CONTROLE BIOLÓGICO DO BERNE, Dermatobia hominis E DE

XIII Congresso Brasileiro de Parasitologia Veterinária & I Simpósio Latino-Americano de Ricketisioses, Ouro Preto, MG, 2004.
CONTROLE BIOLÓGICO DO BERNE, Dermatobia hominis E DE SEUS FORÉTICOS: CRISE E
PERSPECTIVA
Gonzalo Efraín Moya Borja
Ph.D, Instituto de Veterinária, Departamento de Parasitologia Animal
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
e-mail: [email protected]
ABSTRACT
Moya-Borja, G.E. [Biological control of Dermatobia
hominis and their phoretics: Crisis and Perspectives]. In Latin
America, human botfly, Dermatobia hominis (Diptera: Cuterebridae) is one of the most important ectoparasites of domestic and wild
animals, including human beings. Dermatobia larvae produced a
cutaneous myiasis, reducing the hide price, weight gain and milk
production in cattle industry. The damages have been calculated in
250 millions of dollars per year. Unfortunately chemical insecticides are the only means of controlling this pest since the1940's.
One of the most curious aspects of the life cycle of this fly is related
with the oviposition behavior. Females do not lay their eggs directly
on hosts; instead of that this fly capture other dipterans and fix a
mass of eggs on the abdomen, transforming them in phoretics or
vectors. Every time that these phoretics land on animals, first instars emerged from eggs and transfer immediately to the animals
stimulated by heat and odors emanated by the future hosts. Biological control of D. hominis and their main phoretics, like Sarcopromusca pruna, Stomoxys calcitrans, Haematobia irritans and Musca
domestica will be discussed in this conference.
Keywords: Dermatobia hominis, Biological vontrol, Phoretics, Microhymenopters, Fungi, Predators.
RESUMO
Na América Latina a mosca do berne, Dermatobia hominis (Diptera: Cuterebridae) é um dos ectoparasitos mais importantes
dos animais domésticos e silvestres, incluindo os seres humanos. A
larva da Dermatobia produz uma miíases cutânea que desvaloriza as
peles e reduz a produção do leite e o ganho de peso dos bovinos. Os
prejuízos provocados por este parasito tem sido calculados em 250
milhões de dólares por ano. Um dos aspectos mais curiosos do ciclo
de vida de esta mosca está relacionada com seu comportamento de
oviposição. As fêmeas não colocam seus ovos diretamente sobre os
animais, em lugar disto elas capturam outros dípteros e os fixa uma
massa de ovos sobre o abdome, transformado-lhes assim em foréticos ou vetores. Cada vez que os foréticos pousam sobre os animais,
as larvas emergem dos ovos e transferem-se imediatamente para os
animais estimuladas pelo calor e os odores emanados pelo futuros
hospedeiros. O controle biológico da D. hominis e de seus foréticos
mais importantes, tais como Sarcopromusca pruna, Stomoxys calcitrans, Haematobia irritans and Musca domestica são discutidos
nesta palestra.
Palavras-chave: Dermatobia hominis, Controle biológico, foréticos,
microhimenópteros, fungos, predadores
O berne, Dermatobia hominis é um dos ectoparasitos
mais importante dos animais domésticos e silvestres da América
Latina. Os prejuízos provocados pelo berne nos bovinos têm sido
calculados em 260 milhões de dólares por ano (Grisi et al. 2002).
Como este parasito vem sendo combatido exclusivamente com inseticidas a mais de 50 anos, o objetivo principal desta palestra é discutir quais os agentes que poderiam ser utilizados no futuro controle
biológico tanto da D. hominis, bem como dos foréticos de seus ovos. Para
conhecer quais são as condições naturais favoráveis ou limitações ao
controle do berne usando parasitos, predadores ou agentes entomopatogênicos é preciso, previamente, fazer uma breve revisão do ciclo de vida
do berne, comportamento sexual, oviposição, bem como a flutuação
sazonal da D. hominis.
Estudos sobre a biologia e comportamento da D. hominis
tem sido realizado no Brasil, Argentina, Colômbia, Costa Rica e
111
Honduras. As moscas copulam nas primeiras 24 horas após a emergência. Poucas horas depois da fertilização, as fêmeas começam a
freqüentar os bovinos ou eqüinos onde encontra-se várias espécies de
dípteros que podem ser usados como foréticos (vetores). As moscas
do berne se aproximam lentamente do futuro forético ou vetor de
seus ovos, captura-o no ar e após sua imobilização, deposita uma
massa de ovos na parte latero-ventral do abdome. Se têm reportado
mais de 50 espécies de foréticos pertencentes as seguintes famílias:
Muscidae, Anthomyiidae, Tabanidae, Sarcophagidae, Culicidae,
Simulidae e Cuterebridae. No entanto, Sarcopromusca pruna, Stomoxys calcitrans, Musca domestica, Fannia pusio e Haematobia
irritans são consideradas as espécies mais importantes no transporte
dos ovos da mosca do berne. Os ovos do parasito incubam durante 8
dias sobre o forético e quando este pousa sobre um hospedeiro as
larvas emergem e se transferem para o animal com muita agilidade.
As larvas penetram na pele intacta através do folículo piloso provocando uma miiasis nodular cutânea. O tamanho dos nódulos ou
furúnculos aumentam à medida que as larvas crescem e as secreções
purusanguinolentas excretadas através das aberturas dos forúnculos
atraem um maior número de moscas, aumentando assim a possibilidade de uma maior reinfestação pelas larvas do berne transportadas
pelos foréticos. O período larval varia de 25 a 60 dias. As larvas
maduras abandonam o hospedeiro durante a noite ou nas primeiras
horas da madrugada para evitar a ação abrasiva dos raios solares ou
a ação dos parasitos e depredadores diurnos e caem no solo para
pupar. Os solos relativamente úmidos ajudam na penetração das
larvas e na formação de pupas normais. A emergência dos adultos
provenientes das larvas que puparam sobre a superfície é drasticamente diminuída. O período pupal dos machos e das fêmeas a 25ºC
e 80% de umidade relativa foi de 30 e 32 dias, respectivamente
(Moya-Borja, 1966). A longevidade média dos adultos é de três dias
em laboratório. Os machos parecem congregar-se em árvores situados em pequenas elevações aonde vão as fêmeas para copular (Guimarães; Papavero, 1999). O ciclo de vida da D. hominis se completa
entre 80 a 150 dias.
A presença do berne está associada com regiões que tem
temperaturas moderadamente altas durante o dia e relativamente
frias durante a noite, precipitação de mediana a abundante, vegetação densa e um número razoável de animais. A D. hominis é uma
espécie endêmica em vários estados do Brasil. Focos de alta infestação são observados em fazendas de pecuária localizadas na Mata
Atlântica dos Estados da Bahia, Espirito Santo, Rio de Janeiro, São
Paulo, Paraná e Santa Catarina. Outros ecossistemas preferidos pela
mosca do berne em algumas regiões do Sudeste e Centro Oeste do
Brasil são aquelas formadas pelas fazendas atravessadas por rios ou
riachos que correm entre montes com sombras produzidas pela vegetação. Nas regiões onde se apresentam estações úmidas e secas bem
marcadas a infestação do parasito diminui significativamente durante a estação seca. Nos países do Cone Sul incluindo alguns estados
do sul do Brasil, as infestações dos bovinos se iniciam durante a
primavera, atingem seu pico máximo no verão e diminuem durante o
outono (Brito; Moya- Borja, 2001). Em certas ocasiões quando as
infestações da D. hominis são altas, as feridas deixadas pelas larvas
demoram a cicatrizar-se facilitando a infestação com larvas da bicheira, Cochliomyia. hominivorax.
O controle biológico dos insetos tem sido definido, de uma
maneira geral, como o uso de qualquer agente biológico para reduzir as
populações de pragas. Entre estes agentes encontram-se os parasitóides,
predadores e patôgenos (fungos, bactérias, vírus, protozoários etc). Em
relação com o berne existem poucos trabalhos relacionados com o controle biológico, devido fundamentalmente a dificuldade de criar este inseto
no laboratório e às característica morfo-fisiológicas e etológicas da D.
hominis.
Rev. Bras. Parasitol.Vet., v.13, suplemento 1, 2004
XIII Congresso Brasileiro de Parasitologia Veterinária & I Simpósio Latino-Americano de Ricketisioses, Ouro Preto, MG, 2004.
Controle biológico dos ovos e das larvas do berne
Os ovos do parasito incubam durante oito dias sobre o forético e quando este pousa sobre um hospedeiro as larvas emergem e
se transferem para o animal com muita agilidade. Devido a que o
tempo de incubação é relativamente extenso para um díptero, os
ovos possuem um corio extremamente resistente ao ataque dos agentes do controle microbiano, bem como as baixas umidades relativas.
As larvas penetram na pele intacta dos animais através do folículo
piloso provocando uma miíases nodular cutânea. As larvas secretam
substâncias bacteriostáticas que mantém o nódulo relativamente asséptico. As larvas respiram colocando os espiráculos posteriores ligeiramente fora do nódulo a cada 6 a 8 segundos. Assim sendo a possibilidade
das larvas colocar-se em contato com agentes entomopatogênicos é mínima. O período crítico para as larvas pode ser quando elas abandonam
aos hospedeiros, mesmo assim elas caem ao solo durante a noite ou
nas primeiras horas da madrugada para evitar a ação de parasitos e
predadores diurnos. As larvas possuem ganchos orais extremamente
esclerotizados os quais facilitam sua penetracão nos solos até seis cm
de profundidade para pupar.
Controle biológico das pupas e dos adultos do berne
Como as pupas permanecem no solo por 30 a 40 ou mais
dias dependendo da estacão do ano, elas têm desenvolvido uma
grande resistência ao ataque de vírus, bactérias, fungos, protozoários
e nematóides que acham-se nos diferentes tipos de solo. No entanto
alguns microhimenópteros tais como Trichopria (Ashmeadropia)
mendesi, Spalangia nigroaenea e Tachinaephagus zealandicus
parasitando pupas de D. hominis. Estes parasitóides completam seu
ciclo alimentando-se das moscas em formação dentro das pupas do
berne, mas, não conseguem sair dos pupários devido à forte
esclerotização das pupas. A porcentagem de parasitismo por parte
dos microhimenópteros “Kamikaze” é muito baixa (Madeira; Neves,
1985, Silveira et al., 1986, Sanavria, 1987). Moya-Borja (2004)
estudou o efeito dos fungos entomopatogênicos, Metarhizium
anisopliae
strain
959 e Beauveria bassiana strain 986 sobre as larvas maduras
extraídas das peles dos bovinos, sobre as pupas e os adultos da D.
hominis e observou que estes fungos não foram eficientes no
controle dos três estados do ciclo de vida da D. hominis. As espécies
de formigas, Solenopsis germinata, S. invicta, Steatoma quadridens
e Pheidola fallax tem sido observadas predando larvas e prepupas do
berne. O ácaro Macrocheles muscadomesticae foi observado sobre
pupas e adultos da D. hominis e é possível que um número grande
destes ácaros possam dificultar a cópula e especialmente a captura
dos vetores. Tendo em vista que Guimarães (1966) em Guaratiba, RJ,
observou e coletou machos do berne que estavam pousados num tronco
de abacateiro situado em um morro de pequena elevação faz pensar que
as moscas do berne também têm sítios de agregação para a cópula. É
provável que nestes lugares os adultos da D. hominis sejam predados
por pássaros e répteis.
A maior infestação dos bovinos acontece nas áreas arborizadas, onde se albergam tanto as moscas do berne, bem como os
foréticos (Moya-Borja, 2003). Devido a que em certas fazendas se
alternam a criação de gado com a produção de frutas, existe a possibilidade que a D. hominis oviposite sobre foréticos errados tais como
a moscas da fruta, Ceratitis capitata. Este comportamento já foi
observado no laboratório com resultados promissores. A Tabela 1
mostra uma preferência das fêmeas da D. hominis para ovipositar
sobre a C. capitata quando comparada com a M. domestica. Devido
a que no Juazeiro da Bahia, Brasil, vai iniciar-se um programa de
erradicação da C. capitata usando machos estéreis no ano 2005,
seria muito oportuno selecionar várias fazendas ou pequenas propriedades com gado bovino e registrar a média de bernes por animal
antes e depois da liberação por milhões das moscas estéreis para
saber se a mosca da fruta pode ser usada como uma nova alternativa
no manejo integrado do berne em áreas onde se criam bovinos e se
cultivam arvores fruticosas.
Tabela 1. Oviposição da Dermatobia hominis sobre Musca domestica e sobre a Mosca da fruta, Ceratitis capitata em condições de laboratório (24-28° C e 60-80% de UR).
FORÉTICOS COM OVOS DE BERNE
Ovos de berne
SEXO
MÉDIA
Número
Percentagem
FORÉTICOS
Musca domestica
161 machos
161 fêmeas
161 machos
33
17
53
Ceratitis capitata
161 fêmeas
58
Controle biológico dos foréticos dos ovos do berne.
Os foréticos dos ovos do berne fazem parte indispensável
do ciclo de vida da D. hominis. Por este motivo comentaremos sobre
o controle biológico dos foréticos mais importantes visando indiretamente a redução das populações de berne. Como já foi comentado
os foréticos mais importantes dos ovos da D. hominis são a mosca
dos estábulos, S. calcitrans, a mosca dos chifres, H. irritans,a M.
domestica e a Sarcopromusca pruna. As larvas destas moscas alimentam-se das fezes dos bovinos e os adultos são hematófagos ou se
alimentam das secreções naturais ou feridas dos animais. A literatura
sobre o controle biológico das três primeiras espécies e abundante e
contraditória, não em tanto não se conhecem os inimigos naturais da
S. pruna. Lancaster e Meisch (1986) enfatizaram que o controle
biológico de qualquer espécie de praga dos animais domésticos não
tem sido o fator mais importante. Apesar de ter-se muitos parasitos e
predadores de algumas espécies de insetos associados com o bolo
fecal dos bovinos sob condições de campo eles exercem uma influência muito limitada. Nos últimos anos apareceu uma notável publicidade relacionada com o uso de vários microhimenópteros parasitos
das pupas das moscas associadas com o bolo fecal dos bovinos, tais
como a M. domestica, a S. calcitrans e a H. irritans. Desafortunadamente o uso destes parasitóides não teve o êxito esperado. No
estado de Missouri, Thomas e Morgan (1972) estudaram durante três
anos o parasitismo do 30.634 pupas da mosca dos chifres e acharam
112
20,5
10,6
32,9
34,3
38,1
20,8
36,0
18,8
uma média baixa (4,6%) de parasitismo provocado por todas as
espécies de microhimenópteros e chegaram a conclusão que o parasitismo não foi suficientemente alto para reduzir substancialmente as
moscas-dos-chifres. A maioria das espécies de predadores presentes
nas fezes dos bovinos dos EUA são coleópteros que pertencem as
famílias Staphylinidae, Hydrophilidae e Histeridae e atacam aos
ovos, larvas e pupas das moscas presentes no bolo fecal. Apesar
deles provocarem uma mortalidade até do 90% o manejo eficaz
destas moscas não tem sido atingido.
Programas de controle biológico extensivos para o
controle da H. irritans exigua na Austrália e da H. irritans irritans
nos EUA com coleópteros rola bostas não tem determinado uma
correspondente redução das populações das moscas (Lancaster;
Meisch, 1986). O coleóptero coprófago, Digitonthophagus gazella
foi introduzido pelos pesquisadores da Austrália em 1965, nos EUA
a mais de 25 anos; e, recentemente pelo Brasil. Infelizmente, nos
dois primeiros países, nenhum efeito foi observado deste coleóptero
nas moscas-dos-chifres. Frustrações com a introdução do D. gazella
na Austrália e nos EUA tem motivado o estudo de predadores e de
parasitóides. Desafortunadamente, a degradação do bolo fecal por
parte do D. gazella pode não ser compatível com as atividades predatórias dos coleópteros da Família Staphylinidae, Hydrophilidae e
Histeridae nas fezes dos bovinos (Roth, 1983). Devido a isto muitos
parasitologistas e ecologistas continuam enfatizando a eficácia do
coleóptero D. gazella no combate a Haematobia, através da desintegração do bolo fecal dos bovinos, é muito importante citar o clássico
Rev. Bras. Parasitol.Vet., v.13, suplemento 1, 2004
XIII Congresso Brasileiro de Parasitologia Veterinária & I Simpósio Latino-Americano de Ricketisioses, Ouro Preto, MG, 2004.
trabalho de Bornemissza (1976) (Division of Entomology, CSIRO)
realizado na Austrália por mais de 10 anos (1965-1975). A conclusão mais importante a que chegou este pesquisador é que este coleóptero coprófago provoca uma redução ocasional da mosca H. irritans exigua, que não é suficiente para os interesses dos pecuaristas.
Macqueen, outro pesquisador australiano, do CSIRO mencionou em
1987 que o projeto sobre o controle biológico da Haematobia foi um
projeto caro e de grande responsabilidade, já que os primeiros coleópteros coprófagos foram introduzidos em 1968 e diz que se sente
incapaz de recomendar qual é o melhor método para controlar biologicamente a Haematobia, por este fato o programa deles ainda não
têm conseguido reduzir o número de moscas-dos-chifres sobre os
bovinos em níveis aceitáveis. Muitas espécies de rola-bostas foram
introduzidas no Havaí e encontram-se bem estabelecidos, no entanto
as populações da mosca-dos-chifres são tão altas ou maiores que no
estado de Texas, indicando que o controle biológico é ainda inadequado. No Brasil, a mosca-dos-chifres não é um problema sério
graças ao rola-bosta, e tanto aqui quanto nos EUA e na Austrália o
controle natural é que regula as populações da Haematobia.
Parasitóides e predadores exercem alguma influência sobre as populações da mosca dos estábulos, no entanto quando ocorrem surtos da praga eles não conseguem reduzir-lhes a níveis toleráveis. Sutherst (1983) comentou que são raros os casos bem suscedidos do controle biológico dos animais domésticos e entre estes cita o
controle da S. calcitrans e a S. nigra na Ilha de Maurício usando
parasitóides introduzidos de Uganda (Greathead; Monty, 1982).
Parasitóides vendidos por firmas comerciais tem fracassado no combate a S. calcitrans. Este fracasso, em muitas ocasiões tem sido
atribuído à falta de conhecimento da biologia, ecologia e dinâmica
populacional tanto do parasito como dos hospedeiros (Campbell,
1985; Peterson, 1989). De acordo com Stiling (1993) os inimigos
naturais fracassam nos programas de controle biológico clássico
devido ao clima, ao parasitismo e predação da fauna nativa e a falta
de hospedeiros alternativos. Nossa conclusão é que no momento não
dispomos de nenhum parasitóide, predador, fungo, bactéria ou vírus
que possa ser utilizado em grande escala no controle biológico do
berne, bem como dos foréticos dos ovos da D. hominis. Este será um
grande desafio para os pesquisadores tratar de melhorar o controle
biológico usando a biotecnologia para melhorar as características
desejáveis dos agentes do controle biológico bem como entender
melhor o efeito dos fatores físicos sobre estes agentes com o Sistema
Geográfico de Informação (SGI). Para finalizar esta palestra desejo
manifestar que minha intenção não é desacreditar no controle biológico, ele existe, mas como parte do controle natural que é a soma dos
fatores bióticos e abióticos (físicos). As alterações do meio ambiente
provocadas pelo homem têm ajudado nos surtos das pragas das
plantas, animais e do homem e nestes casos os inseticidas químicos
são indispensáveis. Todos nós conhecemos os aspectos negativos
destas substâncias, mas temos que ter consciência que o controle
biológico tem também aspectos críticos: 1) atuação lenta, 2) complexo, 3) eficácia parcial, 4) imprevisível, 5) criação em massa e
distribuição relativamente cara, 6) concorrência; e, 7) susceptibilidade aos inseticidas. O controle biológico do berne será mais valorizado como parte do manejo integrado da D. hominis (Moya-Borja,
2003).
.
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