universidade federal do ceará universidade federal da paraíba

Transcrição

UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DE PERNAMBUCO
PROGRAMA DE DOUTORADO INTEGRADO EM ZOOTECNIA
O DECLÍNIO DO TAMANHO CORPORAL DE ABELHAS DE
GRANDE PORTE: INICIATIVAS DE CRIATÓRIO RACIONAL
PARA A CONSERVAÇÃO DA ESPÉCIE NATIVA Bombus
(Thoracobombus) brevivillus
MIKAIL OLINDA DE OLIVEIRA
FORTALEZA - CE
MARÇO - 2015
2
UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DE PERNAMBUCO
PROGRAMA DE DOUTORADO INTEGRADO EM ZOOTECNIA
O DECLÍNIO DO TAMANHO CORPORAL DE ABELHAS DE GRANDE PORTE:
INICIATIVAS DE CRIATÓRIO RACIONAL PARA A CONSERVAÇÃO DA
ESPÉCIE NATIVA Bombus (Thoracobombus) brevivillus
Zootecnista
FORTALEZA - CE
MARÇO - 2015
3
Tese apresentada ao Programa de Doutorado
Integrado em Zootecnia da Universidade Federal
do Ceará, Universidade Federal da Paraíba e
Universidade Federal Rural de Pernambuco como
requisito parcial para obtenção do título de Doutor
em Zootecnia.
Orientador: Prof. PhD. Breno Magalhães Freitas
Co-orientador: Prof. PhD. David Kleijn
FORTALEZA - CE
MARÇO – 2015
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“Se choras por não ter visto o pôr do sol,
as lágrimas não te deixarão ver as
estrelas”
Bob Marley
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AGRADECIMENTOS
Aos meus Pais, à minha irmã e todos meus familiares pelo o apoio e carinho e por me
proporcionarem tudo o que eu sempre precisei durante minha vida.
À minha esposa Isabela Maia da Costa pelo amor e por estar sempre ao meu lado.
À Universidade Federal do Ceará (UFC) e ao Programa de Doutorado Integrado em
Zootecnia (PDIZ).
À CAPES, pela bolsa concedida durante a realização do curso de doutorado e ao
programa Ciências Sem Fronteiras pelo investimento durante o meu estágio no exterior.
Ao professor orientador Dr. Breno Magalhães Freitas pela participação durante minha
formação acadêmica e pelo valioso apoio desde a graduação.
Ao amigo doutor Marcelo Casimiro Cavalcante pela participação e ajuda nas atividades
de campo e nas aventuras com as abelhas Bombus.
Ao Grupo de Pesquisa com Abelhas da UFC, especialmente Hiara Marques Menezes,
David Silva Nogueira e Ângela Maria da Silva Gomes pela essencial e valiosa ajuda e
por dividir as ferroadas comigo.
Ao Dr. Francisco Deoclécio Guerra Paulino por sugestões essenciais para a realização
deste trabalho e pela disponibilização das áreas para realização dos experimentos no
Setor de Abelhas da UFC.
À Dra. Favízia Freitas de Oliveira pela identificação taxonômica da espécie Bombus
brevivillus.
Ao professor David Kleijn, da Universidade de Wageningen, pela ajuda durante o
desenvolvimento da minha pesquisa no exterior.
Ao instituto Alterra e à Universidade de Wageningen, na Holanda, por permitirem a
coleta de dados e por disponibilizarem todos os equipamentos necessários para a
realização desta pesquisa desenvolvida no exterior.
À secretária do Programa de Pós-Graduação em Zootecnia, Francisca das Chagas
Prudêncio Bezerra.
A todos os professores e funcionários do Departamento de Zootecnia da UFC e do
Grupo de Pesquisas em Ecologia da Universidade de Wageningen.
8
SUMÁRIO
Página
CONSIDERAÇÕES INICIAIS ......................................................................................21
CAPÍTULO I
Referencial teórico
1.1. A IMPORTÂNCIA DAS ABELHAS NA POLINIZAÇÃO ...................................24
1.2.
AS
ABELHAS
DO GÊNERO
Bombus
E SUA UTILIZAÇÃO NA
POLINIZAÇÃO DE CULTURAS AGRÍCOLAS .........................................................27
1.3. DECLÍNIO DAS POPULAÇÕES DE ABELHAS .................................................29
1.4. O DECLÍNIO DAS ABELHAS DO GÊNERO Bombus.........................................31
1.5. PERSPECTIVAS FUTURAS PARA O USO DE ABELHAS NATIVAS DO
GÊNERO Bombus EM PROGRAMAS DE POLINIZAÇÃO AGRÍCOLA ..................32
1.6. COMPORTAMENTO DAS ABELHAS DO GÊNERO Bombus NA FORMAÇÃO
E NO DESENVOLVIMENTO DA COLÔNIA .............................................................33
1.7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .....................................................................35
CAPÍTULO II
A diminuição no tamanho corporal como indicativo do declínio populacional das
abelhas
RESUMO ........................................................................................................................49
ABSTRACT ....................................................................................................................50
2.1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................51
2.2. MATERIAIS E MÉTODOS ....................................................................................53
2.2.1. Amostragem das abelhas e coleções entomológicas .............................................53
2.2.2. Análises estatísticas ..............................................................................................56
2.2.2.1. Análise do declínio no tamanho corporal de abelhas do gênero Bombus ..........57
2.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO .............................................................................57
9
2.3.1. Declínio no tamanho corporal de abelhas do gênero Bombus ............................. 62
2.4. CONCLUSÕES .......................................................................................................66
2.5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .....................................................................67
CAPÍTULO III
Biologia de nidificação e criatório racional de Bombus (Thoracobombus) brevivillus no
Nordeste brasileiro
RESUMO ........................................................................................................................74
ABSTRACT ....................................................................................................................75
3.1.INTRODUÇÃO ........................................................................................................76
3.2. MATERIAIS E MÉTODOS ....................................................................................78
3.2.1. Áreas de estudo .....................................................................................................78
3.2.2. Comportamento de nidificação de Bombus brevivillus.........................................78
3.2.3. Captura das colônias de Bombus brevivillus .........................................................79
3.2.4. Descrição da colônia de Bombus brevivillus.........................................................81
3.2.5. Padrão de forrageamento, coleta de recursos de Bombus brevivillus e influência
das variações climáticas nas atividades externas de operárias mantidas em condições de
criatório racional .............................................................................................................81
3.2.6. Tipos polínicos utilizados pela abelha nativa Bombus brevivillus........................82
3.2.7. Desenvolvimento e estabelecimento das colônias e atividade das rainhas de
Bombus brevivillus em condições de criatório racional ..................................................83
3.2.8. Análises estatísticas ..............................................................................................83
3.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO .............................................................................83
3.3.1. Comportamento de nidificação de Bombus brevivillus.........................................83
3.3.2. Descrição da colônia de Bombus brevivillus.........................................................86
3.3.3. Padrão de forrageamento, coleta de recursos de Bombus brevivillus e influência
das variações climáticas nas atividades externas de operárias mantidas em condições de
criatório racional .............................................................................................................88
3.3.4. Tipos polínicos utilizados pela abelha nativa Bombus brevivillus em condições
naturais ............................................................................................................................93
10
3.3.5. Tipos polínicos utilizados por Bombus brevivillus em condições de criatório
racional ............................................................................................................................95
Bombus brevivillus em condições de criatório racional ..................................................96
3.4. CONCLUSÕES .....................................................................................................103
3.5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...................................................................104
CONSIDERAÇÕES FINAIS ........................................................................................111
11
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO II
Página
Tabela 1. Espécies utilizadas na pesquisa, número de indivíduos amostrados
para cada espécie e sexo, faixa em anos e tamanho médio (mm) das
abelhas, coletadas na Holanda a partir de 1866 e presentes nas
coleções entomológicas do Museu de História Natural (Naturalis
Biodiversity Center) em Leiden..................... ................................................54
Tabela 2. Resultados do Modelo Linear Misto (LMMs) testando a relação entre
o Tamanho Inicial, Ano e Sexo e todas as interações com o Tamanho
Corporal (DIT) das espécies de abelhas utilizadas na pesquisa.
Espécie e gênero foram incluídos como um termo aleatório no
modelo. n.g.l numerador graus de liberdade, d.g.l denominador graus
de liberdade ....................................................................................................58
o Tamanho Inicial, Ano e suas interações com o tamanho corporal de
fêmeas e machos separadamente. Espécie e gênero foram incluídos
como um termo aleatório no modelo. n.g.l
liberdade,
d.g.l
denominador
numerador graus de
graus
de
liberdade................................................................................................. ........59
o Tamanho Inicial, Ano e Temperatura e todas as interações com o
Tamanho Corporal das abelhas. Espécie e gênero foram incluídos
como um termo aleatório no modelo. n.g.l
numerador graus de
liberdade, d.g.l denominador graus de liberdade ............................................62
12
CAPÍTULO III
Tabela 5. Características do ninho de Bombus (Thoracobombus) brevivillus
amostradas no estado do Ceará, Brasil. Apenas quatro colônias foram
capturadas e possuem todas as informações (N1 a N4). Dados das
colônias (N5 a N7) foram limitados a localização, altitude e local do
ninho......................................... ......................................................................87
Tabela 6. Número de abelhas operárias (médias e erros padrões) da espécie
nativa Bombus brevivillus forrageando, coletando pólen, néctar/água
e ventilando na entrada do ninho, em condições de criatório racional.
Setor de Abelhas da Universidade Federal do Ceará, Zona urbana de
Fortaleza, Brasil ..............................................................................................89
Tabela 7. Relação entre os turnos do dia na coleta de recursos e o controle da
temperatura através da ventilação de operárias de Bombus brevivillus
mantidas em condições de criatório racional em área urbana, no
município de Fortaleza, Ceará, Brasil. ...........................................................89
Tabela 8. Relação entre o fluxo de abelhas e coleta de pólen de acordo com a
hora do dia de operárias de Bombus brevivillus mantidas em
condições de criatório racional em área urbana, no município de
Fortaleza, Ceará, Brasil ..................................................................................89
Tabela 9. Tipos polínicos presentes na dieta proteica de colônias da abelha
nativa Bombus brevivillus, em condições naturais de ocorrência, no
município de Itatira, Ceará, Brasil ..................................................................95
13
Tabela 10. Tipos polínicos presentes na dieta proteica de colônias da abelha
nativa Bombus brevivillus, mantidas em condições de criatório
racional em área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil ...............96
Tabela 11. Quantidade de indivíduos reprodutivos e a proporção de machos
para cada rainha de duas colônias da espécie nativa Bombus
brevivillus mantidas em condiçõoes de criatório racional, em área
urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil ..........................................98
14
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO II
Página
Figura 1. Coleção entomológica do Museu de História Natural (Naturalis
Biodiversity Center) na província de Leiden, Holanda ................................ 53
Figura 2. Distância intertegular (DIT) que serviu para avaliar o tamanho
corporal das abelhas e laboratório de coleta de dados do instituto
Alterra na Universidade de Wageningen, Holanda.. .................................... 55
Figura 3. Predições da primeira análise (transformadas em valores originais) do
tamanho corporal de todas as 18 espécies de abelhas (Distância
Intertegular), coletadas na Holanda durante o período entre 1866 a
2013.. .......................................................................................................... 58
Figura 4. Predições da segunda análise (transformadas em valores originais) do
tamanho corporal (Distância Intertegular), de fêmeas de grande e
pequeno porte e machos de grande e pequeno porte separadamente,
na Holanda durante o período entre 1866 a 2013. ........................................ 59
Figura 5. Temperatura média (Celsius) durante o período de voo das 18 espécies
de abelhas de pequeno e grande porte utilizadas na pesquisa e
coletadas na Holand,a durante o período entre 1866 a 2013 ........................ 61
Figura 6. Valores originais do Tamanho Corporal (DIT em mm) de operárias,
fêmeas (novas rainhas) e machos da espécie B. pascuorum
coletados na Holanda entre os anos de 1867 a 2007. ..................................63
15
Figura 7. Valores originais do Tamanho Corporal (DIT em mm) de operárias,
fêmeas (novas rainhas) e machos da espécie B. terrestris coletados
na Holanda entre os anos de 1867 a 2007. ..................................................65
CAPÍTULO III
Figura 8. Localização geográfica das áreas de estudo, mostrando o estado do
Ceará no Nordeste brasileiro e a localização do município de Itatira. ........78
Figura 9. (a) Modelo de caixa utilizada no criatório racional da espécie nativa
Bombus brevivillus; (b) utilização de equipamentos e indumentária
apícola na captura das colônias; (c) detalhe dos casulos após a
remoção das folhas no momento da captura; (d) transferência de
toda a colônia, incluindo a rainha, para a caixa racional; (e) caixa
deixada no mesmo local do ninho até à noite, permitindo que todas
as operárias retornassem; (f) já instalada no Setor de Abelhas da
Universidade Federal do Ceará; (g) alimentadores artificiais e uma
lâmina de vidro sobre a caixa, que permitia as observações e o
acompanhamento das colônias; (h) uma das colônias vista por cima,
no momento das revisões noturnas ..............................................................80
16
Figura 10. Descrição do ninho de Bombus brevivillus no seu ambiente natural
no estado do Ceará, Brasil. (a) vista aproximada do ninho N2
mostrando operárias de B. brevivillus andando do lado de fora do
ninho antes de sair para forragear; (b) vista geral do ninho N2
construído no solo e coberto por folhas de bananeira cortadas em
pequenos pedaços; (c) área de cria do ninho N2 após remoção
parcial das folhas de bananeira; (d) vista aproximada do ninho N1
mostrando operárias, crias (casulos) e potes de alimento; (e) um
ninho N4 construído no chão, debaixo de uma densa cobertura de
capim; (f) ninho N4 após remoção do capim e o envelope de crias;
(g) ninho N3 após escavação ter sido iniciada; (h) detalhe da rainha
do ninho N3 no momento da escavação. * A letra N seguida pelo
número faz referência ao número do ninho de acordo com a tabela 4 ........85
Figura 11. Ninho N2, da espécie Neotropical Bombus (Thoracobombus)
brevivillus, mantida em condições de criatório racional em zona
urbana de Fortaleza, instaladas no Setor de Abelhas da
Universidade Federal do Ceará, Brasil ........................................................87
Figura 12. Variações de temperatura (oC) e umidade relativa do ar (%), o fluxo
de abelhas e termorregulação de operárias da espécie nativa Bombus
brevivillus mantida sob condições de criatório racional em área
urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil........................................90
Figura 13. Coleta de pólen, coleta de néctar/água e o controle da temperatura
através da ventilação (termorregulação) de operárias de Bombus
brevivillus mantidas em condições de criatório racional em área
17
Figura 14. (a) Movimentação externa das operárias de B. brevivillus na caixa
racional instalada no Setor de Abelhas da Universidade Federal do
Ceará; (b) operárias batendo as asas e realizando o processo de
termorregulação na entrada da caixa; (c) abelha forrageando e
coletando recursos florais da espécie vegetal Tecoma stans
(Bignoniaceae); (d) detalhe dos grãos de pólen nas corbículas de
uma operária ao retornar do campo .............................................................93
Figura 15. Distribuição temporal do número de operárias de colônias de Bombus
brevivillus mantidas em condições de criatório racional, em área
Figura 16. Colônia (N2) de B. brevivillus mantida em condições de criatório
racional, em área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
(a) Grande quantidade de operárias e detalhe para presença da
rainha sobre os casulos, no momento da captura as colônias já
tinham começado a postura de imaturos; (b) colônia bem
estabelecida à caixa racional, operárias forrageando normalmente,
postura normal da rainha, detalhe para os casulos de indivíduos
reprodutivos ficando mais claros prestes a eclodir; (c) surgimento
das princesas; (d) rainha tentando manter a dominância aumentando
a taxa de postura; (e) detalhe aproximado das novas posturas da
rainha; (f) redução drástica no número de abelhas; (g) todos os
machos e princesas deixaram a colônia restando apenas a rainha e
algumas operárias mais novas (h) momento antes da extinção total
da colônia, restando apenas a rainha e cinco operárias .............................100
18
Figura 17. Colônia (N1) de B. brevivillus mantida em condições de criatório
racional, em área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
(a) Produção de machos e princesas; (b) detalhe aproximado da
grande quantidade de indivíduos reprodutivos (c) redução drástica
no número de abelhas; (d) antes da reativação da colônia, ainda
com algumas princesas, operárias e a presença de inimigos naturais;
(e) princesa começando a trabalhar na formação da nova colônia,
rainha não estava mais presente; (f) início da postura, detalhe para
uma princesa de outra colônia; (g) nova rainha e posturas recentes,
com a presença de novas operárias recém eclodidas e ajudando na
formação e na reativação da nova colônia; (h) detalhe aproximado
do novo ninho de B. brevivillus .................................................................102
19
O DECLÍNIO DO TAMANHO CORPORAL DE ABELHAS DE GRANDE
PORTE: INICIATIVAS DE CRIATÓRIO RACIONAL PARA A
CONSERVAÇÃO DA ESPÉCIE NATIVA Bombus (Thoracobombus) brevivillus
Resumo Geral – A população de abelhas vem declinando em todo mundo, e abelhas de
grande porte, por necessitarem de maiores provimentos de alimento estão sendo mais
afetadas pelas alterações ambientais. Isso cria a necessidade de desenvolvermos
alternativas e programas de conservação para essas abelhas. Alterações no tamanho
corporal servem como indicativo desse declínio populacional. Dessa forma essa
pesquisa teve como objetivo verificar mudanças no tamanho corporal das abelhas,
principalmente nas abelhas de grande porte, como é o caso do gênero Bombus e
desenvolver iniciativas de criatório racional para conservação da espécie nativa Bombus
brevivillus gerando novas informações à respeito dessa espécie que tem sido pouco
estudada no Nordeste brasileiro. Dentre as milhares de espécimes presentes no Naturalis
Museu, na Holanda, nós mensurados 4510, divididos em 18 espécies diferentes,
aproximadamente 250 indivíduos por espécie, entre machos e fêmeas e distribuídos
entre os anos de 1866 e 2013. Nós também descrevemos o comportamento de
nidificação e as características da colônia de B. brevivillus no estado do Ceará, Brasil, e
transferimos quatro colônias para caixas de madeira que permitiam o seu criatório
racional. Nós obtemos informações sobre os tipos polínicos utilizados, o padrão de
forrageamento, a coleta de recursos, a influência das variações climáticas nas atividades
externas das operárias e sobre o desenvolvimento e estabelecimento das colônias em
caixas racionais. Os resultados sugerem que 18 espécies de abelhas estudadas estão se
tornando menores ao longo do tempo, sendo essa redução no tamanho maior em fêmeas
de grande porte. Com relação à abelha nativa B. brevivillus, as observações mostraram
que esta espécie parece ser oportunista em ralação aos locais de nidificação e proteção
das crias e não investe muito na construção do ninho e na proteção da prole. As colônias
produziram um excelente número de operárias, que apresentaram, até mesmo em caixas
racionais, um intenso forrageamento e completaram seu ciclo normalmente,
características que podem ser úteis para fins de polinização comercial.
Palavras-chave: Declínio de polinizadores, tamanho da colônia, criatório de Bombus,
abelhas de grande porte.
20
DECLINE IN BODY SIZE OF BIG BODIED BEES: INITIATIVES OF
RATIONAL BREEDING FOR CONSERVATION OF NATIVE SPECIE Bombus
General Abstract – The bee population is declining around the world, and the big
bodies bees, that require larger food provisions are particularly more affected by
environmental changes. This creates the need to develop alternatives and conservation
programs for these bees. Changes in body size are indicative of population decline.
Thus, the objective of study was to verify the changes in body size of the bees,
especially big bodied bees like the Bombus genus and develop rational breeding
initiatives for conservation of native species Bombus (Thoracobombus) brevivillus
generating new information about this species that is little studied in the Brazilian
Northeast. We measured a total of 4510 specimens, of 18 different species,
approximately 250 specimens per specie, equally divided over males and females and
more or less regularly distributed over the entire study period (1866-2013). We also
describe for the first time the nesting behavior and the colony of Bombus
(Thoracobombus) brevivillus, and transferred four colonies to rational breeding boxes,
to obtain information about pollen types used, foraging behavior, the resources collect,
about the colonies development in rational breeding and the influence of climatic
variations to the external activities of workers. Our results suggest that bees are
becoming smaller over time, and larger species are more being more affected. About
our native bumble bee B. brevivillus the observations showed that this specie seems to
be opportunistic in relation to nesting sites and brood protection and does not invest
much in nest building and offspring protection. Bombus brevivillus invest heavily in
brood production and colony development, before producing reproductive individuals.
Therefore, the colonies produce a great number of workers, a trait that could be useful
for commercial pollination purposes.
Key-words: Intertegular distance, colony size, climatic changes, big bodied bees.
21
CONSIDERAÇÕES INICIAIS
As abelhas são os principais polinizadores das plantas silvestres e cultivadas de
todo mundo e são responsáveis pela manutenção da biodiversidade vegetal e pela
produção de boa parte dos alimentos que nós humanos consumimos. Entretanto,
principalmente a partir da segunda metade do século XX, a maioria das espécies de
abelhas vem sofrendo um enorme declínio populacional, e entre as principais causas
desse declínio destacam-se as mudanças no uso da terra, a intensificação da
agropecuária, desmatamentos, queimadas, o uso intenso de agrotóxicos e as mudanças
climáticas.
Entre todas as espécies, as de maior tamanho corporal podem ser mais afetadas e
sofrerem mais com o declínio do que as abelhas menores, isso acontece devido ao fato
de que essas abelhas necessitam de maiores provimentos de alimento do que abelhas de
menor porte. Diversos estudos ao redor do mundo sugerem isso e apontam as espécies
do gênero Bombus, conhecidas pelo seu grande porte, como umas das que mais sofrem
com todas essas alterações ambientais.
As abelhas Bombus são amplamente utilizadas em programas de polinização de
culturas agrícolas, principalmente em ambiente fechado (casas de vegetação) e algumas
empresas, a maioria delas europeias, produzem colônias em laboratório e lucram
milhões todos os anos com a venda e exportação das mesmas para agricultores de
diversos países do mundo, mas não para o Brasil que proíbe esse tipo de importação.
Dessa forma, seria interessante saber se as abelhas de grande porte estão realmente
sendo mais impactadas do que as de menor porte, e se isso for verdade, aprender o mais
rápido possível a trabalhar com as espécies de Bombus nativas do território brasileiro.
No Brasil existem seis espécies identificadas e entre elas, a espécie Bombus
brevivillus nunca foi estudada, existindo pouquíssimas informações ao seu respeito na
literatura. Então esse trabalho se propõe: primeiro, investigar se as abelhas de grande
porte de fato sofrem um maior impacto e segundo, se há a possibilidade de gerar
informações sobre a espécie nativa B. brevivillus com o intuito de cria-la racionalmente
como forma de contribuir para a sua exploração zootécinica, e consequente conservação
da espécie.
22
Como no Brasil não temos uma série histórica de coleta de abelhas (grande
coleções entomológicas) buscamos dados na Europa sobre as influências das alterações
ambientais e climáticas sobre as abelhas de grande porte, e baseado nessas informações
nós trabalhamos com a espécie nativa brasileira Bombus brevivillus.
23
CAPÍTULO I
Referencial Teórico
24
1.1.
A IMPORTÂNCIA DAS ABELHAS NA POLINIZAÇÃO
A polinização é um dos mais importantes processos na manutenção da
diversidade e a abundância da maioria das espécies vegetais com flores (Kevan &
Viana, 2003; Klein et al., 2007), sendo um fator de fundamental importância na
condução de muitas culturas agrícolas ao redor do mundo. Uma polinização bem
realizada promove várias melhorias na cadeia produtiva da agricultura, como o aumento
no número de vagens ou frutos vingados, aumento no número de grãos por vagem,
produção de frutos mais bem conformados e de qualidade superior (Williams et al.,
1991), aumentando, consequentemente, a rentabilidade e a lucratividade do produtor.
Os vegetais necessitam de agentes polinizadores para se reproduzirem (Klein et
al., 2007). A polinização que é realizada por animais (polinização biótica) é a mais
importante (Kearns et al., 1998) e contribui para a melhoria da qualidade e/ou a
quantidade de frutos e sementes
(Roubik, 1995). As abelhas são os animais
polinizadores mais importantes, e participam da reprodução da maioria das plantas
cultivadas (Couto e Couto, 2002). De acordo com dados da FAO (Food and Agriculture
Organization), estima-se que aproximadamente 73% das espécies vegetais cultivadas no
mundo sejam polinizadas por alguma espécie de abelha (FAO, 2004) e que 33% da
alimentação humana depende das abelhas (Klein et al., 2007).
A espécie Apis mellifera por possuir características como hábito alimentar
generalista, um grande número de indivíduos na mesma colônia, grande habilidade de
recrutar várias campeiras para o forrageamento, perfeita possibilidade de manejo devido
a utilização de colmeias padronizadas, biologia conhecida e grande intensidade na
coleta de recursos (Hogendoorn, 2004; Morais et al., 2012; Winston, 2003), é bastante
utilizada na polinização agrícola. A presença dessas abelhas provoca ganhos na
produção e pode interferir nas características produtivas de interesse econômico, de
frutos e sementes, como na sua massa, formato e tamanho (Free, 1993).
As abelhas A. mellifera são potenciais polinizadores de diversas culturas
agrícolas, porém nem sempre elas são as mais indicadas para algumas culturas em
particular (Banda & Paxton, 1991). Além disso, as operárias de Apis mellifera não se
adaptam muito bem no interior das casas de vegetação, devido ao estresse do próprio
confinamento e às flutuações de temperatura (Free, 1993; Guerra Sanz, 2008). Além do
25
mais, o seu comportamento extremamente defensivo, a presença de ferrão e sua
organização no ataque de possíveis inimigos próximos à colmeia, dificulta a realização
dos tratos culturais e os trabalhos no interior da casa de vegetação, causando transtornos
aos produtores e aos trabalhadores (Amano, 2004; Cruz & Campos, 2009).
Uma alternativa na polinização agrícola é a utilização de abelhas nativas sem
ferrão, das tribos Meliponini e Trigonini. Algumas espécies podem ser mantidas em
caixas racionais (Fabichak, 1989), que facilita o manejo direcionado para polinização
em ambiente protegido e em campo aberto, além disso, essas abelhas não apresentam
ferrão funcional, possuem um nível de organização social comparável ao das abelhas
melíferas, apresentam uma baixa defensibilidade, uma menor amplitude do voo de
forrageamento, as colônias são perenes e se adaptam muito bem às condições de
confinamento (Malagodi-braga et al., 2004; Cruz et al., 2005).
Outra opção para a polinização agrícola é o uso das abelhas solitárias,
aproximadamente 85% das mais de 20.400 espécies de abelhas conhecidas no mundo
(Catalogue of life, 2015) são solitárias, sendo estas as principais responsáveis pela
polinização natural que ocorre em cultivos selvagens e agrícolas (Imperatriz-Fonseca et
al., 2012). O Brasil apresenta uma grande diversidade de espécies de abelhas solitárias e
para-sociais de diferentes gêneros, tais como Xylocopa, Centris, Megachili e Halictidi e
seis espécies do gênero Bombus (Moure & Melo, 2012).
presentes
com
certeza
possuem
importância
Todas as espécies aqui
potencial
como
polinizadores
especializados (Imperatriz-Fonseca & Dias, 2004) porém, principalmente para o gênero
Bombus, ainda são necessárias mais pesquisas, pois existem poucas informações sobre o
papel dessas abelhas na polinização de culturas agrícolas.
Na Europa e na América do Norte, há mais de 40 anos, as abelhas solitárias e as
abelhas Bombus têm o seu papel reconhecido na agricultura, promovendo significativos
incrementos na produtividade final de várias culturas agrícolas (Alves-dos-Santos,
2004; Velthuis & Doorn, 2006). Como exemplos ao redor do mundo merece destaque a
utilização da espécie Megachile rotundata na polinização da alfafa (Medicago sativa),
por ser um dos modelos mais bem-sucedidos da utilização em grande escala de abelhas
silvestres para a polinização (Richards, 2001; Pitts-Singer & Cane, 2011). Na Europa,
espécies do gênero Osmia são utilizadas na polinização de amêndoas (Prunus dulcis),
maçãs (Malus domestica), peras (Pyrus communis), framboesa (Rubus sp.), morango
26
(Fragaria x ananassa) e damasco (Prunus armenica) (Felicioli et al., 2004; Bosch &
Kemp, 2002). Essas abelhas também são utilizadas, em larga escala, na polinização de
diversas culturas agrícolas nos EUA, Canadá e Japão (Sekita, 2001; Bosch et al., 2000;
Torchio, 1985).
No Brasil, a importância da polinização por abelhas tem sido reconhecida a
alguns anos (Couto & Couto, 2007; Imperatriz-Fonseca et al., 2012). Vários estudos já
reportam a importância das abelhas solitárias na polinização de culturas agrícolas,
entretanto ainda são escassos estudos avaliando os efeitos produtivos a partir da
introdução e manejo de criatórios racionais, os quais são de extrema importância para a
sua conservação. Magalhães & Freitas (2013), a partir da introdução de ninhos
artificiais para as abelhas do gênero Centris em áreas de cultivo de acerola (Malpighia
emarginata), verificaram incrementos na produção de frutos dessa cultura, Freitas &
Oliveira-Filho (2001) através da introdução de ninhos artificiais de Xylocopa frontalis,
que é uma espécie de grande porte, conhecida popularmente como mamangava,
observaram um acréscimo de 92% na produção do maracujá amarelo (Passifora edulis).
Já com relação às abelhas nativas sem ferrão das tribos Meliponini e Trigonini,
várias pesquisas têm mostrado que abelhas sem ferrão são polinizadores efetivos
(Malagodi-Braga & Kleinert, 2004; Cruz et al., 2005; Del Sarto et al., 2005). Abelhas
da espécie Melipona quadrifasciata foram consideradas como eficientes polinizadores
do tomateiro em ambiente protegido, ocasionando um aumento na qualidade dos frutos,
levando a diminuição das injúrias mecânicas quando comparadas à polinização manual
tradicional (Del Sarto et al., 2005). A abelha jandaíra (Melipona subnitida) poliniza de
modo eficiente as flores de pimentão (Capsicum annuum), com a cultura apresentando
frutos mais pesados, mais largos, com um maior número de sementes e menor
proporção de deformações. Além disso, a abelha jandaíra adaptou-se bem ao uso em
casa de vegetação, tendo rapidamente iniciado a visitação as flores (Cruz et al., 2005).
Outras abelhas bastante utilizadas na polinização de culturas agrícolas são as
abelhas solitárias primitivas do gênero Bombus, onde algumas espécies são produzidas
em laboratório, por empresas especializadas, e vendidas para agricultores de vários
países que utilizam as colônias principalmente no interior de casas de vegetação
(Velthuis & Doorn, 2006).
27
1.2. AS ABELHAS DO GÊNERO Bombus E SUA UTILIZAÇÃO NA
POLINIZAÇÃO DE CULTURAS AGRÍCOLAS
Atualmente, poucas espécies de abelhas são criadas com sucesso, para uso na
polinização de culturas agrícolas, dentre as quais podemos destacar as abelhas Bombus.
Abelhas desse gênero são muito utilizadas na polinização de culturas em ambiente
protegido e apresentam grande demanda pela sua criação em larga escala comercial para
esse fim (Velthuis & Doorn, 2006), em especial das espécies Bombus terrestris e
Bombus impatiens. Uma grande quantidade de pesquisas sobre as abelhas Bombus
mostra a sua eficiência na polinização em ambiente protegido e o incremento nas
características de interesse agrícola que é provocado em frutos e sementes em
decorrência do uso racional dessas abelhas (Shipp et al., 1994; Meisels & Chiasson,
1997; Daşgan & Ozdogan, 2004; Vergara & Fonseca-Buendía, 2012).
A criação racional das abelhas Bombus começou por meio de estudos realizados
por Sladen (1912), que desenvolveu tecnologias para a iniciação de colônias através de
rainhas fecundadas coletadas no campo. Em 1987, uma empresa de biotecnologia
holandesa, já tinha conhecimentos e tecnologias necessárias para a produção de colônias
em larga escala para uso comercial. Foi a partir daí que o uso de colônias de Bombus,
principalmente B. terrestris, passou a ser mais difundido entre produtores de todo
mundo (Velthuis & Doorn, 2006).
Após alguns anos, grandes empresas multinacionais de biotecnologia foram e
ainda são responsáveis pela comercialização de milhares de colônias todos os anos
(Velthuis & Doorn, 2006). O uso de colônias de abelhas do gênero Bombus, gera uma
melhoria na produtividade agrícola e na qualidade do produto, promovendo uma maior
segurança alimentar e entre outros benefícios para consumidor final, uma vez que os
agricultores que utilizam as abelhas na polinização de suas culturas agrícolas
diminuíram os agrotóxicos e começaram a usar métodos de controle biológico no
combate a pragas e doenças (Sande, 1990; Banda & Paxton, 1991; Presman et al., 1999)
Atualmente abelhas Bombus são muito valorizadas pelos serviços de polinização
prestado por elas (Potts et al., 2015) sendo comercializadas em todo mundo, cinco
espécies diferentes (B.terrestris, B. lucorum, B. occidentalis, B. ignitus e B. impatiens) e
cada colônia é vendida, em média, por de 60 dólares americanos e usadas em países da
28
Europa, do norte da África, da Ásia, da América do Sul (Velthuis & Doorn, 2006). São
muitas as pesquisas que comprovam a eficiência polinizadora de diferentes espécies de
Bombus e os incrementos na produção causados pelo uso dessas abelhas. No México,
com a cultura do tomate, os frutos produzidos, oriundo de flores polinizadas por abelhas
Bombus ephippiatus, apresentaram no final do ciclo de produção, uma maior quantidade
de sementes, maiores conteúdos de açucares totais e maior peso do fruto fresco
(Vergara & Fonseca-Buendía, 2012). Com a mesma cultura, mas agora nos EUA, a
espécie B. vosnesenskii causou um grande incremento na produtividade e flores
polinizadas pelas abelhas apresentaram um fruto de maior tamanho quando comparadas
com as que não receberam visita, os autores também mencionam a grande eficiência
dessa espécie em ambiente protegido (Dogterom et al., 1998). Outro estudo utilizando
abelhas da espécie B. impatiens, verificou que para a cultura do pimentão (Capscicum
annuum), certas características produtivas como o peso, largura e volume do fruto e o
peso da semente foram significativamente maiores no tratamento utilizando a
polinização por essas abelhas. Os frutos produzidos apresentaram melhor qualidade e o
tempo necessário para a colheita foi menor (Shipp et al., 1994). Meisels & Chiasson
(1997), verificaram que apenas três operárias dessa espécie de abelha são suficientes
para polinizar efetivamente cerca de 425 plantas e que aproximadamente 176 abelhas
seriam capazes de polinizar, com eficiência, um hectare contendo 25.000 plantas de
pimentão (Capscicum annuum).
A espécie mais utilizada na polinização agrícola, Bombus terrestris, foi
positivamente associada com o peso mínimo exportável do melão, em torno de 90% das
flores que receberam visitas das abelhas, produziram frutos que atingiam o peso mínimo
de exportação mais rapidamente (Fisher & Pomeroy, 1989). Dasgan & Ozdogan (2004),
na Nova Zelândia, encontraram que o comportamento vibratório (“Buzz pollination”)
dessas abelhas nas flores do tomate em casa de vegetação, causou um incremento de
cerca de 90% na produção final, quando comparado com a vibração manual.
Não é de hoje que abelhas do gênero Bombus são utilizadas na polinização de
culturas agrícolas. Essas abelhas contribuem no incremento da produtividade em áreas
em áreas agrícolas entretanto, a sua importância na agricultura atual é muito maior
quando se trata de cultivo protegido (Velthuis & Doorn, 2006).
29
As abelhas Bombus se adaptam melhor em casas de vegetação do que outras
espécies (Free, 1993), e devido ao seu maior porte podem carregar cargas maiores de
pólen e visitar várias flores antes de retornar a colônia. Estas são abelhas muito rápidas,
visitam o dobro de flores por minuto do que a maioria das outras espécies e são muito
mais eficientes polinizadores, em comparação com abelhas de menor tamanho
(Heinrich, 2000). Cerca de 95% do seu uso estão em estufas (Velthuis & Doorn, 2006),
com aumentos de rendimento no tomate (Solanum lycopersicum) por exemplo, podendo
superar 28%, além da obtenção de frutos com qualidade superior (Sande, 1990; Fiume
& Parisi, 1994), entretanto a utilização de Bombus na polinização só se tornou uma
realidade a partir do momento que colônias começaram a ser produzidas em escala
comercial.
No início da década de 90, o uso do cultivo protegido no Brasil passou a ser
bastante utilizado (Grande et al., 2003), com essa nova forma de cultivo a utilização das
abelhas Bombus seria muito interessante para uma melhoria na produtividade de nossas
culturas implantadas, como acontece em boa parte da Europa. Porém, a importação de
espécies exóticas de abelhas exóticas, pode trazer severos efeitos negativos, como
competição com polinizadores nativos pelos recursos florais, competição por locais de
nidificação, introdução de doenças e patógenos que podem infectar organismos nativos
(Goulson, 2003) sendo, portanto, proibida pela legislação brasileira (Saraiva et al.,
2012).
1.3. DECLÍNIO DAS POPULAÇÕES DE ABELHAS
Apesar de toda importância mencionada, as abelhas encontram-se em processo
de desaparecimento em algumas partes do mundo, principalmente na Europa e em
alguns países da América do Norte (Potts et al., 2015). Pesquisas recentes estão
mostrando um grande declínio das abelhas nativas e abelhas melíferas (Apis mellifera),
em vários países do mundo (Kleijn & Raemakers, 2008; Freitas et al., 2009; Biesmeijer
et al., 2006). As alterações ambientais, especialmente como consequência da
intensificação da agropecuária, estão provocando severos efeitos negativos na
disponibilidade de alimentos, tornando-os menos abundantes, menos previsíveis e
presente durante períodos mais curtos de tempo, impactando diretamente as abelhas que
30
dependem dos recursos florais. Une-se a isso a introdução de espécies exóticas,
desmatamentos, queimadas, fragmentação do ecossistema, ação de meleiros
(extrativismo), aplicação pesada de agrotóxicos e uso indevido da terra (Lopes et al.
2005; Kerr, et al., 2005).
A espécie produtora de mel e muito utilizada na polinização agrícola, Apis
mellifera vem sofrendo com o declínio de populações. A CCD (Desordem do Colapso
da Colônia) vem atingindo colônias do mundo todo e possivelmente até em certas áreas
do Brasil, provocando muitos prejuízos na agricultura, inclusive com uma redução
significativa na produção de alimentos. Essa desordem já vem causando sérias baixas
no número de colônias de A. mellifera em alguns países (Aizen & Harder, 2009;
Engelsdorp et al., 2008) e particularmente nos Estados Unidos, onde de acordo com a
National Agriculture Statistics Service (2008) está ocorrendo uma perda sistemática de
cerca de 30 % das colônias por ano.
A preocupação com os déficits de polinização e o risco de depender quase que
exclusivamente de uma única espécie como polinizadora, especialmente na Europa e
América do Norte, conduziu a iniciativas que visam a conservação dos polinizadores
favorecendo muitos estudos de investigação de espécies nativas (Dias et al., 1999;
Imperatriz-Fonseca et al., 2006). No Reino Unido, a abundância de abelhas solitárias
diminuiu cerca de 52% em anos anteriores (Biesmeijer et al., 2006). Na região CentroOeste do Brasil, apenas a ação de extrativistas em busca do mel de abelhas nativas sem
ferrão foi capaz de reduzir drasticamente a abundância quatro espécies diferentes dessas
abelhas,
Melipona rufiventris,
Melipona bicolor,
Melipona marginata
e a
Cephalotrigona femorata (Kerr, et al., 2005).
A discussão sobre a perda de polinizadores e dos seus serviços de polinização
são baseadas nas evidências recentes de seu declínio em escala local e regional
(Biesmeijer et al., 2006) e da alta taxa de extinção em vários grupos (Millenium
Ecosystem Assesment, 2005), além do registro de perdas significativas verificadas na
população de polinizadores manejados (Allen-Wardell et al., 1998). Para auxiliar na
conscientização e na tomada de decisões das políticas ambientais e sociais, valores
econômicos foram estimados para os serviços de polinização, verificando quantias
bilionárias (Gallai et al., 2009). Portanto, reduções nas populações das abelhas
31
polinizadoras de culturas agrícolas podem provocar sérios prejuízos econômicos,
podendo significar a inviabilidade da atividade.
1.4. O DECLÍNIO DAS ABELHAS DO GÊNERO Bombus
É amplamente aceito pela comunidade científica o desaparecimento de várias
espécies de abelhas do gênero Bombus e que outras estão claramente em risco. A
abundância e a diversidade dessas abelhas estão agora declinando (Biesmeijer et al.,
2006; Olroyd, 2007, Potts et al, 2015). As mudanças no uso da terra, principalmente
após a segunda metade do século 20, causaram uma severa perda de habitat e criaram
importantes fatores limitantes para as populações de abelhas, especialmente para as
abelhas do gênero Bombus, que são abelhas de grande porte e necessitam de mais
recursos florais durante toda sua vida (Goulson, 2003; FAO, 2006).
As abelhas Bombus são conhecidas popularmente como mamangavas de chão,
apresentam importância vital para a polinização natural das plantas silvestres, sendo
também amplamente utilizadas na polinização agrícola (Velthuis & Doorn, 2006).
Entretanto essas abelhas estão desaparecendo muito rapidamente, existindo um
consenso de que o declínio no número e diversidade de abelhas Bombus está ligado com
a intensificação da pecuária e de práticas agrícolas (Williams, 1986; Osborne & Corbet,
1994; Goulson, 2003).
Em boa parte da Europa algumas espécies de Bombus foram extintas e muitas
outras estão declinando dramaticamente (Biesmeijer et al. 2006), principalmente após
1950. Durante a segunda metade do século XX (1951 - 2000), quatro espécies desse
gênero se tornaram extintas em onze países europeus (B. armeniacus, B. cullumanus, B.
serrisquama e B. sidemii) (Kosior et al, 2007), no Reino Unido três de vinte e cinco
espécies de Bombus foram extintas, e oito já apresentam um grande declínio em
abundância (UK Biodiversity Group, 1998; Goulson, 2003).
Na Holanda, Kosior et al. (2007) encontrou que o tamanho populacional de seis
espécies não apresenta muita preocupação (Bombus hortorum, B. hypnorum, B.
lapidarius, B. pascuorum, B. pratorum e B. terrestris), mas a mesma pesquisa
descreveu a extinção de quarto espécies (Bombus confusus, B. pomorum, B. cullumanus
e B. sylvarum), e alertou sobre três espécies que estão criticamente em perigo (Bombus
32
distinguendus, B. ruderatus e B. subterraneus) e seis espécies que estão correndo risco
de extinção (Bombus soroeensis, B. veteranus, Bombus humilis, B. jonellus, B.
muscorum e B. ruderarius).
As consequências do uso intensivo da terra não é um tópico novo porém, muito
importante. Ele afeta a disponibilidade de alimento, néctar e pólen, e a preferência por
determinada espécie vegetal, que têm sido sugeridas como fatores chaves associados
com o declínio das abelhas Bombus (Rasmont, 1988, Goulson & Darvill 2004, Goulson
et al., 2005, Kleijn & Raemakers, 2008). Provavelmente as abelhas desse gênero no
Brasil estão sofrendo esses mesmos impactos, entretanto estudos com as espécies de
Bombus que ocorrem no território brasileiro ainda são muito escassos, existindo muito
pouco a respeito da espécie Bombus brevivillus, por exemplo. Une-se a tudo isso o fato
das abelhas mamangava de chão que ocorrem no Brasil, apresentam um comportamento
e os ninhos dessas espécies nativas são constantemente destruídos pela população
(Garófalo, 1980).
A importância mundial dessas abelhas na polinização de culturas agrícolas é
inegável e, para evitar a importação de espécies exóticas, ideia essa que certamente
possui vários adeptos, é preciso estudar as espécies que aqui existem, pois seguramente,
entre elas, serão encontrados polinizadores competentes para muitas de nossas culturas.
1.5 PERSPECTIVAS PARA O USO DE ABELHAS NATIVAS DO GÊNERO
Bombus EM PROGRAMAS DE POLINIZAÇÃO AGRÍCOLA
Com o crescimento dessa forma de agricultura em ambientes fechados e a
ascensão desse tipo de cultivo no Brasil, o uso das abelhas Bombus na polinização de
hortaliças no interior das casas de vegetação seria uma ótima ferramenta para um
incremento na produtividade. Porém, a importação de colônias para essa finalidade, só é
vista com bons olhos pelos agricultores que tanto buscam a possibilidade do uso dessas
abelhas exóticas nos seus cultivos, mas a introdução de espécies exóticas pode causar
severos impactos ambientais e o governo brasileiro proíbe esta prática comercial
(Goulson, 2003; Saraiva et al., 2012).
Existe no Brasil seis espécie desse gênero, todas pertencentes ao subgênero
Thoracobombus: Bombus atratus Franklin, 1913, B. bellicosus Smith, 1879, B.
33
brasiliensis Lepeletier, 1836, B. brevivillus Franklin, 1913, B. morio Swederus, 1787 e
B. transversalis Olivier, 1789 (Moure & Sakagami, 1962), e sem dúvida, entre elas,
poderão ser achados polinizadores eficientes para muitas de nossas culturas agrícolas
brasileiras.
O fato de seus ninhos serem constantemente destruídos (Garófalo, 1980) torna
cada vez mais difícil encontrá-los na mata e, juntamente com um comportamento
bastante agressivo dessas abelhas, torna-se muito difícil o desenvolvimento de
pesquisas que contribuam para a utilização dessas abelhas nativas na polinização de
culturas agrícolas. Benavides (2008) estudou o estabelecimento de colônias de Bombus
morio em condições de cativeiro e através de cruzamentos em laboratório, foi possível
induzir a ovoposição das rainhas entretanto, a continuação e o pleno desenvolvimento
dessas colônias não foram alcançados.
As pesquisas com abelhas nativas do gênero Bombus ainda são muitos escassas,
as espécies B. atratus e B. morio foram as mais estudadas até o momento, pesquisas a
respeito de B. transversalis e B. brasiliensis são ainda em pequeno número, enquanto
que para B. bellicosus e B. brevivillus, praticamente nada é conhecido. Dessa forma, é
de extrema importância o desenvolvimento de pesquisas que possam contribuir para
obter informações complementares sobre essas abelhas para, posteriormente,
desenvolver técnicas de manejo que permitam a criação e a utilização dessas abelhas
nativas na polinização de culturas agrícolas, principalmente em ambiente protegido e na
sua introdução em ambientes onde as mesmas vem sofrendo uma diminuição na sua
população.
Com os avanços de pesquisas nessa área, num futuro bem próximo, a
comprovação da eficiência das abelhas nativas irá, além de contribuir para uma
agricultura mais sustentável e mais produtiva, favorecer a preservação das espécies de
Bombus nativas do território brasileiro.
1.6. COMPORTAMENTO DAS ABELHAS DO GÊNERO Bombus NA
FORMAÇÃO E NO DESENVOLVIMENTO DA COLÔNIA
Abelhas do gênero Bombus é um grupo eusocial primitivo, que apresenta
cuidado com a prole e divisão do trabalho no interior da colônia (Michener, 1974).
Inicialmente a colônia é formada a partir da rainha (fase de vida solitária), durante essa
34
fase a rainha faz todo o trabalho, tanto de coleta de alimento, construção dos potes e
casulos e cuidado com as crias (Goulson, 2003).
Quando as primeiras operárias filhas dessa rainha começam a emergir, a rainha
cessa os trabalhos externos e passa a assumir apenas a função reprodutiva no interior da
colônia, enquanto que as operárias assumem todos os trabalhos internos e externos de
forrageamento inerentes à manutenção da colônia (Heinrich, 2000). Os machos
possuem apenas a função reprodutiva e as operárias, assim como na maioria das
espécies de abelhas eussociais, podem realizar postura a partir do desenvolvimento
ovariano, originando apenas machos, as operárias e as potenciais rainhas só podem ser
produzidas a partir da postura da rainha.
No momento que os primeiros machos e as novas rainhas começam a emergir, se
inicia um conflito dentro da colônia, este momento é conhecido como a seleção de
parentesco ou ‘kin-selected conflict’ (Hamilton, 1964). Valores individuais entre um
indivíduo e outro dentro da colônia, varia de acordo com a suas relações genéticas.
Assim, de acordo com essas diferenças nas relações genéticas, começa o conflito entre
grupos, onde diferentes partes são desigualmente relacionadas com as crias (Trivers &
Hare, 1976; Ratnieks & Reeve, 1992).
Em insetos sociais que são iniciados por uma rainha fundadora, como acontece
no gênero Bombus, as rainhas são mais proximamente relacionadas com seus próprios
filhos do que com os filhos das operárias, em contrapartida, operárias são mais
próximas dos seus filhos e filhos de outras operárias do que com os filhos da rainha.
A teoria da seleção de parentesco prevê conflitos entre a porcentagem de
machos, com as rainhas favorecendo os machos produzidos por ela e as operárias
favorecendo o aparecimento dos machos produzidos pelas próprias operárias (Hamilton,
1964; Trivers & Hare, 1976). Em Bombus terrestris operárias com ovários ativados em
colônias maduras tentam trocar os ovos das rainhas e de outras operárias pelos seus
próprios ovos e iniciam os ataques contra a rainha (Van Honk et al., 1981; Van der
Blom, 1986), estudos sugerem que esse comportamento é uma expressão do conflito na
seleção do parentesco (Bourke & Ratnieks, 2001).
Esse momento de postura de ovos haploides pelas operárias é conhecido como
‘competition point’ (Duchateau & Velthuis 1988). Existe a hipótese de que isso
acontece por causa da redução do feromônio da rainha que é detectado pelas operárias.
35
A partir desse sinal as operárias reconhecem que aquela rainha não representa mais um
recurso reprodutivo futuro de irmãs completas, daí que a postura de ovos de machos é
agora a sua seleção de parentesco que interessa (Cnaani, et al., 2000; Bourke &
Ratnieks, 2001).
A partir desse ponto e após os indivíduos reprodutivos (machos e novas rainhas)
começarem a emergir, a colônia apresenta alta taxa de mortalidade das operárias, dando
início a parte final do ciclo reprodutivo de abelhas desse gênero. Com a redução no
número de operárias, o alimento começa a ficar escasso e, consequentemente, a rainha
fundadora morre, nesse momento, que em clima temperado coincide com o início da
época invernosa, os sexuados já abandonaram a colônia, que enfraquece bastante,
ficando mais susceptível a ataques de inimigos e parasitas, ocasionando a extinção total
da colônia ao final do ciclo reprodutivo (Alford, 1975). Entretanto, em climas tropicais,
de acordo com Sakagami et al. (1967) e Garófalo et al. (1986) após a morte da rainha
fundadora, novas rainhas permanecem no ninho, e após a cópula, reativam o ninho mãe,
como foi descrito para a espécie Neotropical Bombus atratus.
1.7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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48
CAPÍTULO II
A diminuição no tamanho corporal como indicativo do declínio
populacional das abelhas
49
A diminuição no tamanho corporal como indicativo do declínio
populacional das abelhas
Resumo – Muitas abelhas nativas estão desaparecendo em todo mundo. As mudanças
no uso da terra durante o século passado têm reduzido drasticamente as fontes de
recursos naturais disponíveis para as abelhas. Espécies de grande porte possuem
maiores requerimentos de pólen e néctar para manutenção e reprodução do que espécies
de menor tamanho corporal, sendo assim, particularmente mais afetadas por todas essas
alterações em seu habitat natural. Uma pressão ambiental, como a redução na
disponibilidade de alimento viável, pode forçar adaptações morfológicas nas abelhas,
especialmente no seu tamanho corporal. Dessa forma eu apresento a hipótese de que
espécies de abelhas de grande porte se tornaram menores ao longo do século passado,
mas as espécies de abelhas de menor porte não. Nós testamos essa hipótese através da
mensuração do tamanho corporal (distância inter-tegular – DIT) de 4.510 espécimes de
abelhas divididos em 18 espécies diferentes e coletadas na Holanda ao longo de um
período de tempo de 149 anos. Nós usamos um Modelo Linear Misto (LMMs) para
examinar se o tamanho corporal reduziu mais fortemente em abelhas de grande porte do
que em espécies de abelhas de pequeno porte. Nós também analisamos se essas
possíveis tendências no tamanho corporal das abelhas foram influenciadas pelas
mudanças de temperatura ao logo de todos esses anos. Os resultados mostraram que,
desde 1866 as 18 espécies de abelhas investigadas apresentaram um declínio no seu
tamanho corporal de 4,9% para ambos os sexos. O tamanho corporal de fêmeas
declinou significativamente durante os aproximadamente 150 anos do período de
estudo, e fêmeas de grande porte mostraram um declínio corporal mais pronunciado do
que fêmeas de pequeno porte. Entre 1866 e 2013, o declínio predito no DIT foi 2.3% e
7,8% para fêmeas com Tamanho Corporal Inicial de 1,7 e 6,0 mm respectivamente.
Machos similarmente mostraram um declínio no tamanho corporal de 2,7% desde 1866,
com tendências semelhantes no tamanho corporal para machos de grande e pequeno
porte. A temperatura não teve nenhuma relação mensurável com o tamanho corporal
das abelhas.
Palavras-chave: Tamanho corporal das abelhas, mudanças climáticas, abelhas de
grande porte, Bombus.
50
The decrease in body size as indicative of bee population decline
Abstract - Many wild bees are declining in Europe. Land use changes over the past
century have drastically reduced natural food sources for bees which has particularly
affected large-bodied bees that require more pollen and nectar for maintenance and
reproduction than small-bodied bee species. As environmental pressures such as
reduced food availability may lead to morphological adaptations in bees, notably body
size, we hypothesized that large-bodied bee species have become smaller over the past
century but small-bodied bee species have not. We test this hypothesis by measuring
body sizes of 4,510 bee specimens from 18 bee species collected in the Netherlands
over a time period of 149 years. We used Linear Mixed Models (LMMs) to examine
whether body size decreased more strongly in large-bodied bees than in small-bodied
bees, and analyzed whether possible trends in bee body size were influenced by changes
in temperature over the time. Our results showed that, since 1866 the 18 investigated
bee species showed overall decline in body size of 4.9 per cent for both sexes. Female
body size declined significantly during the approximately 150-year study period and
large-bodied females showed a more pronounced decline in body size than small-bodied
females. Between 1866 and 2013, the predicted decline in ITD was 2.3% and 7.8% for
females with an Initial Body Size of 1.7 and 6 mm respectively. Male bees similarly
showed an overall 2.7% decline in body size since 1866, with similar trends in body
size of large and small-bodied bees. Temperature did not have any measurable
relationship with bee body size.
Key-words: Bee body size, climatic changes, big bodies bees, Bombus.
51
2.1 INTRODUÇÃO
As abelhas são funcionalmente importantes em ecossistemas naturais e em áreas
agrícolas. Esse tão importante grupo de animais é responsável pela biodiversidade
vegetal e pela produção de alimentos através de seus serviços de polinização (Kevan &
Philips, 2001; Klein et al., 2007; Ollerton et al., 2011), porém tanto abelhas nativas
como abelhas melíferas (Apis mellifera) estão agora declinando. Algumas espécies
estão se tornando extintas e muitas outras estão sofrendo um grande risco de extinção
(Biesmeijer et al., 2006; Olroyd, 2007), e isso está inspirando várias pesquisas ao redor
do mundo para examinar tanto as causas, como as consequências desse declínio. Como
resultado, evidências foram se acumulando de que a redução na população de abelhas
está diretamente ligada a vários fatores, como a destruição do seu habitat natural, a
intensificação da agropecuária, o uso indiscriminado de agrotóxicos, a ação de
patógenos e também devido às mudanças climáticas ao longo dos anos (Potts et al.,
2010).
Está também se tornando significantemente claro que o declínio local e regional
desse importante grupo de polinizadores tem consequências negativas para os serviços
de polinização que ele realiza (Kremen et al., 2002; Bommarco et al., 2012; Deguines et
al., 2014). Pouco se sabe sobre como as abelhas se adaptam fenotipicamente ou
evolutivamente a essas mudanças no seu ambiente natural. Alguns indivíduos, através
de modificações em seu comportamento, morfologia ou fisiologia, conseguem se
adaptar às consequências negativas das alterações das condições ambientais (Hughes,
2000), além disso, estudos recentes mostram que, mudanças nas condições ambientais
podem levar a alterações genéticas hereditárias em populações de animais em um curto
espaço de tempo (Bradshaw & Holzapfel 2006; Agrawal et al., 2012).
Nas abelhas, o tamanho corporal pode ser uma das primeiras características a ser
afetada por essas mudanças ambientais. O tamanho do corpo das abelhas está
intimamente ligado com a sua amplitude de voo e com sua mobilidade durante o
forrageamento (Greenleaf et al., 2007) e, consequentemente, ao acesso aos recursos
florais que cada abelha necessita para si e para os seus descendentes. Dessa forma, o
tamanho corporal da progênie depende da quantidade de pólen e néctar que cada abelha
52
mãe provisiona, onde um melhor provisionamento resultará em descendentes maiores
(Klostermeyer et al., 1973; Bosch & Vicens, 2002).
Entretanto, abelhas maiores também necessitam de maiores quantidades de
pólen e néctar para sua manutenção e para reprodução (Muller et al., 2006). Quando o
recurso floral viável se torna progressivamente escasso em espaço e tempo, que é o que
está acontecendo atualmente, abelhas menores, de menor porte podem apresentar uma
maior habilidade de completar seu ciclo de vida do que abelhas de grande porte.
Estudos recentes em diferentes continentes mostram que durante o século passado,
espécies de grande porte estão declinando mais rapidamente do que espécies de menor
porte (Bartomeus et al., 2013; Scheper et al., 2014).
Isso sugere que, sob as condições atuais, uma maior mobilidade e/ou amplitude
no forrageamento, já não está compensando maiores demandas de recursos e que, para
abelhas de grande porte, mas não para as de pequeno porte, existe uma pressão seletiva
para que essas se tornem menores. Assim foi criada a hipótese de que durante o século
passado, espécies de abelhas com maior tamanho corporal estavam se tornando menores
ao longo do tempo, mas espécies de abelhas de menor tamanho corporal não. Essa
hipótese foi testada mensurando em coleções entomológicas o tamanho corporal de
mais de 4.500 espécimes de 18 espécies diferentes, todos os indivíduos foram coletados
na Holanda durante um período de tempo de 149 anos.
A Holanda é particularmente apropriada para esse tipo de pesquisa, pois possui
extensas áreas destinadas à agropecuária que servem com habitat para a maioria das
espécies de abelhas, e porque, ao longo do período de estudo, essas áreas vem
gradualmente mudando e se tornando cada vez menos adequada para as abelhas (Kosior
et al., 2007; Scheper et al., 2014). Durante esse período as abelhas têm sido coletadas
por entomologistas, o que torna possível traçar mudanças no seu tamanho corporal. Por
conta das abelhas apresentarem geralmente um visível dimorfismo sexual no tamanho,
com as fêmeas sendo significativamente maiores do que os machos, nós investigamos
se essa hipotética relação é a mesma em abelhas macho e fêmea.
53
Finalmente, devido às mudanças climáticas afetarem tanto as oportunidades de
forrageamento (número dos dias que são quentes e secos e assim, mais apropriados para
a coleta de pólen e néctar) quanto o desenvolvimento larval (Radmachar & Strohm,
2009) também avaliou-se se as possíveis tendências e alterações no tamanho corporal
das abelhas foram influenciadas pelas mudanças de temperatura ao longo do tempo.
2.2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.2.1. Amostragem das abelhas e coleções entomológicas
Usou-se nesta pesquisa a distância intertegular (DIT) para avaliar o tamanho
corporal das abelhas. A DIT representa a distância entre as duas inserções das asas e se
apresenta como uma excelente estimativa para avaliar essa característica (Cane, 1987).
Assim, mensurou-se o DIT (mm) de espécimes de abelhas das coleções entomológicas
do Museu de História Natural (Naturalis Biodiversity Center) em Leiden, na Holanda
(Figura 1). Lá as abelhas são muito bem representadas, e para algumas espécies, as
mensurações do tamanho corporal foram possíveis usando antigos exemplares na
extensa coleção desse museu, alguns espécimes datam a partir de 1866.
Figura 1. Coleção entomológica do Museu de História Natural (Naturalis Biodiversity Center) na
província de Leiden, Holanda.
As mensurações foram realizadas em abelhas de grande e pequeno porte,
utilizando um total de 18 espécies, divididas em 7 diferentes gêneros: Andrena (A.
barbilabris, A. bicolor, A. nitida), Anthophora (A. plumipes, A. retusa), Bombus (B.
pascuorum, B. pratorum, B. terrestris), Halictus (H. rubicundus, H. tumulorum),
Lasioglossum (L. leucozonium, L. calceatum, L. villosulum), Megachile (M.
54
centuncularis, M. leachella, M. maritima) e Osmia (O. caerulescens, O. rufa), que são
as espécies mais bem representadas na coleção. Para as espécies do gênero Bombus,
usou-se apenas rainhas e machos. Para os gêneros com duas espécies amostradas nós
selecionamos uma de grande porte e outra de pequeno porte e dentro dos gêneros com
três espécies amostradas foi selecionada uma espécie pequena, uma espécie com
tamanho intermediário e outra de grande porte (Figura 2).
Foram mensurados 4.510 espécimes, em média 131 fêmeas e 120 machos por
espécie (Tabela 1). E para garantir igual distribuição entre as amostras ao longo de todo
período do estudo, foram definidos os seguintes intervalos: antes de 1900, 1900-1919,
1920-1939, 1940-1959, 1960-1979, 1980-1999, após 2000. Buscou-se a amostragem de
20 indivíduos para cada sexo e espécie em cada intervalo de tempo.
Tabela 1: Espécies utilizadas na pesquisa, número de indivíduos amostrados para cada espécie e sexo,
faixa em anos e tamanho médio (mm) das abelhas, coletadas na Holanda a partir de 1866 e presentes nas
coleções entomológicas do Museu de História Natural (Naturalis Biodiversity Center) em Leiden.
Indivíduos
Tamanho médio
Faixa em anos
amostrados
(mm)
Porte
Espécies
Fêmea Macho
Fêmea
Macho
Fêmea Macho
Int
Andrena barbilabris
140
140
1877 - 2010 1884 - 2007
2,28
1,71
Peq
Andrena bicolor
140
110
1876 - 2007 1873 - 2002
1,65
1,25
Grd
Andrena nitida
135
134
1900 - 2009 1870 - 2009
2,96
2,19
Grd
Anthophora plumipes
115
94
1879 - 2009 1879 - 2003
4,55
4,34
Peq
Anthophora retusa
117
136
1875 - 2001 1874 - 2001
3,79
3,61
Int
Bombus pascuorum
151
164
1878 - 2006 1880 - 2000
4,84
3,89
Peq
Bombus pratorum
136
165
1868 - 2005 1868 - 2005
4,73
3,51
Grd
Bombus terrestris
126
111
1867 - 2007 1879 - 2003
5,48
3,85
Grd
Halictus rubicundus
142
113
1872 - 2002 1866 - 2001
2,05
1,72
Peq
Halictus tumulorum
119
110
1874 - 2012 1874 - 2001
1,10
1,00
Grd
Lasioglossum calceatum
139
120
1866 - 2012 1866 - 2002
1,77
1,65
Int
Lasioglossum leucozonium
128
113
1866 - 2008 1867 - 2013
1,92
1,56
Peq
Lasioglossum villosulum
116
74
1868 - 2002 1878 - 2000
1,38
1,17
Int
Megachile centuncularis
127
116
1868 - 2004 1879 - 2000
2,96
2,69
Peq
Megachile leachella
122
95
1869 - 2013 1869 - 2006
2,84
2,49
Grd
Megachile maritima
122
108
1871 - 2002 1871 - 2006
3,35
3,29
Peq
Osmia caerulescens
138
118
1871 - 2002 1869 - 2002
1,98
1,67
Grd
Osmia rufa
138
138
1869 - 2002 1866 - 2008
2,70
2,23
* Porte: Int: porte intermediário; Peq: pequeno porte; Gdr: grande porte.
55
Para quantificar as mudanças na temperatura durante todo o período de estudo,
nós calculamos, para cada ano, a temperatura média diária durante os períodos de voo
de cada espécie, para machos e fêmeas separadamente. Foi usada a base de dados da
distribuição nacional das abelhas da Holanda (Reemer et al., 2012) e baseado nas
gravações dessa base de dados, calculou-se o período de voo de cada espécie (Scheper
et al., 2014). A temperatura média diária durante o período de voo das abelhas foi
calculado usando a extensa coleção de dados meteorológicos (1901 – 2012) obtidos da
estação climática De Bilt (Royal Netherlands Meteorological Institute) localizada na
região central da Holanda. Não existem dados meteorológicos para o período anterior a
1901.
Figura 2. Distância intertegular (DIT) que serviu para avaliar o tamanho corporal das abelhas e
laboratório de coleta de dados do instituto Alterra na Universidade de Wageningen, Holanda.
56
2.2.2. Análises estatísticas
Usou-se neste estudo o Modelo Linear Misto (LMMs) para examinar se o
tamanho corporal diminuiu mais rapidamente em abelhas de grande porte do que em
abelhas de pequeno porte. O ‘DIT’, a nossa variável usada para o tamanho corporal foi
transformada em logaritmo (Log10) para reduzir a heterogeneidade do erro. Além disso,
incluiu-se a espécie como fator aleatório, que representa potencial dependência das
tendências e características entre espécies de abelhas tão estreitamente relacionadas
(Bartomeus et al., 2013). Não foi usada a regressão filogenética, pois dados sobre
análises filogenéticas ainda são controversos (Westoby et al., 1995; Hedtke et al.,
2013).
Uma análise inicial foi feita incluindo os fatores fixos ‘Tamanho Inicial’, ‘Ano’,
‘Sexo’, bem como todas as duplas e triplas interações. O Tamanho Inicial foi definido
como o DIT médio (Distância Intertegular) de abelhas coletadas antes de 1900 (18661899). Embora nós geralmente possuirmos a exata informação do dia de captura da
maior parte dos espécimes, usou-se apenas o ano da captura nas análises. Essa análise
inicial mostrou que abelhas fêmeas e machos apresentam a mesma tendência no
tamanho corporal ao longo dos anos, existindo evidências de que a relação entre o
Tamanho Corporal mensurado e o Tamanho Inicial diferiram entre os sexos (interação
Tamanho Inicial*Sexo, F1,4418.9 = 267,77, P<0,001). Diante desta diferença optou-se por
realizar análises separadas para machos e fêmeas.
Esses LMMs incluíram Tamanho Inicial, Ano e suas interações como termos
fixos. Nessas análises a significância estatística das interações negativas entre o
Tamanho Inicial e o Ano foi interpretada como suporte para as hipóteses levantadas.
Por causa dos dados de temperatura estarem disponíveis apenas a partir de 1901
escolheu-se fazer uma segunda análise que incluiu a temperatura média durante o
período de voo do ano anterior ao da captura de cada indivíduo. O motivo de se usar a
temperatura média durante o período de voo do ano anterior, é que espécies de abelhas
de clima temperado hibernam como pré-pupa ou adultos e emergem de suas células de
crias no ano seguinte ao da ovoposição.
Novamente, análises separadas foram feitas para machos e fêmeas e LMMs
foram usados para relacionar o tamanho corporal das abelhas com Tamanho Inicial,
Ano, Temperatura no ano anterior às mensurações e todas as interações. Aqui, a
57
significância estatística da interação entre Tamanho Corporal e Temperatura foi usada
como um indicador de que a temperatura afeta tendências no tamanho corporal das
abelhas (DIT).
Todos os modelos foram examinados utilizando ferramentas do programa
estatístico GenStat (Payne et al., 2002).
2.2.2.1. Análise do declínio no tamanho corporal de abelhas do gênero Bombus
Para analisar o declínio no tamanho corporal das espécies do gênero Bombus
separadamente, procedeu-se uma Análise de Variância (ANOVA) utilizando o
programa estatístico PAST versão 2.02, com os dados comparados à posteriori pelo
teste de múltipla comparação de Tukey-Kramer.
Nessa análise também utilizou-se dados sobre o tamanho corporal de operárias.
Sendo assim, para mensurações do tamanho corporal de abelhas do gênero Bombus,
nosso objeto principal dessa tese, coletamos dados da Distância Intertegular (DIT) de
1,293 espécimes, entre operárias, fêmeas (novas rainhas) e machos, e divididos em três
espécies diferentes Bombus pascuorum, Bombus pratorum e Bombus terrestris, entre o
período de tempo de 1867 a 2007.
2.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Existe uma forte relação entre o tamanho corporal das abelhas e o processo de
polinização natural e agrícola, e muitos estudos sugerem vantagens para abelhas de
grande porte na eficiência do forrageamento (Klostermeyer et al., 1973; Pyke, 1978;
Torchio & Tepedino, 1980). Entretanto, de acordo com os resultados, desde 1866 as 18
espécies de abelhas estudadas mostraram um declínio no tamanho corporal para ambus
os sexos (Figura 3), essa redução média de tamanho foi de 4,9%.
58
Figura 3. Predições da primeira análise (transformadas em valores originais) do tamanho corporal de
todas as 18 espécies de abelhas (Distância Intertegular), coletadas na Holanda durante o período entre
1866 a 2013.
Tamanho corporal (DIT em mm)
4.6
4.5
4.4
4.3
4.2
Tamanho
corporal das
abelhas
4.1
4
3.9
3.8
3.7
1860 1880 1900 1920 1940 1960 1980 2000 2020
Ano
Tabela 2. Resultados do Modelo Linear Misto (LMMs) testando a relação entre o Tamanho Inicial, Ano e
Sexo e todas as interações com o Tamanho Corporal (DIT) das espécies de abelhas utilizadas na pesquisa.
Espécie e gênero foram incluídos como um termo aleatório no modelo. n.g.l. numerador graus de
liberdade, d.g.l denominador graus de liberdade.
Termos Fixos
Tamanho Inicial
Ano
Sexo
Tamanho Inicial*Sexo
Tamanho inicial*Ano
Ano*Sexo
Tamanho Inicial*Ano*Sexo
n.d.f
1
1
1
1
1
1
1
d.d.f.
3853,5
4485,1
4287,1
4418,9
4485,2
4484,9
4485,3
F estatístico
4943,46
57,54
456,23
267,77
5,28
0,00
0,07
P
<0,001
<0,001
<0,001
<0,001
0,022
0,987
0,78
Fêmeas foram em média 19,7% (s.e. = 2,85%, n = 18) maiores do que os
machos (F1,4287,1 = 456.23, P<0.001) e a análise sexo-específica mostrou que o tamanho
corporal de fêmeas declinou significativamente durante aproximadamente 150 anos do
período do estudo (F1,
2332.2
= 40,30, P<0,001, Tabela 3). Porém as fêmeas de grande
porte tiveram um declínio mais pronunciado no seu tamanho corporal do que fêmeas de
pequeno porte (Figura 4). Entre 1866 e 2012, em média para todas as espécies, o
declínio predito na “DIT” foi de 2,3% e 7,8% para fêmeas com um Tamanho Inicial de
1,7 e 6,0 mm respectivamente.
59
Machos similarmente mostraram um declínio total de 2,7% no seu tamanho
corporal desde 1866 (F1,2138.7 = 12,20, P<0,001), entretanto, diferentemente das fêmeas,
machos com grande e pequeno porte não tiveram diferença significativa e apresentaram
tendência semelhante no declínio do tamanho corporal (interação Tamanho
Inicial*Ano: F1, 2339,3 = 0,00, P = 0,986, Figura 4).
Figura 4. Predições da segunda análise (transformadas em valores originais) do tamanho corporal
(Distância Intertegular), de fêmeas de grande e pequeno porte e machos de grande e pequeno porte
separadamente, na Holanda durante o período entre 1866 a 2013.
Tamanho corporal (ITD em mm)
9
8
7
6
Fêmea pequena
Fêmea grande
Macho pequeno
Macho grande
5
4
3
2
1
0
1860 1880 1900 1920 1940 1960 1980 2000 2020
Ano
suas interações com o tamanho corporal de fêmeas e machos separadamente. Espécie e gênero foram
incluídos como um termo aleatório no modelo. n.g.l. numerador graus de liberdade, d.g.l denominador
graus de liberdade.
Termos fixos
Fêmeas
Tamanho Inicial
Ano
Tamanho Inicial*Ano
Machos
Tamanho Inicial
Ano
Tamanho Inicial*Ano
n.d.f.
d.d.f.
F estatístico
P
1
1
1
6,2
2332,2
2332,2
233,75
40,30
7,51
<0,001
<0,001
0,006
1
1
1
4,2
2138,7
2139,3
479,51
12,20
0,00
<0,001
<0,001
0,986
Mudanças no tamanho corporal das abelhas, principalmente em espécies
maiores, como mostram os resultados, podem interferir na relação das abelhas com as
60
flores. Espécies maiores de abelhas que possuem grande porte e um grande tamanho
corporal, em especial para as fêmeas, que são maiores e coletam mais recursos (néctar e
pólen) apresentam um maior requerimento de alimento do que espécies menores, mas
com o passar das últimas décadas o homem vem interferindo bastante no meio
ambiente, e áreas que antes serviam como habitat natural para as abelhas agora estão
sendo destruídas. Mudanças no uso da terra, extensas áreas destinadas à pecuária e a
intensificação agrícola são consideradas as principais causas da perda da diversidade de
abelhas selvagens. Essas mudanças ambientais causaram e ainda estão causando uma
drástica redução dos recursos florais disponíveis, interferindo na amplitude da dieta, na
coleta de pólen e na preferência floral das espécies de abelhas e provocando mudanças
em tendências e traços populacionais como o tamanho corporal, por exemplo (Foley et
al., 2005; Green et al., 2005; FAO, 2006; Potts et al., 2010; Winfree et al., 2011).
Muitas pesquisas atribuem uma alta eficiência de forrageamento para fêmeas de
grande porte. Essas fêmeas podem coletar uma maior quantidade de pólen e néctar,
visitar mais flores por unidade de tempo e podem voar longas distâncias em busca de
alimento (Pyke, 1978; Gathmann et al., 1994; Strohm & Linsenmair, 1997; Tomkins et
al., 2001; Pereboom & Biesmeijer, 2003).
Essas abelhas estão diretamente relacionadas com a reprodução vegetal e com a
produção agrícola, porém por causa de todas essas mudanças ambientais as abelhas
maiores provavelmente estão sofrendo uma pressão seletiva para que se tornem
menores.
De acordo com nossas predições, as fêmeas maiores estão se tornando menores,
mais do que as fêmeas menores, reforçando um recente estudo na Holanda, que
demonstrou que espécies de abelhas de grande porte estão sofrendo um forte declínio,
maior do que abelhas menores, durante o século passado (Scheper & Kleijn, 2014), o
mesmo padrão foi encontrado nos EUA (Bartomeus et al., 2013).
Fêmeas necessitam de maiores provisionamentos de alimento do que os machos
(Maddocks & Paulus, 1987; Strohm, 2000; Strohm et al., 2002), e por causa do seu
grande requerimento de pólen, espécies maiores são mais susceptíveis às mudanças no
uso da terra e às mudanças climáticas (Bartomeus, et al., 2013; Larsen et al., 2005;
Müller et al., 2006).
61
Em abelhas solitárias o tamanho corporal pode ser influenciado pela quantidade
da provisão larval, a qualidade das provisões e temperatura durante o desenvolvimento
(Klostermeyer et al., 1973; Bosch & Vicens, 2002), mas a temperatura durante o
desenvolvimento é provavelmente o mais importante fator para determinar o tamanho
corporal (Radmacher & Strohm, 2009; Atkinson, 1994).
Devido às mudanças climáticas, a temperatura média durante o período do ano
em que as abelhas estão ativas e voando (primavera e verão) tem aumentado
significativamente ao longo do século passado na Holanda (Scheper et al., 2014)
(Figura 5). Existem duas possíveis explicações para o efeito da temperatura sobre as
abelhas. Primeiro, é um indicador para o número de dias quentes e ensolarados em
regiões de clima temperado, os quais exercem grande influência no forrageamento das
abelhas e no aprovisionamento de alimento para suas crias ou colônias. Melhores
aprovisionamentos geralmente resultam em crias maiores (Klostermeyer et al., 1973,
Bosch & Vicens, 2002). Uma segunda explicação é que, altas temperaturas durante o
desenvolvimento larval têm sido relatadas negativamente com relação ao tamanho
corporal das abelhas (Radmacher & Strohm 2009).
Figura 5. Temperatura média (Celsius) durante o período de voo das 18 espécies de abelhas de pequeno e
grande porte utilizadas na pesquisa e coletadas na Holanda, durante o período entre 1866 a 2013.
20
Temperatura (Celsius)
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
1900
1920
1940
1960
Ano
1980
2000
62
De acordo com Atkinson (1994) e Radmacher & Strohm (2009) baixas
temperaturas durante o desenvolvimento resultam em maiores abelhas adultas e o peso
do casulo contendo a cria diminui significativamente com o acréscimo na temperatura.
Nesta pesquisa a temperatura média durante o período de voo das abelhas aumentou ao
longo do tempo (Figura 5). Entretanto, incorporar a temperatura média durante o
período de voo do ano anterior de cada mensuração não alterou os resultados (Tabela
4). A temperatura não teve nenhuma relação mensurável com o tamanho corporal das
abelhas estudadas.
Em fêmeas, com a incorporação da Temperatura nas análises, a diferença na
resposta entre abelhas de pequeno e grande porte manteve-se como indicado pela alta
significância da interação Ano*Tamanho Inicial (Tabela 3). Em machos essa interação
se manteve não significante indicando similar tendência no tamanho corporal de abelhas
de pequeno e grande porte.
Temperatura e todas as interações com o tamanho corporal das abelhas. Espécie e gênero foram incluídos
como um termo aleatório no modelo. n.g.l. numerador graus de liberdade, d.g.l denominador graus de
liberdade.
Termos fixos
n.d.f
Fêmeas
Tamanho Inicial
1
Ano
1
Temperatura
1
Ano*Temperatura
1
Tamanho Inicial *Ano
1
Tamanho Inicial*Temperatura
1
Tamanho Inicial*Ano*Temperatura 1
Machos
Tamanho Inicial
1
Ano
1
Temperatura
1
Ano*Temperatura
1
Tamanho Inicial*Ano
1
Tamanho Inicial*Temperatura
1
Tamanho Inicial*Ano*Temperatura 1
d.d.f.
F estatístico
P
6,0
2050,4
1885,5
2045,4
2051,1
2023,3
2044,2
230,46
27,05
0,6
2,1
11,82
0,7
0,72
<0,001
<0,001
0,437
0,147
<0,001
0,404
0,396
3,7
1843,4
640,1
1899,2
1874,5
935,1
1899,6
448,06
5,85
0,31
5,7
1,61
1,9
2,52
<0,001
0,016
0,58
0,017
0,204
0,169
0,113
2.3.1. Declínio no tamanho corporal de abelhas do gênero Bombus
Das três espécies de Bombus analisadas, B. pratorum não apresentou reduções
significativas no tamanho corporal porém, a outras duas espécies, B. pascuorum e B.
63
terrestris apresentaram reduções significativas no tamanho corporal. Abelhas da espécie
B. pascuorum tiveram um declínio corporal ao longo do tempo extremamente
significativo (p<0,0001) para todas as castas (Figura 6).
Tamanho corporal (mm)
Figura 6. Valores originais do Tamanho Corporal (DIT em mm) de operárias, fêmeas (novas rainhas) e
machos da espécie B. pascuorum coletados na Holanda entre os anos de 1867 a 2007.
4.5
4
3.5
Operárias
3
2.5
2
1880 1920 1940 1960 1980 2000 2013
Ano
5.6
5.4
5.2
5
4.8
4.6
4.4
4.2
4
Fêmeas
1880 1920 1940 1960 1980 2000 2013
Ano
4.4
4.3
4.2
4.1
4
3.9
3.8
3.7
3.6
3.5
3.4
Machos
1880 1920 1940 1960 1980 2000 2013
Ano
64
A redução corporal da espécie B. pratorum não foi significante, porém o mesmo
não aconteceu com a espécie B. terrestris, que apresentou um declínio no tamanho
corporal semelhante ao da espécie B. pascuorum (Figura 7). Abelhas desse gênero são
extremamente importantes, tanto na manutenção da biodiversidade, como na
polinização natural que ocorre em áreas agrícolas (Velthuis & Doorn, 2006).
Elas são consideradas polinizadores bastante efetivos, justamente devido ao seu
grande tamanho corporal são também polinizadores específicos de diversas culturas
como o tomate (Solanum lycopersicum) e o pimentão (Capscum annuum), por exemplo,
que possuem anteras poricidas e são beneficiadas pelo comportamento vibratório (Buzz
pollination) apresentado por esse tipo de abelhas. Todas as alterações ambientais
causadas pelo homem estão causando severos efeitos negativos às populações de
abelhas e estão interferindo em características e tendências importantes para a
polinização como o tamanho corporal, por exemplo.
65
Figura 7. Valores originais do Tamanho Corporal (DIT em mm) de operárias, fêmeas (novas rainhas) e
machos da espécie B. terrestris coletados na Holanda entre os anos de 1867 a 2007.
3.7
3.6
3.5
3.4
Operárias
3.3
3.2
3.1
1880
1940
1960
Ano
1980
2000
2013
5.65
5.6
5.55
5.5
5.45
5.4
5.35
5.3
5.25
5.2
5.15
5.1
Fêmeas
1880
1920
1920
1940
1960
Ano
1980
2000
2013
4.1
4.05
4
3.95
3.9
3.85
3.8
3.75
3.7
3.65
3.6
3.55
Machos
1880
1920
1940
1960
Ano
1980
2000
2013
66
Muitas pesquisas apontam o gênero Bombus como um dos mais afetados
atualmente (Goulson, 2003; Biesmeijer et al., 2006; Kosior et al., 2007) e alterações em
certas características específicas nessas abelhas de grande porte, como mostram os
resultados desta pesquisa, servem como indicativo do declínio dessas abelhas e apontam
para a urgente necessidade de buscarmos soluções para esses problemas que contribuam
para a conservação das espécies de abelhas, bem como das espécies de polinizadores
com um todo.
2.4. CONCLUSÕES
De acordo com os resultados, conclui-se que, durante aproximadamente 150
anos do período de estudo as 18 espécies investigadas mostraram um declínio no
tamanho corporal, e alterações nessa característica podem gerar severas implicações na
relação abelha flor.
A redução do tamanho corporal encontrada pode interferir na polinização natural
que ocorre em áreas agrícolas, bem como na biodiversidade vegetal, uma vez que a
relação entre abelhas e flores é altamente dependente e influenciado pelo tamanho
corporal do polinizador.
O acentuado declínio no tamanho corporal das fêmeas de grande porte pode ser
passado para as próximas gerações e serve como indício da pressão seletiva sofrida
pelas abelhas de maior porte.
O gênero Bombus, devido ao grande porte das suas espécies, está sendo
particularmente afetado pelas alterações ambientais, aumentando a necessidade e a
importância de mais pesquisas sobre essas abelhas com o intuito de gerar novas
informações individuais de cada espécie e, quem sabe, desenvolver um modelo de
criatório racional para essas abelhas que permitam o seu manejo, sua utilização na
polinização e na introdução das colônias em locais antes povoados por elas.
67
2.5. REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS
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73
CAPÍTULO III
Biologia de nidificação e criatório racional de Bombus
(Thoracobombus) brevivillus no Nordeste brasileiro
74
Biologia de nidificação e criatório racional de Bombus
(Thoracobombus) brevivillus no Nordeste brasileiro
Resumo – De forma inédita descreve-se nesta pesquisa o comportamento de nidificação
e a colônia de Bombus (Thoracobombus) brevivillus, e obteve-se informações a respeito
do criatório racional dessa espécie Neotropical com ocorrência apenas ao sul do
Equador. Nós encontramos e observamos sete colônias de B. brevivillus no estado do
Ceará, Nordeste do Brasil. Quatro das sete colônias foram capturadas e transferidas para
caixas de madeira que permitiam o seu criatório racional, com o objetivo de obter
informações sobre os tipos polínicos utilizados, o padrão de forrageamento, coleta de
recursos, a influência das variações climáticas nas atividades externas das operárias e
sobre o desenvolvimento e estabelecimento das colônias em caixass racionais.
Observações mostraram que B. brevivillus parece ser oportunista em relação aos locais
de nidificação e proteção das crias e não investe muito na construção do ninho e na
proteção da prole. Percebe-se que Bombus brevivillus investe bastante esforço na
produção de novas crias e no desenvolvimento das colônias, antes da produção de
indivíduos reprodutivos. Portanto, as colônias produzem um grande número de
operárias, característica que pode ser útil para fins de polinização comercial. Dentre as
plantas visitadas pelas operárias, as espécies Chamaecrista duckeana (Fabaceae
Caesalpinioideae)
e
Tabebuia
impetiginosa
(Bignoniaceae)
foram
as
mais
representativas na dieta proteica das abelhas em condições naturais e sob criatório
racional, respectivamente. Tanto o fluxo de abelhas quanto a coleta de pólen e
néctar/água foram maiores nas primeiras horas do dia. As variações climáticas
influenciaram as atividades externas das operárias, nas horas mais quentes elas
diminuiram as atividades de forrageamento e a coleta de pólen e iniciavam o processo
de termorregulação. Ao final do ciclo biológico uma das colônias foi reativada por uma
rainha do mesmo ninho, mostrando que, ao contrário das espécies de clima temperado,
B. brevivillus pode apresentar colônias perenes.
Palavras-chave: Tamanho da colônia, características do ninho, padrão de
forrageamento, coleta de recursos.
75
NESTING BIOLOGY AND RATIONAL BREEDING OF NATIVE SPECIE
Bombus (Thoracobombus) brevivillus
Abstract - Here we describe for the first time the nesting behavior and the colony of
Bombus (Thoracobombus) brevivillus, and informatios about of the rational breeding of
this Neotropical specie living just south of the Equator. We found and observed seven
B. brevivillus colonies between August and September 2012 in the state of Ceará, NE
Brazil. Four of seven colonies were cough and transferred to rational breeding boxes,
the objective was to obtain information about pollen types used, foraging behavior, the
resources collect, about the colonies development in rational breeding and the influence
of climatic variations to the external activities of workers. Observations showed that B.
brevivillus seems to be opportunistic in relation to nesting sites and brood protection
and does not invest much in nest building and offspring protection. Bombus brevivillus
invest heavily in brood production and colony development, before producing
reproductive individuals. Therefore, the colonies produce a great number of workers, a
trait that could be useful for commercial pollination purposes. The species
Chamaecrista duckeana (Fabaceae Caesalpinioideae) and Tabebuia cf. impetiginosa
(Bignoniaceae) were more important in diet of the bees and both the flow of bees and
pollen and nectar/water collection were higher in the early hours of the day. The
climatic variations influenced external activities of workers. With the temperature
increased, workers reduced foraging activities and pollen collection and begin the
process of thermoregulation. In the end of biological cicle one of colonies was reactived
by one new queen, showing that, opposite of temperate bumblebee species, B.
brevivillus could have perene colonies.
Key-words: Colony size, nest traits, foraging behavior, resources collect.
76
3.1. INTRODUÇÃO
Bombus é um gênero primitivo de abelhas eusociais, com aproximadamente 250
espécies descritas em todo mundo. Na América do sul existem apenas 22 espécies
conhecidas divididas em três subgêneros (Hines et al., 2007; Williams et al., 2008).
Espécies tropicais, principalmente Neotropicais, são menos abundantes (Moure & Melo,
2012). No Brasil, o gênero é representado por apenas seis espécies, todas pertencentes
ao subgênero Thoracobombus: B. bellicosus, B. brasiliensis, B. brevivillus, B. morio, B.
atratus e B. transversalis (Moure & Melo, 2012). Destas, a espécie B. brevivillus
possui pouquíssimas informações na literatura.
A espécie Bombus brevivillus é amplamente distribuída no Brasil, Guiana e
Venezuela (Moure & Melo, 2012), mas pouco estudada. Como muitas outras espécies
Neotropicais, essa espécie está se tornando escassa em algumas áreas devido ao
acelerado desflorestamento e intensificação da agricultura (Kleijn & Raemakers, 2008;
Freitas et al., 2009), mas também por que os fazendeiros constantemente destroem os
ninhos para prevenir ataques por parte das operárias (Garófalo, 2005). Como resultado,
ninhos selvagens são difíceis de se encontrar e de se ter acesso ao interior das colônias,
em virtude disso, a biologia de B. brevivillus é muito pouco conhecida.
As abelhas desse gênero são muito utilizadas na polinização em cultivo
protegido e apresentam grande demanda pela sua criação em larga escala para esse fim.
Produtores de todo mundo, que utilizam abelhas Bombus na polinização em cultivo
protegido (Velthuis & Doorn, 2006). Os aumentos na produção relatados ao seu uso em
estufas de tomates, por exemplo, podem superar 28% e os frutos obtidos são todos de
qualidade superior (Sande, 1990; Fiume & Parisi, 1994).
O uso do cultivo protegido no Brasil passou a ser bastante ampliado,
principalmente a partir do início da década de 90 (Grande et al., 2003). Segundo dados
obtidos em 2011 pelo Comitê Brasileiro de Desenvolvimento e Aplicação de Plásticos
na Agricultura (Coblapa), estima-se que a produção em ambiente protegido no Brasil
ocupa cerca de 26 mil hectares. Com essa forma de cultivo em ascensão a utilização
dessas abelhas seria muito importante para uma melhoria na produtividade de nossas
culturas, como acontece em boa parte da Europa. Porém a introdução de espécies
77
exóticas pode trazer severos efeitos negativos e é proibida pela legislação brasileira
(Saraiva et al., 2012).
No Brasil, estudos com as abelhas Bombus são muito escassos, não existindo
muitas informações a respeito da espécie B. brevivillus. Dessa forma é preciso estudar
as espécies que aqui existem, com o intuito de obter um melhor conhecimento sobre
suas características, e desenvolver técnicas de manejo que permitam o seu criatório
racional, pois seguramente, entre elas, encontraremos polinizadores eficientes para
muitas das nossas culturas, como a abelha Bombus brevivillus, por exemplo.
Portanto, o presente trabalho tem como objetivo descrever o comportamento de
nidificação e a colônia de Bombus (Thoracobombus) brevivillus, e investigar hábitos
desta espécie tais como, os tipos polínicos utilizados por essa abelha, avaliar o padrão
de forrageamento, a coleta de recursos, o seu ciclo biológico e a influência das
variações climáticas sobre as atividades externas das operárias mantidas em condições
de criatório racional.
78
3.2. MATERIAIS E MÉTODOS
3.2.1. Áreas de estudo
O estudo foi realizado em dois locais diferentes, primeiro no município de
Itatira, estado do Ceará, Brasil (04°37’32.83’’S 39° 34’12.11’’W) onde a estação
chuvosa ocorre de janeiro até o final de abril, com um pouco ou não de chuva nos
outros meses. O total de precipitação média anual é 807.8 mm e a temperatura média
anual é de 25°C (Ipece, 2012). A segunda área de estudo foi em zona urbana, no Setor
de Abelhas da Universidade Federal do Ceará, localizado no município de Fortaleza
(03°44’45.28’’S 38° 34’30.13’’O). Essa região é apresenta clima tropical e quente,
semelhante ao que ocorre em todo litoral do Brasil. A temperatura média anual é de
26°C, com as máximas ocorrendo entre os meses de dezembro a janeiro (Ipece, 2012).
Figura 8. Localização geográfica das áreas de estudo, mostrando o estado do Ceará no Nordeste brasileiro
e a localização do município de Itatira.
3.2.2. Comportamento de nidificação de Bombus brevivillus
As observações foram realizadas no município de Itatira (04°37’32.83’’S 39°
34’12.11’’O), foram realizadas várias buscas ativas por todo o município e encontrou-se
sete colônias de B. brevivillus dentro e ao redor de uma plantação de banana (Musa
paradisiaca). A uma altitude variando de 323 a 849 m. Aqui foram realizadas
observações a respeito do local do ninho, tipo de proteção para os casulos, número de
entradas e a posição global (GPS) de cada ninho encontrado.
79
3.2.3. Captura das colônias de Bombus brevivillus
Foram abertos quatro dos sete ninhos encontrados, usando-se indumentária
apícola reforçada, para minimizar as ferroadas. Cuidadosamente removeu-se com as
mãos a cobertura de folhas ou escavou-se o ninho em uma cavidade para termos acesso
ao envelope de crias e aos casulos. Todas as quatro colônias apresentavam grandes
quantidades de operárias e já haviam iniciado a postura de indivíduos reprodutivos.
Essas colônias foram capturadas e transferidas para caixas de criação racional de
madeira (50 cm comprimento x 30 cm largura x 40 cm altura) com uma lâmina de vidro
por baixo da cobertura de madeira para permitir as observações. Todos os indivíduos,
incluindo as operárias que retornavam do forrageamento, foram capturadas e
transferidas para as caixas de criação racional que foram deixadas abertas no mesmo
local original do ninho.
Apenas à noite, quando não existiam mais abelhas voando ou à vista, as caixas
foram fechadas definitivamente e transferidas de carro, na mesma noite, para o Stor de
Abelhas do Departamento de Zootecnia na Universidade Federal do Ceará, em
Fortaleza, Brasil (03°44’45.28’’S 38° 34’30.13’’O). Nós não checamos os locais dos
ninhos na manhã seguinte para verificar se alguma abelha foi deixada para trás. Uma
vez na Universidade, as caixas racionais foram colocadas no chão, protegidas por
plantas de mutre (Aloysia virgataI), e deixadas abertas para permitir o natural
forrageamento das abelhas da manhã seguinte em diante.
80
Figura 9. (a) Modelo de caixa utilizada no criatório racional da espécie nativa Bombus brevivillus; (b)
utilização de equipamentos e indumentária apícola na captura das colônias; (c) detalhe dos casulos após a
remoção das folhas no momento da captura; (d) transferência de toda a colônia, incluindo a rainha, para a
caixa racional; (e) caixa deixada no mesmo local do ninho até à noite, permitindo que todas as operárias
retornassem; (f) já instalada no Setor de Abelhas da Universidade Federal do Ceará; (g) alimentadores
artificiais e uma lâmina de vidro sobre a caixa, que permitia as observações e o acompanhamento das
colônias; (h) uma das colônias vista por cima, no momento das revisões noturnas.
a
b
c
d
c
e
f
g
h
81
3.2.4. Descrição da colônia de Bombus brevivillus
Foram coletadas informações sobre o local do ninho, tipo de proteção para os
casulos, número de entradas e as coordenadas geográficas (GPS) de cada ninho
encontrado. As atividades externas de cada ninho foram observadas durante um dia
inteiro antes de realizar qualquer intervenção nos ninhos. Fotografias e anotações foram
feitas antes da remoção do envelope e da exposição de todas as crias e potes. Procedeuse então a contagem e o registro do número potes de mel/pólen, número de abelhas
adultas, número de células de cria (não foi feita distinção entres células contento larvas
ou pupas). Foi também calculada a relação crias/abelhas adultas existentes em cada
ninho.
3.2.5. Padrão de forrageamento, coleta de recursos e a influência das variações
climáticas nas atividades externas das operárias mantidas em condições de
criatório racional.
Para determinar as atividades de forrageamento das abelhas operárias foram
utilizadas duas, das quatro colônias capturadas. Foram realizadas observações semanais,
a intervalos de dois dias, nos primeiros dez minutos de cada hora, começando às 05h00
da manhã e finalizando às 18h00, a fim de indicar os horários de maior fluxo de abelhas
(horário de preferência para coleta de recursos florais), a quantidade de abelhas
coletando pólen e néctar ou água e a influência das variações climáticas sobre as
atividades externas das abelhas. Para isso foi contabilizado o número de abelhas que
saiam para forragear, que chegavam do campo, se carregavam cargas de pólen nas
corbículas ou não e o número de abelhas ventilando na entrada da caixa racional.
A identificação do pólen presente na corbícula (prolongamento da tíbia do
terceiro par de pernas presente nas operárias, utilizada para transporte do pólen até a
caixa) de operárias que retornaram do campo foi obtida por observação direta
considerando características próprias do mesmo (granular e geralmente colorido)
enquanto que as cargas de néctar ou água foram consideradas quando as abelhas
retornavam do campo sem nenhum material na corbícula, conforme a metodologia
descrita por Carvalho-Zilze et al. (2007).
Para avaliar da influência das variações climáticas e dos fatores meteorológicos
na atividade de voo das operárias foram feitos registros de temperatura e umidade
82
relativa do ar, obtidos em intervalos de uma hora, por meio de estação meteorológica
automática da Universidade Federal do Ceará, situada a aproximadamente 500 metros
do local onde as colônias foram instaladas.
3.2.6. Tipos polínicos utilizados pela abelha nativa Bombus brevivillus
As preferências alimentares da espécie Bombus brevivillus foram avaliadas
durante os meses de setembro, outubro e novembro, e de duas formas diferentes: a) em
condições naturais - amostras de pólen foram coletadas diretamente dos potes de
armazenamento das colônias capturadas no município de Itatira, onde, através de
análises palinológicas, os tipos polínicos encontrados foram comparados com amostras
das espécies vegetais que estavam em florescimento naquele momento. Foram
contabilizados um total 4,096 grãos de pólen em 13 lâminas para microscopia, uma
contagem de 300 grãos de pólen/lâmina. b) em condições de criatório racional - em
intervalos de sete dias, das 06h00 às 11h00 da manhã, nos dez primeiros minutos de
cada hora, todas as operárias com cargas de pólen visíveis nas corbículas, que
retornavam do campo para as caixas instaladas no Setor de Abelhas da UFC foram
coletadas e os grãos de pólen foram retirados diretamente das corbículas. Foi realizada a
contagem de 2088 grãos de pólen no total em sete lâminas, média de 300 grãos de
pólen/lâmina.
As amostras foram montadas a fresco em lâminas de microscopia óptica através
do método de Wodehouse (1935), em gelatina glicerinada. A origem botânica do pólen
coletado pelas operárias foi caracterizada por análise microscópica, onde foi realizada a
identificação dos grãos de pólen comparando-os aos tipos polínicos descritos na
literatura (Moore & Webb, 1978), com o laminário de referência das espécies vegetais
coletadas no município de Itatira, Ceará, que estavam em florescimento no período da
pesquisa e com o laminário de referência do Setor de Abelhas da UFC.
As análises das amostras foram realizadas por dois métodos diferentes: a)
Método Qualitativo – os tipos polínicos presentes foram determinados por comparação
com o laminário referência e as descrições obtidas em literatura especializada (Barth,
1990) e b) Método Quantitativo – com a realização da contagem consecutiva de 300
grãos de pólen/repetição/amostra, onde, ao todo, foram contados 6184 grãos de pólen
para determinação das classes de ocorrências, que segundo Louveaux et al. (1978), são:
83
PD (Pólen Dominante) - > 45% do total de grãos; PA (Pólen Acessório) - 16 a 45% do
número total de grãos de pólen contabilizados; PII (Pólen Isolado Importante) - de 3 a
15% e PIO (Pólen Isolado Ocasional) - > 3%.
Bombus brevivillus em condições de criatório racional
As quatro colônias capturadas no município de Itatira-CE e instaladas no Setor
de Abelhas da Universidade Federal do Ceará, foram acompanhadas durante
aproximadamente quatro meses, e durante as revisões semanais foram obtidas
informações sobre o desenvolvimento e o estabelecimento dessas colônias em
condições de cativeiro, número de operárias em atividade durante todo período e
acompanhamos a atividade das rainhas de B. brevivillus.
3.2.8. Análises estatísticas
Foi utilizado para as análises estatísticas o programa INSTAT 3, os dados
relativos ao padrão de forrageamento (dados paramétricos) foram analisados por análise
de variância e comparados à posteriori pelo teste de Tukey. Já para relacionar
estatisticamente as atividades de forrageamento com as condições climáticas, foram
realizadas correlações lineares (r) utilizando o programa estatístico PAST versão 2.02.
3.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
3.3.1. Comportamento de nidificação de Bombus brevivillus
As observações dos ninhos de B. brevivillus mostraram que esta espécie faz o
seu ninho tanto na superfície do solo como no interior de cavidades, entretanto, a
localização e o tipo de proteção usada para o próprio ninho pode variar de colônia para
colônia. Quatro das colônias foram localizadas entre 323 e 866 m a cima do nível do
mar, próximo a bananeiras (Musa paradisiaca) em uma plantação comercial (Fig. 10a10b). Os ninhos estavam localizados no chão, cobertos por uma camada de 5cm de
folhas de bananeira que serviam para proteger as crias. (Fig. 10c-10d). As folhas que
cobriam as crias foram cortadas em pequenos tamanhos (<2cm), possivelmente pelas
abelhas. Taylor & Cameron (2003) e González et al. (2004) tinham observado esse
84
comportamento em operárias de Bombus transversalis e B. atratus com folhas de outras
espécies de plantas (Poaceae, Eucalyptus sp. e Pinus sp.). Outras duas colônias estavam
situadas a mais de 800 m a cima do nível do mar, nidificada também na superfície do
solo, mas debaixo de uma cobertura de capim densa e não apresentavam qualquer tipo
de proteção física além do próprio capim ao redor dos casulos (Fig. 10e-10f). Uma
sétima colônia nidificou no interior do solo, dentro de uma cavidade pré-existente com
40 cm de profundidade (Fig. 10g-10h). Apenas este ninho construído no interior da
cavidade tinha uma entrada definida para o interior da colônia (5 cm largura e 15 cm
comprimento), enquanto nas outras colônias as operárias entravam e saíam dos seus
ninhos usando vários diferentes caminhos.
Algumas espécies de Bombus, como B. lucorum, B. subterraneus e B. terrestris,
sempre nidificam sob a superfície do solo usando cavidades pré-existentes, enquanto B.
hypnorum prefere nidificar em ocos de árvores (Donovan & Weir, 1978; Goulson,
2003). As espécies Neotropicais, B. atratus, B. morio e B. transversalis fazem seus
ninhos primariamente na superfície do solo (Dias, 1960; Milliron, 1961; Sakagami et
al,. 1967; Olesen, 1989; Lievano et al., 1991; Cameron et al., 1999; González et al.,
2004). Entretanto B. atratus também é encontrada em fendas de rochas (Cameron &
Jost, 1998) enquanto B. brasiliensis prefere ninhos subterrâneos (Moure & Sakagami,
1962), mas B. pullatus foi reportada nidificando em folhas de banana, e também em
áreas de gramados, coberta pela própria grama (Hines et al., 2007). Portanto, como
outras espécies de Bombus, B. brevivillus parece ser oportunista em relação aos locais
de nidificação e ao tipo de proteção usado para as crias.
As abelhas adultas foram extremamente agressivas, similar a todas as espécies
Neotropicais de Bombus (Sakagami et al., 1967; Laroca, 1972; Janzen, 1971; Garófalo,
1980; Olesen, 1989; Chavarria, 1996; Cameron & Jost, 1998; Cameron et al., 1999;
Garófalo, 2005), e defenderam os ninhos ferozmente, ferroando repetidamente e
secretando uma substância não identificada nos olhos e na pele através das máscaras.
Entretanto essa substância não causou nenhum tipo de irritação, a agressividade,
principalmente através das ferroadas, foi extremamente eficiente para prevenir um
longo período de observações.
85
Figura 10. Descrição do ninho de Bombus brevivillus no seu ambiente natural no estado do Ceará, Brasil.
(a) vista aproximada do ninho N2 mostrando operárias de B. brevivillus andando do lado de fora do ninho
antes de sair para forragear; (b) vista geral do ninho N2 construído no solo e coberto por folhas de
bananeira cortadas em pequenos pedaços; (c) área de cria do ninho N2 após remoção parcial das folhas de
bananeira; (d) vista aproximada do ninho N1 mostrando operárias, crias (casulos) e potes de alimento; (e)
um ninho N4 construído no chão, debaixo de uma densa cobertura de capim; (f) ninho N4 após remoção
do capim e o envelope de crias; (g) ninho N3 após escavação ter sido iniciada; (h) detalhe da rainha do
ninho N3 no momento da escavação.
* A letra N seguida pelo número faz referência ao número do ninho de acordo com a tabela 5
a
b
a
c
a
d
a
e
f
e
a
a
a
a
g
e
h
e
a
a
a
a
86
3.3.2. Descrição da colônia de Bombus brevivillus
A arquitetura do ninho é similar a outras espécies de Bombus (Olesen, 1989). A
área de cria contendo as larvas de operárias, rainhas e machos ficava localizada no
centro do ninho protegida por um delicado envelope de cera. Todos os potes são
construídos exclusivamente de cera, e os potes de mel foram construídos todos ao longo
da área de cria enquanto que os potes contendo pólen foram encontrados somente na
periferia do ninho. Os ninhos ocuparam uma área de 221 a 870 cm2 e as colônias
mostraram ser populosas, variando de 150 a 502 operárias adultas e 73 a 149 casulos
(Tabela 5).
O número médio de indivíduos em comparação com outras espécies
Neotropicais foi similar a B. atratus (Moure & Sakagami, 1962; Benavides, 2008), B.
pullatus (Janzen, 1971), B. transversalis (Cameron & Whitfield, 1996), B. morio
(Benavides, 2008) e maior do que B. melaleucus (Hoffmann et al., 2004) e B.
brasiliensis (Laroca, 1972). A grande proporção de crias em relação às abelhas adultas
em colônias menores e uma redução nesta proporção em colônias maiores mostra que
jovens colônias de B. brevivillus investem muito na produção de novas crias e no
desenvolvimento da colônia atingindo números superiores a 500 operárias, antes da
produção de indivíduos reprodutivos (Tabela 5). Colônias muito populosas são comuns
apenas em espécies de Bombus Neotropicais e essa característica de B. brevivillus pode
ser útil para polinização em amplas casas de vegetação ou até mesmo em campos
abertos.
87
Tabela 5. Características do ninho de Bombus (Thoracobombus) brevivillus amostradas no estado do
Ceará, Brasil. Apenas quatro colônias foram capturadas e possuem todas as informações (N1 a N4).
Dados das colônias (N5 a N7) foram limitados a localização, altitude e local do ninho
Área
Número
Proporção
Potes de
Local do
Abelhas
Ninho/Coordenadas
ninho
de
crias/abelhas
mel/pólen
ninho
adultas
2
(cm )
casulos
adultas
N1/ S04°29’38.2’’
W039° 35’42.9’’
N2/ S04°29’09.0’’
W039° 35’40.4’’
N3/ S04° 28’44.6’’
W039° 34’39.4’’
N4/ S04° 28’45.8’’
W039° 34’ 39.7’’
N5/ S04° 30’53.3’’
W039° 34’09.7’’
N6/ S04° 30’53.0’’
W039° 34’15.8’’
N7/ S04° 30’52.3’’
W039° 34’13.8’’
Debaixo de
26
folhas de
864
445
119
0,27
870
502
149
0,30
221
218
78
0,36
540
150
73
0,48
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
bananeira
Debaixo de
42
folhas de
bananeira
22
Buraco no
chão
Debaixo de
12
cobertura de
capim
Debaixo de
-
cobertura de
capim
Debaixo de
-
folhas de
bananeira
Debaixo de
-
folhas de
bananeira
Figura 11. Ninho N2, da espécie Neotropical Bombus (Thoracobombus) brevivillus, mantida em
condições de criatório racional em zona urbana de Fortaleza, instaladas no Setor de Abelhas da
Universidade Federal do Ceará, Brasil.
88
3.3.3. Padrão de forrageamento, coleta de recursos e a influência das variações
climáticas nas atividades externas das operárias mantidas em condições de
criatório racional.
Os resultados mostram que houve diferenças significativas (P<0,001) no fluxo
de abelhas nos diversos horários do dia (Tabela 6). A maior atividade foi registrada
entre 06h00 e 08h00, tendo estes horários diferidos significativamente (P<0,001) dos
demais, embora eles não tenham diferido entre si. A partir das 11h00 o fluxo de abelhas
e a coleta de pólen não diferem significativamente (P<0,001) dos demais horários do
período da tarde. Também não foi observada coleta de recursos a partir das 18h00,
quando as abelhas cessavam as atividades de forrageamento.
Com relação ao padrão de forrageamento, mesmo com as colônias instaladas em
caixas racionais, as operárias apresentaram uma atividade de coleta de recursos bastante
intensa, mostrando a possibilidade de manutenção de colônias B. brevivilus, em
condições de criatório racional. O forrageamento se concentrou no período da manhã, e
mesmo com um comportamento bastante agressivo, característico das espécies de
Bombus de clima tropical (Garófalo, 1980), as abelhas permitiam a aproximação do seu
ninho, mostrando a possibilidade da utilização dessa espécie em casas de vegetação,
como ocorre com a espécie Bombus terrestris em vários países do mundo,
principalmente na Europa (Velthuis & Doorn, 2006).
89
Tabela 6. Número de abelhas operárias (médias e erros padrões) da espécie nativa Bombus brevivillus
forrageando, coletando pólen, néctar/água e ventilando na entrada do ninho, em condições de criatório
racional. Setor de Abelhas da Universidade Federal do Ceará, Zona urbana de Fortaleza, Brasil.
Horário
Fluxo de abelhas
Pólen
Néctar/água
Ventilando
05h00
34,03 ± 2,78de
4,12 ± 0,61c
29,86 ± 2,59de
0 ± 0,00e
06h00
75,88 ± 7,73a
14,71 ± 0,98a
61,02 ± 4,08a
0 ± 0,00e
07h00
69,76 ± 4,40a
13,98 ± 1,08a
55,79 ± 3,71a
0 ± 0,00e
08h00
58,64 ± 4,65ab
9,2 ± 0,75b
49,51 ± 4,13ab
0,11 ± 0,05e
09h00
48,62 ± 4,04bc
5,34 ± 0,54c
43,48 ± 4,73bc
0,29 ± 0,09de
10h00
36,82 ± 3,34cd
1,3 ± 0,18d
35,7 ± 3,30cd
3,58 ± 0,41d
11h00
22,79 ± 1,84ef
0,42 ± 0,09d
22,44 ± 1,82e
9,69 ± 1,09bc
12h00
21,62 ± 1,87ef
0,25 ± 0,06d
21,5 ± 1,86def
9,92 ± 1,06b
13h00
18,52 ± 1,60f
0,47 ± 0,10d
18,29 ± 1,61efg
14,72 ± 1,41a
14h00
16,2 ± 1,36f
0,11 ± 0,03d
16,23 ± 1,35efg
11,17 ± 0,94b
15h00
9,8 ± 0,88f
0,21 ± 0,07d
9,61 ± 0,87fgh
10,8 ± 0,75b
16h00
7,07 ± 0,51f
0,15 ± 0,57d
6,85 ± 0,51gh
7,29 ± 0,86c
17h00
6,78 ± 0,68f
0,05 ± 0,02d
6,79 ± 0,67gh
0,83 ± 0,11de
18h00
5,68 ± 0,00f
0,91 ± 0,00d
0 ± 0,00h
0 ± 0,00e
Valores por horário seguidos por letras diferentes diferem significativamente entre si (p<0,001)
Tabela 7. Relação entre os turnos do dia na coleta de recursos e o controle da temperatura através da
ventilação de operárias de Bombus brevivillus mantidas em condições de criatório racional em área
urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
Período do dia
Pólen
Néctar/água
Ventilando
Manhã
96,23%
84,58%
34,50%
Tarde
3,77%
15,42%
65,50%
Tabela 8. Relação entre o fluxo de abelhas e coleta de pólen de acordo com a hora do dia de operárias de
Bombus brevivillus mantidas em condições de criatório racional em área urbana, no município de
Fortaleza, Ceará, Brasil.
Hora do dia
Fluxo de abelhas
Abelhas coletando pólen
%
5–9h
3030
692
22,83%
10 – 18 h
2015
57
2,82%
90
A coleta de recursos alimentares (pólen e néctar/água) se concentrou no período
da manhã (Tabela 7), em especial de pólen, onde praticamente toda a coleta foi
realizada nesse período, com o pico ocorrendo nos horários de 06h00 e 07h00 (Tabela
6). A coleta de água/néctar foi maior entre 06h00 e 08h00, diminuindo à medida que o
fluxo de operárias diminuía, entretanto, ao contrário da coleta de pólen, no período da
tarde, a partir das 11h00, foi observado um grande número de abelhas saindo para
forragear, mesmo nas horas mais quentes do dia (Figura 12).
A partir da 11h00, o fluxo de abelhas, a coleta de pólen e a coleta de néctar/água
diminuiram drasticamente (Figura 12), ao contrário do que acontece com a ventilação
na entrada do ninho. Até às 07h00 não foi observada nenhuma abelha realizando a
termorregulação do ninho, só foi observada alguma abelha ventilando (batendo as asas
na entrada da colônia) a partir das 08h00, tendo o seu pico no horário de 13h00.
Figura 12. Variações de temperatura (oC) e umidade relativa do ar (%), o fluxo de abelhas e
termorregulação de operárias da espécie nativa Bombus brevivillus mantida sob condições de criatório
racional em área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil
80.00
Número de abelhas
70.00
60.00
50.00
Fluxo de abelhas
40.00
Temperatura °C
30.00
Umidade (%)
20.00
Ventilando
10.00
0.00
Hora do dia
91
As análises mostraram uma Correlação Linear (r) negativa entre a temperatura e
o fluxo das abelhas (r = - 0,58399), coleta de pólen (r = - 0,56221) e a coleta de
nécta/água (r = - 0,34593), onde com aumento da temperatura as atividades externas das
operárias diminuíram significativamente. O mesmo não ocorreu com a atividade de
termorregulação, os resultados mostraram uma correlação positiva (r = 0,6901) entre a
temperatura e a quantidade de abelhas ventilando na entrada da caixa (Figura 13 e
14a,b). Também foi realizada uma Correlação Linear (r) entre a radiação solar e as
atividades externas das operárias, e os resultados mostraram o mesmo padrão observado
para a temperatura (fluxo das abelhas (r = - 0,17574); coleta de pólen (r = - 0,29898);
coleta de nécta/água (r = - 0,07593; abelhas ventilando (r = - 0,61456), isto é lógico,
uma vez que o aumento da temperatura está diretamente relacionado com a incidência
de raios solares sobre a terra, que é muito alta no Nordeste brasileiro
Já com umidade relativa do ar as correlações com o fluxo de abelhas (r =
0,34118) e coleta de pólen (r = 0,32408) foram exatamente o contrário do que aconteceu
com a temperatura, ou seja, correlações positivas, mas entre a umidade e coleta de
néctar/água houve uma correlação negativa (r = - 0,037495), o mesmo acontecendo com
a quantidade de abelhas ventilando (r = - 0,48018).
Além da oferta de recursos florais, as variações de temperatura e umidade
relativa do ar exerceram forte influência sobre o padrão de forrageamento, a coleta de
recursos e as atividades de termorregulação em colônias de Bombus brevivillus
mantidas em condições de criatório racional em área urbana, no município de Fortaleza,
como podemos observar na figura 9, a partir de 11h00, horário em que a elevação da
temperatura se acentua, ocorre uma redução na coleta de recursos e um aumento no
número de abelhas realizando a termorregulação (Figura 13).
92
Figura 13. Coleta de pólen, coleta de néctar/água e o controle da temperatura através da ventilação
(termorregulação) de operárias de Bombus brevivillus mantidas em condições de criatório racional em
área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
70.00
Número de abelhas
60.00
50.00
40.00
Pólen
30.00
Néctar /água
20.00
Ventilando
10.00
0.00
Hora do dia
A elevada temperatura, principalmente no período da tarde, que ocorre na região
Nordeste foi um importante fator que influenciou as atividades externas das operárias e
na coleta de recursos. A necessidade de termorregulação causou um efeito negativo no
forrageamento das abelhas, que coletavam menos recursos e ficavam mais agitadas e
agressivas na entrada das caixas racionais. A análise estatística também mostrou
correlações negativas entre o número de abelhas ventilando na entrada da caixa
(termorregulação) com o fluxo de abelhas (r = - 0,365), a coleta de pólen (r = - 0,31474)
e a coleta de néctar/água (r = - 0,097337).
Nos horários em que a umidade relativa do ar estava mais alta e a temperatura
mais baixa foi onde observou-se um maior fluxo de operárias (Figura 12), entrando e
saindo do ninho para forragear (fluxo de abelhas). A coleta dos recursos, pólen e
néctar/água, também foi maior nessas condições em que a temperatura era mais baixa e
a umidade mais alta. À medida que a temperatura aumentava e a umidade diminuía,
ocorria uma queda no número de abelhas coletando os recursos necessários para
manutenção da colônia.
Porém, o número de abelhas ventilando na entrada do ninho aumentou
simultaneamente com a elevação da temperatura e com a diminuição da umidade
93
relativa do ar. Às 13h00 foi o horário do dia em que se observou uma maior temperatura
e uma menor umidade do ar, coincidindo com o momento em um maior número de
abelhas encontravam-se ventilando na entrada do ninho.
Figura 14. (a) Movimentação externa das operárias de B. brevivillus na caixa racional instalada no Setor
de Abelhas da Universidade Federal do Ceará; (b) operárias batendo as asas e realizando o processo de
termorregulação na entrada da caixa; (c) abelha forrageando e coletando recursos florais da espécie
vegetal Tecoma stans (Bignoniaceae); (d) detalhe dos grãos de pólen nas corbículas de uma operária ao
retornar do campo.
a
b
e
e
e
a
a
a
a
c
e
d
e
a
a
a
a
naturais
Para determinar as classes de ocorrência e os tipos polínicos utilizados pela
abelha B. brevivillus em condições naturais, em Itatira – CE foi contabilizado um total
de 4,096 grãos de pólen. Os resultados mostraram que a espécie Chamaecrista
duckeana (Fabaceae Caesalpinioideae) foi predominante na dieta das abelhas com 3,160
grãos de pólen (77,14%), o tipo polínico isolado importante foi Senna splendida
(Fabaceae Caesalpinioideae) com 659 grãos e as espécies vegetais caracterizadas como
isolado ocasional, de acordo com a metodologia descrita por Louveaux et al. (1978),
94
foram
Moringa oleifera (Moringaceae) com 197 grãos de pólen e Momordica
charantia (Curcubitaceae) com 80 grãos encontrados nas amostras (Tabela 9).
O município de Itatira, no estado Ceará, é uma região serrana, caracterizada por
uma grande diversidade de espécies vegetais. Porém, mesmo com essa diversidade os
resultados mostraram que durante uma parte do ano, a família Fabaceae, subfamília
Caesalpinioideae, foi responsável por 93,22% da alimentação proteica das colônias
estudadas no seu local de ocorrência natural, sendo esta família, representada por duas
espécies diferentes. A espécie Chamaecrista duckeana, foi a mais representativa
(Tabela 9) e é caracterizada por ser uma espécie subarbustiva, com flores de tamanho
médio e anteras poricidas. O pólen é o único recurso disponível para os visitantes
florais, mas somente algumas espécies de abelhas adaptadas à realização de vibração
coletam pólen das suas anteras poricidas, como as abelhas do gênero Bombus, por
exemplo (Kiill et al., 2000; Queiroz, 2009).
Esses resultados, como já era provado para o gênero Bombus, mostram que a
espécie Bombus brevivillus, também possui o comportamento vibratório sendo,
portanto, capaz de realizar a polinização por vibração (“Buzz pollination”). Algumas
culturas agrícolas, como por exemplo, o tomate (Lycopersicon esculentum), o pimentão
(Capsicum annuum L.) e a berinjela (Solanum malongena), que apresentam anteras
poricidas, têm como principal polinizador abelhas do gênero Bombus, onde essas
abelhas proporcionam uma melhoria na produtividade e na qualidade dos frutos dessas
culturas (Velthuis & Doorn, 2006). Esses dados proporcionam um cenário bastante
animador para a utilização da abelha nativa Bombus brevivillus no processo de
polinização de culturas agrícolas que possuem anteras poricidas, mas para isso, são
necessários mais estudos que permitam a domesticação completa dessa espécie de
abelha e o desenvolvimento de técnicas de manejo apropriadas para essa finalidade.
95
Tabela 9. Tipos polínicos presentes na dieta proteica de colônias da abelha nativa Bombus brevivillus, em
condições naturais de ocorrência, no município de Itatira, Ceará, Brasil.
Tipos polínicos
Família
No de grãos de pólen
%
Chamaecrista duckeana
Fabaceae
3160
77,14
Senna splendida
Fabaceae
659
16,08
Moringa oleifera
Moringaceae
197
4,80
Momordica charantia
Curcubitaceae
80
1,99
TOTAL
-
4,096
100,00
de criatório racional
A identificação dos tipos polínicos coletados pelas operárias de Bombus
brevivillus criadas de forma racional, foi realizada através da contagem de 2088 grãos
de pólen. Os resultados mostraram que a espécie vegetal predominante (pólen
dominante) na dieta proteica das colônias em área urbana foi a Tabebuia cf.
impetiginosa (Bignoniaceae). Como pólen acessório foi observada a espécie Senna
rugosa (Fabaceae Caesalpinioideae), isolado importante Aniseia martinicensis
(Convolvulaceae) e isolado ocasional Tecoma stans (Bignoniaceae) (Tabela 10).
Em condições de criatório racional, em zona urbana, do município de Fortaleza,
a família Bignoniaceae constituiu uma importante fonte de pólen na dieta de B.
brevivilus, sendo representada por duas espécies e participando de mais de 50% do
pólen coletado. A espécie vegetal Senna rugosa também mostrou ser uma importante
fonte proteica, confirmando a importância de Fabaceae Caesalpinioideae na dieta
proteica dessa espécie de abelha.
96
Tabela 10. Tipos polínicos presentes na dieta proteica de colônias da abelha nativa Bombus brevivillus,
mantidas em condições de criatório racional em área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
Tipos polínicos
Família
No de grãos de pólen
%
Tabebuia impetiginosa
Bignoniaceae
1126
53,9
Senna rugosa
Fabaceae
665
31,8
Aniseia martinicensis
Convolvulaceae
207
9,9
Tecoma stans
Bignoniaceae
90
4,4
2088
100,00
TOTAL
-
Bombus brevivillus em condições de criatório racional
Das quatro colônias capturadas e transferidas para caixas racionais, duas não se
adaptaram bem às condições de cativeiro, devido ao ataque de predadores (lagartixas,
formigas e traças) ou devido a problemas relacionados à transferência do ninho. As
outras duas colônias restantes se adaptaram perfeitamente as essas condições,
apresentando postura normal das rainhas, produção de imaturos (machos e fêmeas) e
um forrageamento intenso por parte das operárias.
Em Bombus a colônia é formada apenas pela rainha fundadora, durante essa fase
a rainha faz todo o trabalho, tanto de coleta de alimento, construção dos potes e casulos
e cuidado com as crias (Prys-Jones & Corbet, 1991; Delaplane, 1995; Goulson, 2003).
Quando as primeiras operárias filhas dessa rainha começam a emergir, a rainha cessa os
trabalhos externos e passa a assumir apenas a função reprodutiva no interior da colônia,
enquanto que as operárias assumem todos os trabalhos (Heinrich, 2000).
Com o aumento no número de operárias e a redução da taxa de postura da
rainha, se inicia a postura de ovos haploides pelas operárias, esse momento é conhecido
como ‘competition point’ (Duchateau & Velthuis 1988). Existe a hipótese de que isso
acontece por causa da redução do feromônio da rainha que é detectado pelas operárias
(Cnaani, et al., 2000; Bourke & Ratnieks, 2001).
97
A partir desse ponto e após os indivíduos reprodutivos (machos e novas rainhas)
começarem a emergir, a colônia apresenta alta taxa de mortalidade das operárias, dando
início a parte final do ciclo reprodutivo de abelhas desse gênero. Com a redução no
número de operárias, o alimento começa a ficar escasso e, consequentemente, a rainha
fundadora morre, nesse momento, que em clima temperado coincide com o início da
época invernosa, os sexuados já abandonaram a colônia, que enfraquece bastante,
ficando mais susceptível a ataques de inimigos e parasitas, ocasionando a extinção total
da colônia ao final do ciclo reprodutivo (Alford, 1975). Entretanto, em climas tropicais,
de acordo com Sakagami et al. (1967) e Garófalo et al. (1986) após a morte da rainha
fundadora, novas rainhas permanecem no ninho, e após a cópula, reativam o ninho mãe,
como foi descrito para a espécie Neotropical Bombus atratus.
As duas colônias tinham um grande número de operárias que reduziu bastante ao
final do ciclo (Figura 15). Entretanto, essa grande quantidade de operárias por colônia é
uma caracterísca bastante positiva, tornando viável a utilização da espécie Bombus
brevivilus em programas de polinização de culturas agrícolas.
Figura 15. Distribuição temporal do número de operárias de colônias de Bombus brevivillus mantidas em
condições de criatório racional, em área urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
Número de operárias
600
500
400
300
N1
N2
200
100
0
98
Com a redução no número de operárias, o alimento começa a ficar escasso e,
consequentemente, a rainha fundadora morre, nesse momento, que em clima temperado
coincide com o início da época invernosa, os sexuados já abandonaram a colônia, que
enfraquece bastante, ficando mais susceptível a ataques de inimigos e parasitas,
ocasionando a extinção total da colônia ao final do ciclo reprodutivo (Alford, 1975).
As rainhas das duas colônias realizaram posturas normalmente após a
transferência para as caixas racionais e ficavam constantemente andando sobre os
casulos (Figura 16a) mostrando bastante atividade. No momento das transferências, os
dois ninhos (N1 e N2) já havia uma grande quantidade de casulos de machos e rainhas.
Esta identificação foi possível porque, os casulos dos indivíduos reprodutivos são bem
maiores do que os das operárias. Poucos dias após a instalação das colônias no Setor de
Abelhas, os primeiros machos e as primeiras rainhas começaram a emergir. Eles
permaneciam dentro da caixa de quatro a seis dias antes de abandonarem a colônia.
Esses indivíduos não foram acompanhados após deixarem o ninho.
O número de machos produzidos foi bem maior do que o de rainhas (Tabela 11)
e na colônia N2, durante o surgimento dos sexuados, a rainha velha tentou manter a
dominância do ninho realizando novas posturas (Figura 16d), comportamento não
observado na colônia N2.
Tabela 11. Quantidade de indivíduos reprodutivos e a proporção de machos para cada rainha de duas
colônias da espécie nativa Bombus brevivillus mantidas em condições de criatório racional, em área
urbana, no município de Fortaleza, Ceará, Brasil.
Ninho
Machos
Rainhas
machos : rainha
N1
80
17
4,7 : 1
N2
98
15
6,5 : 1
TOTAL
178
32
-
99
Ao todo foram produzidos 210 indivíduos, entre machos e rainhas, em apenas
duas colônias. Esta característica abre um vasto campo para pesquisas futuras sobre a
produção de colônias da espécie nativa Bombus brevivillus em laboratório, como já é
realizado na Europa com outras espécies de Bombus a bastante tempo. Isto seria um
grande avanço para os programas de polinização agrícola comercial, bem como iria
contribuir para a preservação da espécie com a multiplicação de novos ninhos e a
introdução dos mesmos em regiões onde sua presença foi reduzida devido a ação do
homem.
Dessa forma, é de extrema importância o domínio e o desenvolvimento de
técnicas de acasalamentos artificiais que permitam a produção de várias colônias. Este
modelo já existe na Europa e serve como referência, onde diversas empresas
especializadas produzem milhares de colônias anualmente.
Segundo Garófalo (1980), colônias de Bombus Neotropicais, ao contrário do que
acontece com espécies de clima temperado, podem ser perenes, ou seja, o ninho não se
extinguiria ao final do ciclo biológico. Uma rainha filha acasala e fica no lugar na
rainha mãe, reativando a colônia no mesmo local da geração anterior. Uma das colônias
(N2), após a redução no número de operárias e a produção dos sexuados, se extinguiu
completamente, restando apenas a rainha e algumas operárias antes da extinção total da
colônia (Figura 16h). Portanto, esta apresentou um ciclo biológico bastante
característico ao gênero, e semelhante às espécies de clima temperado.
100
Figura 16. Colônia (N2) de B. brevivillus mantida em condições de criatório racional, em área urbana, no
município de Fortaleza, Ceará, Brasil. (a) Grande quantidade de operárias e detalhe para presença da
rainha sobre os casulos, no momento da captura as colônias já tinham começado a postura de imaturos;
(b) colônia bem estabelecida à caixa racional, operárias forrageando normalmente, postura normal da
rainha, detalhe para os casulos de indivíduos reprodutivos ficando mais claros prestes a eclodir; (c)
surgimento das princesas; (d) rainha tentando manter a dominância aumentando a taxa de postura; (e)
detalhe aproximado das novas posturas da rainha; (f) redução drástica no número de abelhas; (g) todos os
machos e princesas deixaram a colônia restando apenas a rainha e algumas operárias mais novas (h)
momento antes da extinção total da colônia, restando apenas a rainha e cinco operárias.
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h
101
As espécies de clima temperado, com temperaturas extremas nos invernos
rigorosos, apresentam o comportamento de hibernação. Assim em espécies de Bombus
de clima temperado o ciclo biológico é bem definido, com a colônia se extinguindo
após a produção de indivíduos reprodutivos, que abandonam a colônia para fundarem
novos ninhos em outros locais.
Entretanto, esse mesmo padrão não ocorreu com uma das colônias da espécie
nativa Bombus brevivillus estudada, colônia (N1). Durante o período de
enfraquecimento da colônia e redução na quantidade de indivíduos, mas antes da
colônia se extinguir, uma rainha filha assumiu a postura e reativou a colônia como
podemos observar na figura 17g e 17h. Devido a um ataque de traças as novas abelhas
produzidas por essa nova rainha abandonaram a caixa racional não sendo possível obter
novas informações sobre esta colônia.
Contudo, apesar do número baixo de repetições (apenas duas colônias),
observou-se a rainha filha assumir a postura e iniciar um novo ninho no mesmo local da
colônia mãe, mostrando existir a possibilidade de reativação do ninho na espécie nativa
Neotropical Bombus brevivillus. Esse comportamento jamais foi descrito tão
diretamente em pesquisas anteriores e serve como um incentivo para mais pesquisas de
conservação dessa espécie nativa.
102
Figura 17. Colônia (N1) de B. brevivillus mantida em condições de criatório racional, em área urbana, no
município de Fortaleza, Ceará, Brasil. (a) Produção de machos e princesas; (b) detalhe aproximado da
grande quantidade de indivíduos reprodutivos (c) redução drástica no número de abelhas; (d) antes da
reativação da colônia, ainda com algumas princesas, operárias e a presença de inimigos naturais; (e)
princesa começando a trabalhar na formação da nova colônia, rainha não estava mais presente; (f) início
da postura, detalhe para uma princesa de outra colônia; (g) nova rainha e posturas recentes, com a
presença de novas operárias recém eclodidas e ajudando na formação e na reativação da nova colônia; (h)
detalhe aproximado do novo ninho de B. brevivillus.
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103
3.4. CONCLUSÕES
Conclui-se que, Bombus brevivillus parece ser oportunista em relação aos locais
de nidificação e ao tipo de proteção usado para as crias, não investindo muito esforço na
construção do ninho.
A arquitetura do ninho é similar a outras espécies de Bombus. Colônias de B.
brevivillus podem ser úteis para polinização em amplas casas de vegetação ou até
mesmo em campos abertos, por investirem muito na produção de novas crias e no
desenvolvimento da colônia e essa característica.
As famlías Fabaceae e Bignoniaceae possuem espécies importantes para a dieta
de B. brevivillus, servindo como fontes alimentares para as colônias, tanto em condições
naturais de ocorrência, como em condições de criatório racional.
Mesmo em condições de cativeiro, operárias de B. brevivilus forragearam
normalmente e produziram machos e rainhas, abrindo um leque de oportunidades para o
seu criatório racional e para produção de colônias em laboratório, para fins de
conservação e programas de polinização comercial.
Diferentemente de abelhas de clima temperado, as operárias de Bombus
brevivillus foragearam intensamente no início da manhã, quando a temperatura é mais
baixa e a humidade relativa do ar mais alta, especialmente para coletarem pólen. A
coleta de água e/ou néctar se distribuiu durante todo o dia, e a necessidade de
termorregulação nas horas mais quentes, promoveu uma influência negativa sobre
coleta dos recursos alimentares no campo.
Existe a possibilidade da manutenção de colônias de B. brevivilus em condições
de criatório racional e, com o desenvolvimento de técnicas de manejo. Os machos e as
rainhas obtidos através desse sistema, poderão ser usados na produção de novas
colônias em laboratório.
104
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111
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Pesquisas ao redor do mundo alertam, há bastante tempo, sobre declínio de
populações de polinizadores, bem como reduções drásticas na abundância e na
diversidade de espécies vegetais e animais principalmente a partir da segunda metade
do século passado.
A constante e crescente destruição do meio ambiente reduz a disponibilidade de
alimento na natureza e as abelhas, por dependerem única e exclusivamente dos recursos
florais, é um dos grupos de animais particularmente mais afetado.
Dessa forma, é de extrema importância o desenvolvimento de mais pesquisas
sobre as abelhas, que contribuam para o avanço no conhecimento específico de cada
espécie e na criação de programas de conservação.
É necessária, também, uma mudança de mentalidade de todo mundo, antes que
seja tarde demais, deverão haver mais iniciativas para a preservação do meio ambiente
no intuito de reverter esse degradante e avançado quadro de destruição ambiental total.

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