Dados biológicos de tubarões bentónicos e pelágicos

Transcrição

Faculdade de Ciências da Universidade do Porto
Dados biológicos de tubarões bentónicos e pelágicos
desembarcados em lotas nacionais
Dissertação de Mestrado em Ecologia Aplicada
Nuno Miguel Cabral Queiroz
Porto, 2004
Agradecimentos
Ao meu orientador, Doutor Múrias dos Santos, agradeço a disponibilidade que
revelou, sempre que a sua intervenção se mostrou necessária, bem como a
revisão do manuscrito. Ao João Correia gostaria de agradecer toda a ajuda que
prestou na discussão de ideias e metodologias. Não menos importante é a sua
amizade, conhecimento e fascínio que sente e transmite por tubarões.
Gostaria de exprimir um profundo agradecimento a todos os que me ajudaram
durante as amostragens, em especial aos meus colegas e amigos Fernando
Lima, Pedro Ribeiro e Sílvia Pereira. Não poderia deixar de mencionar a ajuda,
entusiasmo e camaradagem da Ana Mendonça, Anabela Maia, Célia Gonçalves,
Sr. José Manuel Oliveira, Ricardo Soares, Rita Santos e Sandra Araújo.
À Marta Oliveira agradeço todo o apoio, carinho e paciência que revelou
durante todas as fases do trabalho.
Reservo um agradecimento especial aos senhores Manuel e Paulo Balau e a
toda a tribulação do Algamar (e Alfamar) e ao Sr. Vitor, à sua família e a toda a
tripulação do Nossa Sra do Minho.
Este trabalho foi financiado pela Associação Portuguesa para o Estudo e
Conservação de Elasmobrânquios (APECE).
Finalmente, gostaria de dedicar este trabalho aos meus pais que sempre me
incentivaram e apoiaram.
Conteúdo
1. Introdução
1
2. Material e métodos
5
2.1. Espécies a amostrar
5
2.2. Área de amostragem
5
2.3. Aquisição e tratamento dos dados
7
3. Resultados
10
3.1. Estatísticas gerais
10
3.2. Idade e crescimento
15
3.2.1. Centroscymnus coelolepis
15
3.2.2. Centrophorus squamosus
17
3.2.3. Isurus oxyrinchus
19
3.2.4. Prionace glauca
23
3.3. Reprodução
23
23
23
25
29
4. Discussão
30
30
31
32
33
4.3. Reprodução
34
34
i
34
34
35
5. Conclusão
36
Bibliografia
38
ii
1. Introdução
A maioria das espécies de tubarão possui grande longevidade, crescimento lento,
maturação tardia e baixa fecundidade. Estas características conduzem a um baixo
nível de recrutamento (Holts et al. 1998) e, consequentemente, aumentam a
susceptibilidade dos tubarões aos efeitos da sobrepesca (Natanson e Cailliet 1986).
Desta forma, torna-se necessário uma adequada monitorização das diferentes
espécies e, em particular, daquelas que são exploradas comercialmente. Contudo,
a monitorização de espécies pelágicas é dificultada pela sua vasta distribuição
(Baum et al. 2003), estrutura populacional complexa, comportamento migratório,
bem como por impedimentos jurídicos relacionados com a actividade pesqueira
internacional. A situação é ainda agravada pela falta de prioridade na recolha
de dados (Simpfendorfer et al. 2002), uma vez que a maioria dos tubarões é
capturada como bycatch da pesca dirigida a espécies com maior valor comercial
(Buencuerpo et al. 1998, Hurley 1998, McKinnell e Seki 1998).
Apesar das dificuldades, estudos recentes têm documentado uma crescente
preocupação com o declínio generalizado de populações de tubarões (Walker
1998, Musick 1999, Stevens et al. 2000). Como exemplo, estima-se que no
Atlântico noroeste os efectivos populacionais de sete espécies tenham sofrido
decréscimos superiores a 50% nos últimos oito a dez anos (Baum et al. 2003).
Na mesma área, a raia (Raja laevis) estará perto da extinção (Casey e Myers
1998). Segundo Berkeley e Campos (1998), 89% das fêmeas de espécies de
elasmobrânquios desembarcadas na Florida são capturadas com tamanhos
inferiores aos de maturação; em águas Australianas registam-se valores
elevados de capturas de tubarões azuis que, na sua maioria, correspondem a
fêmeas imaturas (Stevens 1992). Finalmente, pode ainda referir-se o colapso na
pesca do tubarão-frade (Cetorhinus maximus) ao largo da Irlanda (Henderson
et al. 2003). Todas estas situações possuem a agravante de, em alguns casos, a
1
recuperação das populações poder demorar cerca de 50 anos (Musick 1999). Assim
sendo, é essencial não só efectuar uma correcta avaliação dos stocks, mas também
criar regras que regulem a actividade pesqueira (Clarke et al. 2002, Veríssimo et al.
2003). Para tal, o conhecimento da estrutura etária (Liu et al. 1998), a criação de
métodos eficazes para a sua determinação (Tanaka 1990) e a informação sobre a
reprodução e mortalidade natural, são fundamentais. Porém, a biologia de muitas
espécies permance, em grande parte, desconhecida (Hurley 1998).
Ao largo da costa Portuguesa existem 28 espécies de tubarões (Sanches 1986),
algumas das quais possuem interesse comercial e são vulgarmente capturadas
por bycatch ou por pesca dirigida. Entre 1986 e 2001 foram comercializados em
lotas nacionais 82.704.432kg de elasmobrânquios (Correia e Smith 2004). Apesar
de um aumento médio constante nos desembarques das espécies de seláceos com
maior valor comercial, a sua biologia foi ainda pouco aprofundada. Em Março
de 2003 iniciou-se um programa regular de amostragens nas quatro principais
lotas nacionais. O seu principal objectivo é a recolha de dados relacionados com
o crescimento, reprodução e alimentação das espécies mais desembarcadas, quer
bentónicas, i.e. carocho — Centroscymnus coelolepis Bocage & Capello, 1864,
lixa — Centrophorus squamosus (Bonnaterre, 1788) e barroso — Centrophorus
granulosus Bloch & Schneider, 1801, quer pelágicas, i.e. anequim — Isurus
oxyrinchus Rafinesque, 1810 e tubarão-azul — Prionace glauca (Linnaeus, 1758).
As espécies pertencentes à família Squalidae são geralmente bentónicas e
habitam as zonas superiores do talude continental. As três espécies de fundo
amostradas neste trabalho são regularmente capturadas como bycatch da pesca do
peixe-espada-preto (Aphanopus carbo) ao largo de Sesimbra e por pesca dirigida
no norte de Portugal (Gordon et al. 2003). A espécie C. coelolepis encontra-se
normalmente a profundidades entre os 270 e os 3.675 metros, mas é mais abundante
a profundidades superiores aos 400 metros e em zonas em que a temperatura da
água se situa entre os 5 e os 13ºC. Possui uma distribuição alargada, de Marrocos
à Islândia e na zona oeste do Mediterrâneo (Compagno 1984a). Existem poucos
estudos publicados sobre o crescimento e idade de tubarões de profundidade
(Gordon 1999) e até à data não foi publicado nenhum trabalho sobre C. coelolepis.
Apesar da pouca informação sobre a biologia reprodutiva de tubarões bentónicos
2
(Girard et al. 2000), alguns aspectos da reprodução desta espécie foram analisados
por Yano e Tanaka (1984), Girard e Du Buit (1999) e Veríssimo et al. (2003).
Relativamente às espécies pertencentes ao género Centrophorus, estas encontramse a profundidades entre os 100 e os 2.359m e a sua distribuição estende-se desde
Marrocos até às ilhas Faroe e Islândia (Compagno 1984a). O crescimento de C.
squamosus foi avaliado por Clarke et al. (2002) utilizando a estrutura dos espinhos
dorsais. A nível reprodutivo, esta espécie foi descrita como tendo uma das mais
baixas fecundidades, com somente um embrião por cada período de gestação,
que dura cerca de dois anos (Guallart e Vicent 2001), e como consequência, foi
classificado como vulnerável à exploração (Clarke et al. 2002). É ainda de salientar
que não existem dados biológicos sobre a espécie C. granulosus.
A maioria dos tubarões pelágicos desembarcados em lotas nacionais é capturada
como bycatch da pesca dirigida ao espadarte (Xiphias gladius). I. oxyrinchus é
uma espécie epipelágica com distribuição cosmopolita. Pode ser encontrado desde
a superfície aos 500 metros de profundidade e é raro em águas com temperaturas
inferiores a 16ºC (Compagno 2001). A sua taxa de crescimento foi analisada por
Pratt Jr. e Casey (1983) no Atlântico oeste e por O’Brian e Sunada (1994) no
Pacífico este. Apesar de utilizarem métodos diferentes na análise de dados, ambos
chegam a conclusões semelhantes. Aspectos da biologia reprodutiva desta espécie
tais como o tamanho de maturação, épocas de reprodução, período de gestação e
número de crias foram estudados por vários autores (Pratt Jr. e Casey 1983, Stevens
1983, Cliff et al. 1990, Duffy e Francis 2001). Todas estas informações poderão
contribuir para a futura implementação de medidas de gestão, que necessitam
não só de um acréscimo de dados relativos a parâmetros reprodutivos, como
também de dados demográficos (Mollet et al. 2000). P. glauca possui o mesmo
tipo de distribuição que o anequim. É comum desde a superfície aos 152 metros
de profundidade e entre os 7º e os 16º C (Compagno 1984b). O crescimento desta
espécie foi descrito para diferentes zonas recorrendo a diferentes métodos. Assim,
Stevens (1975) e Henderson et al. (2001) estimaram parâmetros de crescimento
analisando a estrutura das vértebras. Em conjunto com esta análise, Nakano
(1994) utilizou análises de frequência e Skomal e Natanson (2003) usaram dados de
recapturas. Contudo, o baixo número de tubarões amostrados, o uso de intervalos
de comprimento inadequados e a falta de validação limitam a utilidade da maioria
3
destes estudos (Skomal e Natanson 2003). Finalmente, e de acordo com Stevens e
McLoughlin (1991), a espécie P. glauca possui um ciclo reprodutivo complexo no
Atlântico norte. Para que a gestão e a exploração desta espécie sejam racionais
é imperativo conhecer não só os aspectos relacionados com o seu crescimento
e reprodução, mas também o seu padrão de movimentos (Kohler et al. 2002),
uma vez que se trata de uma espécie migradora capaz de efectuar movimentos
transatlânticos (Stevens 1976, 1990, Casey 1985).
Tendo em conta o panorama descrito, no presente trabalho pretende-se estimar
parâmetros (1) de crescimento, quer em peso, quer de acordo com a equação de
Von Bertalanffy, e (2) de reprodução para as cinco espécies de tubarões mais
desembarcadas em lotas nacionais.
4
2. Material e métodos
2.1. Espécies a amostrar
A espécie C. coelolepis possui como características distintivas, espinhos dorsais
pequenos, primeira barbatana dorsal baixa e de base curta, dentículos dermais
grandes e lisos e não possui barbatana anal (figura 1a). C. squamosus possui
focinho comprido, espinhos dorsais fortes e a primeira barbatana dorsal triangular
e de base larga (Figura 1b). A espécie C. granulosus (Figura 1c) distingue-se da
anterior por apresentar um prolongamento interno nas barbatanas peitorais
(Compagno 1984a, Sanches 1986).
As principais características de diagnose de II. oxyrinchus (Figura 1d) são: corpo
fusiforme e robusto, dentes alongados e pontiagudos, presença de uma quilha
caudal, dorso e flancos de coloração azul intensa (Sanches 1986, Compagno 2001).
A espécie P. glauca (Figura 1e) apresenta um corpo longo e fusiforme, focinho
comprido e arredondado, dentes serrilhados e triangulares, dorso azul-escuro e
flancos de azul mais intenso (Compagno 1984b, Sanches 1986).
2.2. Área de amostragem
As amostragens decorreram com uma periodicidade mensal nas principais lotas
onde se efectuam desembarques de elasmobrânquios em Portugal, que segundo
Correia e Smith (2004) são Sesimbra (18,77%), Peniche (16,80%), Viana do Castelo
(12,15%) e Nazaré (5,51%). Os tubarões de profundidade amostrados foram
capturados numa extensa área ao largo da costa portuguesa e no Golfo da Biscaia.
As espécies pelágicas foram capturadas na sua maioria a sudoeste do Cabo de
São Vicente embora alguns indivíduos sejam provenientes de áreas ao largo da
Figueira da Foz (Figura 2).
5
50cm
a
b
50cm
c
50cm
50cm
d
50cm
e
Figura 1. Ilustrações representativas das espécies amostradas; a — Centroscymnus coelolepis;
b — Centrophorus squamosus; c — Centrophorus granulosus; d — Isurus oxyrinchus; e —
Prionace glauca. Retirado de Sanches (1986).
6
2.3. Aquisição e tratamento dos dados
Para cada tubarão foi determinado o sexo, o comprimento total (CT) e à
forquilha (CF), o peso (PT) e analisado o seu estado de maturação. Considerouse CT como a distância entre a ponta do focinho à ponta do lóbulo superior da
barbatana caudal, com esta esticada e a formar uma linha horizontal com o
corpo (Saunders e McFarlane 1993). O comprimento à forquilha corresponde
à distância entre a ponta do focinho e a furca caudal sobre a curvatura do
corpo (MacNeil e Campana 2002, Skomal e Natanson 2003). Uma vez que, na
maioria dos estudos publicados sobre tubarões pelágicos, é utilizado CF, esta
medida foi também adoptada neste trabalho de modo a facilitar a comparação
dos resultados. CT pode ser obtido a partir de CF através das seguintes equações
(Kohler et al. 1996):
Anequim (I. oxyrinchus): CT = (CF + 1,7101)/0,9286
Tintureira (P. glauca): CT = (CF - 1,3908)/0,8313
Nos tubarões de profundidade foram utilizados os comprimentos totais. A
relação entre o comprimento e o peso do conjunto de indivíduos amostrados
foi determinada por regressão linear após logaritmização dos dados recolhidos.
Através do progama ELEFAN I analisaram-se os dados de frequência de
comprimentos de modo a obter os parâmetros da curva de crescimento de Von
Bertalanffy:
Lt = L∞[1 - e-k(t-t )]
o
em que, Lt — comprimento à idade t; L∞ — comprimento assimptótico, i.e.
comprimento médio máximo; K — constante de crescimento; t0 — parâmetro
de condição inicial. Este último foi determinado, sempre que possível, por
pesquisa bibliográfica.
Em 2004 introduziu-se uma nova medida nas amostragens, o comprimento
dos pterigopódios (CP). Esta considerou-se como a distância entre a ponta do
pterigopódio e a sua junção com o corpo (Nammack et al. 1985). Os machos
foram considerados maduros quando o pterigopódio se encontrava estendido
e totalmente calcificado (Clarke e von Schmidt 1965). Para determinar a sua
maturidade sexual foram utilizados dois métodos diferentes:
7
Golfo da Biscaia
Viana do Castelo
Figueira da Foz
Peniche
Nazaré
Sesimbra
C. São Vicente
Figura 2. Docas de desembarque e zonas de captura de tubarões pelágicos (a branco) e
bentónicos (a negro).
1 – análise gráfica comparando a variação do comprimento dos pterigopódios
com o comprimento corporal; a maturidade é indicada por um rápido acréscimo
do comprimento dos primeiros em relação ao segundo;
2 – análise gráfica comparando a percentagem de maturação com o comprimento
total; o tamanho em que 50% dos indivíduos estão maduros (C50) foi determinado
por ajuste de uma regressão logística.
Em todas as espécies, o tratamento dos dados foi realizado separadamente para
machos e fêmeas. Apesar da análise separada dos sexos poder, em alguns casos,
produzir algumas falhas na estimativa dos parâmetros da equação de crescimento
(MacNeil e Campana 2002), este é o procedimento mais usual (Killiam e Parsons
8
1989, Liu et al. 1998, Skomal e Natanson 2003). Porém, os dados foram agrupados
em trimestres, com início em Janeiro de 2003 e término em Junho de 2004, de
forma a aumentar a potência das análises.
9
3. Resultados
Entre Março de 2003 e Junho de 2004 foram amostrados 1413 tubarões.
Infelizmente, durante este período registou-se um baixo número de indivíduos
pertencentes à espécie Centrophorus granulosus o que impediu a análise dos
parâmetros avaliados neste trabalho. O estudo englobou 336 C. coelolepis, 390 C.
squamosus, 488 P. glauca e 174 I. oxyrinchus.
Relativamente a C. coelolepis, foram contabilizados 78 machos (com
comprimentos entre os 71 e os 102cm) e 258 fêmeas (entre os 75 e os 123cm).
Esta espécie apresentou o maior dimorfismo sexual, tanto a nível do peso (4,48kg
e 8,85kg, respectivamente), como do comprimento médio (87,30cm e 105,21cm,
respectivamente), sendo as fêmeas geralmente maiores que os machos (Figura 3).
Verificaram-se também claras diferenças na evolução temporal do sex ratio (macho/
fêmea), com uma predominância de fêmeas, e onde os machos não ultrapassam a
proporção de 0,3:1 (Figura 4). Nas restantes espécies não se observou uma discrepância
tão acentuada entre sexos, embora C. squamosus exiba alguma diferença no peso
médio entre machos e fêmeas, 6,47kg e 8,78kg, respectivamente (Figura 3). No total
amostraram-se 229 machos (entre os 66 e os 122cm) e 161 fêmeas (entre os 83 e os
127cm) de C. squamosus, sendo esta a única espécie que evidenciou uma constante
predominância de machos (cerca de 58,72%) relativamente às fêmeas (Figura 5).
Analisaram-se 92 I. oxyrinchus machos (entre os 64 e 245cm) e 82 fêmeas (entre
os 82 e 290 cm). Excepcionalmente, em Junho de 2004, foi capturada uma fêmea
de maior tamanho (293kg, 290cm), cerca de 234kg mais pesada que a segunda
maior fêmea (Figura 6). Na generalidade dos meses, o sex ratio rondou 1:1, salvo
no quinto trimestre onde a percentagem de machos atingiu os 72% (Figura 7).
Por último, dos 488 indivíduos pertencentes a P. glauca, 197 eram machos e 291
10
f.
C. squamosus
m.
f.
C. coelolepis
m.
a
5
10
15
20
25
Peso
f.
C. squamosus
m.
f.
C. coelolepis
m.
b
20
40
60
80
100
120
140
160
CT
Figura 3. Variações em peso (a) e comprimento total (b) para fêmeas e machos das espécies
bentónicas, C. coelolepis e C. squamosus. O limite inferior da caixa corresponde ao
percentil 25 e o superior indica o percentil 75; a linha no interior da caixa corresponde à
mediana. As barras de erro, à esquerda e à direita da caixa, representam os percentis 10
e 90, respectivamente.
11
100
80
%
60
40
20
1º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
Figura 4. Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie C. coelolepis;
a branco — fêmeas; a negro — machos.
100
80
%
60
40
20
1º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
Figura 5 . Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie C.
squamosus; a branco — fêmeas; a negro — machos.
12
f.
P. glauca
m.
f.
I. oxyrinchus
m.
a
0
50
100
150
200
250
300
350
Peso
f.
P. glauca
m.
f.
I. oxyrinchus
m.
b
0
50
100
150
200
250
300
CF
Figura 6. Variações em peso (a) e comprimento (b) para fêmeas e machos das espécies
pelágicas, I. oxyrinchus e P. glauca. O limite inferior da caixa corresponde ao percentil 25
e o superior indica o percentil 75; a linha no interior da caixa corresponde à mediana.
As barras de erro, à esquerda e à direita da caixa, representam os percentis 10 e 90,
respectivamente.
13
100
80
%
60
40
20
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
Figura 7. Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie II. oxyrinchus ;
100
80
%
60
40
20
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
Figura 8. Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie P
P. glauca ;
14
Tabela 1. Valores dos parâmetros de idade e crescimento (K e L∞ ) e reprodução para as
diferentes espécies amostradas.
C. coelolepis
f.
m.
n
L∞ (cm)
K
C. squamosus
f.
m.
f.
I. oxyrinchus
m.
f.
P. glauca
m.
258
78
161
229
82
92
291
197
126,23
0,51
103,00
0,33
136,75
0,25
137,67
0,25
193,08
0,14
250,24
0,11
238,29
0,11
221,60
0,18
Comp. maturação (cm)
85-90?
96-105
175-180
-
96
175
198
C50 (cm)
fêmeas, cujos comprimentos variaram entre os 88—223cm e os 83—236cm,
respectivamente. Contudo, tanto o peso (13,38kg) como o comprimento médio
(134,23cm) dos machos foi maior que o das fêmeas (13,16kg e 130, 86cm —
Figura 6). A percentagem destas na amostragem foi maior ao longo de quase
toda a série temporal, exceptuando no terceiro trimestre em que a razão de sexos
foi idêntica (Figura 8).
As estimativas de K e L∞ que melhor se ajustaram aos dados estão representadas
na Tabela 1.
A relação entre o peso e o comprimento total, para fêmeas e machos, está
representada na Figura 9. A correlação para o comprimento total das fêmeas acima
dos 110cm é pouco fiável devido, provavelmente, à presença de embriões. Para
além de atingirem tamanhos maiores, verifica-se a partir dos 100cm uma inflexão
na sua curva de crescimento relativamente aos machos, cujo ganho em peso é mais
lento. As equações de crescimento em peso corporal são:
Fêmeas: PT = 2,33×10-6 × CT3,25 (rr = 0,904)
Machos: PT = 1,24×10-5 × CT2,86 (r = 0,873)
Na Figura 10 estão indicados os resultados obtidos para a análise de frequências.
A sua interpretação é limitada devido não só à ausência de indivíduos pequenos na
amostragem, mas também à não distinção de modas nos grupos de maior idade.
15
PT
n = 258
a
20
40
60
80
100
120
140
80
100
120
140
CT
PT
n = 78
b
20
40
60
CT
Figura 9. Relação peso — comprimento para a espécie, C. coelolepis. a — fêmeas; b —
machos.
16
125
100
CT
75
50
25
a
1º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
1º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
100
CT
75
50
25
b
Figura 10. Curvas de crescimento para a espécie C. coelolepis geradas pelo programa ELEFAN
I. a — fêmeas (n = 258); b — machos (n = 78).
Tal como na espécie C. coelolepis, as fêmeas atingem comprimentos maiores e
possuem um crescimento mais rápido que os machos (Figura 11). As equações
representativas da curva de crescimento são:
Fêmeas: PT = 1,28×10-6 × CT3,31 (rr = 0,911)
Machos: PT = 1,12×10-4 × CT2,34 (rr = 0,774)
Os machos de maiores dimensões (> 105cm) contribuem com a quase
totalidade dos indivíduos da amostra, sendo os comprimentos inferiores a 90cm
praticamente inexistentes. Os resultados da análise de frequência para as fêmeas
estão evidenciados na Figura 12. No cálculo do parâmetro L∞ para os machos,
obteve-se um valor (137,67cm; r = 0,866) demasiado distante do maior macho
observado, o que comprometeu a restante análise. Por outro lado, o valor de
17
80
70
n = 161
60
PT
50
40
30
20
10
a
15
30
45
60
75
90
105
120
135
150
90
105
120
135
150
CT
80
70
n = 229
60
PT
50
40
30
20
10
b
15
30
45
60
75
CT
Figura 11. Relação peso — comprimento para a espécie C. squamosus. a — fêmeas; b —
machos.
125
CT
100
75
50
25
1º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
Figura 12. Curvas de crescimento para as fêmeas da espécie C. squamosus geradas pelo
programa ELEFAN I (n = 161). A diferença entre o primeiro trimestre e os restantes deve-se
ao baixo número de indivíduos amostrado (n = 6).
18
350
300
n = 82
250
PT
200
150
100
50
a
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
260
280
300
160
180
200
220
240
260
280
300
CF
350
300
n = 92
250
PT
200
150
100
50
b
20
40
60
80
100
120
140
CF
Figura 13. Relação peso — comprimento para a espécie II. oxyrinchus. a — fêmeas; b —
machos.
L∞ para as fêmeas (136,75cm; r = 0,996) está bastante próximo do maior valor
observado na amostra.
Os pesos dos machos variaram entre os 3,4 e os 123,3kg e o das fêmeas entre os
5,9 e os 293kg. As equações de crescimento em peso são:
Fêmeas: PT = 2,06×10-5 × CF2,87 (rr = 0,954)
Machos: PT = 3,84×10-5 × CF2,74 (rr = 0,973)
O crescimento em peso é semelhante para ambos os sexos, embora a curva das
fêmeas possua uma inflexão nos 200cm, a partir da qual estas apresentem um
crescimento ligeiramente mais rápido (Figura 13). Contudo, a extrapolação acima
19
175
150
CF
125
100
75
50
25
a
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
250
225
200
175
CF
150
125
100
75
50
25
b
Figura 14. Curvas de crescimento para a espécie I. oxyrinchus geradas pelo programa ELEFAN
I. a — fêmeas (n = 81); b — machos (n = 92).
250
n f. = 81
n m. = 92
200
CF
150
100
50
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
Idade
Figura 15. Cur vas de crescimento de Von Bertalanff y para a espécie I. oxyrinchus.
Linha superior machos — L ∞ = 250,24 cm, K = 0,11; linha inferior fêmeas — L∞ = 193,08
cm, K = 0,14.
20
80
70
n = 291
60
PT
50
40
30
20
10
a
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
260
140
160
180
200
220
240
260
CF
80
70
n = 197
60
PT
50
40
30
20
10
b
20
40
60
80
100
120
CF
Figura 16. Relação peso — comprimento para a espécie, P
P. glauca . a — fêmeas; b — machos.
dos 180cm para ambos os sexos, pode estar enviesada por falta de indivíduos
de tamanho maior. Nos resultados da análise de frequência observa-se uma
progressão modal nos indivíduos mais pequenos, especialmente nos machos
(Figura 14b). Nas classes de tamanho maior a existência de modas não é evidente.
A fêmea de maior tamanho foi retirada da análise, uma vez que a sua inclusão
gerava valores de K demasiado baixos. De acordo com Pratt Jr. e Casey (1983),
optou-se por escolher t0 = -1 anos para ambos os sexos. Segundo estes autores,
os juvenis desta espécie possuem provavelmente, a mesma taxa de crescimento
no útero, já que crescem a taxas semelhantes e nascem com o mesmo tamanho. O
valor de t0 = -1 é uma aproximação dos diferentes métodos usados pelos autores.
A curva de crescimento de Von Bertalanffy está ilustrada na Figura 15. Tanto
21
250
200
175
CF
150
125
100
75
50
25
a
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
250
200
175
CF
150
125
100
75
50
25
b
Figura 17. Curvas de crescimento para a espécie P. glauca geradas pelo programa ELEFAN I.
a — fêmeas (n = 291); b — machos (n = 197).
250
n f. = 291
n m. = 197
200
CF
150
100
50
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Idade
Figura 18. Cur vas de crescimento de Von Bertalanff y para a espécie P. glauca. Linha
superior machos — L ∞ = 221,60 cm, K = 0,18; linha inferior fêmeas — L ∞ = 238,29 cm,
K = 0,11.
22
as fêmeas como os machos apresentam um crescimento inicial rápido de 20,5
e 22,1cm nos dois primeiros anos.
A relação entre peso e comprimento à forquilha está representada na Figura
16. As respectivas equações de crescimento são:
Fêmeas: PT = 3,51×10-6 × CF3,07 (rr = 0,984)
Machos: PT = 3,36×10-6 × CF3,07 (rr = 0,989)
Em ambos os gráficos a correlação para comprimentos superiores a 200 cm é
dúbia devido à escassez de amostras. Os pesos (eviscerados) dos machos variaram
entre os 3,5 e os 46 kg, e os das fêmeas entre 3 e 60,9 kg. Na figura 17, a progressão
de modas, quer nas fêmeas, quer nos machos não é evidente, especialmente nas
classes de maior tamanho. Para a construção da curva de crescimento de Von
Bertalanffy utilizou-se t0 = -1,77 e t0 = -1,35 anos (Skomal e Natanson 2003)
para fêmeas e machos, respectivamente, visto que o programa ELEFAN I não
produz estimativas desse parâmetro (Figura 18). O crescimento inicial dos machos
é bastante rápido, com um incremento de 28,6cm no primeiro ano e 23,9cm no
segundo. As fêmeas crescem 20,4 e 18,3cm no mesmo período.
3.3. Reprodução
O baixo número de indivíduos amostrados não permitiu a limitação temporal
de uma, ou mais épocas de reprodução nem a obtenção de uma estimativa do
tamanho de maturação. A falha neste procedimento deveu-se ao facto de não ter
sido possível ajustar uma regressão logística aos dados, nem se ter observado um
claro aumento na relação entre o comprimento dos pterigopódios e o comprimento
total. Contudo, os dados sugerem um valor que ronda os 85—90 cm de CT.
A predominância de machos maduros ao longo de toda a série temporal parece
indicar que esta espécie se reproduz todo o ano (Figura 19). A percentagem de
machos maduros em relação ao comprimento está representada na Figura 20.
O maior macho imaturo media 114cm e o macho maduro mais pequeno tinha
23
100
80
%
60
40
20
1º Tri.
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
6º Tri.
5º Tri.
Figura 19. Variação temporal da percentagem entre machos maduros/imaturos para a espécie
C. squamosus; a branco — m. imaturos; a negro — m. maduros.
100
n = 229
% Maturação
80
60
40
20
60
70
80
90
100
110
120
130
CT
Figura 20. Relação machos maduros — comprimento total para C. squamosus; comprimento
CT50 = 96cm.
24
CP
n = 229
80
85
90
95
100
105
110
115
120
125
CT
Figura 21. Relação comprimento dos pterigopódios — comprimento total para a espécie C.
squamosus.
82cm, com o tamanho de 50% de maturação a ser equivalente a 96cm (78,69%
do comprimento total). No gráfico que compara o comprimento dos pterigopódios
com o comprimento total (Figura 21) não é evidente um aumento no tamanho dos
primeiros, embora a relação pareça estabilizar para valores de CT = 100—105cm.
A maior percentagem de machos maduros de anequins foi observada entre
Janeiro e Junho de 2004 (Figura 22). Porém, o baixo número de indivíduos
amostrados não permite que este período possa ser definido como a época de
reprodução desta espécie em águas portuguesas. A regressão logística aplicada à
relação entre a percentagem de maturação e o comprimento à forquilha, definiu
175cm como tamanho de maturação para os machos (Figura 23). Este valor
representa 71,43% do tamanho máximo. Os pterigopódios começam a alongar
quando os machos atingem cerca de 120cm de comprimento e um crescimento
mais rápido inicia-se aos 140cm (Figura 24). O crescimento dos órgão sexuais
abranda quando atingem cerca de 30cm de comprimento (180 cm CF). Ambas as
análises indicam que os anequins macho atingem a maturidade sexual entre os
175 e os 180cm de comprimento.
25
100
80
%
60
40
20
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
I. oxyrinchus; a branco — m. imaturos; a negro — m. maduros.
100
n = 92
% Maturação
80
60
40
20
50
100
150
200
250
CF
Figura 23. Relação machos maduros — comprimento à forquilha I. oxyrinchus; comprimento
CF50 = 175cm.
26
CP
n = 92
100
120
140
160
180
200
220
240
260
CF
Figura 24. Relação comprimento dos pterigopódios — comprimento à forquilha para a espécie
I. oxyrinchus.
100
80
%
60
40
20
2º Tri.
3º Tri.
4º Tri.
5º Tri.
6º Tri.
P. glauca; a branco — m. imaturos; a negro — m. maduros.
27
100
n = 197
% Maturação
80
60
40
20
80
100
120
140
160
180
200
220
240
CF
Figura 26. Relação machos maduros — comprimento à forquilha para P. glauca; comprimento
CF50 = 198cm.
CP
n = 197
80
90
100
110
120
130
140
150
160
170
180
190
CF
Figura 27. Relação comprimento dos pterigopódios — comprimento total para a espécie P.
glauca.
28
No período de Julho a Setembro de 2003, registou-se uma maior percentagem de
machos maduros (Figura 25) o que parece indicar que o acasalamento na zona
este do Atlântico ocorre no verão. A mesma época de reprodução foi sugerida por
Pratt Jr. (1979) para o Atlântico oeste. O comprimento em que 50% dos machos
estavam maduros estimou-se em 198 cm (88,79% do tamanho máximo — Figura
26). O valor do tamanho de maturação não pôde ser corroborado pela relação
entre o comprimento dos órgãos sexuais e comprimento total, uma vez que a
ausência de indivíduos de maior tamanho limitou a sua aplicação (Figura 27).
29
4. Discussão
O intervalo de comprimentos observados para a espécie C. coelolepis é relativamente
semelhante ao detectado ao largo da costa inglesa e no Japão, embora no último
caso não se registem indivíduos maiores que 110cm (Yano e Tanaka 1984, Girard
e Du Buit 1999). A predominância de fêmeas foi também mencionada noutros
estudos, facto que os autores consideraram como indicativo de segregação sexual
em profundidade (Yano e Tanaka 1988, Clarke et al. 2001, Veríssimo et al. 2003).
No presente trabalho não foram identifcadas fêmeas de C. squamosus com um
tamanho superior a 127cm. Tal não invalida que, tanto Girard e Du Buit (1999),
como Clarke et al. (2002), tenham observado fêmeas com 140—145cm, o que
demonstra a existência de dimorfismo sexual nesta espécie. Tanto ao largo da
costa inglesa como da irlandesa, o sex ratio favorece os machos. Para ambas
as espécies, a segregação espacial dos indivíduos mais pequenos é a explicação
mais plausível para a sua ausência na área de amostragem, visto que, mesmo a
utilização de aparelhos de pesca capazes de capturar espécies mais pequenas (ex.
Etmopterus princeps — 27cm) produz resultados semelhantes (Yano e Tanaka
1984, Girard e Du Buit 1999, Clarke et al. 2002).
Num estudo em que foram amostrados 2081 anequins no Oceano Atlântico, o de
maior tamanho media 338cm (Kohler et al. 1996) e o mais pequeno 65cm (Kohler
et al. 1996, Buencuerpo et al. 1998). Assim, o intervalo de comprimentos verificado
no presente trabalho enquadra-se nesses resultados. Para a zona portuguesa, os
autores fazem referência a uma relação entre a percentagem de machos/fêmeas
que ronda os 50%, embora Buencuerpo et al. (1998) afirmem que acima dos 40ºN
(Figueira da Foz) o sex ratio favoreça os machos (1:0,4), o que sugere a existência
de uma segregação sexual para Norte. Infelizmente os resultados obtidos neste
30
trabalho não permitem corroborar esta observação, pelo facto da maioria dos
tubarões pelágicos ter sido capturada a sudoeste do Cabo de São Vicente. De
acordo com Kohler et al. (1996) o intervalo de comprimentos para o tubarão-azul
no Atlântico situa-se entre os 32 e os 255cm para os machos e os 30 e os 381cm
para as fêmeas, correspondendo a maioria a indivíduos imaturos. Mais uma vez,
os resultados estão de acordo com as informações publicadas, embora não se
tenham observado indivíduos nos extremos do intervalo proposto. A diferença
na zona superior do intervalo resulta do facto dos tubarões de maiores dimensões
serem normalmente devolvidos ao mar por possuirem um valor comercial mais
baixo (obs. pessoal). Apesar de o sex ratio observado para esta espécie favorecer as
fêmeas, o valor obtido é bastante superior ao sugerido por outros autores (Stevens
1976, Henderson et al. 2001, Kohler et al. 2002). As diferenças entre a relação
machos/fêmeas são, muito provavelmente, uma consequência da existência de
segregação sexual (Stevens e McLoughlin 1991), um fenómeno generalizado entre
os elasmobrânquios (Springer 1940, 1960). A separação espacial existente entre
ambos os sexos, à excepção do período de acasalamento, pode ser uma adaptação
das fêmeas para evitarem os perigos associados ao comportamento copulatório
dos machos (Nakano 1994).
A aplicação de técnicas de análise modal a elasmobrânquios possui várias
limitações, uma vez que estes apresentam, na geralidade dos casos, taxas de
crescimento lentas (Smith 1984, Branstetter 1990, Campana 2001). Para além
deste facto, o baixo número de indivíduos amostrado, a necessidade de os agrupar
temporalmente e a sobreposição de modas nas classes de tamanho maiores,
têm condicionado a sua utilização ao estudo dos indivíduos mais pequenos
(Davenport e Stevens 1988, Killam e Parsons 1989, Simpfendorfer 1993, Carlson
e Parsons 1997, Natanson et al. 2002). No entanto, a análise de frequências de
comprimento foi aplicada com sucesso em alguns casos (Pratt Jr. e Casey 1983,
Killam e Parsons 1989, Kusher et al. 1992).
Na generalidade das espécies de tubarões, as fêmeas atingem valores de
comprimento, pesos totais e taxas de crescimento superiores às dos machos.
31
Tais diferenças ficam, provavelmente, a dever-se à função reprodutora, já que a
maturação das gónadas e posterior gestação reflectem-se em elevados gastos de
energia por parte das fêmeas (Klimley 1987). Convém então referir que os dados
obtidos para as espécies pelágicas estão em desacordo com o acima mencionado,
devido à ausência de indivíduos de maiores dimensões que, na sua maioria, são
fêmeas (Pratt Jr. e Casey 1983, Skomal e Natanson 2003).
Comparativamente às espécies pelágicas, as espécies de fundo possuem, na
generalidade dos casos, taxas de crescimento mais lentas. Assim, o valor de K
obtido para ambas as espécies bentónicas é bastante superior ao esperado. Tal
como referido na descrição dos resultados, a ausência de indivíduos de menor
tamanho terá limitado a estimativa dos parâmetros de crescimento. Este mesmo
facto, aliado à inutilidade dos anéis de crescimento presentes nos espinhos dorsais
de algumas espécies, impediu a aplicação do modelo de Von Bertalanffy em vários
estudos (Soldat 1982, Polat e Gumus 1995, Clarke et al. 2002).
A remoção da fêmea de maiores dimensões da análise permitiu a obtenção de
um valor de K com um significado relevante, sendo este um procedimento válido
(Wintner e Cliff 1999). No entanto, a ausência de indivíduos maiores provoca uma
subestimação, tanto do valor de L∞ (Tanaka 1990, Kusher et al. 1992, Wintner e
Cliff 1999), como da velocidade de crescimento, principalmente para as classes
de maior comprimento. O facto de anequins com um tamanho superior a 200cm
(80—100kg) poderem cortar as linhas usadas pela frota comercial (obs. pessoal, Pratt
Jr. e Casey 1983) explica, em parte, a sua baixa frequência nas amostragens.
Os parâmetros obtidos para a curva de crescimento de Von Bertalanffy
obtidos (ver Tabela 1) são inferiores aos publicados por Pratt Jr. e Casey (1983):
fêmeas com um K de 0,266 e um L∞ de 345cm; machos com K e L∞ de 0,202 e
302cm, respectivamente. O valor do comprimento assimptótico foi claramente
subestimado, porém o valor do coeficiente de crescimento está mais próximo dos
valores de outras espécies pertencentes à família Lamnidae. Assim, estima-se que
o valor da constante de crescimento do tubarão-branco (Carcharodon carcharias)
seja de 0,065 (Wintner e Cliff 1999) e que o do sardo (Lamna nasus) se situe entre
0,07 (Natanson et al. 2002) e 0,116 (Aasen 1963). Contudo, Pratt Jr. e Casey (1983)
32
utilizaram quatro métodos diferentes, entre os quais dois dos mais robustos: a
contagem de anéis em vértebras e dados de recapturas. Para além disso, a curva
de crescimento proposta por estes autores ajusta-se melhor ao comprimento do
anequim à nascença, entre os 65 e os 70cm (Stevens 1983, Cliff et al. 1990, Kohler
et al. 2002) e produz uma estimativa mais realista da idade de maturação. Em
suma, os parâmetros obtidos no presente estudo não permitem uma boa estimativa
do crescimento e idade da espécie I. oxyrinchus em águas nacionais.
Tal como verificado em estudos anteriores, o baixo número de indivíduos
amostrados e a utilização de um intervalo de comprimentos inadequado (Skomal
e Natanson 2003), limitou, em parte a utilidade do presente trabalho. No entanto,
o valor do coeficiente de crescimento obtido (ver Tabela 1) está de acordo, quer
com o valor de K estimado para o Atlântico, entre 0,11 e 0,18 (Stevens 1975,
Henderson et al. 2001, Skomal e Natanson 2003), quer para o Pacífico, entre 0,13
e 0,14 (Nakano 1994). O valor do comprimento assimptótico foi, tal como na
espécie anterior, subestimado. Apesar das diferenças entre o crescimento de ambos
os sexos ser pequena, o resultado aponta para o facto das fêmeas crescerem mais
devagar, mas atingirem comprimentos maiores. O mesmo resultado foi obtido por
Skomal e Natanson (2003).
O comprimento do tubarão-azul à nascença situa-se entre os 35 e os 44cm
(Pratt Jr. 1979, Henderson et al. 2001). O valor obtido para as fêmeas (42cm)
enquadra-se nesse intervalo, embora o dos machos seja ligeiramente superior
(47cm). Assim, a curva de crescimento obtida fornece uma boa estimativa do
crescimento inicial da espécie P. glauca, pelo menos até aos 3—4 anos, idade
a partir da qual o crescimento é subestimado quando comparado com outros
estudos. A população amostrada ao largo da costa portuguesa possui duas modas,
uma aos 110 e outra aos 150cm. De acordo com a equação de Von Bertalanffy
obtida, estes comprimentos correspondem aos 4 e 7 anos de idade. Segundo a
curva de crescimento proposta por Skomal e Natanson (2003) para esta espécie no
Atlântico norte, os valores das modas situam-se entre os 3—5 anos.
33
4.3. Reprodução
O tamanho e rigidez dos órgãos copuladores foram considerados os meios mais
eficazes e simples de determinar a maturidade sexual dos machos (Pratt Jr. 1979,
Jensen et al. 2002). A sua utilização foi eficaz na determinação do tamanho de
maturação, tanto em tubarões (Castro 2000, Yamaguchi et al. 2000, Hazin et al.
2001, Conrath e Musick 2002), como em raias (Martin e Cailliet 1988).
C. coelolepis não parece ter uma época de reprodução bem definida (Yano e
Tanaka 1988, Girard et al. 2000, Veríssimo et al. 2003). Nos locais onde esta
espécie já foi estudada, observam-se nas fêmeas a presença de ovos maduros
nos ovários e ovos fertilizados no útero em vários meses do ano, e nos machos
uma espermatogénese continua. A dominância de machos imaturos na amostra
impediu Veríssimo et al. (2003) de definir um comprimento de maturação para
esta espécie ao largo de Portugal. Para as populações japonesas este parâmetro foi
estimado em 70cm (Yano e Tanaka 1988), valor este bastante inferior ao proposto
neste estudo (85—90cm). Uma vez que ao largo do Japão não se observam machos
com comprimentos superiores a 90cm, é provável que esta espécie atinja nesse
local o tamanho de maturação mais cedo.
Girard et al. (2000) observou que esta espécie se reproduz ao longo de todo o ano
ao largo da costa oeste inglesa. Esta estratégia reprodutiva parece ser comum em
várias espécies de tubarões bentónicos (Yano e Tanaka 1988, Yano 1995). Estas
observações corroboram a hipótese postulada por Parsons e Grier (1992) de que
tubarões que se reproduzem continuamente habitam em ambientes pouco variáveis.
Clarke et al. (2002) estimou que C. squamosus atinge o tamanho de maturação aos
102cm, o que está dentro do intervalo proposto no presente estudo.
Embora o baixo número de indivíduos amostrado não permita definir com precisão
uma época de reprodução, a estimativa de esta ocorrer entre Janeiro a Junho está
de acordo com o período temporal definido por Cliff et al. (1990): Março a Junho.
34
Se a gestação desta espécie dura 18 meses (Mollet et al. 2000) o nascimento
das crias ocorrerá nos meses de inverno, o que mais uma vez, coincide com
as informações publicadas (Pratt Jr. e Casey 1983, Mollet et al. 2000). Segundo
Gubanov (1978) e Cliff et al. (1990) os machos atingem a maturação sexual entre
os 160 e os 180cm e apesar de Stevens (1983) ter definido um comprimento maior
(195cm), a estimativa de 175—180cm aqui proposta é bastante fiável. Concluindo,
a população de I. oxyrinchus amostrada nas lotas nacionais atinge a maturidade
sexual por volta dos 2—3 anos de idade (Pratt Jr. e Casey 1983).
Pratt Jr. (1979) observou que a espécie P. glauca possui um período de gestação
com a duração de 9 a 12 meses, e que o verão seria a época de acasalamento. Assim,
o nascimento das crias ocorreria nos meses de Abril—Maio, sendo precisamente
esta a altura em que se observam fêmeas com embriões completamente formados
ao largo da costa portuguesa (obs. pessoal). Os machos atingem a maturidade
sexual entre os 183 (Pratt Jr. e Casey 1983) e os 220cm (Stevens 1976, Lessa et
al. 2004). Logo, a estimativa de 198cm do presente trabalho parece ser realista.
Pode assim dizer-se que a maturação desta espécie em águas nacionais ocorre por
volta dos 4—5 anos de idade (Skomal e Natanson 2003). De acordo com a curva
representada na figura 14, o comprimento de maturação é atingido aos 10 anos, o
que demonstra que o crescimento foi claramente subestimado.
35
5. Conclusão
Na última década foram descritos vários casos de sobre-exploração de populações
de tubarões que resultam não só da pesca comercial mas também de actividades
desportivas (Hanan et al. 1988, Vas 1990, Stevens 1992, Clarke et al. 2001). Porém,
a falta de estatísticas sobre a quantidade de tubarões desembarcados é um facto
generalizado (Buencuerpo et al. 1998) e não um problema específico português.
O presente trabalho, apesar das dificuldades inerentes ao baixo número de
indivíduos amostrados, permitiu demonstrar que existe uma elevada percentagem
(cerca de 95%) de tubarões pelágicos imaturos desembarcados, e que, nos casos
em que as análises o permitiram, as espécies capturadas possuem uma maturação
tardia e taxas de crescimento lentas. Como exemplo, a espécie P. glauca aparece
na amostragem quando atinge os 80cm de comprimento, que de acordo com a
curva de crescimento produzida, corresponde a uma idade de dois anos. Tal como
referido anteriormente, os machos atingem a maturação sexual entre os 4—5 anos
de idade. Assim, o conjunto de informações obtido permite esclarecer algumas
características relativas à biologia geral das espécies estudadas. No entanto,
importa referir que a aplicação da análise de frequências às espécies pelágicas
apenas forneceu boas estimativas para o crescimento inicial de P. glauca. Nas
espécies bentónicas, os valores de K foram demasiado elevados, uma vez que os
elasmobrânquios exibem maioritariamente estratégias de vida do tipo K que se
reflectem, entre outras características, num crescimento lento (Stevens et al. 2000).
Adicionalmente, estas espécies habitam em zonas onde as condições ambientais
implicam profundos constrangimentos fisiológicos que se reflectem numa reduzida
taxa de crescimento. Assim, na generalidade dos casos aqui abordados, fica por
esclarecer a relação entre crescimento e idade.
Relativamente à biologia reprodutiva dos machos, a análise dos dados
permitiu, à excepção da espécie C. coelolepis, obter o comprimento de maturação.
36
Os resultados indicam que esta é atingida com um valor médio de 80% do
comprimento máximo, indicativo de maturação tardia. Para as espécies pelágicas
foi possível definir uma época de reprodução, que decorre de Janeiro a Junho
para I. oxyrinchus e de Julho a Setembro para P. glauca. As espécies bentónicas
aparentam ter uma reprodução contínua.
No futuro, seria importante continuar a desenvolver esforços, (1) na obtenção
quer de uma maior quantidade de dados, quer de dados estratificados por áreas
geográficas, e (2) na extensão deste tipo de trabalho ao estudo da dinâmica
populacional das fêmeas. Todas estas informações são requisitos essenciais à
incorporação deste tipo de estudo em programas de gestão das pescas e conservação
das espécies (Cailliet et al. 1992, Francis e Stevens 2000).
37
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Dados biológicos de tubarões bentónicos e pelágicos

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