2.6. Protozoários perifíticos e marcrófitas

PELD – Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração
105
2.6. Protozoários perifíticos e marcrófitas
Luiz Felipe Machado Velho
Gustavo Mayer Pauleto
Danielle Goeldner Pereira
Fábio Amodêo Lansac-Tôha
Claudia Costa Bonecker
Arianne Francielle Silva Brão
Paulo Roberto Bressan Buosi
Bianca Trevizan S. da Silva
Introdução
Nesta seção são apresentados os resultados de um experimento que visava avaliar o efeito da arquitetura
de macrófitas aquáticas sobre a estrutura de comunidades de ciliados e flagelados perifíticos. Os
resultados sobre os protozoários flagelados são ainda preliminares e referem-se apenas ao efeito da
complexidade estrutural das macrófitas sobre a abundância desta comunidade. Por outro lado, para os
ciliados, investigou-se, ainda, esse efeito sobre a diversidade, composição, biomassa e estrutura de
tamanho da comunidade. Os resultados evidenciaram uma tendência de incremento na abundância dos
flagelados com o incremento na complexidade estrutural de macrófitas, embora esse efeito não tenha
sido significativo. Esse resultado pode estar relacionado à escala de complexidade apresentada pelas
macrófitas, que possivelmente, não exerça uma influência marcante sobre organismos de dimensões
muito reduzidas, como os protozoários flagelados, pelo menos em termos de abundância. Por outro
lado, para os ciliados, os resultados mostraram uma influência altamente significativa da complexidade
de hábitat, sobre diferentes atributos desta comunidade.
Flagelados
Maiores valores de densidade média foram observados, em geral, para a fração heterotrófica dos
flagelados, variando entre 181 x 103 e 308 x 103 cels.cm-2.
Considerando-se as diferentes espécies de macrófitas, maiores valores médios de densidade, para a
fração heterotrófica, foram observados em Egeria najas (308 x 103 cels.cm-2), seguida por Utricularia
foliosa (275 x 103 cels.cm-2) Cabomba furcata (260 x 103 cels.cm-2) e Nymphaea amazonum (181 x 103
cels.cm-2).
Em relação à fração autotrófica, foi observada uma variação média de densidade entre 25 x 103 e 59 x
103 cels.cm-2, sendo observadas médias de 25 x 103 cels.cm-2 para Cabomba furcata, 36 x 103 cels.cm-2
para Nymphaea amazonum, 54 x 103 cels.cm-2, para Utricularia foliosa e 59 x 103 cels.cm-2 para Egeria
najas.
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106
450000
400000
PNAN
HNF
350000
cels.cm-2
300000
250000
200000
150000
100000
50000
0
Ninphea
Egeria
Utricula
Cabomba
Plantas
Figura 1. Densidade de nanoflagelados pigmentados (PNAN) e heterotróficos (HNF) nas diferentes
macrófitas aquáticas amostradas.
Embora tenha sido observada uma tendência de incremento nos valores deste atributo, com o aumento
na complexidade estrutural das plantas de ambas as frações analisadas, não foi evidenciada através da
ANOVA, uma influência significativa da complexidade estrutural das espécies de macrófitas na
determinação das variações da abundância dos nanoflagelados (HNF: F=0.3646; p= 0.78; PNF= F=
1.3647; p= 0.32).
Entretanto, como proposto por Vieira et al. (no prelo), um determinado nível de complexidade
espacial pode ser significativo para alguns organismos e não significativo para outros.
Assim, esta ausência de influência pode ser explicada pela escala da complexidade estrutural
apresentada pelas diferentes espécies de macrófitas, que possivelmente exerça uma influência marcante
sobre organismos de maior porte e seja indiferente, pelo menos em termos de abundância, para
organismos de dimensões muito reduzidas, como os protozoários flagelados.
Ciliados
Dentre os 40 táxons de ciliados registrados, apenas seis (Aspidisca cicada, Cinetochilum
margaritaceum, Litonotus sp.A, Oxytricha sp., Placus luciae e Uroleptus sp.A) foram registradas em
todas as espécies de macrófitas. No entanto, somente A. cicada e C. margaritaceum estiveram
presentes em todas as amostras.
O número total de táxons de ciliados registrados para as diferentes espécies de macrófitas foi de 17 em
Nymphaea amazonum, 20 em Egeria najas, 24 em Cabomba furcata e 32 em Utricularia foliosa.
Os resultados da ANOVA revelaram diferenças altamente significativas para a riqueza de espécies de
ciliados entre as diferentes espécies vegetais (P= 22,535; F= 0,0003), sendo evidenciado, pelo teste de
Tukey, que N. amazonum diferiu das demais espécies, enquanto E. najas e U. foliosa diferiram entre
si (Figura 2).
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107
Riqueza de espécies de ciliados
22
20
Mean+SD
Mean-SD
18
Mean+SE
Mean-SE
ii,iv
ii
Mean
16
ii,iii
14
12
10
i
8
6
4
N. amazonum
C. furcata
E. najas
U. foliosa
Macrófitas
Figura 2: Riquezas médias de espécies de ciliados associados às macrófitas estudadas - Nymphaea
amazonum, Cabomba furcata, Egeria najas e Utricularia foliosa - (números diferentes indicam
diferença significativa).
As únicas espécies presentes em todas as amostras foram Aspidisca cicada e Cinetochilum
margaritaceum, sendo que, além destas, também foram constantes Coleps sp, Lembadion lucens,
Litonotus spA, Oxytricha sp e Uroleptus spA. Onze espécies foram acessórias, enquanto que as demais
(22) foram consideradas acidentais, sendo que destas, 11 ocorreram em apenas uma amostra (Tabela 1).
Tabela 1. Presença (1) ou ausência (0) das espécies de ciliados registradas para as diferentes espécies de
macrófitas. Hábito alimentar dos ciliados (P = predador; O = onívoro; F = Filtrador). Constância
das espécies de ciliados nas 12 réplicas amostrais.
= acessória
= constante
= acidental
Espécies de ciliados
Amphileptus sp
Aspidisca cicada
Aspidisca sp
Chilodontopsis depressa
Cinetochilum margaritaceum
Coleps sp
Cyclidium sp
Epistylis sp
Euplotes sp
Frontonia sp
Halteria grandinella
Lacrymaria olor
Lembadion lucens
Litonotus versaviensis
Litonotus sp A
Litonotus sp B
Mesodinium sp
Oxytricha sp
Hábito /
Constância
P
F
F
O
F
O
F
F
F
O
F
P
O
P
P
P
O
O
Utricularia
foliosa
1
1
0
0
1
1
1
1
1
1
1
1
1
0
1
1
1
1
Cabomba
furcata
0
1
0
0
1
1
1
1
0
1
1
1
1
1
1
1
0
1
Egeria
najas
0
1
1
0
1
1
1
0
0
0
1
0
1
0
1
1
1
1
Nymphaeaa
mazonum
0
1
1
1
1
0
0
1
0
1
0
0
0
0
1
0
0
1
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Placus luciae
Pleuronema sp
Stichotricha aculeata
Stylonychia sp
Uroleptus sp A
Uroleptus sp B
Vorticella aquadulcis
Vorticella campanula
Vorticella convallaria
Vorticella picta
CYRTOPHORIDA sp A
CYRTOPHORIDA sp B
CYRTOPHORIDA sp C
HYMENOSTOMATIDA sp A
HYMENOSTOMATIDA sp B
HYPOTRICHIDA sp A
HYPOTRICHIDA sp B
HYPOTRICHIDA sp C
HYPOTRICHIDA sp D
PROSTOMATIDA sp A
Ciliado sp X
Ciliado sp Z
O
F
F
O
F
O
F
F
F
F
O
O
O
F
F
F
F
O
F
O
?
?
1
0
1
1
1
1
1
1
1
0
1
0
1
1
1
1
1
0
1
0
1
1
1
1
1
0
1
0
0
1
0
1
0
1
0
1
1
0
1
1
0
0
0
0
1
0
1
0
1
0
0
0
1
0
0
0
0
1
1
0
1
0
0
1
1
0
108
1
0
0
0
1
0
1
0
0
0
1
0
1
0
0
1
0
0
0
1
1
1
O resultado de uma análise de agrupamento (Figura 3) indicou maior similaridade entre as amostras
de E. najas, enquanto que a menor similaridade foi observada entre as amostras de N. amazonum.
Em relação à composição de ciliados entre as espécies de macrófitas, essa análise evidenciou
diferenças representativas na composição de espécies de ciliados entre as diferentes plantas
analisadas. Nesse sentido, maior similaridade foi observada entre E. najas e C. furcata, enquanto que
N. amazonum apresentou uma elevada dissimilaridade das demais espécies. Esses resultados sugerem
que a arquitetura das macrófitas exerce relevante influência na composição de espécies de ciliados.
Distância de Jaccard
n
I o
f m
r a ito n R e m a in in g %
( )
100
75
50
25
0
U1
C1
C3
E1
E3
E2
C2
U3
U2
N2
N3
N1
Figura 3: Dendograma derivado de uma análise de agrupamento (Coeficiente – distância de Jaccard;
método de ligação – Nearest neighbor) realizada a partir dos dados de ocorrência das espécies de
ciliados nas diferentes amostras de macrófitas aquáticas (U = U. foliosa; C = C. furcata; E = E.
najas e N = N. amazonum. 1, 2, 3 = tréplicas).
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109
Em relação à densidade de ciliados (Figura 4), E. najas apresentou o maior valor médio registrado
(372,54 cel.cm-2), seguida por C. furcata (350,85 cel.cm-2) e .U. foliosa (271,97 cel.cm-2) enquanto
que os menores valores foram apresentados por N. amazonum (86,38 cel.cm-2). Os resultados da
ANOVA, no entanto, revelaram diferenças significativas apenas entre N. amazonum e E. najas (F=
5,164; p= 0,028).
-2
Densidade de ciliados (cel.cm )
600
500
400
Mean+SD
Mean-SD
ii
Mean+SE
Mean-SE
Mean
300
200
i
100
0
N. amazonum
C. furcata
E. najas
U. foliosa
Macrófitas
Figura 4: Densidade média de ciliados (cel.cm-2), registrada nas espécies de macrófitas estudadas –
Nymphaea amazonum, Cabomba furcata, Egeria najas e Utricularia foliosa - (números diferentes
indicam diferença significativa).
Em relação à densidade em nível específico, considerando as quatro espécies vegetais, os ciliados
Cinetochilum margaritaceum e Aspidisca cicada apresentaram os maiores valores médios,
respectivamente de 75,66 cel.cm-2 e 30,46 cel.cm-2. As espécies agrupadas como outras correspondem
a menos de 25% da densidade média de ciliados registrada nas macrófitas amostradas (Figura 5).
Considerando-se as densidades médias dos ciliados nas diferentes macrófitas, as densidades mais
expressivas, por espécies vegetais, foram registradas por: A. cicada (29,76 cel.cm-2) e C.
margaritaceum (17,71 cel.cm-2), para N. amazonum; C. margaritaceum (127,26 cel.cm-2) e Coleps sp.
(49,65 cel.cm-2), para C. furcata; C. margaritaceum (82,32 cel.cm-2) e A. cicada (63,68 cel.cm-2), para
E. najas e, para U. foliosa, C. margaritaceum (75,36 cel.cm-2) e Oxytricha sp. (29,79cel.cm-2), nNeste
sentido, novamente destaca-se C. margaritaceum, com grande representatividade em todas as espécies
vegetais.
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110
400
Outras
Hymenostomatida sp B
Hymenostomatida sp A
-2
Densidade de ciliados (cel.cm )
350
300
V. convallaria
Uroleptus sp A
P. luciae
250
Oxytricha sp
Litonotus sp A
200
Cyclidium sp
Coleps sp
C. margaritaceum
150
A. cicada
100
50
0
N. amazonum
C. furcata
E. najas
U. foliosa
Macrófitas
Figura 5. Densidade média (cel.cm-2) das principais espécies de ciliados, registradas para as quatro espécies
de macrófitas estudadas.
Para a biomassa média de ciliados (Figura 6), os resultados obtidos evidenciaram uma tendência clara
de aumento nos valores de biomassa com o incremento no grau de complexidade estrutural das
espécies de macrófitas, com valores crescentes desde Nymphaea amazonum (60,82 ngC.cm-2) até
Utricularia foliosa (378,88 ngC.cm-2), com valores intermediários verificados em Cabomba furcata
(209,69 ngC.cm-2) e Egeria najas (320,79 ngC.cm-2). Os resultados da ANOVA indicaram, no
entanto, que apenas as diferenças na biomassa de ciliados observadas entre N. amazonum e as demais
espécies vegetais foram altamente significativas (F= 9,655; P= 0,0049).
As 11 espécies de ciliados mais importantes em termos de biomassa (Figura 7) contribuíram com mais
de 75% da biomassa total de ciliados, registrada nas diferentes espécies de macrófitas.
As espécies com maior biomassa média, considerando-se as quatro espécies vegetais, foram Oxytricha
sp. e Frontonia sp., com 56,0 mgC.cm-2 e 27,4 ngC.cm-2, respectivamente.
Analisando-se a biomassa das espécies de ciliados, nas diferentes espécies de macrófitas,
separadamente, essas mesmas espécies foram as que mais contribuíram na biomassa de ciliados em
Nymphaea amazonum (Frontonia sp. = 17,93 ngC.cm-2; Oxytricha sp. = 11,53 ngC.cm-2) e Utricularia
foliosa (Oxytricha sp. = 113,56 ngC.cm-2 ; Frontonia sp. = 73,21 ngC.cm-2).
600
Mean+SD
Mean-SD
500
Mean+SE
Mean-SE
-2
Biomassa de ciliados (ngC.cm )
PELD – Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração
111
ii
ii
Mean
400
ii
300
200
i
100
0
N. amazonum
C. furcata
E. najas
U. foliosa
Macrófitas
Figura 6. Biomassas média de ciliados (ngC.cm-2) registradas nas espécies de macrófitas
estudadas – Nymphaea amazonum, Cabomba furcata, Egeria najas e Utricularia foliosa (números diferentes indicam diferença significativa).
Oxytricha sp. também contribuiu de maneira representativa na biomassa de ciliados em Cabomba
furcata (24,72 ngC.cm-2) e Egeria najas (74,18 ngC.cm-2), porém, nestas macrófitas, as espécies de
ciliados com maior biomassa média foram Coleps sp. (34,73 ngC.cm-2) em C. furcata, Vorticella
convallaria (94,42 ngC.cm-2) em E. najas.
450
Outras
400
Cyrtophorida spC
V. convallaria
-2
Biomassa (ngC.cm )
350
300
V. campanula
Uroleptus spA
Oxytricha sp
250
L. lucens
L. olor
200
150
100
Frontonia sp
Coleps sp
C. margaritaceum
A. cicada
50
0
N. amazonum C. furcata
E. najas
U. foliosa
Macrófitas
Figura 7. Biomassa (ngC.cm-2) das principais espécies de ciliados, registrada para as quatro espécies de
macrófitas estudadas.
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112
Em relação à média das dimensões celulares máximas (DCM) dos ciliados (Figura 8), observou-se
grande variação entre as espécies de macrófitas, seguindo uma evidente tendência de incremento neste
parâmetro desde a macrófita de arquitetura mais simples até a mais complexa. Neste sentido, em N.
amazonum o valor médio registrado foi de 34,06 µm, próximo àqueles observados em C. furcata e E.
najas, com, 36,61 µm e 38,31 µm respectivamente. Já em U. fóliosa, o valor médio foi
consideravelmente maior, 47,65 µm, sem, entretanto, apresentar diferença significativa das demais, de
acordo com os resultados da ANOVA.
Na Tabela 2 encontram-se os valores das correlações de Pearson entre os valores de matéria orgânica
aderida, clorofila a aderida e complexidade estrutural das macrófitas amostradas e os atributos das
comunidades de ciliados a elas associadas.
Tamanho (DCM - µm)
60
54
Mean+SD
Mean-SD
Mean+SE
Mean-SE
Mean
48
42
36
30
N. amazonum
C. furcata
E. najas
U. foliosa
Macrófitas
Figura 8. Tamanho médio da dimensão celular máxima (DCM) dos ciliados associados às espécies de
macrófitas amostradas – Nymphaea amazonum, Cabomba furcata, Egeria najas e Utricularia
foliosa.
Observou-se que a maioria das variáveis analisadas não apresentou correlações significativas com a
quantidade de matéria orgânica (MO) e clorofila a. Apesar dos resultados significativos para a riqueza
de espécies, essa relação foi inversamente proporcional às concentrações de clorofila a e MO, que, da
mesma forma que os resultados obtidos para os demais atributos, não sugere influência da
disponibilidade de recursos na determinação dos padrões observados para a comunidade de ciliados.
Por outro lado, os atributos das comunidades de ciliados mostraram-se altamente relacionados aos
valores de complexidade das macrófitas aquáticas, tendo sido observada correlação positiva e
significativa para a riqueza de espécies, densidade e biomassa. Além disso, mesmo não ocorrendo
significância estatística, observa-se uma tendência de maiores valores de DCM dos ciliados de acordo
com o incremento nos valores de complexidade estrutural das macrófitas.
Por fim, os resultados evidenciam que a estrutura da comunidade de ciliados perifíticos é altamente
influenciada pela complexidade do hábitat, independente da área de colonização, sendo que a
abundância e a diversidade destes organismos se apresentaram diretamente relacionadas ao
incremento na complexidade estrutural das macrófitas.
PELD – Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração
113
Tabela 2. Valores do teste de correlação entre a matéria orgânica (mg.cm-2), clorofila a (µg.cm-2) e
complexidade estrutural das macrófitas e os atributos (riqueza de espécies, densidade média
(cel.cm-2), dimensão celular máxima (DCM - µm) e biomassa média (ngC.cm-2) das
comunidades de ciliados.
Matéria orgânica
Clorofila a
Complexidade
R
p
R
p
R
p
Riqueza
-0,588
0,044
-0,616
0,033
0,907
0,000
Densid.
-0,226
0,479
-0,315
0,676
0,731
0,007
Biom.
-0,300
0,344
-0,201
0,531
0,869
0,000
DCM
-0,234
0,464
-0,131
0,686
0,527
0,079