enquanto a extensão inferior
do conectivo é muitas vezes estéril, funcionando como barreira para acesso ao néctar
(Claben-Bockhoff et al. 2003). O polinizador em busca do néctar empurra esta barreira
para trás, ativando o mecanismo de alavanca e recebendo pólen sobre sua cabeça ou
dorso. Este mecanismo é definido por Claben-Bockhoff et al. (2004) como uma síndrome
funcional, incluindo a modificação dos estames em estruturas como alas auxiliares, que
apresentam movimentos reversíveis similares a alavancas e coordenados com as outras
estruturas florais envolvidas no processo de transferência de pólen. Dentre as mais de 900
espécies descritas de Salvia (Alziar apud Claben-Bockhoff et al. 2004), o mecanismo de
alavanca é modificado em vários caminhos, sendo encontrado muitas vezes nas mais de
200 espécies polinizadas por pássaros. De acordo com Wester & Claben-Bockhoff
16
(2006), 50 destas espécies tem alas inativas ou reduzidas, enquanto as espécies restantes
apresentam a transferência de pólen através do mecanismo de alavanca típico.
Embora tenha sido identificado como monofilético, com base na estrutura
diferenciada de seus estames, a grande diversidade de estruturas estaminais, de
morfologia floral e habitat vegetativo encontrado nas espécies de Salvia tem conduzido a
uma confusão considerável acerca dos limites intra-genéricos (Claben-Bockhoff et al.
2003). Através de análises moleculares, Walker et al. (2004) levantou várias questões
acerca da sistemática e da evolução do gênero e da tribo. Segundo estes autores, Salvia
não é um gênero monofilético e pelo menos duas ou possivelmente três distintas
linhagens são relacionadas a outros gêneros da tribo Mentheae: Salvia clado I –
Largamente difundida pelo Velho Mundo, mas com uma linhagem no Novo Mundo;
Salvia clado II – Linhagem do Novo Mundo, compreendendo o subgênero Calosphace e
a seção Audibertia; e Salvia clado III – uma linhagem Asiática independente. Outras
questões são que os únicos dois mecanismos de alavanca para polinização em Salvia
surgiram por pelo menos duas vezes independentemente.
Espécies de angiospermas polinizadas por abelhas estão distribuídas pelo mundo e
são associadas com uma extensa variação de tamanho e de grupos polinizadores (van der
Pijl 1979), já as plantas ornitófilas estão predominantemente relacionadas com os beijaflores no Neotrópico (Sazima et al. 1996) e com pássaros nectarívoros no Velho Mundo
(Claben-Bockhoff et al. 2004). Em geral, espécies ornitófilas de Salvia são menos
estudadas do que as melitófilas (Claben-Bockhoff et al. 2004). Apenas recentemente
estudos com espécies ornitófilas de Salvia vem sendo realizados, como exemplo, Wester
& Claben-Bockhoff (2006a) estudaram Salvia orbignaei e S. henkei nos Andes peruanos
e bolivianos. Neste estudo, identificaram que a primeira espécie apresenta o mecanismo
de alavanca ativo enquanto a segunda apresenta o mesmo mecanismo inativo. Em outro
estudo, Wester & Claben-Bockhoff (2006b), registraram na África, três espécies de
Salvia polinizadas por pássaros nectarívoros. Estes autores sugerem que a redução do
mecanismo de alavanca reflete uma adaptação para polinização por pássaros.
Durante um estudo prévio realizado por Canela (2006), que identificou
associações entre plantas ornitófilas e beija-flores, foram obtidas informações sobre a
composição florística, atributos florais, recurso e visitação por beija-flores na área aqui
17
estudada. Dentre as 32 espécies ornitófilas registradas, Salvia sellowiana apresentou a
maior longevidade floral, foi a única a apresentar floração contínua e umas das poucas
espécies a não depositar o pólen no bico do beija-flor (Canela 2006). Trata-se de uma
planta tipicamente ornitófila, combinando muitas características desta síndrome: cor
vermelha, corola longa e estreita combinada com longa distância entre néctar e estruturas
reprodutivas (estigma e teca), sem plataforma de pouso, orientação da flor na horizontal
(Fig 1A), sem odor e com grande volume de néctar. A planta cresce como arbusto,
podendo se apresentar de maneira escandente, alcançando cerca de dois metros de altura.
Apresenta inflorescências terminais com algumas flores da mesma ou de outras
inflorescências da planta abrindo simultaneamente. Os indivíduos da população são
normalmente encontrados esparsamente, mas agregados podem ocorrer. A espécie esta
distribuída ao sul do Rio de Janeiro e norte de São Paulo (Serra da Bocaina), existindo
também em áreas de Minas Gerais que fazem parte do Maciço do Itatiaia (de acordo com
consulta às seguintes bases digitais: JABOT, W3TROPICOS, NYBG). A cota altitudinal
do estudo (1.100 m) é o limite inferior da distribuição de S. sellowiana em Itatiaia. O
limite superior da espécie é a 2.200 m de altitude, no Planalto do Itatiaia.
As flores são polinizadas pelos beija-flores Phaethornis eurynome (Fig 1C) e P.
squalidus (Canela 2006). Ambas as espécies apresentam comportamento de forrageio em
rotas de captura (sensu Janzen 1975). O mecanismo de transferência polínica é do tipo
alavanca (Fig 2). Os beija-flores em busca do néctar inserem o bico no tubo da flor
tubular, empurrando automaticamente para trás os estames estéreis que atuam como
barreira e funcionam como alavanca, ativando o mecanismo, por conseguinte recebendo
pólen das anteras de estames férteis sobre a cabeça, na posição conhecida como vértice.
Insetos são visitantes ilegítimos e atuam como pilhadores e florívoros, causando algum
tipo de dano às peças florais (Fig 1D. I Aximoff, dados não-public.). Trigona cf. spinipes
apresenta comportamento agonístico em relação aos polinizadores (Fig 1E). Comumente
formigas (principalmente do gênero Camponotus) são encontradas na planta, em rondas
sobre os galhos ou dentro das flores. Lepidópteras (Hesperiidae) atuam como ladrões
secundários de néctar (Fig 1F). O comportamento dos insetos na flor, muitas vezes está
relacionado à busca de néctar ou pólen, sendo que para conseguir acessar estes recursos,
18
na maioria das vezes, precisam danificar partes florais, como a corola ou a sépala ou até
mesmo os estames.
OBJETIVOS
O objetivo geral desta dissertação foi estudar a relação entre a longevidade floral
e o sucesso reprodutivo de Salvia sellowiana. Tendo em vista os diversos aspectos
mencionados anteriormente e que estão direta ou indiretamente associados à longevidade
e ao sucesso, os seguintes objetivos específicos foram estudados:
1) Investigar o mecanismo de deposição de pólen no beija-flor e a maneira pelo qual
este é liberado;
2) Avaliar o efeito da remoção de néctar sobre a produção;
3) Verificar a existência de sistema de incompatibilidade;
4) Registrar a fenologia de floração e a florivoria (herbivoria floral);
5) Comparar os resultados do sucesso masculino e feminino ao longo de
determinados períodos (definidos previamente) de exposição da flor aos
polinizadores;
19
Figura 1 – Flor de Salvia sellowiana e seus visitantes florais na Floresta Ombrófila Densa no Parque
Nacional do Itatiaia (A e B) Flores intactas; (C) Flor recebendo visita do polinizador Phaethornis
eurynome; (D) Flor danificada; (E) Trigona cf. spinipes atuando como ladrão primário de néctar perfurando
a corola, (F) Lepdoptera (Hesperidae sp.) tomando néctar com sua tromba introduzida em perfuração préexistente, atuando como um ladrão secundário.
20
Figura 2 – Partes florais de Salvia sellowiana e sua função no mecanismo de alavanca de deposição de
pólen. (A) Flor em corte: a= anteras; e= estilete; ee= estames estéreis; le= lobos estigmáticos; (B) Ativação
do mecanismo de alavanca, com uso de palito simulando bico do beija-flor. Palito direcionado contra os
estames estéreis aciona a alavanca que faz com que as anteras dos estames férteis sejam abaixadas e
colocadas para fora do lábio superior da flor.
21
SUCESSO MASCULINO COMO DETERMINANTE DA LONGEVIDADE
FLORAL DE UMA ESPÉCIE ORNITÓFILA DE SALVIA (LAMIACEAE)
RESUMO
A longevidade floral é uma importante característica da estratégia reprodutiva das
plantas. A idéia principal deste trabalho foi estudar a relação entre a duração da antese e o
sucesso reprodutivo masculino e feminino de Salvia sellowiana, para determinar qual
destes componentes do sucesso (deposição ou remoção polínica) estaria sendo mais
determinante na seleção da longevidade floral. Além disso, os efeitos na produção de
néctar após sucessivas retiradas foram medidos em flores polinizadas e não-polinizadas,
uma vez que a produção adicional de néctar pode influenciar o balanço de recursos para
manutenção da atratividade floral. A produção de néctar é estimulada por seguidas
retiradas em flores não-polinizadas. A produção acumulada após retiradas é inferior em
flores polinizadas no início da antese (11,94 mg de açúcar) em relação a não-polinizadas
(14,16 mg). A longevidade floral de flores não-polinizadas foi de cerca de oito dias, o
dobro do tempo registrado para flores em condições naturais e em flores polinizadas
manualmente. A produção de sementes foi próxima ao máximo em flores em condições
naturais e em flores polinizadas manualmente com pólen de outros indivíduos. A
produção de frutos (estimativa de sucesso feminino) foi elevada logo nas primeiras cinco
horas de antese (75%), não diferindo daquela registrada após 40 horas de antese (86%).
Por outro lado, a retirada de pólen (estimativa de sucesso masculino) aumentou
gradativamente ao longo do tempo, com 21,3% nas primeiras cinco horas após a antese,
atingindo 90% após as 40 horas de antese. O mecanismo gradual e específico de
deposição de pólen, assim como o baixo número de óvulos a serem fertilizados (quatro)
podem ser responsáveis pela eficiência diferente do polinizador em depositar e retirar o
pólen. Esses resultados indicam que a pressão seletiva para aumento da longevidade
floral de Salvia sellowiana é via componente masculino do sucesso reprodutivo.
Palavras-chave: deposição de pólen, retirada de pólen, sucesso feminino, seleção
masculina, duração da antese floral.
22
INTRODUÇÃO
A longevidade floral, definida como o período de tempo entre o início da antese e
a senescência da flor, pode influenciar o número de visitas do polinizador, a quantidade e
qualidade do pólen recebido e disseminado, assim como o “display” floral (Primack
1985, Harder & Johnson 2005). Esses fatores determinam a garantia da reprodução
sexual, desempenhando, portanto, um papel fundamental no sucesso reprodutivo das
plantas (Rathcke 2003). A longevidade floral é uma característica fenotípica
extremamente variável em angiospermas (van Door 1997), influenciada por fatores que
incluem a quantidade e a qualidade de polinizadores, condições ambientais e sistema
reprodutivo (Primack 1985, Rathcke 2003).
Por outro lado, a longevidade floral é uma característica que representa uma troca
ecológica (trade-off) entre os benefícios do sucesso reprodutivo e os gastos associados
com a manutenção da antese (Primack 1985, Ashman & Schoen 1996). A perda de
investimento na reprodução, por exemplo, com a florivoria (Krupnick & Weiss 1999,
Mothershead & Marquis 2000), é outro fator relacionado ao sucesso reprodutivo, embora
a maioria de estudos não trate deste aspecto (ver McCall & Irwin 2006). Somado a isto, o
sucesso masculino, que tem importância fundamental para o entendimento da evolução
adaptativa, tem sido negligenciado na maioria dos estudos sobre sucesso, sendo que a
fertilidade masculina contribui com metade dos genes para a próxima geração, e muitas
das características florais envolvidas na atração dos polinizadores, estão sob seleção
através do sucesso paternal (Keulen & Burczyk 2008).
Estudos que avaliam interações entre a extensão das fases masculina e feminina
em relação ao tempo necessário atingir o sucesso máximo destas fases são raros,
especialmente em espécies hermafroditas (Ya-P et al. 2007). Diversos estudos sobre os
efeitos da deposição e remoção polínica na senescência floral já foram desenvolvidos
(Ackerman 1989, Primack e Hall 1990, Proctor e Harder 1995, Clayton e Aizen 1996,
van Doorn 1997, Bell e Cresswell 1998, Shykoff et al. 1996, Evanhoe & Galloway 2002,
Stpiczinska 2003, Rathcke 2003, Giblin 2005), no entanto, a relação entre sucesso
reprodutivo e longevidade floral não tem sido estudada comumente (Evanhoe &
Galloway 2002, Ya-P et al. 2007).
23
O objetivo principal deste estudo foi medir a retirada de polén (estimativa de
sucesso masculino) e a deposição deste (estimativa de sucesso feminino) durante
determinados períodos (definidos previamente) da exposição da flor, identificando a
relação entre as horas de exposição floral e o sucesso reprodutivo. Aspectos específicos
como a existência de sistema de incompatibilidade, o efeito de retirada de néctar sobre a
produção, o mecanismo de deposição e liberação de pólen, o impacto da florivoria
(herbivoria floral) no número de flores produzidas mensalmente, também foram
investigados.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de Estudo
O trabalho de campo foi realizado durante 2006 e 2007 no Parque Nacional do
Itatiaia (22º 30’ e 22º 33’S; 42º 15’ e 42º 19’W), que abrange parte dos estados do Rio de
Janeiro e Minas Gerais, no Sudeste do Brasil. Os indivíduos estudados estão distribuídos
entre 1000-1150 m de altitude, ao longo da estrada BR485 e de trilhas adjacentes. A
vegetação na cota de altitude do estudo é de Floresta Atlântica Montana (Oliveira-Filho e
Fontes, 2000). A comunidade ornitófila local é composta por 32 espécies de plantas,
distribuídas em 15 famílias, sendo Bromeliaceae, Gesneriaceae e Acanthaceae as mais
bem representadas (Canela 2006). Cinco espécies de beija-flores atuam como
polinizadores na área estudada, sendo Phaetornis eurynome o principal (polinizador de
90% das espécies, Canela 2006).
No maciço do Itatiaia, até os 1600 m de altitude, o clima é do tipo Cfb de
Köeppen, com verões brandos e chuvosos, entremeados por períodos frios associados a
baixas pluviosidades (Brade 1956, Segadas-Vianna 1968). De acordo com a última
normal climatológica (1961 e 1990), a estação seca concentra-se entre os meses de maio
e setembro, com menos de 50 mm de chuva e temperaturas variando de 12ºC a 25ºC, ao
passo que a estação chuvosa ocorre de outubro a abril, apresentando pluviosidade maior
que 100 mm e temperaturas entre 31ºC e 25ºC (Fonte: Estação Meteorológica “Classe A”
de Resende).
24
Espécie estudada
Salvia sellowiana, é uma espécie herbáceo-arbustiva com cerca de 2 m de altura,
tipicamente ornitóflia, com flores vermelhas e tubulares, medindo de 4,9 a 7,3 cm (6,18 ±
0,60) e com comprimento efetivo da corola (do nectário até a abertura da flor) de 3,4 a
6,1 cm (4,61 ± 0,56), sem odor, nectaríferas, dispostas horizontalmente e com antese
diurna (início por volta das 07h00). A flor é hermafrodita e o pólen está disponível e o
estigma está receptivo do início da antese até a senescência. O mecanismo de deposição
do pólen no polinizador é do tipo alavanca ativo, comum para espécies ornitófilas de
Salvia (Claben-Bockhoff et al. 2004a). Existe uma ligeira hercogamia, com as
extremidades (lobos) do estilete expostas à frente da corola, enquanto os estames estão
encerrados no interior do lábio superior desta, expondo-se apenas mediante o ativamento
do mecanismo de alavanca. A flor é bilocular com dois óvulos por lóculo.
Seus polinizadores na área de estudo são Phaetornis eurynome e P. squalidus
(Canela 2006), que apresentam comportamento de forrageio em rondas (sensu Janzen
1975), nas quais visitam uma seqüência de plantas ao longo de um trajeto. Comumente, a
cada visita, os polinizadores visitam todas as flores de uma planta. Insetos de diferentes
grupos (abelhas, moscas e borboletas) atuaram como visitantes ilegítimos, seja como
pilhadores de néctar ou como florívoros, causando algum tipo de dano às peças florais,
que em muitos casos significou a perda da capacidade de produção de frutos (I. Aximoff,
obs. pess.)
Biologia Floral e Reprodutiva
Floração vs. Florivoria – De março de 2006 a abril de 2007, nove indivíduos marcados
tiveram o número de flores intactas e de flores predadas registrados mensalmente. Flores
predadas foram aquelas sem condições de produzir frutos, ou seja, com a função
reprodutiva inviabilizada pelo dano causado aos órgãos reprodutivos. A quantidade de
flores predadas é uma medida subestimada pelo fato de que flores podem ter sido
totalmente consumidas e não incluídas na contabilidade final. Porém, em nenhum
momento foram registrados visitantes florais predando inteiramente uma flor. Flores
pilhadas, mas com potencial de formar frutos não foram consideradas predadas.
25
Néctar – A fim de verificar se existe efeito de retirada de néctar na produção deste nos
primeiros dias de antese, foram feitas três medidas repetitivas na mesma flor, a saber: (1)
início da antese (07h00), (2) 12h00 do primeiro dia e (3) 12h00 do segundo dia. Essas
medidas foram feitas em dois grupos de flores, polinizadas (pólen cruzado) e nãopolinizadas. A polinização foi realizada após a primeira coleta de néctar. Um terceiro
grupo de flores foi mantido ensacado desde o estágio de botão e o néctar acumulado foi
medido uma única vez, às 12h do segundo dia. O néctar foi extraído e seu volume
quantificado com uma micro-seringa graduada de 25 l (Hamilton, Nevada, USA). Em
seguida, a concentração de açúcares do néctar (% sacarose, g/g total) foi medida com
auxílio de refratômetro de bolso (Quimis 107.4, Campinas). Através da regressão entre os
volumes de néctar e suas concentrações foram obtidas as quantidades de açúcar em
miligramas (Bolten et al.1979). Para comparação dos valores de retirada de néctar em
diferentes horários entre os tratamentos, utilizamos o Teste t-Student, com auxílio do
software BIOSTAT 4.0 (Ayres et al. 2005).
Sistema Reprodutivo – A fim de verificar a existência de sistema de autoincompatibilidade, botões foram ensacados com “voile” e as flores no início da antese
foram submetidas aos seguintes tratamentos: (1) auto-polinização manual – flores
polinizadas manualmente com pólen oriundo da mesma flor; (2) polinização cruzada –
flores polinizadas manualmente com pólen proveniente de flores de outro indivíduo; (3)
frutificação espontânea – flores não receberam nenhum tipo de tratamento prévio,
permanecendo ensacadas durante toda antese. Flores não ensacadas e não manipuladas
foram acompanhadas até a frutificação para avaliar a eficiência da polinização natural
(controle). Em todos os experimentos, as flores permaneceram ensacadas até a maturação
dos frutos. O número de frutos e sementes por fruto foi contado para posterior
comparação entre os tratamentos. Considerou-se como produção de frutos (PF), a
percentagem de frutos formados. A produção média de sementes (PMS) foi calculada
através da média do número de sementes por fruto em cada tratamento
Para comparar os valores de PMS foi usado o teste de Kruskal Wallis – Dunn e
para comparar PF entre os tratamentos, foi utilizado o teste G. Todas as análises
26
estatísticas foram feitas com software BIOSTAT 4.0 (Ayres et al. 2005). Foi calculado o
índice de auto-compatibilidade (IA), pela divisão dos valores de PF auto-manual por PF
cruzado (Becerra e Lloyd 1992).
Longevidade floral e Sucesso reprodutivo
Longevidade floral – A duração das flores, em número de dias, foi determinada em três
condições. (1) Flores polinizadas – flores ensacadas após polinização cruzada manual no
início da antese; (2) Flores não-polinizadas – mantidas ensacadas durante toda antese e
(3) Flores em condições naturais (controle) expostas a polinizadores. A longevidade
floral de cada tratamento foi comparada através do Kruskal Wallis a partir do software
BIOSTAT 4.0 (Ayres et al. 2005).
Longevidade floral vs. Fecundidade – Foram realizados experimentos para verificar
diferença na produção de frutos e sementes em flores expostas aos polinizadores, por
quatro diferentes períodos, a saber: (1) 7:00 às 12:00h = 5 horas; (2) 7:00 às 17:00h = 10
horas; (3) até 12:00h do segundo dia = 15 horas; (4) até às 17:00h do segundo dia = 20
horas. Após cada período de exposição, as flores eram ensacadas para posterior
acompanhamento da frutificação. A frutificação em condições naturais (controle),
também foi registrada. A produção de frutos (PF) e a produção média de sementes (PMS)
foram calculadas e comparadas da mesma forma feita no estudo do sistema reprodutivo
(Idem ao item 2.3.2).
Longevidade floral vs. Pólen retirado – A retirada do pólen foi estimada em 20 flores a
partir de acompanhamento periódico destas. Cada flor foi vistoriada periodicamente após
o início da antese, a saber: (1) 7:00 às 12:00h = 5 horas; (2) 7:00 às 17:00h = 10 horas;
(3) até 12:00h do segundo dia = 15 horas; (4) até às 17:00h do segundo dia = 20 horas;
(5) 40 horas. Com o uso de uma lupa de bolso foi registrado, para cada período, o espaço
vazio nas anteras onde antes havia grãos de pólen. Para tal, foi utilizada uma escala semiquantitativa de cinco categorias (0 a 4) a intervalos de 25% entre as categorias. A
categoria inicial (zero) corresponde a 100% dos grãos presentes nas anteras. Para cada
27
horário foi calculada a intensidade média de pólen retirado (estimativa de sucesso
masculino = SM), somando-se os valores da escala categórica de todas as flores e
dividindo pelo valor máximo desta escala (4), multiplicado pelo número de flores (N),
isto é:
SM =
valores da escala
(4 x N) x 100
RESULTADOS
Floração vs. Florivoria – A floração em nível populacional é do tipo contínua (de
acordo com Newstron et al. 1994), sendo que durante os cinco meses da estação seca
(maio a setembro) foram produzidas 28,6 ± 8,5 (média ± desvio padrão) flores por mês,
enquanto nos sete meses de estação úmida foram produzidas 17,0 ± 5,4 flores por mês.
Em junho, ocorreu o pico de maior produção de flores (n = 40). De forma similar à
floração, a florivoria também foi contínua ao longo do ano (Fig 3). O número de flores
abertas por dia por indivíduo variou de 1 a 10. O número total de flores danificadas (Ndanif
=
102) representou 24% do número total de flores quantificado durante o estudo (Ntotal=
417), sendo que em alguns meses quase metade das flores produzidas foram predadas
(e.g., 45% em outubro de 2006 e fevereiro de 2007).
número de flores xx
50
40
30
20
10
0
mar
abr
mai
jun
jul
ago
set
out
nov
dez
jan
fev
mar
abr
meses (2006-2007)
28
Figura 3 – Total de flores intactas (barras brancas) e predadas (barras pretas) por mês em nove indivíduos
de Salvia sellowiana, amostrados entre março de 2006 a abril de 2007 no Parque Nacional do Itatiaia,
sudeste do Brasil.
Néctar – A primeira medida do néctar logo após a antese comprovou que a produção do
recurso se inicia ainda na fase botão floral. A produção de néctar em flores não
polinizadas foi estimulada pelas subseqüentes retiradas. Em flores polinizadas, embora a
produção seja continua, a secreção foi inibida. Houve diferença significativa na produção
de néctar entre os tratamentos (flores polinizadas e não polinizadas), apenas na produção
de 12h no primeiro dia (t = -32,8; p < 0,002). A produção média por flor para flores não
polinizadas foi maior do que para flores polinizadas e flores não- manipuladas (Tab. 2).
Tabela 2 – Quantidade de néctar (média e desvio padrão em mg de açúcar) produzida por flores polinizadas
e não-polinizadas de Salvia sellowiana, durante os dois primeiros dias de antese, após retiradas sucessivas
de néctar e do total acumulado em flores não-manipuladas. Letras diferentes sobrescritas correspondem a
valores significativamente diferentes (p< 0,05).
horários
1º dia - 7h
1º dia - 12h
2º dia - 12h
Total por flor
Polinizadas
(n = 16)
3,2 ± 0,6
3,7 ± 0,7a
5,1 ± 1,4
11,9 ± 1,84a
Tratamentos florais
Não-polinizadas
(n = 17)
3,2 ± 0,5
4,7 ± 0,9b
6,3 ± 1,9
14,1 ± 2,4b
Não-manipuladas
(n = 15)
----11,9 ± 1,7
11,9 ± 1,7a
Sistema reprodutivo – Aproximadamente 90% das flores produziram frutos após a
polinização cruzada manual (Tab 1). Tratamentos de auto-polinização manual e de
frutificação espontânea também produziram frutos, mas em menor quantidade,
respectivamente 36% e 16,7%. A produção de frutos na frutificação espontânea pode ser
resultado tanto de auto-polinização espontânea quanto de apomixia. A auto-polinização
espontânea aparentemente só pode ocorrer na transição da fase de botão para antese,
quando os lobos estigmáticos estão encurvados e próximos das anteras, que já estão
abertas com pólen exposto. A produção média de sementes para os diferentes tratamentos
não diferiu, contrariamente à produção de frutos (PF) (Tab 1).
29
Tabela 1 - Produção de frutos e sementes após cruzamentos em Salvia sellowiana. As letras diferentes
sobrescritas correspondem a valores entre tratamentos significativamente diferentes (p< 0,05).
Produção de frutos (%)
Produção média de sementes
± Desvio-padrão
Frutificação espontânea
(n = 30)
Tratamentos
Auto-manual
(n = 25)
cruzada
(n = 26)
controle
(n = 50)
16,7a
36,0a
89,1b
86,0b
3,0 ± 0,7a
3,0 ± 0,7a
3,6 ± 0,6a
3,5 ± 0,6a
Longevidade floral e Sucesso reprodutivo – A longevidade foi similar entre flores
polinizadas e flores em condições naturais (ca. 4 dias). As flores não-polinizadas
permaneceram funcionais por mais tempo, ca. de 9 dias (Tab. 3). A fecundidade e a
retirada de pólen em condições naturais foi elevada, respectivamente 87,2% e 90%. A
produção de frutos (PF) e a produção média de sementes (PMS) não diferiram entre os
diferentes períodos de exposição das flores (Tab. 4). A porcentagem de retirada de pólen
após 40 h de exposição floral difere das porcentagens registradas nos outros períodos de
exposição (Tab. 4). A retirada de pólen foi significativamente maior pela manhã, do que à
tarde (p<0,05), ao longo dos dois primeiros dias de exposição da longevidade floral (Fig.
4).
Tabela 3 – Longevidade floral (média e desvio padrão) de Salvia sellowiana em flores ensacadas após
cruzamentos manuais e em condições naturais (n = 15 para cada tratamento). As letras sobrescritas
diferentes correspondem a valores significativamente diferentes (p < 0,05).
Tratamentos
não-polinizadas
polinizadas
controle
longevidade floral (dias)
8,7 ± 2,6a
4,1 ± 0,7 b
4,0 ± 0,9 b
30
Tabela 4 – Produção de frutos e de sementes (média e desvio padrão) e estimativas de sucesso reprodutivo
em flores de Salvia sellowiana expostas aos polinizadores por diferentes períodos. As letras diferentes
sobrescritas correspondem a valores significativamente diferentes (p < 0,05). PF = produção de frutos (%) e
PMS = Produção média de sementes. Dados de PMS se referem à média e desvio-padrão.
5 horas
(n = 20)
Tempo de exposição aos polinizadores
10 horas
15 horas
20 horas
(n = 19)
(n = 18)
(n = 18)
40 horas
(n = 50)
75,0 a
78,9 a
77,8 a
83,3 a
86,0 a
2,9 ± 1,0a
3,4 ± 0,5 a
3,5 ± 0,5 a
3,6 ± 0,5 a
3,5 ± 0,6 a
Retirada de grãos de pólen (%)
21,3 a
32,5 a,b
58,8 b,c
68,8 c
90 d
retirada de grãos pólen %%xx
Produção de frutos (%)
Produção média de sementes
± Desvio-padrão
30
26,3
21,3
20
11,3
10,0
10
0
a
b
a
b
7-12h
12-17h
7-12h
12-17h
1º dia
2º dia
horas de exposição floral
Figura 4 – Incremento percentual na retirada de grãos de pólen das anteras das flores de Salvia sellowiana
nos períodos da manhã e tarde nos dois primeiros dias de antese. As letras diferentes sobrescritas
correspondem a valores significativamente diferentes (p < 0,05).
31
DISCUSSÃO
Salvia sellowiana, com flores funcionais por cerca de quatro dias em condições
naturais, apresentou elevados valores de sucesso reprodutivo. A seleção pode aperfeiçoar
a duração da longevidade relacionada ao período funcional de cada fase reprodutiva, de
modo a satisfazer ambas (Routley & Husband 2005). Contudo, identificamos que a
relação do sucesso alcançado e das horas de exposição floral foi diferente para as fases
masculina e feminina. Enquanto o sucesso masculino foi crescente com passar das horas
da antese, o feminino alcançou seu máximo nas primeiras horas. O alcance mais rápido
do sucesso feminino, pode estar relacionado com o pequeno número de óvulos
apresentados pela espécie, apenas quatro. Teoricamente, uma pequena carga de pólen
depositado já seria suficiente para garantir a fertilização destes poucos óvulos. Segundo
Dafni et al. (2005), algumas características florais podem ser selecionadas mais
fortemente via função masculina, e outras vias função feminina. Assim, na espécie
estudada, o componente masculino do sucesso seria mais relacionado à longevidade
floral, para assegurar um maior sucesso reprodutivo, do que o feminino.
Grande parte da literatura tem se desenvolvido ao redor da hipótese de que a
seleção sobre características florais hermafroditas está dirigida largamente pelo
componente masculino da reprodução (Bell 1985, Conner et al. 1996, Delph et al. 1996,
Emms et al. 1997, Queller 1997, Gehring et al. 2004). A premissa básica é que, em flores
hermafroditas, apenas uma ou poucas visitas são necessárias para completar o sucesso
feminino pela fertilização de todos os óvulos, enquanto o sucesso masculino aumenta
com muitas visitas, cada uma destas resultando em uma dispersão adicional de pólen
(Bell 1985). A duração da fase masculina de Lobelia cardinalis (Campanulaceae) foi
relacionada com a quantidade de pólen restante na flor (Devlin & Stephenson 1984),
demonstrando a relação entre o sucesso masculino e a longevidade floral nesta espécie.
Em Alstroemeria aurea (Alstroemeriaceae), a função masculina requer três vezes mais a
atividade do polinizador de que a função feminina para maximizar o sucesso reprodutivo
(Aizen & Basílio 1998). Resultados semelhantes foram observados para Brassica napus
(Brassicaceae) e Aquilegia buergeriana var. Oxysepala (Ranunculaceae) (Bell &
Cresswell 1998, Itagaki & Sakai 2006). Estes resultados confirmam que muitas das
32
características florais, supostamente envolvidas na atração dos polinizadores, estão sob
seleção através do sucesso paternal (e.g., Bell 1985, Keulen e Burczyk 2008).
O aumento da retirada de pólen durante a antese de S. sellowiana pode estar
relacionada com a continua produção de néctar. Um dos benefícios diretos da presença de
néctar após a polinização, padrão também encontrado em outros estudos (Galetto et al.
1994, Torres & Galetto 1998, Navarro 1999, Castellanos et al. 2002, Stipczynska 2003),
é que indubitavelmente aumenta a probabilidade do recebimento de novas visitas,
aumentando a eficiência de fertilizações e de exportação de pólen (Rathcke 1992,
Neiland & Wilcock 1995, Stpiczynska 2003). Para duas espécies de Passiflora a taxa de
secreção de néctar esta relacionada a produção de sementes (Fischer & Leal 2006, Longo
& Fischer 2006). Em Salvia a secreção é inibida em flores polinizadas. Neste caso, então,
a função masculina estaria mais relacionada ao padrão contínuo de produção de néctar do
que a função feminina. McDade & Weeks (2004) consideram que se a duração da antese
é correlacionada com o número de visitas necessárias para otimizar as funções
reprodutivas, então flores com extensa duração seriam mais prováveis a responder a
remoção de néctar com secreção adicional. Além disso, beija-flores são sensitivos a
quantidade de néctar em plantas e podem mudar seu comportamento de forrageio em
resposta à disposição deste (Feisinger 1976, Sazima et al. 1996, Freitas & Sazima 2001).
O fato dos grãos de pólen de Salvia sellowiana serem apresentados aos poucos, de
forma gradativa no decorrer do dia, possibilita o contato do pólen com o polinizador em
qualquer momento que haja a visita, não sendo possível que um único visitante carregue
todo o pólen em uma única ou poucas visitas. O aumento do sucesso masculino ao longo
do período de exposição está relacionado com visitas diárias do polinizador durante a
longevidade floral da espécie. Esta característica estaria, assim como a produção contínua
de néctar, mais relacionada com o componente masculino do sucesso. De acordo com
Claben-Bockhoff et al. (2004a), o pólen da flor de Salvia pratensis é distribuído pelo
mecanismo de alavanca durante 12-17 visitas consecutivas.
Além disso, uma vez que o pólen é parte essencial do processo reprodutivo das
plantas, torna-se fundamental que todo grão seja depositado da melhor forma possível no
polinizador, de preferência em uma parte que não seja de “uso comum” pelas outras
espécies. Beija-flores podem transportar pólen em diversas partes do corpo e a maior
33
parte das plantas deposita os grãos de pólen no bico destes animais (Stiles 1977, Brown
& Kodric-Brown 1979, Sazima et al. 1996, Buzato et al. 2000). O mecanismo de
alavanca (sensu Claben-Bockhoff et al. 2004b) apresentado por S. sellowiana contribui
para reduzir a possibilidade de mistura de pólen com outras espécies com floração
sobreposta, depositando no vértice do beija-flor. Apenas outras cinco espécies ornitófilas
na área de estudo cujo polinizador principal é Phaetornis eurynome, depositam pólen no
vértice deste beija-flor (Canela 2006).
Outros visitantes florais além dos polinizadores foram comuns em S. sellowiana,
contudo, para a planta não é vantajosa a interação com estes visitantes, que inclui
destruição de flores. Em dois meses (outubro e fevereiro) o número de flores danificadas
alcançou quase 50% do total de flores disponíveis. Ou seja, nos meses de intensa
florivoria, o sucesso reprodutivo feminino de uma flor correspondeu a gastos energéticos
com produção de duas flores. Espécies com flores grandes e com longa duração floral
presumidamente são energeticamente custosas para sua construção e manutenção e a
florivoria nestes casos representa gasto adicional (Wolfe and Rissler 1999, Blair and
Wolfe 2007). Embora a maioria de estudos não trate desse aspecto, a pressão provocada
pelos florívoros é um componente importante do sucesso reprodutivo (ver Canela &
Sazima 2003, McCall & Irwin 2006).
A extensão da longevidade floral é tida como influenciada principalmente por
fatores bióticos (como a quantidade e qualidade da polinização), abióticos (como as
condições climáticas) e filogenéticos (Primack 1985, Schoen & Ashman 1995, Rathcke
2003, Giblin 2005). As flores de Salvia sellowiana apresentam longevidade superior à de
outras espécies do gênero, como por exemplo, S. verbeneca com flores de três dias
(Petanidou & Vokou 1993, Navarro 1997); S. nipponica com flores de um a dois dias
(Miyake & Sakai 2005); S. haenkei com flores de dois dias (Wester & Claben-Bockhoff
2006) e S. brandegeei com flores não-polinizadas que duram em média 4,75 dias (Barret
et al. 2000). Portanto a filogenia não seria o melhor fator para explicar a extensão da
longevidade floral da espécie estudada. De fato, Primack (1985) considera que, mais do
que a filogenia, o ambiente e a ecologia floral são os principais fatores a serem levados
em consideração para explicar a longevidade floral.
34
A limitação polínica, relacionada a baixa freqüência de visitas dos polinizadores
tem sido considerada uma característica que pode levar a uma maior longevidade das
flores (Primack 1985, Fabbro & Körner 2004). No entanto, na área de estudo, não há
limitação polínica para S. sellowiana. O sucesso reprodutivo da espécie está diretamente
ligado à presença de um agente polinizador eficiente, em promover a polinzação cruzada,
e freqüente, apresentando uma visita por hora (Canela 2006). Além disso, o fato de uma
flor ser visitada durante os quatro dias de antese, pode aumentar a chance do seu pólen
ser depositado em flores de indivíduos não visitados em rotas anteriores. As duas
espécies de polinizadores, Phaethornis eurynome e P. squalidus comumente visitam as
flores em rondas alimentares (“trap-line” cf. Stiles 1975).
Como conseqüência da altitude da área de estudo (1100 m), a baixa temperatura
poderia ser um dos fatores determinante da redução do metabolismo floral e por
conseqüência, do aumento da longevidade floral das espécies locais, inclusive de S.
sellowiana. Arroyo et al. (1981) registrou que a média de longevidade floral aumenta em
quase cinco dias com a elevação de 1200 m de altitude (2.300 a 3.500 m) nos Andes,
sendo que ele atribuiu esta diferença a diminuição do desenvolvimento floral em baixas
temperaturas. Espécies de floresta tropical úmida comumente apresentam flores que
duram em média apenas um dia, como por exemplo, espécies de Bromeliaceae
(Martinelli 1997, Siqueira 1998, Sluys et al. 2001, Wendt et al. 2002). Na área estudada,
por exemplo, quase a totalidade das espécies ornitófilas (97%) apresenta flores que
duram mais de um dia, sendo que muitas bromélias apresentaram flores que duram de
dois a três dias (Canela 2006). Em florestas tropicais elevadas, flores mais longevas
parecem predominar (Primack 1985, Fabbro & Körner 2004).
Neste trabalho demonstramos que mesmo sobrepostas temporalmente nas flores
de Salvia sellowiana, as fases reprodutivas masculina e feminina atingem o sucesso
reprodutivo máximo em momentos diferentes da antese, seja por influência de
características intrínsecas ou extrínsecas da espécie. A longevidade floral apresentada
satisfaz ambos os componentes do sucesso reprodutivo. Contudo, para o sucesso
feminino, a relação entre polinizador e fecundidade seria mais relevante do que a relação
entre longevidade floral e a fecundidade. Por outro lado, o componente masculino,
relacionado com a forma de deposição de pólen e produção de néctar, necessita de mais
35
tempo para alcançar o sucesso máximo. Assim, o componente masculino e a temperatura,
seriam as características a dirigir a seleção sobre a longevidade floral nesta em Salvia
sellowiana.
36
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CONSIDERAÇÕES FINAIS
A partir dos resultados obtidos sobre a relação entre os atributos florais e o
sucesso reprodutivo de Salvia sellowiana, algumas questões parecem promissoras para
um entendimento mais completo do tema. Por exemplo:
Qual será a longevidade floral dos indivíduos que ocorrem no limite altitudinal
superior da espécie (ca. 2200 m), onde são registradas mais de 50 geadas por ano? A
freqüência de visitas dos polinizadores é alta como a registrada a 1100 m? O sucesso dos
componentes masculino e feminino também será elevado e dependente da longevidade
floral como nas áreas menos elevadas? Além disso, um novo experimento que avalie a
longevidade floral em resposta a retirada de pólen em flores não-polinizadas, permitiria
maior clareza sobre o papel do sucesso masculino na regulação da longevidade floral em
Salvia sellowiana.
Conhecer as variáveis que influenciam o sucesso reprodutivo das espécies
vegetais é relevante para entender o funcionamento dos ecossistemas, uma vez que
interações planta-planta e animal-planta são fundamentais para o desencadeamento de
processos que garantem a sobrevivência das espécies. Estudos que utilizam experimentos
quantitativos podem servir para criação de modelos que expliquem determinados padrões
em biologia reprodutiva comuns para Mata Atlântica e auxiliariam no entendimento de
processos que levam ao sucesso reprodutivo das espécies vegetais deste ecossistema.
Portanto, o conhecimento de possíveis padrões intrínsecos deste ecossistema é ferramenta
fundamental para uso em futuros trabalhos como de restauração ou conservação de
espécies.
Este projeto faz parte do Programa Mata Atlântica (JBRJ), que desde 2003
desenvolve trabalhos em biologia reprodutiva, principalmente no Parque Nacional do
Itatiaia. Já foram estudadas espécies de leguminosas arbóreas, rubiáceas arbustivas,
dentre outras espécies herbáceo-arbustivas que compõem o sub-bosque da Floresta
Ombrófila Densa. Muitos destes estudos envolvem a caracterização de sistemas e
mecanismos de polinização, além de processos ambientais que influenciam características
fenológicas e o sucesso reprodutivo. Acreditamos que uma grande parcela do
conhecimento gerado, por este projeto de longa duração, seja representativa para suprir
46
parte das necessidades imediatas de conhecer e preservar espécies e processos naturais. A
polinização é um serviço ambiental de grande relevância para a manutenção da
integridade dos ecossistemas e também para a sustentabilidade da agricultura,
necessitando assim, haver maior atenção nas ações conservacionistas sobre este enfoque.
Em função da importância deste tema, a Conferência das Partes da Convenção sobre
Diversidade Biológica (CDB) aprovou em 1996 a criação de uma “Iniciativa
Internacional para a Conservação e o Uso Sustentável dos Polinizadores - IPI” (Decisão
V/5) no âmbito do Programa de Trabalho Temático sobre Diversidade Biológica Agrícola
(instituída pela Decisão III/11), bem como um Plano de Ação para sua implementação
(Decisão VI/5). A continuidade de ações locais, como a criação de Redes de
polinizadores, como a existente na Bahia, ou mesmo a manutenção e criação de projetos
de longa duração, reforçariam ainda mais a Iniciativa Nacional e Internacional sobre este
tema (Imperatriz-Fonseca et al. 2007).
47
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