Páginas 1 - Blog Prof. Simon
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1 1. INTRODUÇÃO A crescente devastação das florestas tropicais é a maior ameaça à diversidade biológica do planeta (WILCOX & MURPHY 1985, BIERREGAARD & LOVEJOY 1989, TURNER 1996, LAURENCE & BIERREGAARD 1997, LAURENCE 1999). Com a expansão das áreas agrícolas, urbanas e industriais, muitas matas contínuas foram reduzidas a pequenos fragmentos florestais (HARRISON et al. 1988, WHITMORE 1997), cujos efeitos adversos sobre as comunidades animais e vegetais têm sido demonstrados por diferentes estudos (LAURENCE 1999, DEBINSKI & HOLT 2000, para ampla revisão). Em conjunto, esses estudos mostraram que o processo de fragmentação do hábitat é uma das alterações antrópicas de maior impacto sobre os ecossistemas naturais, tornando-se uma das principais preocupações da emergente biologia da conservação (HARRIS 1984, SOULÉ 1986, MURCIA 1995, DAVIES et al. 2000). A Teoria da Biogeografia Insular (MACARTHUR & WILSON 1967), que estabeleceu as bases para a compreensão da composição e dinâmica das espécies de ilhas oceânicas, ao ser aplicada a ambientes continentais, impulsionou os estudos sobre biotas de paisagens fragmentadas terrestres (e.g. SIMBERLOFF & ABELE 1982, DIAMOND 1975, WILSON & WILLIS 1975, TERBORGH 1976, FREEMARK & MERRIEN 1986). Dessa forma, esperava-se que a riqueza de espécies em hábitats fragmentados estaria relacionada com o tamanho e grau de isolamento da área, com as menores e mais isoladas apresentando menos espécies do que as maiores e menos isoladas (DIAMOND 1975, WILSON & WILLIS 1975, TERBORG 1976). Muitos estudos, porém, notaram tendências muito particulares para as comunidades terrestres, concluindo que tais sistemas operam de modo bastante diferenciado (DEBINSKI & HOLT 2000, WATSON 2002). 2 Um fragmento de hábitat pode ser entendido como uma área de vegetação delimitada no espaço, circundada por paisagem desfavorável para populações naturais movimentarem-se livremente para outros fragmentos de seu hábitat (WILSON & WILLIS 1975, MURCIA 1995, HANSKI & SIMBERLOFF 1997, HAILA 2002, LAURENCE 2002). Assim, entre os fragmentos de uma paisagem existe uma área normalmente inóspita à espécie, denominada matriz, representando uma barreira para o seu fluxo entre um e outro fragmento (LAURENCE 1994, MALCOLM 1991, TOCHER et al. 1997, GASCON et al. 1999, DAVIES et al. 2001, LINDENMAYER & FRANKLIN 2002). Dependendo, entretanto, da permeabilidade da matriz, algumas paisagens fragmentadas podem favorecer o fluxo das espécies através de um sistema de metapopulações do tipo continente-ilha (mainland-island ou source-sink), ou em mancha (patchy population), ou em desequilíbrio (non-equilibrium metapopulation) (HARRISON 1991, HANSKI 1991, HANSKI & SIMBERLOFF 1997). Estudos sobre comunidades animais isoladas pela fragmentação do seu hábitat foram conduzidos em diferentes regiões do planeta (WIEGAND et al. 2005). Entretanto, foi nas áreas de florestas tropicais, intensamente devastadas e com alta diversidade biológica, que tais estudos ganharam máxima expressão, com consistentes análises para os mais diferentes grupos animais, como formigas (CARVALHO & VASCONCELOS 1999), lepidópteros (BROWN & HUTCHINGS 1997), anfíbios (TOCHER 1998, VALLAN 2000), aves (e.g. BIERREGAARD & LOVEJOY 1989; ANJOS & BOÇON 1999, BORGES & GUILHERME 2000), pequenos mamíferos (MALCON 1997, LYNAM & BILLICK 1999), quirópteros (COSSON et al. 1999, BIANCONI et al. 2004) e primatas (CHIARELLO 1999, CHIARELLO & MELO 2001, BERNARDO & GALETTI 2004). Foi, porém, através do projeto “Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais” (PDBFF), desenvolvido na Amazônia há mais de duas décadas (para uma revisão, veja LAURENCE 3 et al. 2002), que os efeitos da fragmentação florestal sobre as aves da região Neotropical começaram a ser melhor compreendidos (e.g. LOVEJOY et al. 1983, 1984, 1986, BIERREGAARD et al. 1992, STOUFFER & BIERREGAARD 1995, BIERREGAARD & STOUFFFER 1997). Um dos primeiros e notáveis efeitos da fragmentação da floresta sobre a comunidade de aves nessa região foi a constatação de um imediato aumento na abundância de várias espécies no interior dos pequenos fragmentos recém-formados, os quais, entretanto, rapidamente sofriam drástica perda de sua diversidade (relaxation faunal) (DIAMOND 1975, BIERREGAARD & LOVEJOY 1989). De modo geral, a fragmentação de hábitats dificulta o fluxo gênico entre as populações e provoca mudanças físicas e biológicas no ambiente, como alterações microclimáticas e aumento na taxa de predação (BIERREGAARD et al. 1992, MURCIA 1995), podendo levar muitas espécies à extinção local (e.g. SIMBERLOFF 1994, KATTAN et al. 1994, LAURENCE et al. 1997, RIBON et al. 2003). Porém, se os processos que causam a extinção local também atuarem em populações de outras regiões, o resultado será a extinção global da espécie (SIMBERLOFF 1994, TEMPLETON et al. 2001). Os estudos sobre comunidades de aves em fragmentos florestais na região da Mata Atlântica iniciaram-se no interior de São Paulo com WILLIS (1979), que demonstrou o desaparecimento de muitas espécies nas matas isoladas menores, acompanhado de forte desorganização na riqueza de espécies de algumas guildas tróficas. A partir de então, trabalhos subseqüentes foram conduzidos em outras regiões, sobretudo nos estados de São Paulo (e.g. ALEIXO & VIELLIARD 1995, CHIARELLO 2000, UEZU et al. 2005, ANTUNES 2005, DEVELEY 2004), Minas Gerais (e.g. CHRISTIANSEN & PITTER 1997, D`ANGELO NETO et al. 1998, RIBON 1998, RIBON et al. 2003, RIBON 2003, MALDONADO-COELHO & MARINI 2000), Bahia (LAPS et al. 2003) e Paraná (e.g. ANJOS 2001, ANJOS 2004, ANJOS et al. 2004, BORNSCHEIN & REINERT 2000). 4 Embora tenham verificado resultados similares aos obtidos em São Paulo por WILLIS (1979), tais estudos, quando analisados em conjunto, evidenciam respostas peculiares entre as avifaunas das localidades trabalhadas, as quais podem estar relacionadas ao histórico da fragmentação florestal a que cada uma delas foi submetida no passado. Em seu conjunto, os estudos voltados para a Mata Atlântica representam atualmente uma sólida compreensão sobre a resposta da avifauna à fragmentação antropogênica de seu hábitat, equiparando-se, em linhas gerais, ao conhecimento consolidado na Amazônia (SOUZA & BROWN 1994, MCGARIGAL & MARKS 1995, LAURENCE et al. 1998, CARVALHO & VASCONCELOS1999, LAURENCE et al. 2000, GASCON et al. 2001). Entre outras importantes conclusões sobre os efeitos da fragmentação florestal e da alteração da estrutura da vegetação sobre as aves da Mata Atlântica, verificou-se, por um lado, relativa tolerância ecológica de alguns grupos de espécies e, por outro, desolador caso de extinções locais, o que tem estimulado constantes debates e estimativas sobre a taxa de futuras perdas da diversidade biológica (BROOKS & BALMFORD 1996, BROOKS & BALMFORD 1999, HARRIS & PIMM 2004). A falta de extinções em massa na Mata Atlântica tem sido interpretada como uma préadaptabilidade de seus organismos a pertubações naturais que experimentaram no passado, em função de reduções drásticas de temperaturas durante períodos glaciais, causando grandes mudanças na extensão e qualidade da cobertura florestal (BROWN & BROWN 1992). Contudo, outros trabalhos já demonstraram que essa idéia não é de todo verdadeira e que a extirpação progressiva de sua fauna só ainda não ocorreu pelo fato de muitas de suas espécies encontrarem-se no time lag da extinção, persistindo precariamente em alguns poucos refúgios florestais, até que venham a desaparecer por completo (BROOKS & BALMFORD 1996, BROOKS & BALMFORD 1999, ALEIXO 2001, RIBON et al. 2003, HARRIS & PIMM 2004). 5 De fato, a identificação de várias extinções regionais (listas vermelhas estaduais) (e.g. BERGALLO et al. 2000, STRAUBE et al. 2004) e o expressivo número de espécies ameaçadas (CONSERVATION INTERNATIONAL DO BRASIL et al. 2000), corroboram, por si só, a grave situação da avifauna da Mata Atlântica, ainda que somente duas aves desse bioma tenham sido extintas na natureza (mutum-do-nordeste, Mitu mitu, e a arara-azul-pequena, Anodorhynchus glaucus) (MMA 2003, MACHADO et al. 2005). Ainda que os efeitos da fragmentação florestal sobre a avifauna da Mata Atlântica já sejam relativamente bem documentados (ALEIXO 2001), a base de informações hoje disponível parece compatível apenas com o plano genérico do conhecimento, considerando que muitas outras de suas subregiões, distintamente peculiares em sua fisionomia vegetacional, composição faunística e seu histórico processo de devastação, permanecem sem quaisquer avaliações. Logo, é lícito pensar que o conhecimento até agora acumulado ainda encontrase em seu estágio incipiente, subjulgando a potencialidade global dos impactos provocados sobre a biota da Mata Atlântica, ao longo de mais de 500 anos de generalizada destruição ambiental (DEAN 1997). Como em outras regiões do leste do Brasil, a Mata Atlântica do Estado do Espírito Santo, que outrora recobria mais de 90% do seu território, sofreu constante e drástico processo de devastação, restando hoje não mais do que 7% de sua cobertura vegetal original (FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA 1996, IPEMA 2005b). Sem dúvida, essa extrema modificação ambiental provocou profundas alterações na composição de avifaunas regionais, as quais só recentemente começaram a ser notadas, seja através do declínio de suas populações, extinções locais ou colonização de áreas por espécies invasoras espontâneas (BAUER 1999, SIMON 2001, SIMON & CHIARELLO 2001, WILLIS & ONIKI 2002, SIMON & LIMA 2004a, b). 6 Porém, o conhecimento sobre as comunidades de aves nas paisagens florestais fragmentadas do Espírito Santo permanece bastante obscuro e praticamente inexplorado quando comparado com outras regiões da Mata Atlântica. O único estudo disponível foi realizado na região de Linhares, em matas de baixada no norte do estado, envolvendo comparações com florestas de eucalipto, cujos resultados indicaram expressiva perda de diversidade nos ambientes amostrados, a qual esteve relacionada com a fisionomia simplificada da vegetação e o grau extremo de fragmentação que a região sofreu no passado (MARSDEN et al. 2001). A região serrana do Espírito Santo também sofreu os dramáticos impactos da ocupação humana, logo na chegada das primeiras levas de imigrantes europeus (final do século XIX), que promoveram a impiedosa derrubada de sua exuberante vegetação para a exploração de terras produtivas, voltada, inicialmente, para a implantação de lavouras de café (RUSCHI 1974, DEAN 1997). Como resultado, sua cobertura florestal original foi extremamente reduzida, estando hoje representada apenas por porções descontínuas de mata, concentradas, sobretudo, na porção central do estado (FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA 1996, IPEMA 2005b). Apesar disso, essa região ainda é detentora de elevada diversidade biológica (THOMAZ & MONTEIRO 1997, BAUER 1999, BAUER et al. 2000, AZEVEDO & SANTOS 2000, BROWN & FREITAS 2000, PASSAMANI et al. 2000, SIMON 2000, VENTURINI et al. 2000, WILLIS & ONIKI 2002, RAMOS & GASPARINI 2004), capaz, aparentemente, de persistir em um sistema fragmentado de florestas nativas, cuja eficiência para conservação dos diferentes grupos de organismos que ali ocorrem ainda está por ser devidamente avaliada. De fato, o único estudo que abordou o tema de forma específica foi realizado por PASSAMANI (2003), trabalhando com pequenos mamíferos na região de Santa Teresa, onde muitos outros grupos faunísticos sequer foram inventariados, com exceção de lepidópteros (BROWN & FREITAS 2000), 7 aves (e.g. PARKER & GOERCK 1997, SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002) e mamíferos (PASSAMANI et al. 2000). Embora o Município de Santa Teresa sobressaia como uma das regiões ornitologicamente mais bem investigadas do Espírito Santo, a maioria dos estudos até hoje aí realizados preocupou-se com a composição geral da avifauna de alguns de seus principais remanescentes florestais, especialmente aqueles transformados em unidades de conservação (RUSCHI 1977, FORRESTER 1993, PARKER III & GOERCK 1997, SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002). WILLIS & ONIKI (2002) foram os autores que melhor investigaram a diversidade de aves em relação à atual situação da cobertura vegetal da região. O estudo conduzido por eles demonstrou que a hipótese elaborada por MORRIS (1995), segundo a qual as áreas antropicamente perturbadas contribuem para o aumento da riqueza de espécies numa região, não é válida para ambientes ricos em espécies nativas, as quais, quando perdidas, não são numericamente substituídas por espécies invasoras. Seus dados mostraram que, na ausência de grandes reservas florestais, as perdas podem alcançar até a metade da riqueza da avifauna local, sustentando a hipótese da fragilidade da biota autóctone da Mata Atlântica (BROOKS & BALMFORD 1996, BROOKS & BALMFORD 1999, HARRIS & PIMM 2004). 8 2. OBJETIVO O presente estudo teve como objetivo avaliar os efeitos da fragmentação florestal sobre comunidades de aves na região serrana de Santa Teresa, Espírito Santo. Dessa forma, as principais questões a serem respondidas sobre o problema em investigação foram: i- qual foi o efeito do sistema de fragmentação florestal sobre a composição da avifauna regional? Se a região sofreu perda de espécies, quantas e quais foram estas espécies? ii- existe variação na diversidade biológica entre diferentes classes de tamanho de fragmentos florestais? Se a variação existe, quais tipos de fragmentos detêm as maiores riquezas de espécies, em relação aos valores de riqueza total e riqueza de espécies dependentes do ambiente florestal? iii- qual é a influência do estado de conservação dos fragmentos florestais sobre a riqueza das espécies, quando analisado segundo alguns de seus descritores ambientais, tais como, tamanho da área, grau de isolamento e permeabilidade da matriz? Alguns destes descritores podem explicar melhor do que outros a variação da riqueza de espécies, caso ela ocorra, entre os diferentes fragmentos florestais? iv- as espécies que persistem na paisagem fragmentada apresentam variação de abundância relativa entre as diferentes manchas de seu hábitat? Se sim, quais espécies apresentam declínio ou aumento em seus índices de abundância nos fragmentos estudados? E quais são os fragmentos que apresentam comunidades com as maiores porcentagens de espécies com variações de abundância relativa? v- as espécies florestais apresentam sensibilidade diferenciada ao processo de fragmentação do seu hábitat? Se sim, seus níveis de sensibilidade são congruentes com aqueles verificados para outras regiões da Mata Atlântica? As espécies mais afetadas 9 (maior sensibilidade) na região estudada correspondem às espécies com maior prédisposição à extinção na Mata Atlântica (táxons endêmicos e de alta sensibilidade ecológica no bioma)? vi- a composição da avifauna apresenta maior similaridade entre os fragmentos florestais que apresentam condições semelhantes de conservação? Quais tipos de fragmentos possuem menor e maior similaridade com a composição da avifauna original (áreacontrole)? Se a composição da avifauna dos fragmentos difere da área-controle, quais são as taxas de extinções e os táxons perdidos em cada um deles? vii- As diferentes guildas de aves apresentam sensibilidade diferenciada ao processo de fragmentação do seu hábitat? Se apresentam, as guildas mais sensíveis na região em análise coincidem com aquelas de outras regiões avaliadas da Mata Atlântica? Existe variação na composição das guildas entre os diferentes fragmentos florestais, suficientemente capaz de apontar que os mesmos apresentam comunidades estruturalmente modificadas em função do processo de fragmentação ocorrido na região? Existem diferentes tipos de abordagens sobre os efeitos da fragmentação de ecossistemas terrestes, impedindo, muitas vezes, que seus resultados favoreçam comparações ou generalizações entre as diferentes regiões pesquisadas. Por esta razão, boa parte das questões arroladas acima foi delineada com base nas linhas de prioridade recomendadas para estudos desta natureza na região tropical (BIERREGAARD et al. 1997). 10 3. MATERIAIS E MÉTODOS 3.1. Área de Estudo O Município de Santa Teresa, inserido na região centro-serrana do Estado do Espírito Santo, ainda mantém cerca de 40% de sua cobertura florestal nativa (ca. 22.000 ha), distribuídos sob um padrão fortemente fragmentado, resultante do desordenado processo de desmatamento que a região sofreu no passado (Fig. 1). Dessa sua área florestal, 22% (ca. 4.500 ha) encontram-se transformados em unidades de conservação (Reserva Biológica Augusto Ruschi, Estação Biológica de Santa Lúcia e Parque Natural Municipal de São Lourenço), constituídas, em sua maior parte, por vegetação primária bem conservada. O restante (78%) corresponde a numerosos outros remanescentes situados em propriedades privadas, cujo tamanho de sua área, grau de isolamento, uso do solo em seu entorno, entre outras características ambientais, variam entre eles. 11 Figura 1. Situação geográfica da área de estudo no Estado do Espírito Santo, Brasil. O mapa mais detalhado mostra a paisagem florestal fragmentada na região serrana de Santa Teresa, onde estão localizados os oito fragmentos de mata nativa estudados: FP1, FP3, FP4, PMBML; FM2, PNMSL, EBSL, RBAR (veja Tabela 1 para detalhes sobre estes fragmentos). 12 Antes de sua colonização, o Município de Santa Teresa era quase totalmentre recoberto por matas nativas, que começaram a ser derrubadas a partir de 1875 para a implantação da lavoura do café e culturas anuais diversas (ESTADO DO ESPÍRITO SANTO 1939, RUSCHI 1974, MENDES & PADOVAN 2000). Entretanto, esse processo de destruição foi atenuado algumas décadas atrás, em função da criação de unidades de conservação e pelo seu relevo fortemente acidentado, dificultando a expansão das áreas agrícolas (MENDES & PADOVAN 2000). Atualmente, a paisagem antrópica no entorno dos remanescentes florestais (matriz), inclui, além das plantações de café, capoeiras, áreas de pastagens, culturas anuais (hortaliças, principalmente) e cultura de eucalipto, mais recentemente introduzida no município e em franca expansão em toda a região serrana do estado (J. E. Simon, obs. pess.). Para efeito deste estudo, delineado de acordo com a conformação atual da Mata Atlântica de Santa Teresa, foram estabelecidas três categorias de tamanho de fragmentos florestais, sendo elas: a) fragmento pequeno: áreas menores que 50 ha (n = 4); b) fragmento médio: áreas em torno de 200 ha (n = 1); c) fragmento grande: áreas maiores que 500 ha (n = 2). O maior número de fragmentos selecionados para a primeira categoria objetivou assegurar a representatividade das condições locais do ambiente (córregos, taquarais, etc), para comparação mais adequada com os fragmentos de maior tamanho. Porém, a alta conectividade entre os remanescentes florestais da região não permitiu reconhecer nenhum outro fragmento de médio tamanho completamente isolado dos demais pela paisagem antrópica em seu entorno (matriz). Embora os grandes fragmentos não estivessem em situação de perfeito isolamento, em função de algumas de suas ramificações ou franjas florestais localizarem-se muito próximas de remanescentes vizinhos (~50 m), eles foram 13 considerados como unidades individualizadas, pelo fato de a maior parte de seu perímetro (> 95%) estar igualmente circundado pelas paisagens antrópicas. A idade dos fragmentos selecionados é desconhecida, mas o seu tempo de isolamento não é inferior a 30 anos, conforme análise de fotos aéreas de 1970 disponíveis para a região (PASSAMANI 2003). Além desses sete fragmentos, estabeleceu-se o maior fragmento ou bloco de mata nativa da região (Reserva Biológica Augusto Ruschi) como a área-controle, perfazendo o total de oito remanescentes florestais amostrados (Tab. 1), assim identificados [(as siglas utilizadas para os fragmentos em propriedades privadas seguem PASSAMANI (2003)]: - fragmento FP1 (Fig. 2a): área de 8,4 ha (19°58` S e 40°35` W), situado na localidade de Valsugana Velha; - fragmento FP3 (Fig. 2b): área de 2,6 ha (19°58` S e 40°35` W), situado na localidade de Valsugana Velha; - fragmento FP4 (não citado em PASSAMANI 2003) (Fig. 2c): 34,8 ha. (19°55` S e 40° 35`W), situado na localidade de Alto Santo Antônio; - fragmento FM2 (Fig. 2d): 150,5 ha (19°02` S e 39°56` W), situado na localidade de Valsugana Velha; - fragmento PMBML (Parque do Museu de Biologia Mello Leitão) (Fig. 2e): 8,5 ha (19°56` S e 40°35` W), situado na área urbana do município; - fragmento PNMSL (Parque Natural Municipal de São Lourenço) (Fig. 2f): 504,8 ha (dos quais 265,7 pertencem à área legal do parque) (19°55` S e 40° 37` W), situado na localidade de São Lourenço/Vargem Alta; - fragmento EBSL (Estação Biológica de Santa Lúcia) (Fig. 2g): 854,6 ha (dos quais 440 ha pertencem à área legal da estação) (19°57` S e 40°32` W) situado na localidade de Santa Lúcia; 14 - área-controle RBAR (Reserva Biológica Augusto Ruschi): aproximadamente 4.000 ha (dos quais 3.598 ha pertencem à área legal da reserva) (19°54` S e 40°34` W), situada na localidade de Nova Lombardia. 15 FP1 FP3 FP4 FM2 Figura 2. Conformação espacial dos fragmentos florestais estudados (manchas escuras). No entorno de cada um deles estão representadas as matas adjacentes mais próximas (manchas claras), circunscritas num raio de 1 km (buffer representado pela linha contínua) a partir da borda do fragmento considerado (área-controle não representada). 16 PMBML PNMSL EBSL Figura 2 (cont.). Conformação espacial dos fragmentos florestais estudados (manchas escuras). No entorno de cada um deles estão representadas as matas adjacentes mais próximas (manchas claras), circunscritas num raio de 1 km (buffer representado pela linha contínua) a partir da borda do fragmento considerado (área-controle não representada). 17 Como o intuito principal deste estudo foi o de investigar as comunidades de aves nos remanescentes florestais da região serrana de Santa Teresa, os mesmos foram selecionados entre uma faixa de 600 e 900 m de altitude. A utilização dessa faixa altitudinal teve também a preocupação de garantir a semelhança fitofisionômica entre os fragmentos, fundamentando a comparação faunística entre eles. Foi inviável selecionar os fragmentos aleatoriamente por diversas razões, especialmente em função da dificuldade de acesso e conectividade da paisagem fragmentada. Com exceção do PMBML, situado na área urbana do município, todos os outros fragmentos localizam-se na área rural, cujo tipo de vegetação antrópica do seu entorno foi descrito anteriormente. O clima da região, segundo a classificação de Köppen, é do tipo Cwa-CFa, marcado por uma estação seca bem definida (abril-setembro) e uma chuvosa (outubro-março), com precipitação média anual (sede do município) de 1.868 mm, sendo junho/julho a época mais seca e novembro, a mais chuvosa (MENDES & PADOVAN 2000). A temperatura média anual é de 19,9°C, com mínimas e máximas variando entre 14,3ºC e 26,2° C (dados para a Estação Biológica de Santa Lúcia) (THOMAZ & MONTEIRO 1997). A área do município de Santa Teresa faz parte do escudo cristalino pré-cambriano brasileiro, mantendo, portanto, relevo representado por áreas de encostas e escarpas muito íngremes, com típicos afloramentos rochosos e pequenas várzeas, onde o solo predominante é do tipo latossolo vermelho-amarelo, com acidez variando de alta a muito alta (THOMAZ & MONTEIRO 1997). De acordo com a classificação fitogeográfica de RIZZINI (1979), a formação vegetacional do município enquadra-se no tipo Floresta Pluvial Atlântica Montana e Sub-Montana, distribuída entre altitudes que variam de 100 a 1.143 m (THOMAZ & MONTEIRO 1997, MENDES & PADOVAN 2000). Contudo, as florestas das baixadas desapareceram quase por completo, estando a maior parte da vegetação original (79%) situada acima dos 500 m, 18 coincidindo com a parte serrana do município (MENDES & PADOVAN 2000), cuja vegetação pode ser classificada como Floresta Ombrófila Densa Montana, segundo VELOSO & GÓES-FILHO (1982) e BRASIL (1983). 3.2. Delineamento amostral O estudo da comunidade de aves nos fragmentos florestais selecionados foi desenvolvido com base em amostragens padronizadas entre agosto de 2002 a fevereiro de 2004, totalizando 18 meses de trabalhos de campo (Tab. 1). Tais amostragens foram realizadas pelo método de transectos fixos e de distâncias limitadas (BIBBY et al. 1992), distribuídos ao longo das trilhas pré-existentes e abertas no interior dos fragmentos. Cada transecto correspondeu a uma seção linear de 200 m percorrida durante o tempo aproximado de uma hora, mantendo distância mínima de 200 m entre eles e no mínimo 50 m da borda do fragmento. Os transectos foram dispostos nas trilhas pela técnica da estratificação aleatória (stratified random technique) (BIBBLY et al. 1998), procurando incluir porções representativas de sua heterogeneidade ambiental. O número de transectos estabelecidos em cada remanescente dependeu do tamanho de sua área e do tempo de amostragem do observador, tendo variado de 1 (FP3) a 10 (PNMSL, EBSL e área-controle) (Tab. 1). Cada amostragem foi padronizada como um esforço de campo de aproximadamente 8h/dia/mês (normalmente entre 6:00-10:00 h e 15:00-19:00 h), abrangendo todos os transectos demarcados nos fragmentos para cada dia de trabalho. Assim, o período de cada amostragem em áreas contendo vários transectos foi igualmente distribuído entre eles; por exemplo, 0,8 h/transecto na área-controle. A utilização de períodos longos do dia como unidades de tempo das amostragens tem como vantagem a possibilidade de cobrir o período de atividade de muitas espécies da comunidade, cujos horários variam muito para a região tropical (RALPH et al. 1997, SICK 1997, BIBBY et al. 1998). 19 O número de horas trabalhadas esteve proporcionalmente relacionado com as classes de tamanho das áreas, do seguinte modo: fragmentos pequenos e médios - 96h (8 h/dia/mês x 12 amostragens); fragmentos grandes 144h (8 h/dia/mês x 18 amostragens); área-controle 192h (8 h/dia/mês x 24 amostragens) (Tab. 1). Isto resultou no esforço total de campo de aproximadamente 960 h para a caracterização da comunidade de aves na região investigada, embora um trabalho complementar tenha sido realizado para a análise da taxa de extinções nos fragmentos (veja item 3.8) (Tab. 1). 3.3. Parâmetros da comunidade de aves Os efeitos da fragmentação florestal sobre a avifauna da região foram avaliados com base em quatro parâmetros relacionados à estrutura de uma comunidade biológica, comumente utilizados em trabalhos dessa natureza (DEBINSKY & HOLT 2000): composição da avifauna, riqueza específica, abundância relativa das espécies e grupos ecológicos funcionais (guildas tróficas e espaciais combinadas). Um total de 19 grupos ecológicos funcionais (guildas) foi estabelecido para o universo das espécies florestais (invasoras exclusas, veja item 3.6), a seguir discriminados: carnívoros diurnos (CADI); carnívoros noturnos (CANO); grandes frugívoros de copa e/ou estrato médio (GFCE); pequenos frugívoros de copa e/ou estrato médio (PFCE); pequenos frugívoros do subbosque (PFSB); granívoros do solo (GRSO); granívoros de taquaral (GRTA); insetívoros de copa e/ou estrato médio (INCE) (inclui espécies que forrageiam no espaço aéreo próximo à copa); insetívoros do subbosque (INSB); insetívoros do solo (INSO); insetívoros de margem de córrego (INMC); insetívoros de taquaral (INTA); insetívoros do folhiço suspenso (aglomerado de folhas mortas acumuladas entre as lianas ou ramagens do interior da mata) (INFS); insetívoros escaladores de tronco e\ou galho 20 (INET); insetívoros noturnos (INNO); nectarívoros (NECT); onívoros de copa e/ou estrato médio (ONCE); onívoros do subbosque (ONSB); onívoros do solo (ONSO). A definição desses grupos ecológicos apoiou-se na combinação da dieta preferencial, estratos e microhábitats principais de forrageamento e período de atividade (diurno/noturno) das espécies, a partir da consulta de ampla fonte de informações bibliográficas (MOOJEN et al. 1941, SCHUBART et al. 1965, WILLIS 1979, MOTTA JÚNIOR 1990, REMSEN & PARKER III 1984, PARKER et al. 1996, SICK 1997, SOARES & ANJOS 1999, GIMENES & ANJOS 2000, LEME 2001, RIBON et al. 2003, ANJOS et al. 2004, ANTUNES 2005, DEVELEY 2004, DURÃES & MARINI 2005). 3.4. Sensibilidade das espécies ao processo de fragmentação florestal Várias abordagens têm sido adotadas para a determinação da sensibilidade das espécies florestais à fragmentação do seu hábitat (RIBON 2003, ANTONGIOVANNI & METZGER 2005, ANTUNES 2005, UEZU et al. 2005, ANJOS 2006). Uma delas baseiase na presença/ausência das espécies em diferentes classes de tamanho dos fragmentos florestais, possibilitando sua classificação em três categorias de sensibilidade: baixa, média e alta (ANJOS, 2006). Neste estudo, espécies florestais (item 3.6) presentes nos fragmentos de maior tamanho (N = 3) (PNMSL, EBSL e área-controle), mas que estiveram ausentes em todos os menores (N = 4) (FP1, FP3, FP4 e PMBML), foram consideradas como de alta sensibilidade ao sistema de fragmentação regional. Todas as demais foram consideradas como de baixa sensibilidade; porém, um único contato com a espécie nos fragmentos pequenos durante todo o período de estudo (Índice de Abundância Relativa = 0,08, veja item 3.5) foi desconsiderado e a espécie relacionada como ausente no fragmento (cf. ANJOS 2006). As espécies presentes sob esta mesma condição (um único registro) em todos os maiores fragmentos (incluindo o controle) foram desconsideradas 21 desta análise. A deficiência do número de fragmentos de tamanho médio (N=1) inviabilizou a definição de uma categoria intermediária de sensibilidade, considerando a importância da replicagem em experimentos amostrais (KREBS 1999, DEBINSKI & HOLT 2000). 3.5. Cálculo do índice dos descritores ambientais dos remanescentes florestais A maioria dos estudos com avifaunas de fragmentos de florestas tropicais analisam seus dados com base no tamanho das áreas e o seu grau de isolamento, não considerando outros importantes descritores do ambiente que determinam a estrutura de suas comunidades biológicas, como a permeabilidade da matriz, conformação dos remanescentes e situação de conservação de sua vegetação, cuja avaliação é considerada de extrema necessidade para o estudo de biotas em paisagens fragmentadas (LAURENCE 1999, ALEIXO 2002, METZGER 1999, RENJIFO 2001, DEVELEY 2004). Por essa razão, este estudo estabeleceu um Índice de Conservação (IC) para a descrição da integridade física dos fragmentos amostrados através da adaptação de alguns índices já existentes na literatura (índices de isolamento, forma e permeabilidade), com base na seguinte equação: IC = (IH + IA + IS + IF + IP)/5 onde: -IC: índice de conservação do fragmento, podendo variar de 0 (degradação extrema) a 1 (conservação plena); -IH: índice de heterogeneidade ambiental do fragmento; -IA: índice de área do fragmento; -IS: índice de isolamento do fragmento; -IF: índice de forma do fragmento; 22 -IP: índice de permeabilidade da matriz. O índice de heterogeneidade ambiental (IH) foi calculado com base em quatro características vegetacionais do ambiente, incluindo alguns microhábitats de forrageamento reconhecidos para as espécies da Mata Atlântica (e.g. PARKER III et al. 1996, SICK 1997): manchas de taquara (um ou mais agrupamento de touceiras de Chusquea, Guadua, e Merostachys e/ou espécies introduzidas), cursos d´àgua (córregos perenes), ocorrência comum de vegetação suspensa (folhas mortas, lianas, epífitas etc) nos estratos da floresta e predominância de vegetação primária. A presença de cada uma dessas características correspondeu a um peso de valor igual a 0,25, fazendo IH variar de 0 (todas as características ausentes) a 1 (todas as características presentes). O cálculo do Índice de Área (IA) apoiou-se nas três classes de tamanho dos fragmentos (T), sendo que cada uma delas recebeu um peso de valor proporcional ao seu tamanho: T < 50 ha (peso = 0); 50 ha < T < 500 ha (peso = 0,5); T > 500 ha (peso = 1,0). As áreas menores do que 50 ha receberam peso 0 (zero) por serem pouco efetivas na conservação de avifaunas florestais, ao contrário das áreas maiores que 500 ha, que são capazes de manter a quase totalidade das espécies de uma região (WILLIS 1979, D`ANGELO NETO 1998, SIMON 2000, DEVELEY 2004). O Índice de Isolamento foi adaptado de PASSAMANI (2003), adotando-se a seguinte equação para seu cálculo: IS= MDM/AT onde: - IS: índice de isolamento; - MDM: média das distâncias mínimas (em metros) entre o fragmento analisado e os fragmentos vizinhos que continham pelo menos uma parte inclusa dentro de um raio de 1 km a partir do fragmento analisado; 23 - AT: área total (em ha) de todos os fragmentos vizinhos considerados [logo, o inverso do índice de PASSAMANI (2003)], para que quanto menor o valor de IS, menor o seu grau de isolamento e vice-versa). O Índice de Forma foi adaptado de LAURENCE & YENSEN (1991), estabelecendo-se para seu cálculo a seguinte equação: IF= 200(πTA)0,5/PT onde: - IF: índice de forma; - TA: área total (em hectare); - PT: perímetro total (em metros) [logo, o inverso do índice de LAURENCE & YENSE (1991)], para que seu valor máximo também fosse 1,0 [forma circular: melhor situação de conservação], para mais simples aplicação no cálculo de IC. Por fim, o Índice de Permeabilidade da matriz, desenvolvido por PASSAMANI (2003), foi calculado com base na seguinte equação: IP = (1xPpa + 2xPca + 3xPeu)/PT onde: - IP: índice de permeabilidade; - Ppa: perímetro da pastagem; - Pca: perímetro do café; - Peu: perímetro do eucalipto e; - PT: perímetro total do fragmento (perímetros em metros). Porém, neste estudo o resultado desse índice obtido para cada fragmento foi ajustado por uma regra-de-três, com base na variação máxima (= 2) do índice original (que, teoricamente, pode variar de 1 a 3), para que seu novo valor máximo (= 1,0) também fosse de mais simples aplicação no cálculo de IC. 24 Dessa forma, os valores do Índice de Conservação (IC) calculados para as três classes de tamanho dos fragmentos variou entre 0,35 (FP1) e 0,72 (EBSL) (Tab. 1). Pela falta de dados precisos referentes à matriz do entorno da área-controle (imagem aérea incompleta), seu índice de conservação foi assumido como 1,0 (valor máximo), coincidindo com o valor esperado para um grande e preservado bloco de mata contínua, como é o caso da RBAR. Tabela 1- Dados referentes aos fragmentos de Mata Atlântica estudados na região serrana de Santa Teresa, Espírito Santo. Dados Area total (ha) Area amostrada (ha) % da área amostrada FP3 2,6 2,6 FP1 8,4 8,4 PMBML FP4 8,5 34,8 8,5 34,8 FM2 150,5 150,5 PNMSL EBSL RBAR 504,8 854,6 4.000 155 219 396 100 100 100 100 100 30,7 25,6 11 13-24 13-24 13-24 7-24 7-24 1-24 1 3 8 10 10 10 12 12 12 18 18 24 96 96 96 144 144 192 25 25 60 80 80 100 0,25 0,75 1,0 1,0 1,0 1,0 0 0 0,5 1,0 1,0 1,0 0,26 0,53 0,14 0,56 0,47 0,32 0,27 0,38 0,04 0,21 0 1 0,5 0,13 0,61 0,64 Período de estudo das 13-24 13-24 amostragens padronizadas (em 24 meses) a Número de transectos 1 1 lineares (200m/transecto) Número de amostragens 12 12 (8h/amostragem) Esforço de campo total das amostragens 96 96 padronizadas (h) Esforço de campo 25 25 complementar b (h) Indice de Heteogeneidade 0,75 0,75 Ambiental (IH) c 0 0 Indice de Área (IA) c c 1,6 1,2 Indice de Isolamento (IS) 0,93 0,48 Índice de Forma (IF) c Indice de Permeabilidade (IP) c 0,22 0,52 Indice de Conservação (IC) c 0,38 0,35 a - setembro de 2002 a feveveiro de 2004. b - janeiro de 2000 a agosto de 2002. c - veja Materiais e Métodos 3.5 para detalhes sobre fragmentos florestais. 0,11 0,32 0,47 0,55 0,37 0,72 1 1 o cálculo dos índices dos descritores ambientais dos Todos os dados e trabalhos cartográficos (conformação dos fragmentos, marcação e disposição dos transectos nos fragmentos) foram obtidos a partir de cartas do IBGE e fotografias aéreas não-métricas do ano de 2002 (acervo da biblioteca-MBML), além de GPS (Garmin 12), utilizado em campo para o georeferenciamento dos fragmentos florestais estudados. As imagens digitais das fotos aéreas, utilizadas para o cálculo do 25 tamanho da área dos fragmentos, grau de isolamento, perímetro das paisagens limítrofes dos fragmentos, etc, foram geradas e interpretadas com auxílio dos programas Idrisi 2.0, CartaLinx 2.0 e ArcView 3.1, operados na plataforma Windows XP. 3.6. Estatística dos dados e Análises de Similaridade A riqueza estimada de espécies nos fragmentos florestais (incluindo o controle) foi determinada pelo método Jackknife de primeira ordem, segundo a seguinte equação (HELTSHE & FORRESTER 1983, SMITH & BELLE 1984, KREBS 1999): Sjack1= Sobs + Q1 (m-1/m), onde: - Sjack1: riqueza estimada de espécies; - Sobs: número observado de espécies em todas as amostragens; - Q1: número de espécies registradas em uma única amostragem; - m: número de amostragens. As estimativas de riqueza e as curvas de acumulação de espécies foram obtidas utilizandose o programa EstimateS 6.01b (COLWELL 1997), com auxílio do Excel 5.0 e Statistica 6.0, operados na plataforma Windows XP. Todos os cálculos foram realizados com base em 50 aleatorizações (runs), considerando uma amostragem como o esforço de campo mensal (8 h/dia) aplicado para o levantamento das espécies (12 a 24 amostragens). O intervalo de confiança da riqueza estimada foi determinado pela seguinte equação (ZAR 1999): IC (95%) = X ± t (α,, gl) Sx onde: - IC (95%): intervalo de confiança da riqueza estimada pelo método Jackknife 1; 26 - X: riqueza estimada pelo método Jackknife 1; - t (α,, gl): valor de t da distribuição de Student (α = 5% para o teste bicaudal); - Sx: erro padrão da riqueza estimada. O Índice de Abundância Relativa das espécies (IAR) em cada fragmento foi determinado pela fração entre o número de amostragens (contatos) em que a espécie foi detectada e o número total de amostragens realizadas no fragmento em análise (n = 12 para todos os fragmentos: março/2003 a fevereiro/2004), com valores variando de 0 (espécie não detectada) a 1 (espécie detectada em todas as amostragens), conforme BIBBY et al. (1998). O teste χ2(correção de Yates) foi utilizado para averiguar se o índice de abundância relativa das espécies (testado com base no número de contatos) diferiu entre cada um dos sete fragmentos estudados e a área-controle. O teste do χ2(correção de Yates) também foi utilizado para testar se as espécies mais sensíveis ao sistema de fragmentação regional (item 3.4) estiveram numericamente mais representadas do que aquelas de baixa sensibilidade entre o total de espécies registradas na área de estudo com maior prédisposição à extinção na Mata Atlântica, as quais incluem os táxons endêmicos e de alta sensibilidade ecológica no referido bioma (item 3.7) (BROOKS et al. 1999, ALEIXO 2001, RIBON et al. 2003, HARRIS & PIMM 2004). O tamanho da área, o grau de isolamento (IS) e a permeabilidade da matriz (IP) são considerados como os três principais descritores ambientais (variáveis independentes) determinantes da diversidade biológica de paisagens fragmentadas (LAURENCE 1999, ALEIXO 2002, METZGER 1999). A análise de regressão múltipla (ZAR 1999) foi utilizada para testar a dependência da riqueza de espécies florestais em relação à influência mútua desses três descritores ambientais. A partir do resultado dessa análise, prosseguiu-se com o teste de redundância das variáveis independentes, a fim de verificar qual destes 27 descritores teve maior efeito sobre a variável dependente analisada, considerando que a mesma poderia estar distintamente relacionada com cada uma das diferentes forças do processo de fragmentação que operam sobre a diversidade biológica. A análise de regressão linear (ZAR 1999) foi utilizada para verificar a influência do tamanho da área dos fragmentos (i) sobre a riqueza observada de espécies (amostragens padronizadas), abordando distintamente a riqueza total e riqueza de espécies florestais e (ii) sobre o conjunto das espécies que necessitam de atenção especial para sua conservação, incluindo três grupos distintos: espécies ameaçadas de extinção no Espírito Santo, espécies de alta sensibilidade ecológica na Mata Atlântica e endemismos deste bioma (item 3.7). O mesmo tipo de análise foi empregado para verificar a influência do índice de conservação dos fragmentos sobre a riqueza de espécies florestais. A regressão linear foi ainda aplicada para avaliar alterações na riqueza de espécies das guildas em relação ao tamanho da área dos fragmentos, a fim de verificar quais delas foram mais afetadas com a fragmentação/redução de seu hábitat. Quando necessário, as variáveis dependentes e independentes tiveram seus dados ajustados por transformação logarítmica nas análises de regressão, com vistas a atender à condição de normalidade dos dados e homoscedasticidade das variâncias, recomendada nesse tipo de análise (ZAR 1999). Todas as análises estatísticas foram executadas no programa Statistica 6.0 for Windows, com resultados considerados significativos quando P < 0,05. A variação na composição das guildas entre os fragmentos florestais foi avaliada pelo uso da análise multivariada do tipo RA (Reciprocal Averaging) (RANDERSON 1996), utilizando o programa PC-ORD (MCCUNE & MEFFORD 1995). Esse tipo de análise foi aplicado para testar o grau de organização trófica-espacial da comunidade de aves entre os 28 remanescentes florestais, visando verificar o quanto os mesmos estariam segregados entre si, em função do processo de fragmentação ocorrido na região. O grau de similaridade biológica entre os fragmentos foi determinado com base na composição de suas avifaunas, através da análise de agrupamento por associação de média não-ponderada (UPGMA) (SNEATH & SOKAL 1973). Tal análise resulta em um dendrograma de classificação hierárquica aglomerativa, cuja similaridade entre as áreas em análise foi verificada pela distância euclidiana (MAGURRAN 1989). A elaboração do dendrograma e o cálculo das distâncias euclidianas foram realizados com auxílio do programa Fitopac 1.0 (SHEPHERD,1984), operado na plataforma Windows XP. 3.7. Identificação de campo, nomenclatura científica e grupos de espécies analisados A identificação das espécies em campo apoiou-se em registros visuais e auditivos, com auxílio de binóculo Olympus 7x35 mm e gravador Sony TCM5000-EV acoplado a microfone Sennheiser ME-66. Quando necessária, a técnica de play-back (MARION et al. 1981) foi utilizada como ferramenta auxiliar para a identificação taxonômica das vozes registradas, sendo essa técnica considerada de extrema importância na realização de inventários da avifauna de florestas tropicais (JOHNSON et al. 1981, PARKER III 1991). Vocalizações não prontamente identificadas em campo foram gravadas para posterior confirmação em laboratório, através da comparação com arquivo de vozes das aves disponíveis para o Brasil (VIELLIARD 1995a, b, GONZAGA & GASTIGLIONI 2001) ou pelo envio de cópias para especialistas com ampla experiência com a avifauna da Mata Atlântica. O conhecimento de caracteres diagnósticos para a identificação de espécies morfologicamente crípticas apoiou-se na bibliografia especializada (MEYER DE SCHAUENSEE 1970, GRANTSAU 1988, RIDGELY & TURDOR 1989, 1994, SICK 29 1997, SOUZA 2002) e em consultas à coleção ornitológica do Museu de Biologia Mello Leitão (MBML) e Museu Nacional Rio de Janeiro (MNRJ). A seqüência sistemática e a nomenclatura científica seguem a Lista das Aves do Brasil, organizada pelo Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (2005). O estudo de PARKER et al. (1996), combinado com SICK (1997), foi também usado para categorizar a avifauna em elementos florestais (inclusas espécies de borda de mata) e não-florestais. Todas as espécies registradas nos fragmentos florestais foram incluídas como membros de suas respectivas comunidades avifaunísticas. Porém, as espécies não-florestais e as florestais admitidas como invasoras recentes da região serrana de Santa Teresa (SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002, obs. pes.) foram consideradas apenas nas análises de riqueza total e similaridade biológica entre os fragmentos florestais. A citação das espécies endêmicas e de alta sensibilidade ecológica da Mata Atlântica seguiu o estudo de PARKER III et al. (1996). As espécies ameaçadas de extinção no Estado do Espírito Santo foram citadas segundo IPEMA (2005). 3.8. Base de dados sobre a avifauna da região e taxa de extinções nos fragmentos A região de Santa Teresa está entre as localidades mais bem inventariadas do Espírito Santo (SIMON 2000), incluindo longo período de coleta de material ornitológico, iniciado por volta de 1935 e prosseguindo quase ininterruptamente até os dias de hoje, sobretudo em função dos trabalhos de Augusto Ruschi (MBML), Helmut Sick (Museu Nacional, Rio de Janeiro - MNRJ), Olivério Pinto (Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo MZUSP), Antônio Paviotti (Departamento de Zoologia, Universidade Federal de Minas Gerais - DZUFMG) e J. E. Simon (MBML). Além do material coletado, muitos outros estudos já foram publicados para a região (COLLAR et al. 1992, WHITNEY & PACHECO 1995, PARKER III & GOERCK 1997, 30 SCOTT 1997, ONIKI & WILLIS 1998, WILLIS & ONIKI 1998, 2002, BAUER et al. 2000, SIMON 2000), constituindo-se em rica fonte de registros, especialmente importantes para a compreensão dos efeitos da fragmentação florestal sobre a composição de biotas regionais (WILLIS 1974, KATTAN et al. 1994, RENJIFO 1999, RIBON et al. 2003). A compilação e revisão crítica das fontes de registros museológicos e bibliográficos fizeram parte deste estudo com o intuito de subsidiar algumas conclusões (por exemplo, extinções locais e táxons alóctones para a região) sobre a comunidade de aves na Mata Atlântica de Santa Teresa. Com base nesta revisão, oito espécies florestais foram admitidas como de ocorrência ou adição imprópria para a região serrana de Santa Teresa (cf. SIMON 2000), dispensando-se, portanto, demais comentários sobre as mesmas no escopo deste trabalho (Tab. 2). Tabela 2. Espécies de aves consideradas como adições impróprias para a região serrana de Santa Teresa, ES. Fontes de Registro a Justificativa b Espécies 1 I-1 Ortalis guttata 2 II Pionus menstruus 1 I-1 Crax blumenbachii 2 I-2 Aramides cajanea 1 I-1 Pyrrhura cruentata 1 I-1 Caprimulgus rufus 3 I-2 Todirostrum cinereum 1 I-1 Icterus jamacaii a -1- coleção científica MBML; 2- SIMON (2000); 3- WILLIS & ONIKI (2002). b - I- espécies sem registro bibliográfico ou museológico para a região serrana do Espírto Santo, tratando-se possivelmente de espécimes provenientes de cativeiro/localidade errônea (I-1) ou equívocos de identificação (I-2); II- erro compilatório, por sua localização indevida na Tabela 1 do estudo de SIMON (2000) (Tabela 3 como sua posição correta). Todas as listagens de Augusto Ruschi (e.g. Ruschi 1969, 1977) foram excluídas dessa compilação, em função das inúmeras inconsistências apontadas em suas publicações de avifaunas regionais (BAUER 1999, PACHECO & BAUER 2001, SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002, SIMON 2004). O mesmo valeu para o estudo de FORRESTER (1993), por tratar-se essencialmente de compilação de dados de terceiros (muitos observadores de 31 pássaros norte-americanos com pouca experiência com a avifauna de nosso país; cf. WILLIS & ONIKI 2002), contendo igualmente várias adições impróprias para o Município de Santa Teresa (SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002). A partir da revisão da base de dados secundários disponível para a região (literatura e coleções científicas), associada aos dados de campo (veja abaixo), foi possível estabelecer o total das espécies florestais seguramente ocorrentes na região. Com o intuito de subsidiar algumas análises do presente estudo, tais espécies tiveram seu status de ocorrência local (cf. SIMON 2000) avaliado, permitindo reconhecer aquelas autóctones (residentes) e alóctones (vagante, migratória altitudinal/continental e invasora recente) para a região serrana de Santa Teresa, a partir da base de dados acima mencionada e várias outras bibliografias relativas ao assunto (e.g. MEYER DE SCHAUENSEE 1966, 1982, SICK 1984, 1997). Entre janeiro de 2000 e agosto de 2002, foram realizados levantamentos assistemáticos nos fragmentos mencionados (ca. 420 h), para aperfeiçoamento da base de dados ornitológicos do Município de Santa Teresa e seu maior domínio das manifestações sonoras das espécies da região (SIMON & GASPARINI 2003, SIMON 2004). Embora não tenham sido incorporados às análises estatísticas e de similaridade acima descritas, os registros de campo desse período são aqui fornecidos como dados complementares sobre a composição da avifauna na área de estudo (Tab. 3). Em conjunto, os dados do período entre janeiro de 2000 e fevereiro de 2004 (1.380 h) foram utilizados para determinar a taxa de extinções nos fragmentos, conforme a seguinte equação: TE= (NEP/NTR)x100 onde: - TE: taxa de extinções; 32 - NEP: número de espécies florestais (exclusas as invasoras) perdidas no fragmento (espécies vágeis ou inconspícuas no ambiente foram desconsideradas desta análise); - NTR: número total de espécies florestais (exclusas as invasoras) registradas na áreacontrole (veja abaixo, Tab. 3). 4. RESULTADOS 4.1. Composição da avifauna nos fragmentos florestais estudados Um total de 261 espécies, distribuídas em 48 famílias, foram registradas nos remanescentes de Mata Atlântica da região serrana de Santa Teresa pelas amostragens padronizadas do presente estudo (18 meses/960h) (Tab. 3). Desse total, 187 espécies (71,6%) são florestais, das quais 15 são consideradas como invasoras recentes na área de estudo. Do total registrado, 37 (14,2%) e 80 (30,6%) espécies correspondem, respectivamente, a elementos de alta sensibilidade ecológica (incluindo uma invasora, Accipiter superciliosus) e a endemismos da Mata Atlântica (Tab. 3). 33 Tabela 3- Comunidade de aves em remanescentes de Mata Atlântica na região serrana de Santa Teresa, ES. Nome Científicoa Guildab Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Tinamidae Tinamus solitarius F, En, CP Crypturellus obsoletus F Crypturellus tataupa F Cracidae Penelope superciliaris F Penelope obscura F, VU Odontophoridae Odontophorus capueira F, En, EP, A Ardeidae Cochlearius cochleariusF, A Nycticorax nycticorax Pilherodius pileatus F Cathartidae Cathartes aura Coragyps atratus Accipitridae Leptodon cayanensis F Ictinia plumbea F Accipiter superciliosus F, A, inv Accipiter striatus F Leucopternis lacernulatus F, En, A Leucopternis polionotus F, En, VU, A GRSO GRSO GRSO 0,2 0,42 0,2 - 0,08 0,08 0,33 0,92 0,92 a a a 0,92 a 0,5 1 0,25 0,75 1 a AS BS BS GFCE GFCE 0,1 0,5 0,42 0,17 - 0,17 0,25 0,08 0,25 0,17 0,17 0,42 0,17 0,08 0,25 BS BS AS ONSO - - - - a 0,25 0,42 0,42 CANO 0 0 0 0 0 0 0 0,17 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0,08 a a 0 0 0 0 0,1 0 0,5 0,17 0,92 0,08 0,25 a 0,17 0,17 0,17 0 0 - 0 0 - a 0,08 - 0,08 0 0 a a a 0,17 0 0 0,08 a a 0,08 0 0,08 0,17 0,17 0,17 CADI CADI CADI CADI 0,17 0,08 0,25 0,17 0 0 a - a 0 0 0,08 a a AS AS AS AS 34 Rupornis magnirostris Buteo albicaudatus Buteo brachyurus F Spizaetus tyrannus F, VU Falconidae CADI CADI 0,7 0,67 0 0,08 0 0 - 0,75 0 0,08 0,08 0,92 0,83 0 0,08 0 0 a 0,08 0,33 0 0 0,25 0,67 0 0 0,33 0,42 0 0 0,33 AS continua... (Continuação) Nome Científicoa Caracara plancus Milvago chimachima Herpetotheres cachinnans F Micrastur ruficollis F Falco rufigularis F, inv Falco femoralis Rallidae Aramides saracura F, En Pardirallus nigricans Charadriidae Vanellus chilensis Columbidae Columbina talpacoti Claravis pretiosa F Claravis godefrida F, En, CP, A Patagioenas picazuro Patagioenas cayennensis Patagioenas plumbea F, A Leptotila verreauxi F Leptotila rufaxilla F Geotrygon montana F Psittacidae Pyrrhura frontalis F, En Guildab CADI CADI ONSO Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0 0 0 0 0,08 0 0 0,08 0 0,58 a 0,42 0,17 0 0,17 0,08 0,08 0,08 0,08 a 0,17 a a 0,25 0,17 0,25 0 0 0,08 0 0 0 0 0 0 0 0,08 0 0 0 0 0 0,4 0,33 0 0 0 0,17 0,17 0 0 0,17 0 0,33 0 0,25 0 BS 0,08 0 0 0 0 0 GFCE GRSO GRSO GRSO 0 0,17 0 0 0 0 0,2 0,5 0,5 a 0,17 - 1 0 0 0,33 1 - 0,17 0,17 0,17 0 0,58 0,75 0,42 0,17 0,08 a 0 0,08 0,67 0,25 0,17 0,25 0,17 a 0 0 0,5 0,42 0,67 0,25 a 0,17 a 0,08 0 0,75 0,58 0,67 0,42 0,25 0,08 0,17 0 0,08 0,83 0,08 0,42 0,33 BS BS BS BS GFCE 0,9 0,67 0,83 0,75 1 0,92 1 1 BS GRSO GRTA 0 0,75 0,17 AS AS BS AS 35 Forpus xanthopterygius Touit melanonotus F, En, EP, A Pionopsitta pileata F, En, VU PFCE GFCE 0 - 0 - 0,08 - 0 - 0 a 0 a a 0 a 0,25 0 0,08 0,25 AS continua... (Continuação) Nome Científicoa Pionus maximiliani F Amazona rhodocorytha F, En Triclaria malachitacea F, En, CP Cuculidae Piaya cayana F Tapera naevia Tytonidae Tyto alba Strigidae Megascops choliba Pulsatrix koeniswaldiana F, En, A Strix virgata F Strix huhula F, VU Glaucidium minutissimum F, EP Glaucidium brasilianum F, inv Nyctibiidae Nyctibius aethereus F, VU, A Nyctibius griseus F, inv Caprimulgidae Lurocalis semitorquatus F Nyctidromus albicollis F Guildab Fragmentos Florestaisc Nível de sensibilidade d GFCE GFCE GFCE FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0,7 0,5 0,33 0,75 0,58 0,67 0,67 0,17 0,5 0,08 0,08 0,33 0,33 0,17 0,08 0,17 a a 0,17 0,08 BS BS AS INCE 0,3 0,33 0,1 0,08 0,83 0,17 0,33 0,67 0 0,08 0 0,75 0,17 0,67 0 0 0 0 0 0,33 0,17 0,5 0,08 a 0,17 0,25 0,17 0,25 a 0,25 0 0,33 0,25 0,25 0,25 a BS 0 0 a 0 0 0 a 0 0,08 0,33 0 INNO 0 0 0 a a 0,08 a a a 0,17 0,25 a 0,08 AS INNO INNO 0 0,2 0 - 0 - A A 0,08 a 0,25 0,17 0,33 0,33 0,42 0,17 AS BS CANO CANO CANO CANO 0 0,67 0 0 0 0,08 0,08 0,17 0,08 0,17 a 0 a BS BS AS AS 36 Nyctiphrynus ocellatus F Hydropsalis torquata Apodidae Streptoprocne zonaris Chaetura cinereiventris F INNO INCE 0 0 0 0 a 0 0,17 0 0,17 0,08 0,08 0 0 - 0 - 0,17 - 0 - 0 0,67 0 0,42 0 0,75 0 0,75 AS AS continua... (Continuação) Nome Científicoa Guildab Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Trochilidae Ramphodon naevius F, En, EP Phaethornis squalidus F Phaethornis pretrei Phaetornis eurynome F En Eupetomena macroura Aphantochroa cirrochloris En Florisuga fusca F, En Colibri serrirostris Lophornis magnificus F Chlorostilbon aureoventris Thalurania glaucopis F, En Hylocharis cyanus F Leucochloris albicollis F, En Amazilia versicolor F Clytolaema rubricauda F, En Calliphlox amethystina Trogonidae Trogon viridis F Trogon surrucura F, En Trogon rufus F Alcedinidae NECT NECT NECT NECT NECT NECT NECT NECT NECT NECT ONCE ONCE ONSB a 0,1 0,2 a 0 0,1 a 0 a 0 0,5 a 0 0,1 0 0,08 0,42 0,42 0 0 0,42 0 0,08 0 0,67 0,08 0 0,33 0 0,08 a 1 0,75 1 1 1 1 0,75 0,08 0,92 0,17 0,83 0,92 0,33 0,33 0,25 0,08 0,25 0,42 0 0 0,17 0,08 a 0 0,83 a a 0 0,08 0 0,08 a 0,08 0,58 0 0 0,33 0 a 0 0,92 a a 0 0,17 0 0,33 0,17 0,17 0,5 0,17 0,08 0,5 0 0,17 0,08 0,83 a 0,17 0,08 0,17 0,08 0,58 0,08 0,25 0,75 0,08 0,25 0,5 0,17 0,17 a 0,83 a 0,08 0,08 0,25 0,17 0,58 0,33 0,25 0,67 0,17 0,08 0,33 0 0,17 0 0,83 a 0,08 0 0,25 0,08 BS AS 0,4 0,33 0,3 0,33 0,1 0,25 a 0,08 0,25 0,25 0,58 0,92 0,75 0,42 0,42 0,75 0,58 0,5 0,5 0,58 0,67 0,75 0,5 0,67 BS BS BS BS BS BS BS BS BS 37 Ceryle torquatus Chloroceryle amazona Chloroceryle americana Galbulidae Galbula ruficauda F, inv Bucconidae 0 0 0 0 0 0 0,08 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 a 0 0 0 0,08 0 0 0 0,08 a a 0,25 0 continua... (Continuação) Nome Científicoa Notharchus swainsoni F, CP Malacoptila striata F, En Chelidoptera tenebrosa F, VU, inv Ramphastidae Ramphastos vitellinus F, A Selenidera maculirostris F Pteroglossus bailloni F, En, A Pteroglossus aracari F, inv Picidae Picumnus cirratus Melanerpes flavifrons F, En, VU Veniliornis maculifrons F, En Piculus flavigula F, A Piculus aurulentus F, En Colaptes campestris Celeus flavescens F Dryocopus lineatus F Campephilus robustus F, En Thamnophilidae Hypoedaleus guttatus F, En, A Batara cinerea F Mackenziaena severa F, En Nível de sensibilidade d Guildab Fragmentos Florestaisc INCE INSB FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0 0 0 0 0 0 a 0 0,08 0,25 0,08 0,17 0,33 0,17 0 0 0 0 a a 0,08 0,08 GFCE GFCE GFCE 0,9 0,3 a a 0,92 0,08 0,08 0,08 0,75 0,08 1 0,42 a 0,17 0,67 0,67 0,33 0,08 0,75 0,67 0,17 0,17 0,92 0,67 0,42 0,17 0,92 0,92 0,17 a INET INET INET 0,5 0,2 a 0 0,1 0,1 - 0,42 0,17 0,08 0,08 0,25 - 0,75 0,17 0,08 a - 0,75 0,33 0,42 0 0,08 0,17 - 0,5 a 0,33 0,5 0,25 0 0,17 0,25 0,5 a 0,42 0,17 0,5 0 0,08 0,25 0,17 0,75 a 0,33 0,33 0,67 0 0,25 0,17 0,17 0,42 a 0,25 0,67 0,67 0 a 0,33 0,17 INCE INTA INTA 0,2 0,58 0,17 0,67 a a 0,25 0,08 0,08 0,75 0,08 0,17 0,83 0,17 0,08 INET INET INET - BS BS BS AS BS BS AS BS AS BS AS BS AS BS 38 Thamnophilus palliatus Thamnophilus caerulescens F Dysithamnus stictothorax F, En Dysithamnus mentalis F Myrmotherula gularis F, En Herpsilochmus rufimarginatus F INSB INCE INSB INFS INCE 0 0 0,7 0,25 1 0,92 0,4 0,08 - 0,08 0,83 0,67 0,17 - 0 0 0,25 0,25 1 1 0,42 0,83 0,42 0 0,5 0,92 0,67 a 0,17 0,17 0,58 0,75 0,67 0,17 0,25 0 0,42 1 0,67 0,08 0,08 BS BS BS AS AS continua... (Continuação) Nome Científicoa Formicivora serrana En Drymophila ferruginea F, En Drymophila ochropyga F, En Drymophila squamata F, En Terenura maculata F, En Pyriglena leucoptera F, En Myrmeciza loricata F, En Conopophagidae Conopophaga lineata F, En Conopophaga melanops F, En, A Grallariidae Grallaria varia F, A Rhinocryptidae Psilorhamphus guttatus F, En Scytalopus indigoticus F, En Formicariidae Chamaeza campanisona F, A Chamaeza meruloides F, En Scleruridae Sclerurus scansor F, En, A Dendrocolaptidae Dendrocincla turdina F, En Guildab Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc INTA INTA INSB INCE INSB INSO FP3 0 0,6 0,8 0,2 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0 0 0 0 0 a 0,08 1 0,92 0,67 0,75 0,75 0,83 0,83 0,17 a 0,33 0,08 a 0,08 0,08 a 0,25 a 0,67 1 0,83 0,83 0,92 0,25 0,75 0,75 0,67 0,92 0,92 0,75 0,08 0,75 0,92 1 0,92 0,75 1 INSB INSB 0,6 - 1 - 0,75 - INSO - - - - INTA - - - - INSO INSO - - - INSO - - - - INET 0,5 - 0,5 0,5 0,67 0,92 0,17 BS BS AS BS BS BS 0,5 0,08 0,75 0,25 0,92 0,08 BS AS - 0,17 0,17 0,54 AS a - a a a a 0,17 a AS 0,08 0,58 0,5 0,92 0,83 AS AS a 0,08 0,17 a AS 0,75 0,67 0,67 0,83 BS 0,08 0,75 39 Sittasomus griseicapillus F Xiphocolaptes albicollis F Dendrocolaptes platyrostris F Xiphorhynchus fuscus F, En, A Lepidocolaptes squamatus F, En, A Campylorhamphus falcularius F, En, A INET INET INET INET INET INET 0,8 0,42 0,3 0,25 1 0,92 0,1 a - 0,25 0,08 0,33 - 0,83 0,25 1 a 0,17 0,83 0,58 0,17 1 0,17 0,08 0,92 0,75 0,17 0,92 0,17 0,58 0,92 0,67 0,17 1 0,08 0,67 1 0,75 0,25 1 0,17 0,67 BS BS AS BS BS BS continua... (Continuação) Nome Científicoa Guildab Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Furnariidae Furnarius figulus Furnarius rufus Synallaxis ruficapilla F, En Synallaxis frontalis Synallaxis spixi Cranioleuca pallida F, En Anabacerthia amaurotis F, En, A Philydor lichtensteini F, En, A Philydor atricapillus F, En, A Philydor rufum F Anabazenops fuscus F, En, A Cichlocolaptes leucophrus F, En, A Automolus leucophthalmus F, En Lochmias nematura F Xenops minutus F Xenops rutilans F Tyrannidae Mionectes rufiventris F, En Leptopogon amaurocephalus F Hemitriccus diops F, En Hemitriccus nidipendulus En INSB INCE INFS INFS INCE INTA INFS INSB INMC INET INET ONSB ONCE INTA 0 0 0,4 0 0,1 0,7 0,1 0,3 0 0 1 0 0 0,67 0,08 0,17 0,75 0,17 0,08 0,33 0,83 a 0,08 a 0,67 0,08 0,08 0,33 0 0 0,25 0,08 0,17 0,17 0,08 0,08 0,17 0,17 0,25 0,08 0,33 0 0 0,42 0 0,08 0,58 a 0,67 0,92 0,5 0,75 0,08 0,92 0,67 0,08 0,67 0 0 0,5 0 0 0,42 a 0,5 0,58 0,67 0,75 0,17 0,67 0,75 0,5 0,25 0 0 0,67 0 0 0,5 a 0,42 0,75 0,5 0,67 0,08 0,75 0,5 0,33 0,25 0 0 0,58 0 0 0,17 a 0,67 0,92 0,75 0,92 0,17 0,92 0,58 0,17 0,42 0,5 0,58 0,6 1 0 0 0,08 0 0,08 0,33 0,92 1 0,67 1 0,08 a 0,42 0,92 0,75 0,17 0,33 0,92 0,67 a 0,17 1 0,92 a BS BS AS AS BS BS AS BS AS AS BS AS BS BS 40 Poecilotriccus plumbeiceps Todirostrum poliocephalum En Phyllomyias fasciatus F Phyllomyias griseocapilla F, En Myiopagis caniceps F Elaenia flavogaster INCE INCE INCE 0 0,42 0,2 0 a 0,17 0,1 0,08 0 0,83 0,08 0,58 0,08 0,67 0 0 0,08 a a 0,08 a 0,33 0,17 0,42 0,17 0,17 0,17 a 0,08 a a 0,17 0,08 a 0,17 0,25 0,17 0,08 0,17 0,25 0,08 BS AS AS continua... (Continuação) Nome Científicoa Elaenia mesoleuca F Camptostoma obsoletum Serpophaga subcristata Capsiempis flaveola Phylloscartes ventralis F Phylloscartes oustaleti F, En, A Myiornis auricularis F, En Tolmomyias sulphurescens F Platyrinchus mystaceus F Platyrinchus leucoryphus F, En, VU, A Myiophobus fasciatus Myiobius barbatus F, A Myiobius atricaudus Hirundinea ferruginea Lathrotriccus euleri F Cnemotriccus fuscatus F Contopus cinereus F Satrapa icterophrys Muscipipra vetula F, En Fluvicola nengeta Colonia colonus F Machetornis rixosa Guildab PFCE INCE INCE INSB INCE INSB INSB INCE INSB INSB INSB INCE INCE INCE Fragmentos Florestaisc FP3 0 0 0 0 1 0,8 0 0,2 0 0 0 0,3 0 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0 0,08 0 0 0 0 0 0,07 0,83 0,42 0 0,17 0,25 0,17 0 0 0 0 0 0 a 0 0 0 0 0,17 0,25 0,08 a 0,17 a a a 0,17 a 0,17 0,5 0,08 0,08 0,33 0,25 0,58 0,42 0,58 0,67 0,42 0,67 1 1 1 1 0,92 1 1 0,58 0,5 0,42 0,92 0,83 1 0,92 0,17 0,17 0,08 0 0,17 0 0 0,08 0 0 0,17 0,08 0,08 0,33 0,17 0,33 0,08 0,33 0,25 0,33 0,5 0,5 0,25 0 0,08 0,08 0,08 0,25 0,25 0,08 0,25 0,33 0,67 0,83 0,75 0,17 0,33 0,17 a 0,08 0,25 0,08 0,08 0,17 0,17 0,08 0 a 0 0 0 0 0 a 0,08 a 0,08 0,17 a 0,08 0 0,92 0 0,08 0 0 0 a 0,92 0,58 0,67 0,17 0,67 0,58 0 0,08 0 0 0 0 0 Nível de sensibilidade d BS AS BS BS BS AS BS BS BS BS AS BS BS 41 Legatus leucophaius F Myiozetetes cayanensis Myiozetetes similis Pitangus sulphuratus Myiodynastes maculatus F Megarynchus pitangua F INCE ONCE INCE 0 0 0,3 0,25 0,9 1 a 0,8 0,58 0 0,75 1 0,25 1 a 0,08 0 0,33 0,08 1 1 a a 0,67 0,83 0,08 0,08 0,17 0,5 0,08 0,67 0,08 0,17 0,25 0,92 0,25 1 a 0,08 0,08 0,5 0,08 0,67 BS BS continua... (Continuação) Nome Científicoa Empidonomus varius F Tyrannus melancholicus Rhytipterna simplex F, A Sirystes sibilator F Myiarchus tuberculifer F Myiarchus swainsoni F Myiarchus ferox Attila rufus F, En Oxyruncidae Oxyruncus cristatus F, A Cotingidae Phibalura flavirostris F, VU Carpornis cucullata F, En, A Procnias nudicollis F, En Lipaugus lanioides F, En Pipridae Neopelma aurifrons F, En, VU Piprites chloris F, A Ilicura militaris F, En, A Manacus manacus F Chiroxiphia caudata F, En Tityridae Guildab Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc ONCE FP3 a 0,3 0,8 0,1 8 0,1 ONCE 0,3 a - 0,25 0,75 0,67 0,75 0,83 BS GFCE GFCE GFCE ONCE - 0,08 - a - a 1 0,17 0,33 - a 0,5 0,17 0,5 0,08 0,25 0,5 0,5 a 0,5 0,58 0,92 AS BS AS 0,33 0,08 1 0,08 0,08 1 0,75 a 1 1 0,67 0,25 0,58 0,42 0,92 0,67 0,17 0,67 0,58 1 1 0,33 0,75 0,17 1 AS AS BS AS BS ONCE INCE INCE INCE INCE PFSB PFCE PFSB PFSB PFSB FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR a 0,25 a a a a a 0,33 1 0,08 0,17 0 0,33 0,33 0,33 0,67 0,5 0,75 0,75 0,17 0,5 0,33 0,67 1 0,75 0,25 0,75 a a 0,08 a 0,17 0,17 0,33 a 0,08 0,17 0,17 0,58 0,17 0 0 0 a 0,33 0,75 0,75 1 0,67 0,08 0,4 0,42 0,7 0,83 BS BS AS BS BS 42 Schiffornis virescens F, En Laniisoma elegans F, VU, A Tityra cayana F Pachyramphus viridis F Pachyramphus castaneus F Pachyramphus polychopterus F PFSB ONCE ONCE INCE INCE INCE 0,3 0,5 0,4 0,17 0,2 0,17 0,17 0,08 0,25 0,92 0,33 0,42 0,33 0,92 a 0,42 0,83 0,67 0,83 0,08 a 0,33 0,83 0,5 0,92 a a 0,67 0,92 0,33 1 0,08 0,08 0,33 0,83 0,5 BS BS BS BS continua... (Continuação) Nome Científicoa Pachyramphus marginatus F, A Vireonidae Cyclarhis gujanensis F Vireo olivaceus F Hylophilus poicilotis F, En Hylophilus thoracicus F, inv Hirundinidae Progne tapera Progne subis Progne chalybea Pygochelidon cyanoleuca Troglodytidae Thryothorus genibarbis F, inv Troglodytes musculus Turdidae Cichlopsis leucogenys F, EP, A Platycichla flavipes F Turdus rufiventris Turdus leucomelas Turdus amaurochalinus Turdus albicollis F Mimidae Nível de sensibilidade d Guildab Fragmentos Florestaisc INCE FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR a a 0,08 a a ONCE ONCE ONCE ONSB ONCE ONSB 0,8 0 1 a 0 1 0,17 0 0,92 0,83 a a 0,08 0,92 0 0 0,83 0,08 0,42 0 1 0,08 0,67 0,25 0,92 a 0,33 0 0 0 0 0 0 0 0,08 0 0 0 0,67 0,67 0 0 0,17 0,08 0 0 0 0 0 0 0,08 0 a a a a 0,08 0 0,08 0,25 0 0,3 0 0,3 0,8 0,3 0,1 0,8 0 0,25 0 0,25 0,83 0,33 0,17 0,67 0 1 0 0,17 1 0,92 0,5 0,08 0 0,75 0 0,5 0,58 0,25 0,25 0,83 0 0,25 0 a 0,25 0,5 0,08 0 1 0 0,08 0 a 0,25 0,75 0,33 0 0,83 0,17 0,17 0 a 0,33 1 0,58 0,17 1 0 0,25 0 0,17 0,08 0,67 0,25 0,17 1 BS AS AS BS BS 43 0 Mimus saturninus Coerebidae Coereba flaveola Thraupidae Schistochlamys ruficapillus Thlypopsis sordida 0 0,17 0 0 0 0 0 0,6 0,17 0,92 0,08 0,08 0,25 0,5 0,25 0 0 0,1 0,08 0,08 0,42 0,08 0 0,08 0 a 0 a 0 0 0 continua... (Continuação) Nome Científicoa Trichothraupis melanops F Habia rubica F, A Tachyphonus cristatus F Tachyphonus coronatus F, En Thraupis sayaca Thraupis cyanoptera F, En Thraupis ornata F, En Thraupis palmarum Pipraeidea melanonota F Tangara seledon F Tangara cyanocephala F, En Tangara cyanoventris F, En Tangara cayana Tersina viridis Dacnis cayana F Cyanerpes cyaneus F, inv Chlorophanes spiza Hemithraupis ruficapilla F, En Conirostrum speciosum F, inv Emberizidae Zonotrichia capensis Haplospiza unicolor F, En Guildab ONSB INFS ONCE ONCE ONCE ONCE PFCE PFCE PFCE ONCE ONCE GRTA Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc FP3 0,8 0,1 0,3 1 0,8 a 0,1 1 0,2 0 0 0 0,9 0 0 - FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0,67 0,75 0,75 0,83 0,92 0,75 0,67 0,67 0,67 0,67 0,92 0,08 a a 0,17 0,25 0,42 0,25 0,42 0,58 0,58 0,17 0,75 0,92 0,92 1 0,92 0,5 0,75 0,83 0,5 a a a 0,25 0,17 0,42 0,58 0,08 0,25 0,08 0,17 0,17 0,17 0,83 0,83 1 0,08 0,58 0,5 0,25 0,42 a a a a a 0,17 a a a 0,08 a a a a 0,17 0,17 0,25 1 1 0,92 1 0,75 0,67 0,83 0,17 0,33 0,08 0 0 0,25 0,08 0 0 0 0 a 0 a 0,08 a a 0,17 0,17 0,08 0,75 0 0,17 0 0 0 0 0 a 0,08 a a 0,08 a 0,08 0,83 1 1 0,92 1 0,83 0,25 a 0 a a 0,17 a 0,08 0,08 0,08 0,67 - 0,17 0 a 0,33 0 0,17 0 0,25 0 0,42 BS AS AS BS AS BS AS BS BS BS AS 44 Sicalis flaveola Volatinia jacarina Sporophila frontalis F, En, CP Sporophila falcirostris F, En, CP Sporophila caerulescens Arremon taciturnus F, inv GRTA GRTA 0 0 0 0 0,1 0,08 0 0 0,33 0,08 0,25 0 0 0 0,17 0 0 0 0 0 0 0 0,17 a a 0,08 0 0 a a 0 0,5 0 0 a a 0 0 AS continua... (Continuação) Nome Científicoa Coryphospingus pileatus Cardinalidae Caryothraustes canadensis F Saltator fuliginosus F, En Saltator maximus F, inv Saltator similis F Parulidae Parula pitiayumi F, inv Basileuterus culicivorus F Icteridae Psarocolius decumanus F, inv Gnorimopsar chopi Molothrus bonariensis Fringillidae Euphonia chlorotica F Euphonia violacea F Euphonia pectoralis F, En Chlorophonia cyanea F Passeridae Passer domesticus Riqueza Estimada (método Jackknife 1) Intervalo de Confiança da Riqueza Estimada (±) Guildab Nível de sensibilidade d Fragmentos Florestaisc FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0 0 0,17 0 0 0 a 0,08 ONCE ONCE ONCE 0,1 0,2 1 a a 1 a 0,75 1 0,33 0,17 0,75 0,67 0,33 0,08 0,67 0,67 0,08 0,33 0,75 0,75 0,58 0,33 1 0,83 0,33 0,33 0,75 INCE 0 1 0,08 0,67 0 0,58 a 1 a 0,67 0,08 0,83 a 1 0,08 0,33 0,2 0 0 0,08 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 a a 0 0 0 a 0,25 0,4 0,08 0,7 0,83 0,2 0,5 0,33 0,25 0,58 - a 0,17 0,08 0,33 0,83 1 0,17 0,5 0,17 0,42 0,75 0,5 0,17 0,5 0,67 0,5 0,25 0,5 0,75 0,5 0 0 118 147 8,3 14,4 0,58 167 11,92 0 0 0 0 0 166 175 208,39 219,6 226,7 12,5 16,4 14,53 11,64 15,55 ONCE ONCE ONSB ONCE BS AS BS BS BS BS BS BS 45 Riqueza total observadae Riqueza de espécies florestaisf Riqueza de espécies florestais na área-controle (invasoras exclusas) (período 2000-2004) Espécies florestaisf com abundância não alterada 96 71 117 86 134 74 136 101 145 119 180 145 194 156 60 69 52 84 117 142 153 196 153 174 continua... (Continuação) Nome Científicoa Espécies florestaisf com declínio de abundância Espécies florestaisf com aumento de abundância Perda de espécies florestaisf Taxa de extinções (%) Guildab Fragmentos Florestaisc Nível de sensibilidade d FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 8 14 15 14 2 3 0 3 3 7 3 0 0 3 90 74 97 48 12 2 0 52 42,7 56 27,7 6,9 1,1 0 Total de espécies consideradas de alta sensibilidade 7 10 5 15 23 28 29 33 ecológica na Mata Atlânticaf 30 38 28 49 58 69 70 75 Total de espécies endêmicas da Mata Atlânticaf f 1 1 2 3 6 9 12 16 Total de espécies ameaçadas no Espírito Santo Riqueza geral identificada nos fragmentos (jan/2000 fevereiro/2004) (espécies florestais + não florestais) 108 133 156 66 196 213 236 224 a - A nomenclatura e sequência sistemática seguem a Lista das Aves do Brasil (CBRO, 2005). F- espécie florestal (do interior e borda de mata); En- endemismo da Mata Atlântica; A- espécie de alta sensibilidade ecológica no referido bioma; CP, EP, VU- status de conservação das espécies ameaçadas de extinção no Estado do Espírito Santo; inv- invasora recente na região serrana de Santa Teresa (veja Materiais e Métodos 3.7 para os detalhes de inclusão das espécies nestas categorias). b - Inclui 19 grupos ecológicos funcionais, estabelecidos a partir de guildas tróficas e espaciais combinadas (veja Materiais e métodos 3.3 para a correspondência entre a discriminação das guildas e as siglas utilizadas). c - veja Tabela 1 para tamanho da área, esforço de amostragens e outros detalhes referentes aos fragmentos estudados; os valores (0 a 1) nas colunas correspondem ao Índice de Abundância Relativa (IAR) das espécies, calculado segundo BIBBY et al. (1998): valores em negrito representam IAR com diferença significativa em relação à área-controle (χ2(correção de Yates), p< 0,05); a letra "a" refere-se ao registro da espécie no fragmento apenas no período de jan/2000 a agosto/2002; o sinal negativo (-) refere-se à perda da espécie no fragmento. d - Nível de sensibilidade ao sistema de fragmentação regional: AS- alta sensibilidade ecológica; BS- baixa sensibilidade ecológica (veja Materiais e Métodos 3.4 para detalhes sobre o critério de inclusão das espécies nestas categorias). e - número total de espécies registradas durante as amostragens padronizadas (set/2002-fev/2004). f - número de espécies florestais (invasoras exclusas) registradas durante as amostragens padronizadas (set/2002-fev/2004). 46 Segundo a Lista Vermelha do Estado do Espírito Santo, o total mencionado ainda inclui 20 espécies (7,6%) ameaçadas de extinção, as quais encontram-se categorizadas em três status de conservação: vulnerável (VU)- 11 espécies [Penelope obscura (Fig. 3a), Leucopternis polionotus, Spizaetus tyrannus, Pionopsitta pileata, Strix huhula (Fig. 3b), Nyctibius aethereus (Fig. 3c), Chelidoptera tenebrosa, Platyrinchus leucoryphus, Phibalura flavirostris, Neopelma aurifrons e Lanisoma elegans]; em perigo (EP)- 5 espécies [Odontophorus capueira (Fig. 3d), Touit melanonotus, Glaucidium minutissimum, Ramphodon naevius e Cichlopsis leucogenys]; criticamente em perigo (CP)- 4 espécies [Tinamus solitarius (Fig. 3e), Claravis godefrida, Triclaria malachitacea e Sporophila frontalis (Fig. 3f)] (Tab. 3). Porém, se aos dados complementares, obtidos no período anterior (jan/2000 - ago/2002), forem somadas as amostragens padronizadas, as contagens referidas acima assumem os seguintes valores: 277 (261 + 16) para riqueza geral registrada na área de estudo; 194 (187 + 7) para o total de espécies florestais; 84 (80 + 4) e 38 (37 + 1), para os endemismos e elementos de alta sensibilidade ecológica do bioma referido, respectivamente, e; 23 (20 + 3) para as ameaçadas de extinção (incluindo Notharchus swainsoni-CP; Melanerpes flavifrons-VU e; Sporophila falcirostris-CP) (Tab. 3). 47 a c e b d f Figura 3. Algumas das espécies ameaçadas de extinção no Espírito Santo registradas na área de estudo. a- Penelope obscura; b- Strix huhula; c- Nyctibius aethereus; dOdontophorus capueira; e- Tinamus solitarius; f- Sporophila frontalis. (Fotografias: a, b, c, f - J.E.Simon; e- Lena Trindade; d- David Ribeiro). 48 4.2. Riqueza estimada de espécies nos fragmentos Com base no comportamento assintótico das curvas de acumulação de espécies, geradas pelo Jackknife 1, observou-se que o método de inventário da avifauna e o esforço de campo empregados (12 a 18 meses) foram suficientes para a determinação da riqueza de espécies nos remanescentes selecionados (Fig. 4a-i), tornando válida a comparação entre eles. A riqueza estimada de espécies mostrou-se estatisticamente diferenciada entre alguns grupos de fragmentos amostrados (Fig. 5). De acordo com o valor do seu intervalo de confiança, os oito fragmentos puderam ser reunidos em cinco grupos distintos, a seguir relacionados, em ordem crescente do parâmetro avaliado: FP3 (118 spp.; IC95%= ± 8,34), FP1 (147/±14,39), PMBML/FP4/FM2 (167/±11,92; 165/±12,46; 175/±16,41, respectivamente), PNMSL/EBSL (208/±14,53) e EBSL/RBAR (219/±11,64; 226/±15,55, respectivamente) (Fig. 5). Logo, todos os fragmentos estudados diferiram da área-controle, com exceção da EBSL. Os menores fragmentos de propriedades rurais (FP1 e FP3) diferiram entre si e de todos os demais amostrados, enquanto o PMBML, representando o único fragmento situado na área urbana do município, não diferenciou dos fragmentos FP4 e FM2. A riqueza estimada em PNMSL foi estatisticamente equivalente à da EBSL. 49 FP3 140 120 Número de espécies 100 80 60 40 20 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 8 9 10 11 12 Amostragem FP1 180 160 Número de espécies 140 120 100 80 60 40 20 1 2 3 4 5 6 7 Amostragem Figura 4. Curvas de acumulação da riqueza estimada de espécies para os oito fragmentos florestais amostrados na região serrana de Santa Teresa, ES (estimador Jackknife 1). 50 MBML 200 180 Número de espécies 160 140 120 100 80 60 40 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 8 9 10 11 12 Amostragem FP4 200 180 160 Número de espécies 140 120 100 80 60 40 20 1 2 3 4 5 6 7 11 12 Amostragem Figura 4 (cont.). Curvas de acumulação da riqueza estimada de espécies para os oito fragmentos florestais amostrados na região serrana de Santa Teresa, ES (estimador Jackknife 1). 51 FM2 200 180 Número de espécies 160 140 120 100 80 60 40 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Amostragem PNMSL 240 220 200 Número de espécies 180 160 140 120 100 80 60 40 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 Amostragem Figura 4 (cont.). Curvas de acumulação da riqueza estimada de espécies para os oito fragmentos florestais amostrados na região serrana de Santa Teresa, ES (estimador Jackknife 1). 52 EBSL 240 220 200 Número de espécies 180 160 140 120 100 80 60 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 Amostragem RBAR 260 240 220 200 Número de espécies 180 160 140 120 100 80 60 40 20 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Amostragem Figura 4 (cont.). Curvas de acumulação da riqueza estimada de espécies para os oito fragmentos florestais amostrados na região serrana de Santa Teresa, ES (estimador Jackknife 1). 53 260 240 Número estimado de espécies 220 200 180 160 140 120 100 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Fragmentos Florestais Figura 5. Valores da riqueza estimada de aves para oito remanescentes de Mata Atlântica na região serrana de Santa Teresa, Espírito Santo (método Jackknife 1).Valor central da barra vertical: média estimada; valores extremos da barra vertical: intervalo de confiança (IC 95%). A diferença de riqueza é significativa quando o extremo do IC de uma barra não alcança o valor médio de uma outra barra. 4.3. Influência do tamanho dos fragmentos sobre a riqueza observada de espécies A análise de regressão linear mostrou que a riqueza total de espécies está positivamente correlacionada com o tamanho da área dos fragmentos (r2= 0,91; p= 0,0002; y= 4,56 + 0,093x) (Figs. 6 e 7). O menor valor observado foi de 96 espécies, registrado em FP3 (menor fragmento: 2,6 ha.), confrontando com o valor máximo de 196 espécies observado na área-controle (RBAR). Correlação ainda mais positiva foi verificada sobre a riqueza das espécies florestais (exclusas as invasoras) (r2= 0,94; p= 0,00005; y= 4,14 + 0,121x) (Fig. 8), cujo menor valor observado foi apenas de 71 espécies, registrado também para FP3, contra os valores máximos de 145, 156 e 153 espécies das áreas PNMSL, EBSL e controle, respectivamente. 54 Nos outros três pequenos fragmentos, o valor observado variou de 74 (PMBML) a 101 espécies (FP4), enquanto que o fragmento de tamanho médio esteve representado por 119 espécies (Fig. 6). 250 Espécies florestais Riqueza total 194 Núm ero de espécies 200 196 180 145 150 134 153 EBSL RBAR 136 119 117 101 96 100 156 145 86 74 71 50 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL Figura 6. Riqueza de espécies de aves em oito fragmentos florestais na região serrana de Santa Teresa, ES. 55 5,27 Número de espécies (log) 5,19 4,98 4,89 4,70 r2 = 0,91; p = 0,0002; y = 4,58 + 0,093*x 4,58 0,95 2,12 3,54 5,01 6,22 8,18 Área (log) Figura 7. Variação da riqueza total de aves em função do tamanho da área dos fragmentos florestais amostrados na região serrana de Santa Teresa, ES. 5,04 Número de espécies (log) 4,96 4,77 4,60 4,44 r2 = 0,94; p = 0,00005; y = 4,14 + 0,12x 4,26 0,95 2,12 3,54 5,01 6,22 8,18 Área (log) Figura 8. Variação da riqueza de aves florestais em função do tamanho da área dos fragmentos florestais amostrados na região serrana de Santa Teresa, ES. 56 Além disso, o aumento do tamanho da área dos fragmentos mostrou nítida importância para a manutenção de três grupos de espécies que necessitam de atenção especial para sua conservação, representados por aquelas ameaçadas de extinção no Estado do Espírito Santo (r2= 0,95; p= 0,00002), endemismos da Mata Atlântica (r2= 0,89; p= 0,0003) e táxons de alta sensibilidade ecológica reconhecidos para este bioma (r2= 0,86; p= 0,0008) (Fig. 9). 140 120 16 Ameaçadas Endemismos Alta sensibilidade 12 9 Número de espécies 100 6 80 75 3 60 69 70 28 29 PNMSL EBSL 58 1 40 49 1 2 38 20 30 28 23 7 10 0 FP3 FP1 33 15 5 PMBML FP4 FM2 RBAR Figura 9. Influência do tamanho da área dos fragmentos florestais sobre a riqueza de três grupos de espécies que necessitam de atenção especial para sua conservação: ameaçadas de extinção no Estado do Espírito Santo, endemismos da Mata Atlântica e táxons de alta sensibilidade ecológica no referido bioma. 57 4.4. Influência dos descritores ambientais sobre a riqueza observada das espécies florestais Pela análise de regressão múltipla, verificou-se que o tamanho da área, grau de isolamento (IS) e permeabilidade da matriz (IP), quando testados em conjunto, excerceram efeito mútuo significativo sobre a riqueza de espécies florestais na paisagem fragmentada da região serrana de Santa Teresa (coeficiente de determinação r2= 0,92; p= 0,0022). Entretanto, entre esses três descritores ambientais, o tamanho da área foi o que melhor explicou (r2= 0,70; p= 0,0023) a variação no número desse grupo de espécies nos fragmentos estudados, sendo que os dois outros não mostraram influência individual significativa sobre a variável dependente analisada (grau de isolamento: p= 0,20; permeabilidade da matriz: p= 0,25). Também verificou-se que a persistência de espécies florestais nos fragmentos foi significativamente dependente do seu estado de conservação (r2= 0,80; p= 0,0024; y= 32,88 + 139,10x) (Fig. 10). Fragmentos com índice de conservação (IC) em torno de 0,30 (FP3, FP1 e PMBML) apresentaram riqueza média de 77 espécies, enquanto que aqueles com índices acima de 0,60 (PNMSL e EBSL) podem sustentar uma comunidade semelhante à de um grande bloco de mata contínua (área-controle), cuja riqueza registrada pelas amostragens padronizadas alcançou 153 espécies (Tab. 3). 58 153 Número de espécies 144 118 100 85 r2 = 0,8075; p = 0,0024; y = 32,88 + 139,15*x 71 0,32 0,55 0,38 0,72 0,64 1,00 IC Figura 10. Influência do Índice de Conservação (IC) dos fragmentos florestais sobre a riqueza de espécies florestais na região serrana de Santa Teresa, ES. 4.5. Indice de Abundância Relativa das espécies Apenas uma parte (n = 51) das espécies florestais que persistiram nos fragmentos amostrados mostrou variação significativa em seu índice de abundância relativa (IAR) quando comparado com a área-controle (Tab. 3). Nos fragmenos de pequeno tamanho, o declínio no índice foi verificado em 40 espécies, afetando o mínimo de oito em FP3 e o máximo de 15 em PMBML, incluindo espécies como Crypturellus obsoletus, Patagioenas plumbea, Ramphodon naevius, Trogon rufus, Selenidera maculirostris, Terenura maculata, Myrmeciza loricata, Anabazenops fuscus, Attila rufus e Hemithraupis ruficapilla. Queda no IAR foi verificada em apenas duas espécies (Ramphodon naevius e Campyloramphus falcularius) no fragmento de médio 59 tamanho (FM2) e em três (Piculus flavigula, Hypoedaleus guttatus e Chamaeza meruloides) para o grande fragmento PNMSL. Por outro lado, aumento na abundância relativa foi registrado apenas em 10 espécies para o conjunto dos fragmentos pequenos, variando entre três em FP3/FP4 e sete em PMBML, entre elas Leptotila verreauxi, Florisuga fusca, Cranioleuca pallida, Tachyphonus coronatus e Basileuterus culicivorus. Em relação a outras duas classes de tamanho, apenas a ESBL (fragmento grande) apresentou espécies com IAR significativamente maior do que a área-controle (RBAR), verificado para Leptotila verreauxi, Platycichla flavipes e Basileuterus culicivorus (Tab. 3). Assim sendo, as maiores porcentagens de espécies com variações em seus índices de abundância relativa atingiram as comunidades do PMBML (30 %) e FP1 (20%), correspondendo aos fragmentos para os quais foram atribuídos os menores valores do índice de conservação (0,32 e 0,35, respectivamente). 4.6. Sensibilidade da avifauna florestal ao sistema de fragmentação regional Do elenco das espécies florestais analisadas (160 espécies.) (veja Materiais e Métodos 3.4), 60 (37,5%) revelaram-se como de alta sensibilidade à fragmentação do seu hábitat, com base em sua ausência ou inexpressiva abundância (IAR= 0,08) nos pequenos fragmentos florestais (< 50 ha). As outras 100 (62,5%) restantes mostraram-se mais tolerantes ao sistema de fragmentação regional, persistindo inclusive em fragmentos com áreas entre 2,6 e 34,8 ha (0,08 < IAR ≤ 1,0) (Tab. 3). Pelo teste do χ2 verificou-se que as espécies mais sensíveis à fragmentação do seu hábitat não estiveram numericamente mais representadas do que aquelas de baixa sensibilidade entre o total de espécies com maior pré-disposição à extinção na Mata Atlântica, tanto em relação aos endemismos (χ2(gl= 1, 5%)= 1,36 p= 0,19) quanto aos táxons de alta sensibilidade ecológica (χ2(gl= 1, 5%)= 2,64 p= 0,10) do referido bioma. 60 Entre as espécies de alta sensibilidade regional, estão, por exemplo, Tinamus solitarius (Fig. 11a), Leucopternis lacernulatus (Fig. 11b), Triclaria malachitacea (Fig. 11c), Glaucidium minutissimum (Fig. 11d), Phaethornis squalidus (Fig. 11e), Conopophaga melanops (Fig. 11f), Grallaria varia (Fig. 11g), Chamaeza meruloides (Fig. 11h), Philydor atricapillus (Fig. 11i), Lochmias nematura (Fig. 11j), Platyrinchus leucoryphus (Fig. 11l), Neopelma aurifrons (Fig. 11m), Manacus manacus (Fig. 11n) e Habia rubica (Fig. 11o) (Tab. 3). 61 a b c d Figura 11. Exemplos de espécies reconhecidas como de alta sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. a- Tinamus solitarius; bLeucopternis lacernulatus; c- Triclaria malachitacea; d- Glaucidium minutissimum (Fotografias: a, b- J. E. Simon; c, d- Pedro Lima). 62 e f g h Figura 11 (cont.). Exemplos de espécies reconhecidas como de alta sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. e- Phaethornis squalidus; f- Conopophaga melanops; g- Grallaria varia; h- Chamaeza meruloides. (Fotografias: J. E. Simon). 63 i l j m Figura 11 (cont.). Exemplos de espécies reconhecidas como de alta sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. i- Philydor atricapillus; j- Lochmias nematura; l- Xenops minutus; m- Neopelma aurifrons (Fotografias: i - l - J. E. Simon; m- Lena Trindade). 64 n o Figura 11 (cont.). Exemplos de espécies reconhecidas como de alta sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. n- Manacus manacus; o- Habia rubica. (Fotografias: J. E. Simon). Espécies que reveleram-se menos sensíveis à fragmentação florestal incluem, por exemplo, Leptotila rufaxilla (Fig. 12a), Geotrygon montana (Fig. 12b), Ramphodon naevius (Fig. 12c), Thalurania glaucopis (Fig. 12d), Malacoptila striata (Fig. 12e), Dysithamnus stictothorax (Fig. 12f), Drymophila ferruginea (Fig. 12g), Myrmeciza loricata (Fig. 12h), Dendrocincla turdina (Fig. 12i), Anabazenops fuscus (Fig. 12j), Automolus leucophthalmus (Fig. 12l), Platyrinchus mistaceus (Fig. 12m), Attila rufus (Fig. 12n), Chiroxiphia caudata (Fig. 12o), Tangara cyanoventris (Fig. 12p) e Saltator similis (Fig. 12q) (Tab. 3). 65 a c b d Figura 12. Espécies de baixa sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. a- Leptotila rufaxilla; b- Geotrygon montana; c- Ramphodon naevius; d- Thalurania glaucopis. (Fotografias: a, b, d- J. E. Simon; c- acervo biblioteca MBML) 66 e f g h Figura 12 (cont.). Espécies de baixa sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. e- Malacoptila striata; f- Dysithamnus stictothorax; gDrymophila ferruginea; h- Myrmeciza loricata. (Fotografias: J. E. Simon). 67 i j l m Figura 12 (cont.). Espécies de baixa sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. i- Dendrocincla turdina; j- Anabazenops fuscus; lAutomolus leucophthalmus; m- Platyrinchus mistaceus. (Fotografias: J. E. Simon). 68 n o p q Figura 12 (cont.). Espécies de baixa sensibilidade ao sistema de fragmentação florestal na região serrana de Santa Teresa, ES. n- Attila rufus; o- Chiroxiphia caudata; p- Tangara cyanoventris; q- Saltator similis. (Fotografias: J. E Simon). 69 4.7. Análise de Similaridade Biológica entre os Fragmentos O resultado da análise de agrupamento (UPGMA) mostrou que o PMBML foi o fragmento mais dissimilar em sua composição faunística quando comparado com as demais áreas amostradas (distância euclidiana: 0,66) (Fig. 13). Os fragmentos de propriedades particulares formaram um grupo igualmente dissimilar (0,58) em relação às três reservas florestais (EBSL, PNMSL e RBAR), com FP1/FP3 e FP4/FM2 representando dois subgrupos com o mesmo grau de similaridade entre cada um de seus fragmentos componentes (0,44). A maior similaridade faunística foi observada entre o fragmento PNMSL e a área-controle (0,41), os quais, porém, tiveram forte associação com a EBSL (0,44) (Fig. 13). Figura 13. Dendrograma de similaridade (UPGMA) entre a composição da avifauna de oito fragmentos florestais na região serrana de Santa Teresa, ES. A escala refere-se à distância euclidiana entre os fragmentos (fragmentos florestais pequenos: FP1, F3, FP4 e MBML-urbano; fragmento médio: FM2; reservas florestais: EBSL, PNMSL e RBAR). 70 4.8. Taxa de extinções nos fragmentos Com base no cálculo da taxa de extinções (TE), foi possível verificar que as maiores perdas de espécies florestais ocorreram nos pequenos fragmentos, onde as taxas variaram entre 27,7% (FP4) e 56% (PMBML) (Tab. 3). Entre as espécies que desapareceram de um ou mais fragmentos dessa categoria, estão, por exemplo, Tinamus solitarius (Fig. 3e, 11a), Crypturellus obsoletus, Penelope obscura (Fig. 3a), Leptodon cayanensis (Fig. 14a), Leucopternis polionotus, Spizaetus tyrannus (Fig. 14b), Micrastur ruficollis, Claravis pretiosa, Patagioenas plumbea, Geotrygon montana, Pionopsitta pileata, Triclaria malachitacea (Fig. 11c), Nyctiphrynus ocellatus, Selenidera maculirostris (Fig. 14c), Hypoedaleus guttatus, Batara cinerea, Drymophila ochropyga, Drymophila squamata (Fig. 14d), Myrmeciza loricata (Fig. 12h), Conopophaga melanops (Fig. 11f), Grallaria varia (Fig. 11g) Chamaeza meruloides (Fig. 11h), Sclerurus scansor, Campylorhamphus falcularius (Fig. 14e), Philydor lichtensteini, Automolus leucophthalmus (Fig. 12l) Hemitriccus diops (Fig. 14f), Myiornis auricularis, Carpornis cucullata, Lipaugus lanioides, Piprites chloris, Ilicura militaris, Schiffornis virescens, Hylophilus poicilotis (Fig. 14g), Habia rubica, Haplospiza unicolor (Fig. 14h) e Saltator fuliginosus. A taxa de extinções no fragmento de tamanho médio alcançou 6,9%, abrangendo espécies como Touit melanonotus, Grallaria varia (Fig.11g), Scytalopus indigoticus, Myrmotherula gularis, Platyrinchus leucoryphus (Fig.11l), Lipaugus lanioides, Lanisoma elegans e Sporophila falcirostris (Fig.3f). Nos maiores, foi nula (EBSL) ou alcançou o valor de 1,1% (PNMSL), representada, neste caso, por Claravis godefrida e Chamaeza campanisoma. 71 a b c d e f g h Figura 14. Exemplo de espécies extintas em um ou mais dos pequenos fragmentos florestais estudados na região serrana de Santa Teresa, ES. a- Leptodon cayanensis; bSpizaetus tyrannus; c- Selenidera maculirostris; d- Drymophila squamata; eCampylorhamphus falcularius; f- Hemitriccus diops; g- Hylophilus poicilotis; hHaplospiza unicolor (Fotografias: a, c-h: J. E Simon; b- acervo biblioteca MBML). 72 4.9. Resposta das guildas ao processo de fragmentação do seu hábitat A aplicação da análise multivariada (RA) para o conjunto das 19 guildas analisadas apontou forte segregação ecológica entre os fragmentos analisados, os quais ficaram espacialmente reunidos em quatro grupos distintos (Fig. 15). O PMBML foi o mais dissimilar entre eles, representando sozinho um dos grupos. Os demais enquadraram-se nos três outros grupos restantes, conforme a seguinte combinação: FP1/FP3/FP4, FM2/PNMSL e EBSL/RBAR (Fig. 15). Desta forma, os pequenos fragmentos rurais compartilharam comunidades de grupos ecológicos funcionais estruturalmente diferenciadas daquela do pequeno fragmento urbano (PMBML). O PNMSL assemelhou-se mais ao FM2 do que com os outros dois grandes blocos de mata, representados pela EBSL e RBAR (áreacontrole). 73 Figura 15. Dissimilaridade entre oito fragmentos florestais estudados na região serrana de Santa Teresa, ES, em função da composição de 19 grupos ecológicos funcionais avaliados (guildas tróficas espaciais combinadas) (análise de ordenação Reciprocal Averaging) (autovalor 1: 0,32; autovalor 2: 0,27). Com exceção dos nectarívoros, todas as guildas analisadas apresentaram significativa (ou marginalmente significativa) perda de espécies com a redução do tamanho do seu hábitat (0,47 < r2 < 0,94; 0,0002 < p < 0,057) (Tab. 4) (Fig. 16). Quando comparadas com a área-controle, sete delas, representadas pelos carnívoros diurnos (Fig. 16a), carnívoros noturnos (Fig. 16a), granívoros de taquaral (Fig. 16b), insetívoros do solo (Fig. 16c), insetívoros de margem de córrego (Fig. 16c), insetívoros do 74 folhiço suspenso (Fig. 16d) e insetívoros noturnos (Fig. 16d), apresentaram perda de espécies acima de 50% ou estiveram completamente ausentes em dois ou mais fragmentos pequenos, podendo ser entendidas como as guildas mais afetadas com o sistema regional de fragmentação florestal. Tabela 4- Riqueza de espécies em guildas de aves de oito remanescentes de Mata Atlântica na região serrana de Santa Teresa, ES. Guildas CADI a CANO a GFCE PFCE PFSB GRSO GRTA a INCE INSB INSO a INMC a INTA INFS a INET INNO a NECT b ONCE ONSB ONSO Total de espécies a FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR 0 0 8 2 2 3 0 13 7 1 0 3 0 9 1 3 14 4 1 1 0 8 1 2 3 1 17 12 1 0 4 1 8 0 7 15 4 1 2 1 5 3 1 3 0 16 6 1 1 1 0 6 0 9 14 4 1 1 2 9 2 4 6 0 19 12 2 0 4 2 11 0 6 15 5 1 3 3 11 2 4 5 1 22 13 2 1 3 4 14 2 5 18 5 1 3 4 11 3 5 4 2 26 14 4 1 6 4 15 3 9 24 5 2 5 4 14 4 5 7 1 25 16 5 1 6 5 15 4 9 23 5 2 6 4 13 4 5 6 2 26 14 4 1 6 5 14 3 8 24 6 2 71 85 73 100 118 144 155 152 Regressão Linear r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 r2 = 0,87; p= 0,0006 = 0,91; p= 0,0002 = 0,77; p= 0,0041 = 0,55; p= 0,0330 = 0,80; p= 0,0020 = 0,56; p= 0,0310 = 0,65; p= 0,0150 = 0,94; p= 0,0005 = 0,67; p= 0,0120 = 0,82; p= 0,0017 = 0,47; p= 0,0570 = 0,61; p= 0,0210 = 0,78; p= 0,0210 = 0,75; p= 0,0053 = 0,71; p= 0,0082 = 0,24; p= 0,2120 = 0,88; p= 0,0040 = 0,84; p= 0,0012 = 0,74; p= 0,0058 - guildas mais sensiveis à fragmentação do seu hábitat, em função de sua completa ausência ou perda de espécies (comparada à área-controle) acima de 50% em dois ou mais fragmentos de tamanho pequeno (veja Materiais e Métodos 3.3 para a correspondência entre a discriminação das guildas e as siglas utilizadas). b - guilda com variação na riqueza de espécies não significativa entre os fragmentos estudados. 75 a 7 Número de espécies 6 5 4 CADI CANO 3 2 1 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR b 8 7 Número de espécies 6 5 GRSO 4 GRTA 3 2 1 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Figura 16. Variação da riqueza de espécies nas guildas de aves nos oito remanescentes de Mata Atlântica estudados na região serrana de Santa Teresa, ES. a- carnívoros diurnos (CADI) e carnívoros noturnos (CANO); b- granívoros de solo (GRSO) e granívoros de taquaral (GRTA); c- insetívoros de copa/estrato médio (INCE), insetívoros do subbosque (INSB), insetívoros do solo (INSO) e insetívoros de margem de córrego (INMC); dinsetívoros de taquaral (INTA), insetívoros do folhiço suspenso (INFS), insetívoros escaladores de tronco (INET) e insetívoros noturnos (INNO), e- onívoros de copa/estrato médio (ONCE), onívoros do subbosque (ONSB) e onívoros do solo (ONSO); f- grandes frugívoros de copa/estrato médio (GFCE), pequenos frugívoros de copa/estrato médio (PFCE) e pequenos frugívoros do subbosque (PFSB); g- nectarívoros (NECT). 76 c 30 Número de espécies 25 20 INCE INSB 15 INSO INMC 10 5 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR d 16 14 Número de espécies 12 10 INTA INFS 8 INET INNO 6 4 2 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Figura 16 (cont.). Variação da riqueza de espécies nas guildas de aves nos oito remanescentes de Mata Atlântica estudados na região serrana de Santa Teresa, ES. acarnívoros diurnos (CADI) e carnívoros noturnos (CANO); b- granívoros de solo (GRSO) e granívoros de taquaral (GRTA); c- insetívoros de copa/estrato médio (INCE), insetívoros do subbosque (INSB), insetívoros do solo (INSO) e insetívoros de margem de córrego (INMC); d- insetívoros de taquaral (INTA), insetívoros do folhiço suspenso (INFS), insetívoros escaladores de tronco (INET) e insetívoros noturnos (INNO), e- onívoros de copa/estrato médio (ONCE), onívoros do subbosque (ONSB) e onívoros do solo (ONSO); f- grandes frugívoros de copa/estrato médio (GFCE), pequenos frugívoros de copa/estrato médio (PFCE) e pequenos frugívoros do subbosque (PFSB); g- nectarívoros (NECT). 77 e 30 Número de espécies 25 20 ONCE 15 ONSB ONSO 10 5 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR f 16 Número de espécies 14 12 10 GFCE PFCE 8 PFSB 6 4 2 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Figura 16 (cont.). Variação da riqueza de espécies nas guildas de aves nos oito remanescentes de Mata Atlântica estudados na região serrana de Santa Teresa, ES. acarnívoros diurnos (CADI) e carnívoros noturnos (CANO); b- granívoros de solo (GRSO) e granívoros de taquaral (GRTA); c- insetívoros de copa/estrato médio (INCE), insetívoros do subbosque (INSB), insetívoros do solo (INSO) e insetívoros de margem de córrego (INMC); d- insetívoros de taquaral (INTA), insetívoros do folhiço suspenso (INFS), insetívoros escaladores de tronco (INET) e insetívoros noturnos (INNO), e- onívoros de copa/estrato médio (ONCE), onívoros do subbosque (ONSB) e onívoros do solo (ONSO); f- grandes frugívoros de copa/estrato médio (GFCE), pequenos frugívoros de copa/estrato médio (PFCE) e pequenos frugívoros do subbosque (PFSB); g- nectarívoros (NECT). 78 g 10 9 Número de espécies 8 7 6 NECT 5 4 3 2 1 0 FP3 FP1 PMBML FP4 FM2 PNMSL EBSL RBAR Figura 16 (cont.). Variação da riqueza de espécies nas guildas de aves nos oito remanescentes de Mata Atlântica estudados na região serrana de Santa Teresa, ES. acarnívoros diurnos (CADI) e carnívoros noturnos (CANO); b- granívoros de solo (GRSO) e granívoros de taquaral (GRTA); c- insetívoros de copa/estrato médio (INCE), insetívoros do subbosque (INSB), insetívoros do solo (INSO) e insetívoros de margem de córrego (INMC); d- insetívoros de taquaral (INTA), insetívoros do folhiço suspenso (INFS), insetívoros escaladores de tronco (INET) e insetívoros noturnos (INNO), e- onívoros de copa/estrato médio (ONCE), onívoros do subbosque (ONSB) e onívoros do solo (ONSO); f- grandes frugívoros de copa/estrato médio (GFCE), pequenos frugívoros de copa/estrato médio (PFCE) e pequenos frugívoros do subbosque (PFSB); g- nectarívoros (NECT). 4.10. Espécies florestais não detectadas em campo Um total de 48 espécies florestais de ocorrência conhecida para a região em estudo (literatura científica e coleções científicas, vide Materiais e Métodos 3.8) não foi registrado pelo autor do presente estudo em seus sete anos de trabalhos de campo na região serrana de Santa Teresa (1998-2004) (Simon 2000, Simon 2004 e dados do presente estudo/20002004) (Tab. 5). Desse total, 29 espécies correspondem a elementos alóctones (vagantes, migratórios altitudinal/continental ou invasores recentes), cujos registros para a região mostram-se escassos nas fontes consultadas. As outras 19 espécies, tratando-se, aparentemente, de elementos residentes, incluem 16 táxons com registros relativamente recentes na literatura e três outras, Pipile jacutinga, Spizaetus ornatus e Orchesticus 79 abeillei, representadas apenas por registros históricos (1949-1971), a partir de material taxidermizado do acervo ornitológico do MBML e DZUFMG. Entre estas 19 espécies, nove estão na lista das ameaçadas de extinção no Espírito Santo (Tab. 5): Pipile jacutinga, Harpia harpyja, Spizastur melanoleucus, Spizaetus ornatus, Touit surdus, Discosura langsdorffi, Machaeropterus regulus, Nemosia rourei e Phaeothlypis rivularis. 80 Tabela 5- Espécies florestais não detectadas em campo durante sete anos (1998-2004) de trabalhos na região serrana de Santa Teresa, ES. Nome Científico a Pipile jacutinga RE Chondrohierax uncinatus Harpagus diodon Geranospiza caerulescens Buteo albonotatus Harpia harpyja CP Spizastur melanoleucus VU Spizaetus ornatus CP Micrastur semitorquatus Diopsittaca nobilis Brotogeris tirica Touit surdus EP Coccyzus americanus Crotophaga major Megascops atricapilla Macropsalis forcipata Phaethornis idaliae Phaethornis margarettae Florisuga mellivora Lophornis chalybeus Discosura langsdorffi CP Thalurania furcata Hylocharis sapphirina Amazilia brevirostris Amazilia lactea Heliothryx auritus Heliomaster squamosus Dysithamnus plumbeus Myrmotherula minor Syndactyla rufosuperciliata Phyllomyias burmeisteri Elaenia parvirostris Phylloscartes sylviolus Knipolegus cyanirostris Ramphotrigon megacephalum Pachyramphus validus Machaeropterus regulus VU Iodopleura pipra Tityra inquisitor Orchesticus abeillei Nemosia pileata Nemosia rourei CP Orthogonys chloricterus Dacnis nigripes Arremon semitorquatus Dendroica fusca Phaeothlypis rivularis CP Euphonia cyanocephala Status de Ocorrência b Fontes de Registro c Autóctone Vagante Vagante Vagante Vagante Vagante Autóctone Autóctone Autóctone Vagante Vagante Autóctone migratória vagante vagante vagante vagante vagante vagante vagante autóctone vagante vagante vagante vagante vagante vagante autóctone autóctone autóctone autóctone autóctone autóctone autóctone autóctone vagante vagante autóctone vagante autóctone invasora autóctone autóctone migratória autóctone migratória vagante vagante 1 1, 11 2, 6, 9, 11 1, 11 11 1, 11 11 1 6, 11 1 2 1, 4, 6, 9, 11 1 1 11 2 1, 11 11 1, 11 11 1, 11 8 2, 11 1, 11 11 1, 11 1, 11 4, 11 1, 2, 5, 6, 11 6 1, 6, 11 11 11 1, 11 6 11 1, 2, 11 11 1, 11 1, 3 1 7, 10 1, 11 1, 2, 6 1, 2, 11 6 2 1 continua... 81 Continuação (Tab.5) a - Nome de táxons em negrito: ocorrência apenas com base em registro histórico (P. jacutinga: 1971; S. ornatus: 1949; O. abeillei: 1941, 1965). As siglas VU, EP e CP correspondem ao status de conservação da espécie no Estado do Espírito Santo (IPEMA 2005a). b - vide Materiais e Métodos (item 3.8) para a inclusão das espécies em autóctones ou alóctones (vagante, migratória ou invasora recente) para a região em estudo. c - Fontes de registro (dados secundários): 1- Coleção científica MBML; 2- Coleção científica MNRJ; 3Coleção científica DZUFMG; 4- COLLAR et al. 1992; 5- WHITNEY & PACHECO 1995; 6- PARKER III & GOERCK 1997; 7- SCOTT 1997; 8- ONIKI & WILLIS 1998; 9- WILLIS & ONIKI 1998; 10- BAUER et al. 2000; 11- WILLIS & ONIKI 2002. 82 5. DISCUSSÃO 5.1. Composição da avifauna florestal na paisagem fragmentada de Santa Teresa Os efeitos da fragmentação florestal sobre comunidades de aves neotropicais têm sido intensamente explorados há pelo menos três décadas, através de estudos inicialmente desenvolvidos na Amazônia central e na porção sudeste da Mata Atlântica, demonstrando a resposta das espécies ao processo de redução e isolamento de seu hábitat (DEBINSKI & HOLT 1999, LAURENCE et al. 2000, LAURENCE et al. 2002, HAGAN et al. 1996, WATSON 2002). Atualmente, várias regiões da Mata Atlântica já foram submetidas a esse tipo de análise por diferentes autores, que, indistintamente, mostraram a dramática fragilidade da avifauna à redução e alteração da qualidade do ambiente florestal, cuja reação à força do impacto, porém, é bastante variável entre suas espécies (e.g. WILLIS 1979, ALEIXO & VIELLIARD 1995, ALEIXO 1999, MALDONADO-COELHO & MARINI 2000, ANJOS 2001, RIBON et al. 2003, ANJOS et al. 2004, ANTUNES 2005, DEVELEY 2004). Em Viçosa (MG), por exemplo, onde uma consistente análise foi conduzida a partir de base histórica de registros ornitológicos e expressivo número de fragmentos florestais amostrados por 15 anos, RIBON et al. (2003) verificaram um declínio maciço de espécies, representando 60,7% da avifauna florestal da região estudada (28 extinções e 68 espécies em vias de extinção). Casos semelhantes também foram verificados para o interior do Estado de São Paulo, com o completo desaparecimento de 30 e 20 espécies para a região de Campinas (ALEIXO & VIELLIARD 1995) e Anhembi (ANTUNES 2005), respectivamente. Embora vários autores tenham estudado a composição da avifauna em remanescentes florestais do Município de Santa Teresa (PARKER III & GOERCK 1997, SIMON 2000, 83 WILLIS & ONIKI 2002, etc), os dados do presente estudo correspondem à primeira avaliação dos efeitos da fragmentação florestal sobre as aves da região serrana do Espírito Santo. Com base na compilação de dados bibliográficos e museológicos disponíveis para a região (dados secundários), foi possível verificar que 48 espécies florestais que dela constam não foram detectadas em campo durante nossos sete anos de pesquisa na região (1998-2004) (SIMON 2000, SIMON 2004, presente estudo e dados não publicados), a exemplo de Pipile jacutinga, Harpagus diodon, Harpia harpyja, Dysithamnus plumbeus, Syndactyla rufosuperciliata, Iodopleura pipra, Nemosia rourei e Arremon semitorquatus (Tabela 5). A razão para a falta de registros dessas espécies nos levantamentos de campo do presente estudo pode estar associada a vários fatores, como extinção local, raridade natural, sazonalidade ou efeito de amostragem (BIBBY et al. 1998). Muitas dessas espécies são inconspícuas em seu ambiente, podendo, de fato, não terem sido detectadas em função do efeito de amostragem (e.g. Coccyzus americanus, Phaethornis margarettae, Myrmotherula minor, Ramphotrigom megacephala, Orchesticus abeillei e Phaeothlypis rivularis). Várias outras podem ser vagantes ou ocorrer em baixa densidade, considerando alguns registros esporádicos para a região (e.g. Harpia harpyja, Megascops atricapilla, Iodopleura pipra, Nemosia rourei e Arremon semitorquatus) (WHITNEY & PACHECO 1995, PARKER III & GOERCK 1997, SCOTT 1997, WILLIS & ONIKI 2002, PACHECO et al. 2003). Das 11 espécies florestais admitidas por WILLIS & ONIKI (2002) como localmente extintas (Pipile jacutinga, Harpia harpyja, Claravis godefrida, Melanerpes flavifrons, Anabacerthia amaurostis, Laniisoma elegans, Pyroderus scutatus, Orthogonys chlorocterus, Orchesticus abeillei, Cyanocompsa brissonii e Sporophila falcirostris), sete foram por nós redescobertas durante nossos trabalhos na região (1998-2004) (C. 84 godefrida, M. flavifrons, A. amaurostis, L. elegans, P. scutatus, C. brissonii e Sporophila falcirostris). Entre tais espécies, destacam-se dois endemismos da Mata Atlântica e globalmente ameaçadas de extinção (PARKER III et al. 1996, MMA 2003), Claravis godefrida e Sporophila falcirostris, e que em Santa Teresa eram conhecidos apenas por registros históricos (C. godefrida: MBML/1943, MNRJ/1956; S. falcirostris: MBML/1942) (SIMON 2004). Ambas foram registradas entre novembro de 2003 e março de 2004, quando taquaras nativas frutificaram na região, chamando a atenção para a necessidade de inventários intensivos e de longa duração para o registro de aves raras da Mata Atlântica (SIMON 2004). Dessa forma, talvez o único caso plausível de extinção local seja Pipile jacutinga, uma ave de grande porte que historicamente sempre sofreu pressão de caça em toda a sua área de distribuição geográfica, existindo relatos de dezenas de indivíduos abatidos em uma única caçada (SICK 1997). Possivelmente, a caça pode ter sido o motivo principal de sua extinção na região de Santa Teresa (SIMON & CAZOTTO 2002), embora a expressiva redução do ambiente florestal do entorno do Município de Santa Teresa possa também ter contribuído para o seu declínio populacional, por impedir que a espécie viesse a realizar seus movimentos altitudinais, associados aos períodos de frutificação de suas plantas preferenciais (cf. GALLETI & PIZO 1996, SICK 1997). Se, de fato, Pipile jacutinga tratar-se da única espécie localmente extinta, o sistema de fragmentação florestal (escala da paisagem) verificado para a região serrana de Santa Teresa não ocasionou efeitos drásticos sobre a composição da avifauna ali ocorrente. Dessa forma, a verificação da quase totalidade de sua avifauna original nos dias atuais deve estar associada à condição da sua cobertura vegetal, distribuída por 40% (ca. 22.000 ha) da área do município, parte da qual representada por três unidades de conservação 85 (Estação Biológica de Santa Lúcia, Parque Natural Municipal de São Lourenço e Reserva Biológica Augusto Ruschi) (MENDES & PADOVAN 2000, SIMON 2000). Com base apenas nos dados de campo do presente estudo (2000-2004), os remanescentes florestais dessa região abrangem o total de 277 espécies, das quais 194 são elementos florestais (do interior e borda de mata), além de 84 endemismos da Mata Atlântica e 38 espécies consideradas de alta sensibilidade ecológica no referido bioma (PARKER III et al. 1996). Nela também estão presentes 23 espécies ameaçadas no Estado do Espírito Santo (IPEMA 2005a) (Tab. 3). Considerando, porém, os dados secundários compilados (bibliografia e museus) (Tab. 5), outros 16 táxons florestais residentes (excluso um caso de extinção local/Pipile jacutinga e dois casos de desaparecimento que aguardam melhor investigação/Spizaetus ornatus/Orchesticus abellei) ainda ocupam a região, somando 210 espécies que persistem nas florestas serranas do Município de Santa Teresa: uma rica comunidade de aves florestais não documentada em nenhum outro estudo realizado em paisagens fragmentadas da Mata Atlântica (cf. WILLIS 1979, ALEIXO & VIELLIARD 1995, ANJOS et al. 1997, CHRISTIANSEN & PITTER 1997, BORNSCHEIN & REINERT 2000, ANJOS 2001, CHIARELLO 2000a, RIBON 1998, ANTUNES 2005, DEVELEY 2004). Vale ressaltar, porém, que nas terras baixas do município, onde praticamente não mais existem remanescentes representativos de mata nativa, WILLIS & ONIKI (2002) documentaram acentuada perda de espécies de aves florestais, hoje substituídas por avifauna típica de paisagens abertas, incluindo vários elementos invasores de zonas desmatadas. 86 5.2. Riqueza de espécies nos fragmentos Fundamentada na Teoria da Biogeografia de Ilhas (MACARTHUR & WILSON 1967), a dinâmica da diversidade de espécies em remanescentes de hábitats naturais vem sendo testada nos trabalhos sobre os efeitos da fragmentação florestal em várias regiões do planeta. A relação da riqueza de espécies com o tamanho da área dos fragmentos tem sido o principal foco das análises da maioria desses trabalhos, cujos resultados normalmente evidenciam forte associação entre esse parâmetro da comunidade e a variável ambiental considerada (BOECKLEN & GOTELLI 1984, ROSENFIELD et al. 1992, DEBINSKI & HOLT 2000, WATSON 2002). Entretanto, várias outras características da paisagem são dadas como determinantes da diversidade biológica em hábitats fragmentados, especialmente a permeabilidade da matriz, efeitos de borda, grau de isolamento (conectividade), conformação e heterogeneidade ambiental dos remanescentes florestais (BOECKLEN 1986, LAURENCE 1999, ALEIXO 2002, METZGER 1999, RENJIFO 2001, DEVELEY 2004). Nesse estudo, a riqueza de espécies foi analisada segundo três principais descritores ambientais, representados pela área dos fragmentos, seu grau de isolamento e a permeabilidade da matriz. Desses três descritores, porém, a área foi o único que explicou a variação da riqueza observada de espécies entre os fragmentos amostrados na região de Santa Teresa, tanto em relação à riqueza total (espécies florestais + não-florestais) quanto em relação à riqueza das espécies dependentes do ambiente florestal (do interior e borda de mata), para a qual a associação foi positivamente mais significativa. Embora admitido como um importante fator para a organização das comunidades biológicas em paisagens fragmentadas (VAN DORP & OPDAM 1987, METZGER 1999, RENJIFO 2001, LAURENCE et al. 2001, UEZU et al. 2005), o grau de conectividade (grau de isolamento + permeabilidade da matriz) testado em outros estudos realizados na Mata Atlântica nem 87 sempre explicou a riqueza de aves nos fragmenos florestais (e.g. RIBON 1998, 2003, LAPS et al. 2003, DEVELEY 2004). RIBON (1998), por exemplo, testou quatro variáveis da paisagem, verificando que o tamanho dos fragmentos foi a que teve efeito direto sobre a riqueza de espécies, sendo que o grau de isolamento, topografia e vegetação, ainda que importantes, apresentaram influência menor e indireta, levando este autor a concluir que as “ilhas de hábitat” (fragmentos florestais) funcionam como “ilhas verdadeiras” (ambientes insulares) para a avifauna da Mata Atlântica. A falta de relação da riqueza de espécies florestais com os dois outros descritores ambientais testados (grau de isolamento e permeabilidade da matriz) pode ser explicada pela disposição espacial dos fragmentos, cuja proximidade entre eles deve favorecer a conectividade funcional para muitas espécies, em vista da porcentagem da cobertura vegetal remanescente (ca. 40%), dando suporte à idéia de que o isolamento dos fragmentos tem pouco efeito sobre a diversidade biológica em áreas que ainda mantêm cerca de 30% da extensão de sua vegetação original, como verficado para a região de Viçosa, Minas Gerais (RIBON 1998). Porém, vários estudos realizados na Mata Atlântica sugerem ou até confirmam (ALEIXO & VIELLIARD 1995, UEZU et al. 2005, ANJOS 2006) que muitas espécies estritamente florestais possuem pouca aptidão para atravessar os “poros da matriz” (sensu GASCON et al. 1999), indicando que a conectividade estrutural da paisagem nem sempre significa conectividade funcional para a avifauna do referido bioma (UEZU et al. 2005). Ao contrário das pesquisas na Amazônia central, onde os experimentos foram manipulados pela criação de fragmentos com grau de isolamento, forma geométrica e escala de tamanho planejados (1, 10, 100, 1000 ha) (LAURENCE et al. 2001), os estudos desenvolvidos na Mata Atlântica adotaram a conformação resultante do processo histórico da fragmentação florestal (sistema realista), muitas vezes desacompanhada de efetivo isolamento, 88 explicando porque os resultados obtidos nesta região algumas vezes não coincidem com aqueles verificados para outros sistemas estudados. Dessa forma, a conectividade funcional entre manchas de hábitats parece um componente bastante complexo para comparações concludentes dos efeitos da fragmentação entre diferentes regiões, uma vez que ela depende não somente da distribuição espacial dos fragmentos, mas também da habilidade das espécies em deslocar-se através do ambiente do seu entorno (matriz) (SIEVING et al. 1996), sendo que as espécies aptas a passar pelos poros menores desta matriz (por exemplo, pastagens) são as mais capacitadas a persistir em paisagens fragmentadas (MALCOLM 1991, LAURENCE 1990, 1991, 1994). Vários estudos realizados na região de florestas tropicais têm demonstrado uma íntima relação entre a perda da riqueza de aves e a redução do tamanho do hábitat, incluindo os dados da Mata Atlântica (WILLIS 1979, ANJOS & BOÇON 1999, ANJOS 2001, RIBON 1998, LAPS 2003, DEVELEY 2004). A exceção para esta região foi encontrada por MARSDEN et al. (2001), trabalhando com fragmentos de mata de tabuleiro no norte do Estado do Espírito Santo (Linhares/Sooretama). Entretanto, esses autores analisaram seus dados sem distinção entre espécies florestais e não-florestais (as quais estiveram bem representadas nos fragmentos menores), fragilizando a compreensão do efeito-área sobre a avifauna dependente do ambiente florestal. O curto período das amostragens de campo empregado por MARSDEN et al. (2001) (agosto-outubro/1998) pode também ter influenciado seus resultados, uma vez que o universo das 111 espécies por eles amostradas não incluiu muitas outras citadas para a região, para a qual são conhecidas cerca de 250 espécies (SCOTT & BROOKE 1985, STOTZ 1993, PARKER III & GOERCK 1997, SIMÃO et al. 1999). De fato, há informações na literatura que mostram que os resultados contrários à tendência teórica esperada (isto é, a falta de relação entre a riqueza de espécies e o tamanho do 89 hábitat) é mais evidente entre comunidades representadas por espécies abundantes, vágeis e generalistas de hábitat (TURNER 1996, DEBINSKI & HOLT 1999, LAURENCE 1999). Além disso, a invasão de remanescentes de hábitats naturais por espécies oriundas das paisagens do entorno é outra causa da equivalência de riqueza entre diferentes fragmentos florestais, cuja composição original, porém, pode encontrar-se completamente depauperada (ÅS 1999). Por esta razão, a riqueza de espécies, por si só, tem se mostrado pouco efetiva para a compreensão da importância dos ambientes naturais para a conservação da sua diversidade biológica (VIEIRA et al. 2003). De fato, o PMBML, situado na área urbana de Santa Teresa, mostrou uma riqueza estimada de espécies semelhante a FP4 e FM2, apesar de sua composição faunística ser extremamente diferenciada daquela verificada para a área-controle (RBAR) (Item 5.2). Sabe-se que grupos faunísticos respondem diferentemente aos efeitos da redução de seu hábitat, podendo um mesmo grupo taxonômico apresentar respostas muito divergentes entre uma região e outra, conforme já apropriadamente apontado em recente revisão feita por DEBINSKI & HOLT (1999). Segundo estes autores, essas divergências estão relacionadas com as diferenças existentes entre os sistemas regionais de fragmentação e os impactos associados, como efeitos de borda, alteração nas taxas de predação no interior dos fragmentos e conectividade da matriz, além da escala espacial analisada, que difere de estudo para estudo. O outro único estudo que tratou dos efeitos da fragmentação sobre a fauna de vertebrados na região de Santa Teresa foi realizado por PASSAMANI (2003). Trabalhando com comunidade de pequenos mamíferos (marsupiais e roedores), este autor verificou uma riqueza de espécies semelhante (não significativa) entre as diferentes classes de tamanho de fragmentos e as áreas-controle, diferindo, portanto, do resultado do presente estudo. Seus resultados foram justificados com base na conectivadade funcional entre 90 remanescentes florestais, comprovada em seu estudo pela ocupação da matriz por muitas das espécies registradas nos fragmentos florestais, que em sua maioria coincidiu com aqueles selecionados pelo presente estudo. Logo, os resultados divergentes na riqueza de aves e mamíferos versus o tamanho da área dos fragmentos na região de Santa Teresa parecem relacionados com diferenças ecológicas entre estes dois grupos animais, como a estrutura de suas comunidades e aptidão das espécies em explorar a matriz para transitar entre os fragmentos. No caso dos pequenos mamíferos, PASSAMANI (2003) detectou o total de 20 espécies para o conjunto dos fragmentos estudados (versus 261 espécies de aves nas amostragens padronizadas deste estudo), muitas das quais interpretadas pelo autor como organizadas em um sistema de metapopulações, que contribui para a manutenção da diversidade faunística em manchas de hábitat de uma paisagem fragmentada (HANSKI 1991, HANSKI & SIMBERLLOF 1997). O sistema de metapopulações parece válido também para parte da comunidade de aves florestais na região estudada, considerando que muitas de suas espécies (ca. 50%) foram igualmente registradas em todas as classes de fragmentos, algumas das quais comumente observadas translocando-se entre os fragmentos estudados e os seus vizinhos, por vezes envolvendo distâncias superiores a 200 m (vide Fig. 2). Entre estas espécies, estavam, por exemplo, Pyrrhura frontalis, Trogon viridis, Ramphastos vitellinus, Dryocopus lineatus, Colonia colonus, Tangara cyanoventris, Caryosthraustes canadensis e Saltator similis, que em sua maioria são típicas do estrato médio e superior da floresta e/ou com aptidão para vôo fora do ambiente florestal. Ao contrário, muitas outras espécies dificilmente afastam-se do interior da floresta (fotofóbicas), mesmo em situação de proximidade com outros remanescentes florestais, conforme demonstrado por UEZU et al. (2005) com experimentos de play-back, reforçando o fato de que os elementos de uma comunidade biológica reagem distintamente 91 ao processo de fragmentação do seu hábitat (e.g. JOHNS 1991, SIMBERLOFF 1995, LAURENCE et al. 1997, LAURENCE et al. 2001). Muitas causas têm sido sugeridas para explicar a diminuição da riqueza de espécies com a redução do hábitat. Uma das explicações mais comuns é a de que muitas espécies são perdidas na área remanescente devido à diminuição na heterogeneidade ambiental, que afeta a disponibilidade de recursos (fontes de alimento, microhábitats de forrageamento, locais de nidificação, etc) ou induz o aumento na densidade de mesopredadores (mesopredator release) e competitores potenciais (SIMBERLOFF & ABELE 1982, SOULÉ et al. 1988, TERBORGH 1992b, BOECKLEN 1986, MALCOLM 1994, GASCON et al. 1999, GASCON et al. 2001). Tal explicação está de acordo com os resultados obtidos na região serrana de Santa Teresa, onde a riqueza de espécies também esteve positivamente correlacionada com o índice de conservação dos fragmentos amostrados, notando-se, por exemplo, que o fragmento urbano (PMBML/IC = 0,32) apresentou menor número de espécies florestais do que um fragmento da área rural de mesmo tamanho (FP1/IC= 0,35). Com efeito, o grau de conservação dos fragmentos também mostrou importância sobre a riqueza de espécies na região estudada, tendo como base alguns fatores ambientais conjuntamente analisados (por exemplo, presença de microhábitats e forma dos fragmentos), denominados na literatura freqüentemente de qualidade do fragmento, em oposição ao tamanho de sua área, que seria sua quantidade (VIEIRA et al. 2003). Entre os sete fragmentos avaliados, o mais alto valor em número absoluto de espécies detectadas durante as amostragens padronizadas foi identificado na Estação Biológica de Santa Lúcia (EBSL) (194 espécies), representando um bloco de aproximadamente 800 ha, quando considerada sua área legal (440 ha) em continuidade com as florestas particulares do seu entorno (MENDES & PADOVAN 2000, PASSAMANI 2003). Em termos de 92 riqueza total estimada pelo método Jackknife, a EBSL não diferiu da área-controle, indicando que aquela reserva assume a mesma importância para a conservação da diversidade regional que o maior bloco de mata contínua da região, representado pela Reserva Biológica Augusto Ruschi (RBAR), com cerca de 4.000 ha (MENDES & PADOVAN 2000, SIMON 2000). Embora tenha apresentado riqueza estimada inferior à RBAR (área-controle), o Parque Natural Municipal de São Lourenço (PNMSL, 504 ha) não diferiu da EBSL, evidenciando que aquela unidade de conservação, ainda que de menor tamanho e associada à área urbana do município, detém a quase totalidade da avifauna regional, incluindo 145 espécies dependentes do ambientes florestal (versus 153 na RBAR). Logo, o fato de remanescentes florestais com cerca de 500 ha abrigarem boa parte da diversidade regional parece explicar porque para outras localidades serranas do Espírito Santo, também detentoras de porções significativas de matas nativas (como Domingos Martins, Santa Maria de Jetibá e Conceição do Castelo) (IPEMA 2005b), ainda são verificados elevados níveis de riqueza de aves (e de outros grupos animais, veja Introdução), incluindo táxons globalmente ameaçados (por exemplo, Cichlopsis leucogenys e Nemosia rourei) e raros endemismos da Mata Atlântica (por exemplo, Merulaxis ater e Thripophaga macroura) (BAUER 1999, VENTURINI et al. 2000, BAUER et al. 2001). Vale ressaltar, porém, que esta hipótese não parece valer para outras regiões da Mata Atlântica, considerando que no sul da Bahia a integridade da avifauna regional só é mantida em fragmentos acima de 2.000 ha (LAPS et al. 2003). Mesmo sob caráter de proteção integral, o Parque do Museu de Biologia Mello Leitão (PMBML), completamente inserido na área urbana do município, apresentou riqueza de 134 espécies (amostragens padronizadas), das quais apenas 74 tratavam-se de espécies florestais, implicando na ausência de até 51% da riqueza registrada na RBAR (153 93 espécies.). O PMBML foi também estudado por WILLIS & ONIKI (2002), que mencionaram a mesma porcentagem de perda para este fragmento, com base em dados secundários (coleções) e de seus levantamentos assistemáticos (1974, 1989-1997) realizados em várias localidades de Santa Teresa. De fato, a falta de parcelas significativas (~ 50%) da riqueza original de espécies nos pequenos remanescentes florestais (<100 ha) tem sido frequentemente verificado nos trabalhos desenvolvidos em florestas tropicais (TURNER 1996, TURNER & CORLETT 1996, STRATFORD & STOUFFER 1999, PATTERSON & ATMAR 2000, LAPS et al. 2003), parecendo também ser um caso generalizado para a avifauna da Mata Atlântica, conforme apontam vários outros estudos desenvolvidos nesta região (WILLIS 1979, D´ANGELO NETO et al. 1998, ANJOS 2004, RIBON 1998, RIBON 2003). 5.3. Variação no índice de abundância das espécies nos fragmentos Prever quais espécies tendem a desaparecer mais rapidamente com a destruição de seus hábitats é de particular interesse aos programas de conservação da biodiversidade, sendo que flutuações no tamanho de suas populações são entendidas como um dos melhores preditores do risco de extinção de biotas regionais (TERBORGH & WINTER 1980, PIMM et al. 1988, DAVIES et al. 2000, ANJOS 2004). Em seu estudo, ROBISON (2001), por exemplo, verificou a redução de até 50 % nos valores de abundância de 37 espécies florestais 25 anos após Edwin Willis ter amostrado as populações de aves na ilha de Barra Colorado, criada após a construção do canal do Panamá (WILLIS 1980). Afora outras 11 espécies que se tornaram extremamente raras, 27 do total das 200 espécies residentes sofreram extinções locais, enquanto outras 15 espécies aumentaram em 100% ou mais a sua densidade na ilha. 94 Além de ROBISON (2001), muitos outros estudos que avaliaram a abundância de aves em fragmentos de florestas tropicais demostraram que a população de várias delas costumam sofrer declínios abruptos provocados por causas diversas, podendo tornar-se raras ou desaparecer por completo do local onde originalmente ocorriam (DIAMOND 1972, SOULÉ et al. 1979¸ WILLIS 1979, LOVEJOY et al. 1984, ALEIXO & VIELLIARD 1995, LAURENCE et al. 1997, ROBISON 2001, RIBON et al. 2003, ANTUNES 2005). Outras, por outro lado, podem se beneficiar do processo de fragmentação por um aumento no tamanho de suas populações, modificando a estrutura da comunidade no hábitat remanescente, um fenômeno denominado densidade compensatória (MACARTHUR et al. 1972, WRIGHT 1980). Tais tipos de mundança na estrutura da comunidade foram também verificados para a avifauna da região serrana de Santa Teresa, onde 51 espécies florestais registradas nos fragmentos amostrados sofreram aumentos ou declínios em seus índices de abundância relativa quando comparados com a área-controle. Notavelmente, os menores fragmentos apresentaram mais espécies com alterações em seus índices do que aqueles de maior tamanho (FM2, PNMSL, EBSL). Por exemplo, das 71 espécies florestais registradas no menor fragmento (2,6ha), 11 (15%) sofreram variações em sua abundância relativa, das quais 3 apresentaram índices mais elevados (Leptotila verreauxi, Cranioleuca pallida e Basileuterus culicivorus), enquanto as demais (Crypturellus obsoletus, Patagioenas plumbea, Trogon rufus, Myrmeciza loricata, Anabazenops fuscus, Attila rufus, Oxyruncus cristatus e Caryosthraustes canadensis) demonstraram índíces significativamente menores do que os da área-controle. Mas foram os fragmentos FP1 e PMBML (para os quais foram atribuídos os menores valores do índice de conservação) que apresentaram as comunidades com maiores porcentagens de espécies com variações em seus índices de abundância (20% e 30%, 95 respectivamente), concordando com os resultados obtidos por ANJOS (2001) na região de Londrina, norte do Paraná, onde o maior número de espécies com flutuações populacionais também ocorreu em fragmentos com maior grau de comprometimento ambiental (tamanhos pequenos e mais isolados). Em seu estudo, ANJOS (2001) verificou alterações na abundância relativa de 63 espécies quando comparando os dados de suas amostragens entre diferentes tamanhos de fragmentos de Mata Atlântica; desse total, 35 espécies apresentaram o efeito da densidade compensatória com o decréscimo da área dos fragmentos, incluindo espécies como Crypturellus tataupa, Leptotila verreauxi, Thamnophilus caerulescens, Dysithamnus mentalis, Conopophaga lineata, Lathrotriccus euleri, Tolmomyias sulphurescens, Trichothraupis melanops e Saltator similis. Segundo ANJOS e BOÇON (1999) e ANJOS (2004), este fenômeno é freqüente nas espécies que persistem nos fragmentos florestais, onde podem aumentar em abundância em função do declínio ou extinção de populações de outras espécies, em acordo com a hipótese de apropriação de hábitat defendida por BLONDEL et al. (1988). Por outro lado, Crypturellus obsoletus, Pyrrhura frontalis, Melanerpes flavifrons, Sittasomus griseicapillus, Xiphocolaptes albicollis, Chiroxiphia caudata, Piprites chloris, Myiopagis caniceps, entre outras, estiveram entre as mais afetadas com a redução do tamanho do seu hábitat. Comparando os dados obtidos para a Mata Atlântica por diferentes autores, incluindo o presente estudo, é possível notar que várias espécies apresentam padrões semelhantes de declínio ou aumento de abundância em fragmentos florestais. Embora utilizando método diferente de amostragem, o presente estudo detectou variação no índice de abundância das mesmas espécies que sofreram flutuações populacionais para mais (Leptotila verreauxi, Cranioleuca pallida, Basileuterus culicivorus, Tachyphonus coronatus, etc) ou para menos (Tinamus solitarius, Crypturellus obsoletus, Myrmeciza loricata, Automolus 96 leucophthalmus, etc) em outras regiões, demonstrando que os efeitos da fragmentação florestal sobre avifaunas regionais são mais determinísticos do que estocásticos (CUTLER 1991). Porém, algumas outras espécies têm mostrado respostas diferenciadas entre as regiões analisadas, indicando que os impactos do processo de fragmentação podem operar de maneira bastante particular sobre suas respectivas comunidades biológicas. Tomando-se estudos que utilizaram o mesmo método de amostragem (contagens por ponto), verificase, por exemplo, que Habia rubica, Dysithamnus mentalis e Chiroxiphia caudata, todas restritas ao subbosque da mata, tiveram padrões distintos de abundância entre as regiões de Londrina (PR) (ANJOS 2001), Viçosa (MG) (RIBON 1998) e São Paulo (SP) (DEVELEY 2004, UEZU et al. 2005), relacionados, possivelmente, aos sistemas particulares de fragmentação investigados. De fato, algumas das espécies evidenciaram respostas bem particulares para as matas de Santa Teresa, em função dos valores estáveis em seus índices entre os sete fragmentos amostrados, contrastando com os dados de outras regiões, onde apresentaram crítico declínio em abundância mesmo em fragmentos de maior tamanho (e.g. RIBON 1998), a exemplo de algumas espécies estritamente dependente do ambiente florestal, como Conopophaga lineata, Thamnophilus caerulescens e Pyriglena leucoptera (exceção para o PMBML, onde a abundância dessa ultima espécie foi significativamente menor). Com efeito, o processo de fragmentação ocorrido nas matas serranas de Santa Teresa não implicou em influências tão severas para as populações de determinadas espécies que desapareceram ou tornaram-se raras em outras paisagens fragmentadas da Mata Atlântica (Crypturellus obsoletus, Geotrygon montana, Hypoedaleus guttatus, Grallaria varia, Philydor atricapillus, Platyrinchus mistaceus, Lipaugus lanioides, Hemitriccus diops, etc) (ALEIXO & VIELLIARD 1995, RIBON et al. 2003, ANTUNES 2005). 97 Além das idiossincrasias de cada espécie (raridade natural, sucesso reprodutivo, sensibilidade a distúrbios ambientais, etc), outras causas comumente citadas para explicar os efeitos gerados sobre as populações confinadas em fragmentos da Mata Atlântica estão relacionadas a fatores extrínsecos (redução do hábitat e efeitos de borda) e intrínsecos (interações ecológicas e estrutura da vegetação) dos remanescentes florestais, incluindo a impermeabilidade da matriz, alterações microclimáticas, pressão de caça, invasão de espécies, modificação nas taxas de competição interespecífica, apropriação de hábitat, oferta de alimento, exclusão de territórios, perda de microhábitats de forrageamento e nidificação (WILLIS 1979, ALEIXO & VIELLIARD 1995, CHRISTIANSEN & PITTER 1997, D`ANGELO NETO et al. 1998, RIBON 1998, ANJOS & BOÇON 1999, MALDONADO-COELHO & MARINI 2000, ANJOS 2001, LAPS et al. 2003, RIBON 2003, RIBON et al. 2003, ANJOS 2004, ANJOS et al. 2004, DEVELEY 2004, ANTUNES 2005, UEZU et al. 2005). Na região de Viçosa, MG, por exemplo, a menor abundância de Campylorhamphus falcularius e Drymophila ochropyga esteve relacionada à ausência de taquarais utilizados no interior dos fragmentos como locais de forrageamento, assim como para Dysithamnus mentalis e Conopophaga lineata, em relação a grotas úmidas para a construção de seus ninhos (RIBON 2003, obs. pes.). Enquanto que o declínio de Habia rubica em fragmentos da região de São Paulo foi relacionado à desestruturação de bandos mistos, para os quais é considerada uma espécie nuclear (DEVELEY & PERES 2000, DEVELEY 2004). O presente estudo não teve o objetivo de conhecer os fenômenos responsáveis pelas variações do índice de abundância das espécies (relações causa-efeito), mas é bem possível que as causas citadas acima possam ser aplicadas à região de Santa Teresa. Por exemplo, o aumento na abundância de três espécies de beija-flores (Florisuga mellivora, Lophornis magnificus e Leucochloris albicollis) no Parque do Museu de Biologia Mello 98 Leitão pode ser um resultado direto da oferta de alimento diariamente disponível no local (bebedouros com açúcar). Da mesma maneira, a raridade de Tinamus solitarius no Parque Natural Municipal de São Lourenço (PNMSL) deve estar intimamente associada à pressão de caça, considerando sua diferente situação na Estação Biológica de Santa Lúcia e na Reserva Biológica Augusto Ruschi. Além de Tinamus solitarius tratar-se de uma espécie de grande valor cinergético no Estado do Espírto Santo (CHIARELLO 2000b, SIMON & CHIARELLO 2001) e no próprio Município de Santa Teresa (SIMON & CAZOTTO, 2002), o parque em questão, apenas recentemente transformado em unidade de conservação (2004), não possui até o momento qualquer sistema de fiscalização autônoma, sendo frequente o registro de atividades de caça (poleiros, tiros, etc) neste remanescente florestal (obs. pes.). Outra causa igualmente importante, porém, pouco enfatizada em estudos com aves em fragmentos da Mata Atlântica, parece ser o aumento na densidade de mesopredadores (release predator), provacado pelo desaparecimento de consumidores de níveis mais elevados da cadeia alimentar (por exemplo, grandes carnívoros), resultando em maiores taxas de predação sobre outras espécies da comunidade (SOULÉ et al. 1988), TERBORGH 1992b, MALCOLM 1994). Em recente experimento conduzido no Parque de Biologia Mello Leitão, BARBINI & PASSAMANI (2005) verificaram queda significativa no sucesso de sobrevivência de ninhos artificiais posicionados no solo e estrato inferior da vegetação, cuja causa foi atribuída ao aumento da densidade do marsupial Didelphis aurita no local estudado. Em concordância com o resultado destes autores, J. E. SIMON (obs. pes.) observou por algumas vezes D. aurita predando ninhos de algumas aves neste mesmo fragmento florestal (Glausis hirsuta, Leptotila rufaxilla, Conopophaga lineata, Turdus rufiventris), incluindo o ninho de Geotrygon montana 99 (novembro de 1999), não mais ali detectada nos anos subseqüentes dos trabalhos de campo deste estudo (2000 e 2004). Deve-se ressaltar, entretanto, que várias das idéias mencionadas para explicar o declínio ou aumento nas populações das espécies em fragmentos florestais da Mata Atlântica (e de outros biomas) estão fundamentadas em observações fortuitas de autores diversos, exigindo que as mesmas ainda sejam cientificamente testadas, como recentemente feito com relação à dependência das espécies de Formicariidae (latu sensu) e Dendrocolaptidae por microhábitats específicos do interior da mata (RIBON 1998, POLETTO 2004). Dessa forma, a melhor compreensão das causas relacionadas às flutuações populacionais da avifauna em fragmentos da Mata Atlântica ainda limita-se à extrema falta de dados sobre a história natural das espécies, perda da diversidade genética nas populações isoladas e intrincada rede de interações ecológicas que ocorrem entre as mesmas (ALEIXO 2001, LAPS et al. 2003, RIBON 2003, DEVELEY 2004, ANTUNES 2005, UEZU et al. 2005). 5.4. Sensibilidade da avifauna ao processo de fragmentação florestal O grau de sensibilidade de aves tem sido o foco de muitos estudos realizados em áreas de florestas tropicais, em vista da crescente necessidade de se compreender a vulnerabilidade das comunidades bióticas submetidas à intensa e contínua destruição ambiental. Em conjunto, tais estudos demonstram que as espécies mais sensíveis são aquelas que apresentam determinados atributos de suscetibilidade, como especificidade de hábitat/microhábitat, baixa densidade populacional (raridade natural), distribuição restrita (endemismo), maior tamanho corporal, territórios amplos, associação com bandos mistos, nidificação no solo, fraca afinidade com a matriz que circunda o ambiente florestal e exposição à pressão de caça. Em razão disso, tais espécies estão entre as primeiras a sofrer os impactos do processo de fragmentação do seu hábitat (LECK 1979, LAURENCE 1990, 100 CAUGHLEY 1994, SISK et al. 1994, LAWTON 1995, TURNER 1996, LAURENCE et al. 1997, SIEVING & KAR 1997, MANNE & PIMM 2001, UEZU et al. 2005). No presente estudo, foram reconhecidas 60 espécies de alta sensibilidade para a região serrana de Santa Teresa, todas elas caracterizadas por um ou mais atributos de suscetibilidade mencionados na literatura, a exemplo de Tinamus solitarius (fraca afinidade com a matriz/pressão de caça/nidificação no solo), Triclaria malachitacea (endemismo de paisagem/baixa densidade), Grallaria varia (especificidade de hábitat/baixa densidade), Lochmias nematura (especificidade de microhabitat) e Habia rubica (componente de bando misto). Contudo, os mesmos atributos são encontrados em espécies que mostraram-se mais tolerantes ao processo de fragmentação regional, incluindo algumas registradas no fragmento menos conservado entre aqueles estudados, no caso, o Parque do Museu de Biologia Mello Leitão (por exemplo, Pyrrhura frontalis, Ramphodon naevius, Malacoptila striata, Dysithamnus stictothotorax, Chiroxiphia caudata e Tangara cyanoventris). Em seu estudo, ANJOS (2006) mostrou que alguns dos atributos de suscetibilidade a distúrbios ambientais não estiveram claramente relacionados com os níveis de sensibilidade em comunidade de aves na região de Londrina, norte do Paraná. Foi o caso, por exemplo, de três espécies (Crypturellus obsoletus, Geotrygon montana e Penelope superciliaris) com características esperadas para alta suscetibilidade (maior tamanho e/ou hábitos terrícolas), mas que exibiram baixa sensibilidade em sua região. Enquanto que outras três com as mesmas características foram consideradas de alta sensibilidade (Tinamus solitarius, Crypturellus undulatus e Grallaria varia). Comparando seus dados com aqueles disponíveis para Viçosa (RIBON et al. 2003), ANJOS (2006) também notou que a maior parte das espécies com mesmo nível de sensibilidade entre as duas regiões envolveu táxons tolerantes à fragmentação florestal, 101 verificando, por conseguinte, fraca congruência para espécies de alta sensibilidade. As particularidades das metodologias aplicadas para cada região não foram consideradas por ANJOS (2006). Entretanto, as variações nos níveis de sensibilidade das espécies entre Londrina e Viçosa foram explicadas por este autor com base nas diferenças entre sistemas regionais de fragmentação analisados (histórico da fragmentação, tamanho dos remanescentes, etc), bem como pela existência de padrões diferenciados de abundância do centro para a periferia da área de distribuição geográfica das espécies, como também defendidas por TERBORGH & WINER (1980) e KATTAN et al. (1994). Os critérios para a inclusão de espécies em categorias de sensibilidade para a região de Santa Teresa foram similares aos usados em Londrina por ANJOS (2006) (presença/ausência do táxon em diferentes classes de tamanho de fragmento). Comparando estas duas regiões, várias congruências são observadas, quer em relação à alta (AS) ou à baixa sensibilidade (BS), como para Tinamus solitarius (AS), Triclaria malachitacea (AS), Geotrygon montana (BS), Grallaria varia (AS), Automolus leucophthalmus (BS) e Pachyramphus castaneus (BS). Porém, outras espécies apresentaram diferenças em seus níveis de sensibilidade (Herpetotheres cachinnans, Pulsatrix koeniswaldiana, Trogon rufus, Dysithamnus sticthotorax, Campyloramphus falcularius, Habia rubica, etc), indicando que impactos distintos operaram sobre suas respectivas comunidades faunísticas. Logo, a tolerância diferenciada das espécies entre sistemas regionais de fragmentação parece uma boa razão para explicar porque espécies podem estar seguras em determinadas localidades da Mata Atlântica, mas em outras estarem em estado crítico de conservação. Este caso pode ser ilustrado por algumas espécies de baixa sensibilidade na paisagem de Santa Teresa (e.g. Trogon rufus, Selenidera maculirostris, Dendrocincla turdina, Hemitriccus diops e Procnias nudicollis), porém, já extintas na região de Viçosa, MG (RIBON et al. 2003), demonstrando que a variação geográfica nos padrões de 102 sensibilidade à fragmentação florestal assume especial relevância em planos de conservação de comunidades bióticas regionais (ANJOS 2006). Trabalhando com algumas espécies na região de Anhembi, São Paulo, UEZU et al. (2005) verificaram que seus níveis de tolerância também estão intimamente associados ao grau de conectividade da paisagem, concluindo que as respostas ao processo de fragmentação da avifauna da Mata Atlântica são espécies-específica. Considerando, entretanto, a importância da paisagem sobre a sensibilidade das espécies, propõe-se que a idéia sobre suas respostas diferenciadas deveria ser ampliada para “espécies-específica-sistema”. Com efeito, uma ave insetívora (espécie) do subbosque, com limitada capacidade de dispersão (resposta específica) em uma matriz inóspita (sistema), parece representar bem a abrangência deste conceito para explicar melhor a variação da tolerância das espécies em determinada região. O estudo de PARKER III et al. (1996) reúne um amplo banco de dados sobre as espécies da Mata Atlântica, incluindo sua categorização em táxons sensíveis e endêmicos, os quais normalmente são admitidos como aqueles com maior prédisposição à extinção no referido bioma (BROOKS & BALMFORD 1996, GOERCK 1997). Em seu estudo, RIBON et al. (2003) verificaram que as espécies pertencentes a estes dois grupos estiveram entre as mais vulneráveis (sob algum grau de ameaça regional) na região de Viçosa. Porém, quando testadas pelo presente estudo, tais espécies não estiveram numericamente mais representadas entre as mais vulneráveis (alta sensibilidade) na região de Santa Teresa, demonstrando que a mesma, além de abrigar uma elevada riqueza de espécies florestais (item 5.1), ainda conserva um conjunto expressivo de táxons propensos à extinção na Mata Atlântica. Contudo, tanto as espécies sensíveis como as endêmicas deste bioma mostraram-se altamente dependentes do tamanho dos remanescentes florestais (escala do hábitat) para sua manutenção nas matas serranas de Santa Teresa (item 5.2). 103 Como mencionado acima, vários fatores podem determinar a intolerância das espécies em uma paisagem fragmentada, entre eles, a perda de microhábitats, baixa densidade populacional e pressão de caça. O psitacídeo Triclaria malachitacea, por exemplo, foi considerado sensível no interior de São Paulo, em áreas até mesmo com pequenas alterações de seu hábitat, em função de sua raridade natural (MAGALHÃES 1999). No presente estudo, a alta senbilidade das espécies foi determinada com base em sua ausência nos pequenos fragmentos estudados, cujas causas podem ser resultantes de um ou mais dos fatores conhecidos da literatura. Assim, a inexistência de córregos nos pequenos fragmentos (exceção no MBML) explicaria as ausências pontuais do furnarídeo Lochmias nematura e, por conseguinte, sua fraca tolerância ao processo de fragmentação regional. O nível de alta sensibilidade foi atribuído também para os tiranídeos Mionectes rufiventris e Platyrinchus leucoryphus, que estiveram entre algumas das espécies florestais com baixo índice de abundância na área-controle. Da mesma maneira, Tinamus solitarius, excluso ou raro em alguns dos fragmentos estudados (inclusive no PNMSL), destaca-se entre os casos mais evidentes da influência da caça como fator determinante do grau de sensibilidade dos organismos de uma região. A seleção de hábitat é um dos principais fatores que determinam a distribuição de espécies em fragmentos florestais, sendo a ocorrência de algumas espécies em seus microhábitats específicos um bom indicador do seu estado de conservação ambiental (BLONDEL 1985, STOTZ et al. 1996). A persistência de alguns insetívoros especialistas de taquarais (e.g. Drymophila ferruginea e Hemitriccus diops) nos pequenos fragmentos florestais de Santa Teresa, onde este ambiente esteve presente em todos eles (bambo exótico no PMBML), sugere que a presença de microhábitats pode ser mais importante do que o tamanho de sua área para a manutenção de parte da comunidade biótica. Esta idéia está de acordo com os 104 estudos de RIBON (1998, 2003), onde a inexistência de grotas úmidas explicou a ausência de algumas espécies nos fragmentos da região de Viçosa, MG. Embora aves insetívoras de taquarais sejam consideradas suscetiveis à extinção (PARKER III et al. 1996, STOTZ et al. 1996), ANJOS (2006) verificou que a maioria destas espécies mostrou-se tolerante (média e baixa sensibilidade) ao processo de fragmentação na região de Londrina, em concordância com os dados de Santa Teresa e também da região de São Paulo, onde aumentaram em abundância e riqueza nos fragmentos florestais (DEVELEY, 2004). No entanto, dependendo do grau de isolamento e da qualidade das matas remanescentes, tais espécies podem desaparecer dos fragmentos, mesmo na presença de taquaras no seu interior, como verificado por RIBON (1998) na região de Viçosa, MG. Embora este autor tenha verificado algumas dessas espécies (Drymophila ferruginea e Anabazenops fuscus) em fragmentos menores do que 3,0 ha, casos de extinção local foram detectados nesta região, incluindo, por exemplo, Biatas nigropectus e Hemitriccus diops (RIBON et at. 2003). Além da raridade natural e o pequeno tamanho dos fragmentos, RIBON (1998) sugeriu a particularidade das manchas de taquaras secarem por completo após seu período de frutificação para explicar a extinção de Biatas nigropectus em Viçosa (o que pode ter sido válido também para Hemitriccus diops). Contudo, a persistência de outras espécies desta guilda em pequenos fragmentos da Mata Atlântica indica que causas mais específicas ou intrincadas devem estar envolvidas com estes tipos de extinção, sem que nenhuma delas, entretanto, tenha até o momento sido escalerecida pela literatura. Por isso, o estudo da história natural das espécies surge como uma das mais importantes ferramentas para predizer com mais exatidão as respostas de comunidades bióticas ao processo de fragmentação do seu hábitat (BIERREGAARD et al. 1992, SIMBERLOFF 1994, BIERREGAARD & STOUFFER 1997). 105 5.5. Composição da avifauna e taxa de extinções nos fragmentos florestais Vários estudos têm demonstrado o empobrecimento faunístico em pequenos remanescentes de vegetação natural, onde acabam por persistir apenas subconjuntos não-aleatórios da diversidade biológica original (nested subsets) (BOLGER et al. 1991, COOK 1995, PATTERSON & ATMAR 2000). Na região tropical, este evento tem sido explicado pela presença de ambientes naturalmente heretogêneos, que quando deteriorados pelo processo de fragmentação florestal, resultam em perdas não ao acaso de espécies especialistas, nem sempre compensadas por novas taxas de colonização (ZIMMERMAN & BIERREGAARD 1986, SAUNDERS et al. 1991, TURNER 1996). Neste trabalho, a composição da avifauna foi dissimilar entre as diferentes classes de tamanho de fragmentos, sendo que aqueles pouco conservados (remanescentes pequenos) foram os que mais diferiram da área-controle (Reserva Biológica Augusto Ruschi). Como esperado, as três reservas da região (EBSL, PNMBL, RBAR) foram mais similares entre si do que com qualquer um dos outros cinco fragmentos analisados, notando-se, porém, que o Parque Municipal Natural de São Lourenço, apesar do seu menor tamanho, foi a reserva faunisticamente mais relacionada com a área-controle (RBAR). Pela maior parte das matas da EBSL situar-se em áreas de meia-encosta voltadas para a região litorânea (transectos demarcados em altitudes de ~ 650m ), a composição de sua avifauna esteve representada por alguns elementos considerados invasores da região serrana de Santa Teresa (e.g. Thryothorus genibarbis, Hylophilus thoracicus e Arremon taciturnus), possivelmente através de uma colonização recente pelo vale do rio Timbuí (SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002), justificando seu menor grau de similaridade com o PNMSL/RBAR (transectos em ~ 800m e em posição mais interiorana). Embora tenham apresentado as menores riquezas de espécies, os pequenos fragmentos apresentaram comunidades faunísticas taxonomicamente semelhantes, coincidindo com o 106 modelo de distribuição de subgrupos não-aleatórios predito para hábitats de tamanho retraído (PATTERSON 1987). As razões para a desintegração de comunidades em fragmentos florestais, em função da perda de espécies, são amplamente citadas na literatura, variando desde a perda da qualidade do hábitat até a desestabilização de complexas relações ecológicas, como associações em bandos mistos e grupos mímicos em atividades de forrageamento (BIERREGAARD et al. 1992, WIENS 1995, LAURENCE 1997, ALEIXO & VIELLIARD 1995, WILLIS 1989, DEVELEY & PERES 2000). A estreita afinidade de espécies da região Neotropical com microhábitats específicos no interior da mata é uma relação bem conhecida da literatura (PARKER III et al. 1996, SICK 1997, RIBON 1998, POLETTO et al. 2004). Dessa forma, é possível que a ausência de várias espécies em alguns dos fragmentos estudados tenha sido fortemente influenciada pela perda de sua heterogeneidade ambiental, como parece ser o caso, por exemplo, para Neopelma aurifrons e Platyrinchus leucoryphus, ambas associadas a florestas bem conservadas do fundo de vales úmidos (obs. pes.), conforme a exigência de alguns Thamnophilidae estudados na região de Viçosa, MG (RIBON 1998, 2003). Da mesma maneira, a perda de Habia rubica, considerada espécie nuclear de bandos mistos na Mata Atlântica (DEVELEY & PERES 2000), pode explicar (por efeito cascata) a ausência de várias outras espécies a elas associadas em alguns dos fragmentos estudados, como os furnarídeos Philydor atricapillus e Anabazenos fuscus (DEVELEY 2004). Contudo, a desintegração e o desaparecimento de bandos mistos não foram confirmados para alguns fragmentos da região de Viçosa por MALDONADO-COELHO & MARINI (2000), possivelmente em função de diferenças regionais em sua composição de espécies (DEVELEY 2004). Aves associadas a formigas-de-correição são muito suscetíveis à fragmentação florestal, sobretudo aquelas denominadas “seguidoras-profissionais” destes insetos (WILLIS & 107 ONIKI 1992, BIERREGAARD & STOUFFER 1997, BORGES & GUILHERME 2000). Embora de caráter não-obrigatório, a associação de aves da Mata Atlântica com formigasde-correição (Eciton burchelli e Labidus praedator) é conhecida da literatura (WILLIS 1979, WILLIS & ONIKI 1992, 1998), existindo evidências de que o seu desaparecimento foi responsável pela perda de alguns elementos da avifauna em fragmentos do interior de São Paulo e Minas Gerais (WILLIS 1979, CHRISTIANSEN & PITTER 1997). No presente estudo, formigas-de-correição (Eciton sp. e Labidus sp.) foram observadas em todos os fragmentos estudados (incluindo o fragmento urbano, PMBML), sugerindo que, em alguns deles, a extinção de algumas aves (Dendrocincla turdina, Habia rubica, etc) que regularmente acompanham tais insetos não esteve relacionada com este tipo de associação, em concordância com os dados observados em Viçosa, por RIBON (1998). O registro destas formigas nos fragmentos de Santa Teresa sugere que a matriz e a conformação espacial das matas remanescentes da região favorecem a conectividade funcional para tais insetos, como verificado para muitas espécies de pequenos mamíferos no estudo de PASSAMANI (2003). O sistema de metapopulações é muitas vezes utilizado para explicar o motivo pelo qual várias espécies conseguem persistir em pequenos fragmentos espacialmente isolados (HARRISON 1991, HANSKI 1991, item 5.2). Contudo, as espécies sem habilidades para dispersão podem estar representadas em tais áreas por populações relictuais que subsistiram à redução do seu hábitat (RIBON 1998), podendo Drymophila ferruginea exemplificar muito bem este caso para os pequenos fragmentos (por exemplo, PMBML) estudos na região de Santa Teresa. A comparação da composição da avifauna antes e depois do processo de fragmentação, muitas vezes utilizando dados históricos (coleções científicas e dados bibliográficos), é uma maneira segura de testar a extinção local de espécies (presente estudo/item 5.1, 108 KATTAN et al. 1994, STOUFFER & BIERREGAARD 1995, RENFIJO 1999, RIBON et al. 2003). Comparações com áreas contínuas de mata também têm fornecido importantes conclusões, sendo que WILLIS (1979) foi o primeiro estudo a documentar extinções de aves em fragmentos de Mata Atlântica, no interior de São Paulo, onde áreas de 21, 250 e 1.400 ha estiveram representadas por 93, 146 e 202 espécies, respectivamente. Posteriormente, muitos outros estudos obtiveram resultados similares para outras regiões (ALEIXO & VIELLIARD 1995, ANJOS 2004, RIBON et al. 2003), evidenciando que a avifauna florestal deste bioma é notavelmente sensível a pertubações antrópicas, ainda que parte de suas espécies possa persistir em hábitats de tamanho reduzido e/ou de vegetação secundária (ALEIXO 2001, contra BROWN & BROWN 1992, PROTOMASTRO 2001). Na região serrana de Santa Teresa, muitas espécies de aves (~50%) foram extintas nos remanescentes menores do que 50 ha, sendo que somente aqueles com áreas em torno ou superior a 500 ha (ESBL, PNMSL) foram capazes de manter a integridade faunística presente na mata controle (ca. 4.000 ha). Tais resultados reforçam a opinião de MARSDEN et al. (2001), WILLIS & ONIKI (2002) e DEVELEY (2004), em relação à idéia de que regiões sem grandes reservas florestais mostram-se insuficientes para conservar representativas parcelas da diversidade biológica da Mata Atlântica. Em determinadas localidades como Santa Teresa, muitos táxons propensos à extinção (cinergéticos, endemismos e alta sensibilidade ecológica) ainda são de comum ocorrência (e.g. Tinamus solitarius, Chamaeza meruloides, Carpornis cucullata, Neopelma aurifrons), sendo, por isso, muitas vezes negligenciados em análises sobre o seu status de conservação ao longo de toda sua distribuição geográfica (SIMON et al., no prelo). De fato, algumas espécies restritas às matas de tabuleiro do Estado do Espirito Santo (e.g. Crypturellus noctivagus, Crax blumenbachii e Neomorphus geoffroyi) só não estão definitivamente extintas em seu território em função de extensas áreas de florestas primárias transformadas 109 em unidades de conservação (por exemplo, Reserva Biológica de Sooretama e Reserva Florestal da Companhia Vale do Rio Doce) (SIMON et al., no prelo). 5.6. Composição das guildas tróficas nos fragmentos florestais A resposta das guildas de aves ao processo de fragmentação do hábitat foi analisada em quase todos os trabalhos realizados na região da Mata Atlânica, sendo que aquelas representadas pelos grandes frugívoros de copa, insetívoros do solo e insetívoros do subbosque compõem o grupo mais negativamente afetado nas paisagens fragmentadas do referido bioma (GOERCK 1997, ALEIXO 2001). Com exceção dos nectarívoros, todas as guildas avaliadas pelo presente estudo apresentaram perda de espécies com a redução do tamanho do seu hábitat, mostrando-se sensíveis ao sistema de fragmentação na região de Santa Teresa. Entretanto, sete delas, representadas pelos carnívoros diurnos, carnívoros noturnos, granívoros de taquaral, insetívoros do solo, insetívoros de margem de córrego, insetívoros do folhiço suspenso e insetívoros noturnos, foram as mais afetadas, chegando a desaparecer por completo de alguns dos pequenos fragmentos florestais avaliados. Dessa forma, a guilda dos grandes frugívoros de copa, admitida na literatura como de alta sensibilidade na Mata Atlântica, foi pouco afetada nas matas serranas de Santa Teresa. Por outro lado, das sete categorias mencionadas acima, quatro (carnívoros diurnos, carnívoros noturnos, insetívoros do solo e insetívoros noturnos) mostraram resposta semelhante aos dados obtidos no interior de São Paulo por WILLIS (1979), que usou categorias de guildas (n= 20) semelhantes às do presente estudo (n= 19). Utilizando as mesmas categorias adotadas por WILLIS (1979), ANJOS (2006) verificou que os insetívoros de taquarais e grandes frugívoros de copa corresponderam aos grupos mais afetados (número elevado de 110 espécies muito sensíveis) na região de Londrina, norte do Paraná, coincidindo com o estudo de WILLIS (1979), mas divergindo do observado para Santa Teresa. As particularidades adotadas na categorização das guildas pelos diferentes estudos limitam a comparação dos dados de Santa Teresa com alguns outros trabalhos realizados na Mata Atlântica (RIBON et al. 2003, ANJOS 2004, DEVELEY 2004, ANTUNES 2005). Contudo, tendências convergentes e divergentes na resposta de determinadas guildas podem ser verificadas entre os dados disponíveis, evidenciando mais uma vez que cada região é única em seu padrão de fragmentação, produzindo efeitos diferenciados em suas respectivas comunidades biológicas. Aparentemente, a guilda dos nectarívoros (beija- flores) é a única que mostra comportamento similar entre todas as regiões da Mata Atlântica analisadas, não diferindo inclusive dos dados obtidos na Amazônia central (STOUFFER & BIERREGARRD 1995). Como grupo, os nectarívoros não foram afetados na região de Santa Teresa, mas umas poucas espécies (e.g. Ramphodon naevius e Leucochloris albicollis) estiveram ausentes em alguns do pequenos fragmentos florestais avaliados, em concordância com o estudo de WILLIS (1979). Além dos esclarecimentos sobre quais são as guildas mais afetadas com a fragmentação da Mata Atlântica, os estudos realizados nesta região têm oferecido boas explicações sobre os motivos pelos quais declinaram em abundância ou riqueza de espécies em regiões de florestas fragmentadas. A sensibilidade, por exemplo, dos grandes frugívoros de copa tem sido relacionada à sua necessidade de deslocamentos sobre amplas áreas de mata contínua, em função da variação espacial e temporal de sua fonte de alimento. Com a fragmentação florestal, suas populações ficam sujeitas à escassez de recursos em função de seus movimentos limitados, tornando-se susceptíveis à extinção local (WILLIS 1979, GALLETI & PIZO 1996, GOERCK 1997). Possivelmente, em Santa Teresa, esta guilda foi pouco afetada em função da disposição espacial e qualidade dos remanescentes 111 florestais da região, sendo que algumas espécies desta guilda (e.g. Pyrrhura frontalis, Ramphastos vittelinus e Procnias nudicollis) observadas em vôo entre os fragmentos florestais (incluindo o fragmento urbano, PMBML) sustentam esta hipótese. Por sua vez, os insetívoros do solo ou do subbosque, além de possuírem fraca habilidade de dispersão através de hábitats não florestais, normalmente estão associados a microhábitats específicos no interior da mata (por exemplo, taquarais e grotas úmidas) (SICK 1997, RIBON 1998). Como conseqüência, costumam apresentar distribuição em manchas ou ocorrer em baixa densidade populacional, tornando-os igualmente vulneráveis à fragmentação do seu hábitat (WILLIS 1979, ALEIXO & VIELLIARD 1995, GOERCK 1997, ANJOS 2001, LAPS et al. 2003, RIBON 2003, ANJOS 2006). No presente estudo, a guilda dos insetívoros do subboque revelou-se menos vulnerável que aquela contendo espécies do solo, evidenciando que esta última abrange espécies menos aptas a persistir em hábitats de tamanho reduzido ou em pior estado de conservação. Enquanto é possível que carnívoros diurnos venham a desaparecer de paisagens fragmentadas da Mata Atlântica em função de sua baixa densidade populacional, a extinção de insetívoros noturnos (Caprimulgidae) tem sido atribuída ao aumento nas taxas de predação em função de seus hábitos terrícolas (WIILLIS 1979). Estas duas suposições recebem apoio nos dados do presente estudo, considerando a raridade natural de muitas espécies de gaviões nas matas de Santa Teresa e a presença comum de predadores potenciais (Felis cattus, Didelphis aurita, etc) nos pequenos fragmentos amostrados (obs. pes.). Os poucos estudos que analisaram a resposta dos carnívoros noturnos (Strigidae) em paisagens alteradas também verificaram perdas de espécies nesta guilda (WILLIS 1979, ANTUNES 2005, RIBON et al. 2003). Apesar de comentar sobre a necessidade de estudos para este grupo de espécies, WILLIS (1979) sugeriu que as extinções verificadas em sua área de estudo acompanharam o desaparecimento local de mamíferos do solo. Em seu 112 estudo, PASSAMANI (2003) não verificou mudanças na riqueza de espécies de pequenos mamíferos entre os diferentes fragmentos analisados, significando que a sugestão de WILLIS (1979) não parece explicar a perda dos carnívoros noturnos nos pequenos fragmentos florestais da região de Santa Teresa. Como os carnívoros diurnos, tais aves não são localmente abundantes, possivelmente em função da necessidade de amplos territórios de caça, razão pela qual a guilda dos carnívoros noturnos estaria empobrecida nos pequenos fragmentos florestais. A definição das guildas dos granívoros de taquaral, insetívoros de margem de córrego e insetívoros do folhiço suspenso (emaranhado de folhas mortas na ramaria do interior da floresta) foi uma particularidade do presente estudo, dificultando sua comparação com os demais estudos realizados na Mata Atlântica. Porém, a razão para a vulnerabilidade dessas guildas à fragmentação na região de Santa Teresa não parece diferente das interpretações apontadas na literatura para outras guildas de comportamento semelhante (por exemplo, insetívoros de taquaral). A especialização destas guildas por determinados locais de forrageio, ausentes ou reduzidos em alguns dos fragmentos estudados, pode ser a provável causa das perdas pontuais, como exemplificada pelo desaparecimento de Lochmias nematura nas matas destituídas de córregos em seu interior. Como este microhábitat, o folhiço suspenso (acúmulo de folhas mortas suspensas nos estratos da floresta) também se distribui em manchas no interior da mata, obrigando as espécies especializadas em forragear neste tipo de substrato a realizar constantes deslocamentos em buscas de sua fonte de alimento (REMSEN & PARKER III 1984). Dessa forma, a menor disponibilidade desta condição nos pequenos fragmentos explicaria a exclusão pontual de outras aves insetívoras, como Philydor spp. e Cichlocolaptes leucophrus. 113 Quase todos os estudos realizados em áreas de florestas tropicais têm demonstrado acentuadas perdas de espécies nos hábitats remanescentes, causando drásticas mudanças na estrutura de suas comunidades bióticas (WHITMORE 1997, ANJOS 2004). Neste trabalho, a análise multivariada aplicada para o conjunto das 19 guildas apontou comunidades de aves estruturalmente diferenciadas entre alguns grupos de fragmentos estudados. As maiores dissimilaridades em relação à área-controle foram verificadas nos fragmentos de tamanho pequeno, com destaque para o PMBML, onde muitas guildas apresentaram significativas perdas de espécies. Porém, raras foram as guildas completamente ausentes nesta área (granívoros de taquaral, insetívoros do folhiço suspenso e insetívoros noturnos), sendo que algumas das espécies (e.g. Selenidera maculirostris e Mymeciza loricata) aí extintas persistiram no menor fragmento estudado (FP3/2,6 ha). Com efeito, o impacto negativo da fragmentação florestal sobre comunidade de aves é de natureza complexa, podendo ser específico para cada espécie e nem sempre estar diretamente relacionado à redução no tamanho do hábitat ou ao seu grau de isolamento na paisagem alterada (LAURENCE et al. 1997, DEBINSKI & HOLT 2000, ANJOS 2001, ANTUNES 2005). A principal limitação ao se tentar fazer generalizações sobre a resposta das comunidades de aves na região da Mata Atlântica reside no fato de que cada paisagem é única em seu padrão e histórico de fragmentação. Porém, a falta de sistematização dos protocolos de coleta e análise dos dados é outra séria limitação, por impedir a efetiva comparação dos resultados obtidos entre as diferentes regiões deste bioma. Dessa forma, o grande problema com a compreensão das abordagens sobre a fragmentação do hábitat é que o conhecimento até agora reunido ainda se encontra, paradoxalmente, bastante fragmentado (WATSON 2002). 114 5.7. Implicações e ações para a conservação da avifauna florestal Ainda que áreas perturbadas de matas tropicais possam suportar porções da diversidade biológica, dramáticas perdas de espécies podem ocorrer quando o processo de fragmentação florestal é intenso (TURNER & CORLETT 1996, WATSON 2002). Comparada a outras paisagens fragmentadas da Mata Atlântica, a região serrana de Santa Teresa, ainda que destituída de 60% de suas florestas nativas, encontra-se em situação privilegiada de conservação, testemunhada por sua elevada diversidade faunística e florística recentemente registrada na literatura (THOMAZ & MONTEIRO 1997, BROWN & FREITAS 2000, PASSAMANI et al. 2000, SIMON 2000, WILLIS & ONIKI 2002, PASSAMANI 2003, presente estudo). Sem dúvida, a rica comunidade de aves florestais verificada para a região de estudo está relacionada à extensão e qualidade de sua vegetação remanescente, em parte representada por três unidades de conservação, que totalizam cerca de 5.000 ha de matas nativas em bom estado de conservação. Uma parcela da avifauna registrada nestas reservas é rara ou não persiste em remanescentes de propriedades privadas, os quais normalmente são menores do que 150 ha e circundados por ambientes antrópicos desfavoráveis para muitas espécies. Com efeito, são individualmente poucos efetivos para abrigar comunidades de aves mais complexas, contrastando, portanto, com os resultados encontrados para pequenos mamíferos por PASSAMANI (2003), que verificou diversidade semelhante entre pequenos e grandes fragmentos florestais, a qual foi, em parte, interpretada pelo autor como uma resposta direta à permeabilidade da matriz na paisagem estudada. Em oposição também aos dados obtidos para pequenos mamíferos na região de Santa Teresa (PASSAMANI 2003), a perda em torno de 50% da avifauna florestal nos pequenos fragmentos sugere fraca habilidade de muitas espécies em atravessar a matriz de hábitats antrópicos, impedindo que as mesmas venham ali a se restabelecer por intermédio da imigração de indivíduos de fragmentos vizinhos. Em 115 conjunto, porém, os fragmentos situados em terras particulares representam uma expressiva área de vegetação nativa, favorável a um amplo espectro de condições ambientais, igualmente importante para a conservação da diversidade biológica na escala da paisagem. De fato, vários estudos já demonstraram que pequenos fragmentos (~ 100 ha) podem funcionar como refúgios para muitas espécies animais e vegetais mesmo após décadas de seu isolamento, fornecendo uma oportunidade para a restauração de biotas regionais em paisagens fragmentadas (CHIARELLO 2000a, TURNER & CORLLET 1996). As ações para a conservação das espécies de mamíferos nas matas serranas de Santa Teresa foram muito bem discutidas por PASSAMANI et al. (2000) e PASSAMANI (2003), podendo muito bem ser aplicadas para a avifauna da região. Como suas principais recomendações, aqui apresentadas de forma sistematizada, tais autores mencionaram: - necessidade de proteção voltada também para os remanescentes florestais situados em propriedades privadas, pelo papel que desempenham na manutenção da diversidade regional e conectividade estrutural da paisagem (stepping stones), a qual pode favorecer o sistema de metapopulações para muitas espécies; - aumento da permabilidade do hábitat-matriz, através do manejo adequado dos ambientes do entorno dos remanescentes florestais, priorizando a recomposição natural da vegetação nativa e o uso do solo baseado em culturas arbustivas/arbóreas; - revegetação de áreas de solo degradado, inclusive com a utilização de plantios de eucalipto, desde que adequadamente manejado (cultivo sem capina do subbosque e colheita parcelada), visando atenuar os impactos físicos e biológicos ligados à borda dos fragmentos; - melhor fiscalização contra as atividades antrópicas de degradação do ambiente florestal; 116 - implementação de planos de manejo dos remanescentes florestais preocupados com o desenvolvimento econômico e social da região; - realização de novos estudos para obtenção de outras importantes informações para subsidiar os trabalhos de conservação da Mata Atlântica de Santa Teresa. Entretanto, entre estas recomendações, vale ressaltar que a cultura do café, a mais intensamente praticada na região e desejável para a conectividade funcional da paisagem para pequenos mamíferos (PASSAMANI 2003), tem pouco valor para as aves, uma vez que poucas são as espécies florestais (Crypturellus tataupa, Leptotila verreauxi, Nyctidromus albicollis, entre outras) capazes de ocupar esta cultura como extensão do seu hábitat (obs. pes.), seja para obtenção de recursos (fontes de alimento, locais de nidificação, etc) ou meio de transposição para outras manchas de seu hábitat. Dessa forma, a taxação de impostos sobre terras improdutivas e lavouras de café, como sugerida por WILLIS & ONIKI (2002) para áreas ou produções de “luxo”, poderia ser uma prática interessante a favor de culturas mais indicadas para melhor qualidade do hábitat-matriz. Entretanto, em Santa Teresa prevalece a agricultura dos pequenos produtores, desacompanhada de tecnologias relacionadas ao aumento da produtividade de suas plantações, parecendo impraticável que a conservação da diversidade biológica venha justificar a adotação de tal medida (pelo menos a curto e médio prazo) no município. Na região de Santa Teresa, muitas pessoas ainda praticam a exploração ilegal de recursos florestais (caça, madeira, palmito, orquídeas, taquaras, etc), muitas vezes difícil de ser coibida com base apenas nos trabalhos de fiscalização dos órgãos responsáveis. Assim, a implementação de um programa de inclusão de moradores locais estimulados e aptos a trabalhar com conservação ambiental é também recomendável para a manutenção da integridade biológica das florestas nativas da região. 117 Por fim, vale ressaltar que os dados obtidos para aves e mamíferos na região de Santa Teresa, aliados a outros estudos realizados na Mata Atlântica, evidenciam que o problema da fragmentação das florestas deste bioma é muito mais complexo do que se pode prever e que generalizações sobre suas consequências são muito difíceis de serem feitas. Cada paisagem parece única no padrão de fragmentação, estrutura da vegetação, uso do solo, tipo de matriz e composição das espécies. Portanto, estratégias de manejo de ambientes fragmentados não devem limitar-se apenas em preceitos e modelos científicos prédefinidos. Na verdade, devem estar fundamentadas na interpretação dos dados obtidos na região em análise, a fim de que as mesmas possam ser mais efetivas na conservação da diversidade biológica (PASSAMANI 2003). 118 6. CONCLUSÕES Com base nos resultados discutidos na secção anterior, as seguintes conclusões podem ser apresentadas como respostas às questões que nortearam o desenvolvimento do presente estudo (veja Objetivos): 6.1. (questão i) Em muitas regiões do leste do Brasil, a fragmentação da Mata Atlântica afetou drasticamente a comunidade de aves dependente do ambiente florestal, levando várias espécies à raridade ou extinção local. Na escala da paisagem, o processo de fragmentação na região serrana de Santa Teresa (onde ainda restam cerca de 40 % da cobertura florestal nativa) não implicou em sérias ameaças para a diversidade regional, tendo causado possivelmente a extirpação apenas de Pipile jacutinga, uma ave de grande porte que sempre foi historicamente caçada em toda sua área de distribuição geográfica. 6.2. (questão ii) Pequenos fragmentos (< 100 ha) de Mata Atlântica costumam apresentar riqueza de espécies de aves semelhante a fragmentos maiores e mais conservados, porém, são dissimilares em sua composição faunística, o que reforça a idéia de que este parâmetro da comunidade, por si só, é pouco útil para a tomada de decisões relativas à conservação de biotas regionais. Na região de Santa Teresa, os pequenos fragmentos (<50 ha), mesmo situados em uma paisagem com boa conectividade estrutural (numerosos fragmentos e proximidade entre eles), possuem avifaunas depauperadas, normalmente 50 % daquelas conhecidas das reservas florestais do município. O fato de remanescentes florestais de Santa Teresa com cerca de 500 ha abrigarem expressivas parcelas da diversidade regional parece explicar porque algumas outras localidades serranas do Espírito Santo, com matas de tamanho similar, ainda mantêm elevados níveis de riqueza de aves, incluindo táxons globalmente ameaçados e raros endemismos da Mata Atlântica. 119 6.3. (questão iii) O índice de conservação dos fragmentos, aplicado pela primeira vez na análise de paisagens fragmentadas da Mata Atlântica, com base na combinação de cinco diferentes descritores ambientais (heterogeneidade, grau de isolamento, forma e área dos fragmentos, além da permeabilidade da matriz), mostrou-se útil para explicar a persistência das espécies nos remanescentes florestais da região serrana de Santa Teresa, ES. Fragmentos para os quais foram atribuídos índices de conservação em torno de 0,30 (pequenos fragmentos) mantêm, em média, apenas 50% da comunidade de aves florestais de um grande bloco de mata contínua (área-controle), enquanto que aqueles com índices acima de 0,60 (PNMSL e EBSL) podem sustentar a quase (ou mesma) totalidade da avifauna regional. Quando testados em conjunto, o tamanho da área, grau de isolamento e permeabilidade da matriz excerceram um efeito significativo sobre a riqueza de espécies florestais na região serrana de Santa Teresa (r2= 0,92). Porém, entre estes três descritores ambientais, o tamanho da área foi o que melhor explicou (r2= 0,70) a variação no número de espécies nos fragmentos estudados, coincidindo com o resultado de outras análises conduzidas na Mata Atlântica. A falta de relação da riqueza de espécies florestais com os dois outros descritores ambientais (grau de isolamento e permeabilidade da matriz) pode ser explicada pela disposição espacial dos fragmentos, cuja proximidade entre eles deve favorecer a conectividade funcional para muitas espécies, em vista da porcentagem da cobertura vegetal remanescente (ca. 40%), dando suporte à idéia de que o isolamento dos fragmentos tem pouco efeito sobre a diversidade biológica em áreas que ainda mantêm cerca de 30% da extensão de sua vegetação original, como verificado para a região de Viçosa, Minas Gerais. Porém, os dados reunidos para a Mata Atlântica demonstram que muitas espécies estritamente florestais possuem pouca aptidão para atravessar os “poros da matriz” 120 (hábitats antrópicos), tornando-se altamente dependentes da área dos remanescentes florestais para sua manutenção na paisagem fragmentada do referido bioma. Todas as análises sobre os efeitos da fragmentação da Mata Atlântica adotaram a conformação histórica da fragmentação florestal (sistema realista), podendo explicar porque os resultados obtidos nesta região algumas vezes não coincidem com aqueles verificados para outros sistemas estudados, como o da região da Amazônia central, onde os experimentos foram manipulados pela criação de fragmentos com grau de isolamento, forma geométrica e escala de tamanho planejados (1, 10, 100, 1000 ha). 6.4. (questão iv) Parte da avifauna (51 spp.) que persistiu nos fragmentos florestais da região serrana de Santa Teresa apresentou variações em seus índices de abundância relativa, quando comparados com a área-controle. Os dados da literatura, combinados com aqueles obtidos pelo presente estudo, sugerem que várias espécies apresentam padrões semelhantes de declínio e aumento de abundância, demonstrando que os efeitos da fragmentação são mais determinísticos do que estocásticos para a avifauna da Mata Atlântica. Porém, algumas espécies mantiveram índices estáveis entre diferentes classes de tamanho de fragmento, indicando que o processo de fragmentação na região estudada não foi tão severo quanto outras regiões do leste do Brasil, onde o declínio populacional fez com que muitas espécies se tornassem raras ou viessem a desaparecer por completo. As comunidades com as maiores porcentagens de espécies com variações em seus índices de abundância foram encontradas nos fragmentos menos conservados (Parque de Biologia Mello Leitão e FP1), concordando, por exemplo, com os resultados obtidos na região de Londrina, norte do Paraná, onde o maior número de espécies com flutuações populacionais também ocorreu em fragmentos com maior grau de comprometimento ambiental. Além das idiossincrasias das espécies, muitas causas relacionadas a fatores extrínsecos e intrínsecos dos remanescentes florestais têm sido utilizadas para explicar as variações 121 populacionais em avifaunas confinadas nas paisagens fragmentadas da Mata Atlântica (por exemplo, alterações microclimáticas e modificações nas taxas de competição interespecífica). Muitas delas, porém, ainda não foram cientificamente testadas e, portanto, a melhor compreensão das causas relacionadas às flutuações populacionais da avifauna em paisagens fragmentadas da Mata Atlântica ainda limita-se à extrema falta de dados sobre a história natural das espécies, perda de diversidade genética nas populações isoladas e a intrincada rede de interações ecológicas que ocorrem entre as mesmas. 6.5. (questão v) No presente estudo, 60 espécies foram reconhecidas como de alta sensibilidade para a região serrana de Santa Teresa, enquanto outras 99 mostraram-se mais tolerantes ao sistema de fragmentação regional, ocorrendo em remanescentes florestais menores do que 50 ha, como o Parque do Museu de Biologia Mello Leitão (8,5 ha), situado na área urbana do município. Independente de sua categoria de sensibilidade, muitas destas espécies são caracterizadas por um ou mais atributos de suscetibilidade mencionados na literatura (por exemplo, especificidade por microhábitat, maior peso corporal e baixa densidade populacional), apoiando a idéia de que os níveis de tolerância de comunidades biológicas estão intimamente relacionados às particularidades da paisagem fragmentada (qualidade da vegetação, porcentagem de matas, conformação dos fragmentos, qualidade das matas, grau de conectividade, etc). Os dados de Santa Teresa, quando comparados com os de outras regiões que utilizaram metodologias semelhantes, também apontam incongruências nos níveis de sensibilidade das espécies, indicando que impactos distintos operaram sobre suas respectivas comunidades faunísticas. Logo, a tolerância diferenciada das espécies entre sistemas regionais de fragmentação parece uma boa razão para explicar porque espécies podem 122 estar seguras em determinadas localidades da Mata Atlântica, mas em outras estarem em estado crítico de conservação. O presente estudo verificou também que espécies consideradas propensas à extinção na Mata Atlântica (táxons endêmicos e de alta sensibilidade ecológica) não estiveram numericamente mais representadas entre as mais vulneráveis (alta sensibilidade) na região de Santa Teresa, demonstrando que a mesma, além de abrigar uma elevada riqueza de espécies florestais, ainda conserva um conjunto expressivo de táxons de interesse para a conservação da diversidade biológica do referido bioma. 6.6. (questão vi) Com base em intensivos levantamentos de campo (12-18 meses), verificou-se que a composição da avifauna foi dissimilar entre as diferentes classes de tamanho de fragmentos, sendo que aqueles pouco conservados (remanescentes pequenos: < 50 ha) foram os que mais diferiram da área-controle (Reserva Biológica Augusto Ruschi). Como esperado, as três reservas da região (EBSL, PNMBL, RBAR) foram mais similares entre si do que com qualquer um dos outros cinco fragmentos analisados. Apesar do seu menor tamanho (~ 500 ha) (versus ~ 800 ha/EBSL), o Parque Municipal Natural de São Lourenço foi a reserva faunisticamente mais relacionada com a área-controle (RBAR). Embora tenham apresentado as menores riquezas de espécies, os pequenos fragmentos apresentaram comunidades faunísticas taxonomicamente semelhantes, coincidindo com o modelo de distribuição de subgrupos não-aleatórios (subset nested) predito para hábitats de tamanho reduzido. É possível que a notável desintegração das comunidades de aves em alguns dos fragmentos estudados tenha sido fortemente influenciada pela perda de sua heterogeneidade ambiental. Entretanto, causas mais intrincadas relacionadas a interações interespecíficas (por exemplo, desestruturação de bandos mistos) podem ter igualmente 123 contribuído para a exclusão de espécies no interior destes fragmentos, como já sugerido por alguns outros estudos realizados na Mata Atlântica. Na região estudada, os fragmentos florestais menores do que 50 ha chegaram a perder até 50% de suas espécies, sendo que somente aqueles com áreas em torno ou superior a 500 ha (ESBL, PNMSL) foram capazes de manter a mesma (ou semelhante) integridade faunística de uma grande área de mata contínua (~ 4.000 ha). Tais resultados reforçam a opinião de que regiões sem grandes reservas florestais mostram-se insuficientes para conservar representativas parcelas da diversidade biológica da Mata Atlântica, muitas vezes negligenciada porque em determinadas regiões detentoras de expressivas porções de florestas nativas (como Santa Teresa), muitos táxons propensos à extinção ainda são de comum ocorrência, interferindo em análises sobre o status de conservação das espécies ao longo de toda sua distribuição geográfica. 6.7. (questão vii) Apesar de atingirem quase todas as guildas analisadas (menos os nectarívoros), as extinções verificadas com a redução do hábitat na região de Santa Teresa foram mais acentuadas em sete delas, representadas pelos carnívoros diurnos, carnívoros noturnos, granívoros de taquaral, insetívoros do solo, insetívoros de margem de córrego, insetívoros do folhiço suspenso e insetívoros noturnos. A guilda dos grandes frugívoros de copa, admitida como de alta sensibilidade na Mata Atlântica, foi pouco afetada nas matas serranas de Santa Teresa. Por outro lado, das sete guildas mencionadas acima, quatro (carnívoros diurnos, carnívoros noturnos, insetívoros do solo e insetívoros noturnos) mostraram resposta semelhante aos dados obtidos no interior de São Paulo, onde as categorias de guildas analisadas foram semelhantes às do presente estudo. Tais resultados, aliados a outras comparações interregionais, reforçam a idéia de que cada região é única em seu padrão de fragmentação, produzindo efeitos diferenciados em suas respectivas comunidades biológicas. 124 As comunidades de aves, analisadas segundo seus grupos ecológicos funcionais (guildas tróficas e espaciais combinadas), mostaram-se estruturalmente diferenciadas entre alguns grupos de fragmentos estudados. As maiores dissimilaridades em relação à área-controle foram verificadas nos fragmentos de tamanho pequeno, onde muitas guildas apresentaram perdas significativas espécies. Além das paisagens com padrões e históricos particulares de fragmentação, a falta de sistematização dos protocolos de coleta e análise dos dados é outra séria limitação ao se tentar fazer generalizações sobre a resposta das comunidades de aves na região da Mata Atlântica. Dessa forma, o grande problema com a compreensão das abordagens sobre a fragmentação do hábitat é que o conhecimento até agora reunido na literatura ainda se encontra bastante fragmentado. 125 7. BIBLIOGRAFIA ALEIXO, A. Effects of selective logging on a bird community in the Brazilian Atlantic Forest. The Condor, v.101, p.537-548. 1999. ALEIXO, A. Conservação da avifauna da Floresta Atlântica: efeitos da fragmentação e a importância de florestas secundárias. In: ALBUQUERQUE, J. L. B.; CÂNDIDO JR, J.F.; STRAUBE, F. C.; ROOS, A. L. (Org.). 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