Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais

Transcrição

RODRIGO ROVERI SCARTOZZONI
Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais:
um estudo comparativo
São Paulo
2005
RODRIGO ROVERI SCARTOZZONI
Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais:
um estudo comparativo
Dissertação apresentada ao Instituto de
Biociências da Universidade de São Paulo,
para a obtenção de Título de Mestre em
Ciências, na área de Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Marcio Roberto Costa
Martins
São Paulo
2005
FICHA CATALOGRÁFICA
Scartozzoni, Rodrigo Roveri
R 287m
Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo
comparativo / Rodrigo Roveri Scartozzoni. -- São Paulo:
R. R. Scartozzoni, 2005.
p. 102: il.
Dissertação (Mestrado) – Universidade de São
Paulo, Instituto de Biociências, Depto. de Ecologia,
2005.
1. Serpentes - Morfologia 2. Ambiente - Uso
I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências.
Departamento de Ecologia. II. Título.
LC : QL 666.o6
FOLHA DE APROVAÇÃO
SCARTOZZONI, Rodrigo Roveri
Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo comparativo
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da
Universidade de São Paulo, para a obtenção de Título
de Mestre em Ciências, na área de Ecologia.
Aprovado em:
Banca Examinadora
Prof. Dr. ___________________________________________________________
Instituição: ________________________ Assinatura: _________________________
Prof. Dr. ___________________________________________________________
Prof. Dr. ___________________________________________________________
Prof. Dr. ___________________________________________________________
Prof. Dr. ___________________________________________________________
Dedico este trabalho aos meus pais,
Augusto e Cecília, pelo amor, dedicação
e apoio necessários durante todos esses
anos.
AGRADECIMENTOS
Ao Marcio Martins, pela orientação e por ter confiado em minha capacidade de trabalho.
À Fundação de Amparo a Pesquisa no Estado de São Paulo (FAPESP), pelo financiamento
deste trabalho por meio da concessão de bolsa de estudo.
Ao Otavio Marques, pela co-orientação, amizade, encorajamento constante e exemplo
profissional.
À Selma Maria de Almeida-Santos, pela amizade e por me abrir os olhos à ciência.
À Maria da Graça Salomão, pela amizade e apoio constantes.
Ao Ricardo Sawaya, pelas críticas e sugestões às versões preliminares da dissertação e pelas
discussões a cerca de análises comparativas e estatísticas.
Ao Hebert Ferrarezzi, pelas críticas ao longo do trabalho e pelas várias discussões a cerca de
sistemática filogenética.
Ao Wilson Fernandes e Francisco Luis Franco, pela permissão para utilização da coleção do
Instituto Butantan, bem como das dependências do Laboratório de Herpetologia.
Ao Hussam Zaher, Ronaldo Fernandes e Júlio César de Moura-Leite, por permitirem o exame
de exemplares preservados sobre seus cuidados.
Ao Valdir José Germano, pela amizade e apoio constante ao trabalho de coleção.
A Maria Inês Conte, bibliotecária do Instituto de Biociências da USP, pela revisão da
bibliografia deste trabalho.
Ao Antonio Carlos Ribeiro da Costa, pelos desenhos desta dissertação.
A todos os colegas pesquisadores que gentilmente forneceram informações sobre atividade de
serpentes na natureza: Miguel Trefaut Rodrigues, Ricardo Sawaya, Otavio Marques, Marcio
Martins, Cristiano Nogueira, Donizete Pereira, Ricardo Kawashita Ribeiro, Marcos DiBernardo, Christine Strüssmann, Hebert Ferrarezzi, Giuseppe Puorto, Francisco Luis Franco e
Renato Moraes.
A todos os colegas do Laboratório de Herpetologia, em especial a Darina, Dona Maria, Dona
Vera, Mariza, Antonio Carlos Ribeiro da Costa, Einat, Alessandra, Adriana, Lílian, Myriam,
Ricardo, Herbert, Lígia, Leonardo, Karina, Maryanne, Einat, Cláudio, Joãozinho, Murilo,
Fátima, Fausto, Renato, Kiko, Cristina, Fernanda, Marcelo, Antonio Carlos, Zé Pedro, Eladio,
Amauri, Marlene, Carlinhos, Wilson, Fátima Furtado, Silvia, Mariza...
A todos os colegas do LabVert, em especial ao Beto, Tozetti, Cínthia, Cristiano, Elaine e
Carlos.
À Rita, pela paciência, cooperação e amor.
Ao meu irmão Adriano, pela amizade e apoio constante.
E finalmente, minha gratidão a todos os que, direta ou indiretamente, contribuíram para a
realização deste trabalho.
“Ninguém ignora tudo, ninguém sabe
tudo. Por isso, aprenderemos
sempre”.
Paulo Freire
RESUMO
SCARTOZZONI, R. R. Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo
comparativo. 2005. 102 f. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Biociências. Universidade de
São Paulo, São Paulo, 2005.
O tipo de ambiente utilizado influencia fortemente a evolução da morfologia em vertebrados.
Este estudo verifica a relação entre a morfologia e o uso do ambiente aquático em 37 espécies
de serpentes neotropicais pertencentes às subfamílias Boinae, Elapinae e Xenodontinae. A
variação da forma relativa do corpo, dentro de cada subfamília, foi verificada por análise de
componentes principais (ACP). Diferenças no tamanho e forma do corpo foram testadas,
dentro de cada subfamília, por análises de variância e covariância. As informações de uso do
ambiente, bem como as variáveis de tamanho e forma relativa do corpo foram otimizadas em
hipóteses filogenéticas das subfamílias e as relações entre elas analisadas por meio de
contrastes independentes. Serpentes aquáticas das diferentes linhagens tenderam a possuir os
olhos e as narinas posicionadas na região dorso-anterior da cabeça. Também apresentaram
redução na largura da escama ventral e são espécies mais robustas em relação a serpentes que
utilizam outros ambientes. Serpentes semi-aquáticas do gênero Hydrodynastes e algumas
espécies aquáticas do gênero Liophis não apresentaram tais modificações, provavelmente
devido a restrições filogenéticas. Entre os Xenodontinae, depois de eliminado o efeito da
filogenia sobre as variáveis, correlações positivas e significativas foram encontradas entre o
uso do ambiente e forma do corpo. Reconstruções dos estados ancestrais indicam que os
ancestrais hipotéticos das serpentes analisadas eram terrícolas (Boinae e Xenodontinae) ou
fossóreos (Elapinae) e não apresentavam as modificações associadas ao hábito aquático. O
comprimento do corpo e o tamanho da cabeça não parecem estar relacionados ao uso do
ambiente aquático, mas sim a outros fatores ecológicos (e.g., alimentação). O comprimento da
cauda e o diâmetro do olho parecem estar relacionados ao uso de outros ambientes (e.g.,
arborícola ou fossóreo) ou a táticas defensivas, como no caso do comprimento da cauda. Nas
espécies estudadas de Xenodontinae, o hábito aquático não parece ter levado a modificações
na fecundidade e espaço ocupado pela ninhada na cavidade abdominal das fêmeas,
diferentemente do observado para outras serpentes.
Palavras-Chave: Morfologia. Serpentes. Uso do hábitat.
ABSTRACT
SCARTOZZONI, R. R. Morphology of aquatic Neotropical snakes: a comparative study.
2005. 102 f. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Biociências. Universidade de São Paulo,
São Paulo, 2005.
The use of habitat is thought to strongly influence morphological evolution in vertebrates. We
explored the relationships of morphology with the use of aquatic habitats in 37 species of
Neotropical snakes belonging to the Boinae, Elapinae and Xenodontinae. Variation in body
form within each subfamily was explored by principal components analysis (PCA).
Differences in body size and body form were tested within each subfamily by variance and
covariance analyses. The information on habitat use, as well as the body size and body form
variables were optimized in a phylogenetic hypothesis of the subfamilies, and relationships
among them were explored by independent contrasts. Aquatic snakes in different lineages
tend to posses the eyes and nostrils displaced towards the anterodorsal region of the head.
They also present reduction in the width of ventral scales, and are stouter than species that use
other habitats. Semi-aquatic snakes of the genus Hydrodynastes and some aquatic species of
the genus Liophis do not present these trends, probably because of phylogenetic constraints.
Within the Xenodontinae, after removing the phylogenetic effects of the variables,
significantly and positive correlations were found between habitat use and body form.
Reconstruction of character states indicated that the ancestors of the each subfamily were
terrestrial (Boinae and Xenodontinae) or fossorial (Elapinae) and did not present the
morphological changes associated with aquatic habits. Body size and head form seem not to
have any relationships with aquatic habits, but to others ecological features (e.g., feeding).
Tail length and the eye diameter seem to be related to others habits (e.g., arboreal or fossorial)
or to defensive tactics. In the xenodontines studied here, aquatic habits seem not to have lead
to changes in fecundity and clutch position in the abdominal cavity of females, as observed in
other snake lineages.
Keywords: Morphology. Snakes. Habitat use.
SUMÁRIO
1
INTRODUÇÃO
10-13
2
OBJETIVOS
14
3
MATERIAIS E MÉTODOS
15
3.1 Caracterização do uso do ambiente
15-16
3.2
Dados Biométricos
16
3.3
Análise dos dados
17
3.3.1
Análises estatísticas
3.3.2
Análises comparativas
19
3.3.2.1
Otimização de caracteres
19
3.3.2.2 Contrastes independentes
19-20
3.3.2.3
20-22
Hipóteses filogenéticas
4 RESULTADOS
23
4.1
Uso do ambiente
4.2
Biometria
4.3
17-18
23-24
25
4.2.1
Tamanho do corpo
25-27
4.2.2
Forma do corpo
28-57
4.2.3
Posição e espaço ocupado pela ninhada e fecundidade
58-63
Análises comparativas
64-79
5 DISCUSSÃO
80-88
6
89-90
CONCLUSÕES
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
APÊNDICE
91-98
99-102
10
1 - INTRODUÇÃO
A subordem Serpentes agrupa cerca de 2.700 espécies, distribuídas em
aproximadamente 18 famílias (GREENE, 1997; POUGH et al., 1998). É um dos grupos de maior
sucesso dentre os vertebrados. Uma evidência desse sucesso é a variedade de hábitats
ocupados pelas espécies, que apenas não ocorrem nas regiões polares devido às restrições
impostas pelo clima (GREENE, 1997). As serpentes também podem exibir grande diversidade
quanto ao tipo de ambiente utilizado (macrohábitat, cf. CADLE; GREENE, 1993). Assim, as
espécies podem ser terrícolas, arborícolas, fossóreas, criptozóicas ou aquáticas, porém muitas
serpentes podem utilizar mais que um ambiente quando ativas (CADLE; GREENE, 1993;
MARTINS, 1993; MARTINS; OLIVEIRA, 1999).
O uso do ambiente e suas implicações físicas podem influenciar fortemente a evolução
da forma do corpo em diversos grupos de vertebrados (ver KOHLSDORF; GARLAND; NAVAS,
2001; LOSOS, 1990; MACRINI; IRSCHICK; LOSOS, 2003; MILES; RICKLEFS, 1984; MOERMOND,
1979; WIKRAMANAYAKE, 1990). Síndromes morfológicas relacionadas ao uso de
determinados ambientes também evoluíram em diferentes linhagens de serpentes (ver CADLE;
GREENE, 1993; MARTINS et al., 2001). Espécies terrícolas possuem tamanho de corpo variado
e morfologia generalizada, porém modificações importantes ocorreram em serpentes que
utilizam outros ambientes (CADLE; GREENE, 1993).
Serpentes de hábitos subterrâneos (fossóreas) geralmente apresentam modificações
relacionadas ao decréscimo da fricção e que permitem a escavação de túneis em solo
compacto (GREENE, 1997). Essas espécies tendem a apresentar cabeças menores e compactas,
quase indistintas do resto do corpo, fusão e/ou redução do número de escamas da cabeça,
olhos pequenos e caudas curtas (MARX; RABB, 1972; SAVITZKY, 1983).
O ambiente arbóreo também pode impor restrições às serpentes, principalmente
devido à irregularidade e descontinuidade do substrato (LILLYWHITE; HENDERSON, 1993).
11
Serpentes arborícolas tendem a apresentar menor robustez, corpo delgado e comprimido
lateralmente, caudas compridas (muitas vezes preênsil), olhos grandes e o centro de gravidade
deslocado para a região posterior do corpo (LILLYWHITE; HENDERSON, 1993; MARTINS et al.,
2001). A coloração verde também é freqüente entre essas espécies (LILLYWHITE; HENDERSON,
1993).
Muitas serpentes são especializadas ao uso do ambiente aquático, inclusive o marinho
(GREENE, 1997). Essas espécies geralmente possuem os olhos e as narinas posicionadas no
dorso da cabeça, bem como válvulas nasais que impedem a entrada de água quando
submersas (CADLE; GREENE, 1993; GREENE, 1997). Muitos elapídeos marinhos e alguns
colubrídeos aquáticos possuem a cauda achatada lateralmente (em algumas espécies o corpo
também é achatado), em forma de remo, para facilitar a natação (GREENE, 1997). O
investimento reprodutivo em algumas serpentes aquáticas também parece ser preterido em
favor da locomoção, pois suas ninhadas tendem a ser menores, ocupando posição mais
anterior no corpo da fêmea em comparação a espécies terrícolas (SHINE, 1988).
Entretanto, mudanças morfológicas associadas ao uso do ambiente, particularmente
entre as serpentes da região neotropical, ainda são pouco conhecidas (CADLE; GREENE, 1993).
Além disso, essas mudanças são geralmente interpretadas sem que sejam consideradas as
relações filogenéticas entre espécies e linhagens abordadas (e.g., GUYER; DONNELLY, 1990;
KAUFMAN; GIBBONS, 1975; VITT; VANGILDER, 1983).
A interpretação da evolução do uso do ambiente e da variação morfológica à luz do
conhecimento filogenético é passo importante para o melhor entendimento das relações
adaptativas entre uso do ambiente e forma do corpo (BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002;
HARVEY; PAGEL, 1991). Desta forma, é possível a interpretação de características
morfológicas similares em espécies de diferentes linhagens, mas que ocupam o mesmo tipo de
ambiente, como possíveis evidências de adaptação (sensu CODDINGTON, 1988) ao tipo de
12
ambiente utilizado. Por outro lado, características morfológicas similares entre espécies
próximas na filogenia, mas que ocupam ambientes distintos, podem ser interpretadas como
resultado de restrições filogenéticas e/ou independência do caráter em relação às pressões
ambientais (cf. BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002; HARVEY; PAGEL, 1991).
A região neotropical apresenta uma fauna de serpentes extremamente diversificada,
com representantes de várias famílias. A família Boidae, basal entre as serpentes
macrostomata, inclui as subfamílias Erycinae e Boinae (KLUGE, 1991). A subfamília Boinae
possui cinco gêneros, sendo que quatro ocorrem na região neotropical (KLUGE, 1991): Boa,
Corallus, Epicrates e Eunectes. Embora não seja grupo muito diverso, seus integrantes
apresentam grande variação morfológica e ecológica, incluindo o tipo de ambiente utilizado
(ver GREENE, 1997; HENDERSON et al., 1995; MURPHY; HENDERSON, 1997).
A família Colubridae é a mais diversificada entre os Colubroidea, que inclui outras
três famílias (Elapidae, Viperidae e Atractaspididae; FERRAREZZI, 1994). Quatro subfamílias
de colubrídeos ocorrem na região neotropical: Natricinae, Colubrinae, Dipsadinae e
Xenodontinae (FERRAREZZI, 1994). O grande número de espécies, bem como a grande
diversidade morfológica e ecológica de seus integrantes, são características marcantes de
Xenodontinae (ver CADLE; GREENE, 1993; MARQUES; SAZIMA, 2004; MARTINS; OLIVEIRA,
1999).
A família Elapidae inclui cinco subfamílias. A subfamília Elapinae apresenta cinco
gêneros dos quais apenas dois (Micrurus e Micruroides) são exclusivos na região neotropical
(SLOWINSKI, 1995). O gênero Micrurus, embora seja composto por grande número de
espécies (ver CAMPBELL; LAMAR, 2004), apresenta pouca variação quanto ao uso do
ambiente; a maioria das espécies é terrícola e/ou fossórea e apenas um representante (M.
surinamensis) é aquático (ROZE, 1996).
13
A grande diversidade ecológica e morfológica das serpentes neotropicais, aliada ao
conhecimento de suas relações filogenéticas (e.g., FERRAREZZI, 1993; KLUGE, 1991; PINOU et
al., 2004; SLOWINSKI, 1995; VIDAL et al., 2000), representam grande potencial para o estudo
das relações adaptativas entre uso do ambiente e morfologia. No presente trabalho foram
estudadas 37 espécies de serpentes neotropicais, pertencentes às subfamílias Boinae, Elapinae
e Xenodontinae. Esses grupos foram escolhidos por apresentarem espécies aquáticas e/ou
semi-aquáticas e por terem suas relações filogenéticas bem estabelecidas. Buscou-se
descrever e comparar o uso do ambiente e a morfologia dessas espécies a partir de exemplares
preservados em coleções e de informações obtidas na literatura ou cedidas por outros
pesquisadores.
14
2 - OBJETIVOS
O presente estudo teve como objetivos:
1 - verificar a existência de diferenças quanto à freqüência de utilização do ambiente
aquático entre as espécies, dentro de cada grupo analisado.
2 - verificar a existência de diferenças na morfologia (tamanho e forma do corpo)
entre as espécies, dentro de cada grupo analisado.
3 - verificar se a evolução no uso do ambiente aquático foi acompanhada por
modificações na morfologia das serpentes analisadas.
4 - verificar se a evolução no uso do ambiente aquático foi acompanhada por
modificações na fecundidade e posição da ninhada nas fêmeas analisadas.
5 - desvendar possíveis agentes seletivos que levaram a modificações na morfologia,
fecundidade e posição da ninhada nas serpentes aquáticas analisadas.
15
3 - MATERIAIS E MÉTODOS
Para analisar a influência do uso do ambiente no tamanho e forma do corpo em
serpentes neotropicais, foram examinados 1.056 indivíduos pertencentes a 37 espécies das
subfamílias Boinae, Elapinae e Xenodontinae (ver Apêndice). Dados biométricos foram
obtidos de espécimes preservados das coleções do Instituto Butantan (IB), Museu de Zoologia
da Universidade de São Paulo (MZUSP), Museu de História Natural Capão da Imbuia
(MHNCI), Museu Nacional do Rio de Janeiro (MN).
3.1 Caracterização do uso do ambiente
As informações de uso do ambiente para as espécies analisadas foram cedidas por
outros pesquisadores ou obtidas de trabalhos sobre ecologia e história natural de serpentes
(e.g., BEEBE, 1946; BERNARDE; KOKUBUM; MARQUES, 2000a; BIZERRA, 1998; CUNHA;
NASCIMENTO; ÁVILA-PIRES, 1985; DIXON; SOINI, 1977; DUELLMAN, 1978; FORD; FORD,
2002; GOMES, 1918; JORGE
DA
SILVA, 1993; LEMA; DEIQUES, 1992; MARQUES, 1998;
MARQUES; SAZIMA, 2004; MARQUES; SOUZA, 1992; MARTINS, 1994; MARTINS; OLIVEIRA,
1999; PLATT, 1969; PORTO; CARAMASCHI, 1988; SAWAYA, 2004; SAZIMA; ABE, 1991; SAZIMA;
MARTINS, 1990; SAZIMA; STRÜSSMANN, 1990; STRÜSSMANN, 1992; VANZOLINI, 1986; VITT,
1996; ZIMMERMAN; RODRIGUES, 1990).
Espécies em que mais de 50% dos indivíduos encontrados na natureza estavam dentro
de corpos d’água foram consideradas aquáticas. Aquelas em que 20%-50% dos indivíduos
estavam dentro d’água foram classificadas como semi-aquáticas (ver procedimento
semelhante em MARTINS et al., 2001). O número de indivíduos de uma espécie encontrados
nas margens de corpos d’água foi dividido por dois e acrescentado ao número de indivíduos
encontrados dentro e fora d’água no cálculo das porcentagens acima citadas. Esse
16
procedimento foi adotado considerando a probabilidade de 50% de chances de o indivíduo
entrar na água.
3.2 Dados Biométricos
Para cada indivíduo foram obtidas as seguintes medidas: (1) comprimento rostrocloacal (CRC); (2) distância entre os olhos (IO); (3) distância entre o rostro e os olhos (RO);
(4) distância entre as narinas (IN); (5) distância entre o rostro e as narinas (RN); (6) diâmetro
dos olhos; (7) comprimento da cabeça (Ccab); (8) largura da cabeça (Lcab); (9) altura da
cabeça (Acab); (10) comprimento da cauda (CC); (11) massa do corpo (M); (12)
circunferência do corpo (Circ); e (13) largura da escama ventral (Lev).
Dados de fecundidade, posição e espaço ocupado pela ninhada no corpo das fêmeas
(cf. SHINE, 1988) também foram obtidos. Nas fêmeas com ovos ou embriões nos ovidutos
foram medidos: (14) comprimento anterior à ninhada (CAN, distância entre o rostro e o
primeiro embrião ou ovo); (15) comprimento da ninhada (CN, extensão da ninhada no ventre
da fêmea); (16) comprimento posterior à ninhada (CPN, distância entre o último ovo ou
embrião e a cloaca); (17) fecundidade (número de ovos ou embriões nos ovidutos).
Os comprimentos rostro-cloacal, da cauda e as medidas de posição e espaço ocupado
pela ninhada foram obtidas utilizando régua milimetrada com precisão de 0,5 mm. As
medidas do posicionamento dos olhos e narinas, o diâmetro dos olhos, o comprimento, a
largura e a altura da cabeça foram obtidas com auxílio de paquímetro digital com precisão de
0,1 mm. Para obter a massa do corpo foram usados dinamômetros portáteis Pesola® com
precisão de 0,1 ou 0,5 g. A circunferência do corpo e a largura da escama ventral foram
obtidas na região mediana do CRC, com auxílio de fita métrica ou fio flexível (cf. POUGH;
GROVES, 1983), com precisão de 0.5 mm.
17
3.3 Análise dos dados
Todas as amostras foram constituídas de indivíduos adultos, para evitar problemas
relacionados a mudanças ontogenéticas na forma do corpo (ver KING, 1999). Esse
procedimento não foi feito para os Boinae, pois espécimes adultos são raros em coleções.
Machos de serpentes tendem a apresentar caudas maiores que fêmeas, devido principalmente
à presença do hemipênis e de seus músculos retratores (ver KING, 1989; SHINE, 1994a). Dessa
forma, a inclusão de machos pode introduzir ruídos nas análises de comprimento da cauda e
massa do corpo, já que a massa de uma serpente também inclui a massa de sua cauda (cf.
MARTINS et al., 2001). Portanto, foram utilizadas apenas fêmeas nas análises dessas variáveis.
Nas análises de massa e circunferência do corpo, foram excluídas as fêmeas com folículos
vitelogênicos, ovos ou embriões. A massa do corpo também foi tomada após drenagem do
excesso do líquido preservativo e retirada de presas do estômago, quando presentes (cf.
MARTINS et al., 2001).
3.3.1 Análises estatísticas
A variação da forma do corpo entre espécies, dentro de cada grupo analisado, foi
verificada por análise de componentes principais (ACP; MANLY, 1994) utilizando o programa
MVSP versão 3.1 (KOVACH, 1999). Nessa análise foram usados os resíduos das regressões
lineares entre as variáveis em estudo (dependentes) e as variáveis estimadoras do tamanho do
corpo (independentes), incluindo todas as espécies. Os resíduos foram usados para eliminar a
influência do tamanho do corpo sobre as variáveis estudadas (cf. LOSOS, 1990; MACRINI;
IRSCHICK; LOSOS, 2003; MARTINS et al., 2001), as quais passaram a ser consideradas variáveis
relativas da forma do corpo.
As distâncias relativas entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre
o rostro e os olhos, e o diâmetro relativo do olho, foram obtidas a partir das regressões com o
18
Ccab. O comprimento, largura e altura relativa da cabeça foram obtidos a partir das regressões
com o comprimento do tronco (TR = CRC–Ccab). A massa relativa do corpo e a largura
relativa da escama ventral foram obtidas a partir das regressões com o comprimento total (CT
= CRC+CC) e circunferência do corpo, respectivamente. As variáveis relativas de
comprimento da cauda e circunferência do corpo foram obtidas a partir das regressões com o
CRC.
Diferenças no tamanho do corpo (CRC) foram testadas, entre espécies e entre aquelas
de diferentes hábitos, dentro de cada grupo analisado, por análise de variância. Diferenças na
forma do corpo foram testadas (a partir dos dados brutos) entre espécies e entre aquelas de
diferentes hábitos, dentro de cada grupo analisado, por análise de covariância. Nessa análise,
para as distâncias entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre o rostro e
os olhos, e para o diâmetro do olho, a covariável foi o Ccab; o comprimento, largura e altura
da cabeça tiveram como covariável o TR; a massa do corpo teve como covariável o CT; para
a largura da escama ventral, a covariável foi o Circ; o comprimento da cauda e a
circunferência do corpo tiveram como covariável o CRC.
As razões entre as medidas de posição e espaço ocupado pela ninhada (ver acima) e o
CRC das fêmeas foram calculadas para permitir comparações com informações disponíveis na
literatura (ver SHINE, 1988). Diferenças nessas variáveis foram testadas (a partir dos dados
brutos, incluindo fecundidade) entre espécies de diferentes hábitos, dentro de cada grupo
analisado, por análise de covariância. Essas medidas tiveram como covariável o CRC.
Nas comparações múltiplas, foram realizados testes post-hoc para detectar quais
grupos diferiam entre si. Todas as análises foram baseadas em Zar (1999) e executadas no
programa Statistica (STATSOFT, 1998). Os valores de todas as variáveis foram previamente
transformados para o seu logaritmo natural (de forma a linearizar as relações e diminuir as
variâncias) e as diferenças consideradas significativas quando P < 0,05.
19
3.3.2 Análises comparativas
Nas análises comparativas descritas a seguir, o menor valor médio obtido para os
resíduos calculados de cada variável (ver procedimento para o cálculo dos resíduos acima) foi
acrescentado aos valores médios de resíduos calculados para cada espécie. Esse procedimento
foi adotado para evitar valores médios de resíduos negativos nas otimizações de caracteres e
cálculo dos contrastes filogenéticos.
3.3.2.1 Otimização de caracteres
As informações de uso do ambiente (freqüência de uso do ambiente aquático),
tamanho e forma relativa do corpo (resíduos das regressões) foram otimizadas em hipóteses
filogenéticas (cf. FARRIS, 1970; ver figuras 1, 2 e 3), por parcimônia linear, no programa
Mesquite (MADDISON; MADDISON, 2004). Na otimização, as topologias dos cladogramas
foram usadas como variáveis independentes, a partir das quais foram descritas a seqüência e
direção das transformações dos caracteres e detectados os estados ancestrais nos ramos
intermediários de cada linhagem (cf. BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002). A partir da
otimização de caracteres é possível distinguir similaridades decorrentes de convergências
adaptativas daquelas devidas a restrições filogenéticas (BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002).
3.3.2.2 Contrastes independentes
As relações entre uso do ambiente, tamanho e forma relativa do corpo, também foram
exploradas com o uso de contrastes independentes (cf. FELSENSTEIN, 1985), gerados no
módulo PDAP (MIDFORD; GARLAND; MADDISON, 2003) para o programa Mesquite. O cálculo
dos contrastes elimina o efeito da filogenia sobre as variáveis (DINIZ-FILHO, 2000). Os
contrastes para espécies irmãs e ramos intermediários na filogenia (ver FELSENSTEIN, 1985)
podem ser considerados pontos independentes em termos estatísticos e utilizados para analisar
20
a correlação evolutiva intrínseca entre caracteres quantitativos (MARTINS; GARLAND, 1991). A
relação entre os contrastes de uso do ambiente e aqueles do tamanho e forma relativa do corpo
foram analisados utilizando correlações lineares de Pearson. Para o cálculo dos contrastes,
todos os ramos da filogenia foram ajustados para o valor 1 (cf. GARLAND; HARVEY; IVES,
1992).
Os contrastes independentes foram calculados apenas para as espécies (e seus
ancestrais) de Xenodontinae devido o tamanho amostral permitir uma correlação correta (ver
DINIZ-FILHO, 2000).
3.3.2.3 Hipóteses filogenéticas
As hipóteses filogenéticas utilizadas para interpretar e discutir a evolução do uso do
ambiente, tamanho e forma relativa do corpo nas serpentes estudadas são derivadas das
análises cladísticas mais detalhadas e completas para essas espécies. As relações entre os
Boinae neotropicais (Figura 1) foram adaptadas de Kluge (1991), um dos estudos mais
abrangentes sobre a filogenia deste grupo, com dados morfológicos. As relações entre as
espécies de Elapinae (Figura 2) foram adaptadas de Jorge da Silva e Sites (2001), com dados
moleculares, e Slowinski (1995), baseado em dados morfológicos e imunológicos.
As relações entre grupos supragenéricos de Xenodontinae (Figura 3) foram adaptadas
de Ferrarezzi (1993), com dados morfológicos, as quais são congruentes com o estudo de
Vidal et al. (2000), baseado em dados moleculares. As relações entre gêneros e espécies de
Hydropsini foram adaptadas de estudo cladístico preliminar, baseado na morfologia do
hemipênis (P. M. S. NUNES, informação pessoal). O monofiletismo dos gêneros desta tribo é
corroborado por Zaher (1999), também com dados morfológicos.
O monofiletismo de Tachymenini é corroborado por Ferrarezzi (1994) e Franco
(1999), baseados em dados morfológicos, e por Pinou et al. (2004) e Vidal et al. (2000), com
21
dados moleculares. As relações entre os gêneros e espécies dessa tribo foram adaptadas de
Franco (1999). As relações entre os representantes de Pseudoboini analisados foram
adaptadas dos estudos de Pinou et al. (2004), Vidal et al. (2000) e Zaher (1994). A posição do
gênero Hydrodynastes como grupo irmão dos Pseudoboini também é corroborada por Pinou
et al. (2004), Vidal et al. (2000) e Zaher (1994 e 1999). Não foi possível a quantificação do
uso do ambiente para Hydrodynastes bicinctus e, por isso, esta espécie não foi incluída no
cladograma utilizado nas análises comparativas.
Os Xenodontini também constituem um grupo monofilético (FERRAREZZI, 1994;
MOURA-LEITE, 2001; PINOU et al., 2004; VIDAL et al., 2000). As relações entre os
representantes dessa tribo foram adaptadas do estudo de Moura-Leite (2001), baseado em
dados morfológicos.
A condição de Sordellina punctata como integrante de Hydropsini (GANDOLFI;
BARBIERI, 1996) e a posição dos Elapomorphini como grupo irmão dessas serpentes ainda não
estão bem definidas (cf. FRANCO, 1999). Além disso, Pinou et al. (2004) e Vidal et al. (2000)
não incluem essas espécies em suas análises. Por isso, S. punctata, Elapomorphus
quinquelineatus, Phalotris mertensi e Apostolepis assimilis não foram incluídas no
cladograma utilizado nas análises comparativas.
Os estudos de Cadle (1984a, b, 1985, 1988), Kelly, Barker e Villet (2003), Pinou et al.
(2004) e Vidal et al. (2000) suportam a posição dos Dipsadinae (xenodontíneos centroamericanos, sensu CADLE, 1984b) como grupo irmão dos Xenodontinae (xenodontíneos sulamericanos, sensu CADLE, 1984a). De acordo com esses autores, os xenodontíneos norteamericanos (aqui representado por Heterodon platyrhinus) compõem o grupo irmão do clado
formado por Dipsadinae + Xenodontinae (sul-americanos). Com isso, Heterodon platyrhinus
(xenodontíneo norte-americano) e Leptodeira annulata (Dipsadinae) foram utilizadas como
grupo externo nas otimizações em Xenodontinae.
22
Figura 1. Hipótese filogenética usada para
interpretar e discutir a evolução do uso do
ambiente, tamanho e forma relativa do corpo
nas espécies de Boinae analisadas (ver
procedimento para sua construção no texto).
Figura 2. Hipótese filogenética usada para
interpretar e discutir a evolução do uso do
ambiente, tamanho e forma relativa do corpo
nas espécies de Elapinae analisadas (ver
procedimento para sua construção no texto).
Figura 3. Hipótese filogenética usada para interpretar e discutir a evolução do uso do ambiente,
tamanho e forma relativa do corpo nas espécies de Xenodontinae analisadas (ver procedimento para
sua construção no texto).
23
4 - RESULTADOS
4.1 Uso do ambiente
As espécies analisadas diferiram em relação à freqüência e tipo de ambiente utilizado
(Tabela 1; ver critérios de classificação nos Métodos). Dentre as espécies que utilizam o
ambiente aquático com maior freqüência estão um Boinae (Eunectes murinus), um Elapinae
(Micrurus surinamensis) e 12 representantes de Xenodontinae (todos os Hydropsini, Liophis
miliaris, L. cobella, L. frenata, Gomesophis brasiliensis e Ptychophis flavovirgatus). Dentre
as semi-aquáticas estão os xenodontíneos Hydrodynastes gigas e Sordellina punctata. A única
informação disponível para Hydrodynastes bicinctus é a de um indivíduo encontrado dentro
d’água. Devido à informação ser baseada em um único indivíduo, essa espécie foi considerada
a priori como sendo semi-aquática. Não foi possível a quantificação do uso do ambiente para
Elapomorphus quinquelineatus.
Tabela 1. Proporção de indivíduos encontrados no ambiente aquático (PA) e ambiente
predominantemente utilizado (AP) para as serpentes estudadas. O número de espécies está indicado
entre parênteses. Abreviações: A = aquático; AR = arborícola; SA = semi-aquático; F = fossóreo; T =
terrícola. Abreviações em letras minúsculas denotam menor importância dentro da categoria.
Grupos/Espécies
Boinae
Boa constrictor
PA
AP
Referências para uso do ambiente
0,00 (13)
T
Epicrates cenchria
0,00 (27)
T
Corallus hortulanus
Eunectes murinus
0,00 (14)
0,66 (9)
AR
A
Cunha, Nascimento e Ávila-Pires (1985), Martins e
Oliveira (1999), Sawaya (2004), Strüssmann (1992)
Beebe (1946), Cunha, Nascimento e Ávila-Pires (1985),
Duellman (1978), Zimmerman e Rodrigues (1990)
Marques (1998), Martins e Oliveira (1999)
Dixon e Soini (1986), Martins e Oliveira (1999)
Elapinae
Micrurus corallinus
M. frontalis
M. lemniscatus
0,00 (21)
0,00 (6)
0,07 (27)
F
F
F
M. surinamensis
0,81 (11)
A
Marques (1998), observação pessoal
Sawaya (2004), Sazima e Abe (1991)
Dixon e Soini (1986), Duellman (1978), Martins e
Oliveira (1999), Sazima e Abe (1991), Vanzolini (1986)
Duellman (1978), Martins e Oliveira (1999)
24
Xenodontinae
Hydropsini
Helicops modestus
0,94 (17)
A
H. carinicaudus
H. infrataeniatus
H. angulatus
0,70 (5)
0,77 (26)
0,99 (88)
A
A
A
H. polylepis
0,83 (6)
A
Hydrops triangularis
0,95 (19)
A
Pseudoeryx plicatilis
0,75 (8)
A
Elapomorphini
Elapomorphus quinquelineatus
Phalotris mertensi
Apostolepis assimilis
0,00 (7)
0,00 (5)
F
F
Sawaya (2004)
H. Ferrarezzi (informação pessoal), observação pessoal
Tachymenini
Thamnodynastes strigatus
Tomodon dorsatus
Gomesophis brasiliensis
Ptychophis flavovirgatus
0,07 (30)
0,00 (45)
0,66 (6)
0,82 (11)
T, ar
T
A
A
Bernarde, Kokubum e Marques (2000), Bizerra (1998)
Bizerra (1998), Marques (1998)
Gomes (1918), M. T. Rodrigues (informação pessoal)
Lema e Deiques (1992), Porto e Caramaschi (1988)
Xenodontini
Liophis frenata
0,87 (8)
A
L. cobella
0,71 (7)
A
L. miliaris
0,68 (19)
A
L. poecilogyrus
L. reginae
Xenodon neuwiedii
Erythrolamprus aesculapii
0,00 (51)
0,00 (28)
0,00 (42)
0,00 (31)
T
T
T
T
G. Puorto (informação pessoal), H. Ferrarezzi
(informação pessoal)
Duellman (1978), Ford e Ford (2002), M. T. Rodrigues
Marques (1998), Marques e Sazima (2004), Marques e
Souza (1992)
Sawaya (2004), Strüssmann (1992)
Duellman (1978), Martins e Oliveira (1999)
Marques (1998)
Dixon e Soini (1986), Duellman (1978), Marques (1998),
Sazima e Abe (1991), Zimmerman e Rodrigues (1990)
Pseudoboini
Oxyrhopus guibei
Pseudoboa nigra
Clelia quimi
0,00 (50)
0,00 (7)
0,00 (3)
T
T
T
Sawaya (2004), Sazima e Abe (1990)
Strüssmann (1992)
Franco, Marques e Puorto (1997)
Outros Xenodontinae
Heterodon platirhinos
Sordellina punctata
0,00 (11)
0,31 (13)
T
SA
Hydrodynastes gigas
0,47 (46)
SA
H. bicinctus
1,00 (1)
SA
Platt (1969)
D. Pereira (informação pessoal), R. A. Moraes
Strüssmann (1992), O. A. V. Marques (informação
pessoal)
M. Martins (informação pessoal), M. T. Rodrigues
Dipsadinae
Leptodeira annulata
Continuação da Tabela 1.
0,00 (36)
T, ar
Sawaya (2004), Sazima e Martins (1990), Sazima e
Strüssmann (1990), D. Pereira (informação pessoal)
Marques (1998), Marques e Sazima (2004)
M. Di-Bernardo (informação pessoal)
Beebe (1946), Duellman (1978), Martins e Oliveira
(1999), Vanzolini (1986)
Dixon e Soini (1986), C. Strüssmann (informação
pessoal), C. Nogueira (informação pessoal)
Beebe (1946), Dixon e Soini (1986), Ford e Ford (2002),
Martins e Oliveira (1999), Vanzolini (1986)
Dixon e Soini (1986), C. Strüssmann (informação
pessoal), R. A. K. Ribeiro (informação pessoal), M. T.
Rodrigues (informação pessoal)
Vitt (1996)
25
4.2 Biometria
4.2.1 Tamanho do corpo
O tamanho médio do corpo foi variável (Tabela 2 e Figura 4) e significativamente
diferente entre espécies e entre aquelas com diferentes hábitos (uso do ambiente) dentro de
Elapinae e Xenodontinae (Tabela 3). Dentro de cada tribo de Xenodontinae, o tamanho do
corpo também foi significativamente diferente entre espécies e entre aquelas com diferentes
hábitos, exceto para representantes terrícolas e aquáticos de Xenodontini (Tabela 3). As
espécies de Boinae não foram incluídas nessas análises devido às amostras serem
constituídas de indivíduos imaturos.
Dentro de algumas linhagens, algumas serpentes aquáticas tenderam a apresentar
menor tamanho corporal (e.g., Elapinae e Tachymenini; Figura 4). Entretanto, dentre os
Hydropsini, embora as espécies de Helicops e Hydrops triangularis apresentem tamanho
pequeno ou médio, Pseudoeryx plicatilis está entre as maiores espécies analisadas. Entre os
representantes semi-aquáticos, as espécies de Hydrodynastes foram as maiores analisadas
dentro da amostra, enquanto que Sordellina punctata apresentou tamanho de corpo próximo
ao encontrado para as menores Helicops.
26
Tabela 2. Comprimento rostro-cloacal médio (CRCm) e desvio-padrão (DP) para as espécies de
serpentes estudadas. O número de espécies está indicado entre parênteses. O CRC foi tomado em
milímetros. * = serpentes imaturas.
Grupos/Espécies
Boinae
Boa constrictor*
Epicrates cenchria*
Corallus hortulanus
Eunectes murinus*
Elapinae
Micrurus corallinus
M. frontalis
M. lemniscatus
M. surinamensis
Xenodontinae
Hydropsini
Helicops modestus
H. carinicaudus
H. infrataeniatus
H. angulatus
H. polylepis
Hydrops triangularis
Elapomorphini
Phalotris mertensi
Apostolepis assimilis
Tachymenini
Tomodon dorsatus
Xenodontini
Liophis frenata
L. cobella
L. miliaris
L. poecilogyrus
L. reginae
Xenodon neuwiedii
Pseudoboini
Oxyrhopus guibei
Pseudoboa nigra
Clelia quimi
Outros Xenodontinae
Heterodon platirhinos
Sordellina punctata
Hydrodynastes gigas
H. bicinctus
Dipsadinae
Leptodeira annulata
CRCm
DP
741,4 (23)
695,2 (28)
1399 (21)
1.178,4 (25)
304
324
258
371
702,8 (22)
777 (32)
982 (35)
683 (24)
106
119
245
202
401,3 (27)
655,8 (34)
510,8 (29)
484 (23)
539,7 (17)
542,3 (20)
775,2 (13)
57
127
107
74
169
107
312
661 (29)
943 (29)
518,9 (30)
106
199
73
501 (33)
491,2 (28)
350,2 (40)
340,8 (28)
84
64
58
74
619,3 (31)
477,4 (30)
659 (32)
489 (30)
527,1 (39)
566,5 (18)
739,2 (30)
146
80
151
95
79
55
90
866,9 (34)
882,1 (35)
809,3 (33)
144
127
149
445 (14)
414,9 (31)
1.346,4 (33)
1.113,7 (22)
96
89
276
262
540,4 (29)
113
27
2000
SA
Comprimento rostro-cloacal (mm)
1800
1600
F
1400
A
T
A
F
A
1000
A
T
800
600
T T F
A
1200
SA T A A
T
T
A
T
F
F
A TA
SA
F T
T
A A A
400
0
Pfla
Gbra
Hmod
Spun
Hpla
Lcob
Hang
Lpoe
Tdor
Tstr
Hinf
Aass
Lreg
Hpol
Lann
Hytr
Xnew
Lfre
Hcar
Lmil
Equi
Msur
Mcor
Eaes
Ppli
Mfro
Cqui
Ogui
Pnig
Pmer
Mlem
Hydb
Hydg
200
Espécies
Figura 4. Variação do comprimento rostro-cloacal nas espécies analisadas (exceto representantes de
Boinae). Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvios-padrão; barras verticais = valores
mínimos e máximos. Acima de cada espécie é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA
= semi-aquático; F = fossóreo; T = terrícola. Abreviações: Hmod = Helicops modestus, Hinf = H.
infrataeniatus, Hcar = H. carinicaudus, Hang = H. angulatus, Hpol = H. polylepis, Ppli = Pseudoeryx plicatilis,
Hytr = Hydrops triangularis, Spun = Sordellina punctata, Aass = Apostolepis assimilis, Equi = Elapomorphus
quinquelineatus, Pmer = Phalotris mertensi, Gbra = Gomesophis brasiliensis, Pfla = Ptychophis flavovirgatus,
Tdor = Tomodon dorsatus, Tstr = Thamnodynastes strigatus, Lcob = Liophis cobella, Lfre = L. frenata, Lmil =
L. miliaris, Lpoe = L. poecilogyrus, Lreg = L. reginae, Eaes = Erythrolamprus aesculapii, Xnew = Xenodon
neuwiedii, Hydg = Hydrodynastes gigas, Hydb = H. bicinctus, Ogui = Oxyrhopus guibei, Pnig = Pseudoboa
nigra, Cqui = Clelia quimi, Hpla = Heterodon platyrhinus, Lann = Leptodeira annulata, Msur = Micrurus
surinamensis, Mlem = M. lemniscatus, Mfro = M. frontalis, Mcor = M. corallinus.
Tabela 3. Resultados da análise de variância para as comparações de tamanho do corpo (CRC) entre
espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo
analisado.
Grupos comparados
df
N
F
P
Elapinae
Espécies
3
90
15,01
<< 0,01
Uso do ambiente
1
13,78
<< 0,01
Xenodontinae
Espécies
28
514
84,9
<< 0,01
Uso do ambiente
3
63,9
<< 0,01
Hydropsini
Espécies
15
272
49,1
<< 0,01
Uso do ambiente
3
66,4
<< 0,01
Tachymenini
Espécies
3
70
46,8
<< 0,01
Uso do ambiente
1
140,6
<< 0,01
Xenodontini
Espécies
6
133
24,5
<< 0,01
Uso do ambiente
1
0,1
= 0,75
Pseudoboini
Espécies
4
97
35,9
<< 0,01
Uso do ambiente
1
115,3
<< 0,01
28
4.2.2 Forma do corpo
Os resultados da análise de componentes principais (Tabelas 4 e 5, Figura 5) sobre as
12 variáveis relativas da forma do corpo (resíduos das regressões; ver Métodos) ilustram
diferenças entre as espécies de Boinae. Da variação total dos dados (12 eixos), os dois
primeiros eixos (componentes principais) explicam 81,91% da variância (Tabela 4). O eixo 1
(56,82% da variância), ilustra um gradiente relacionado principalmente ao aumento no
diâmetro do olho, no comprimento da cauda, na largura da escama ventral (sentido dos
valores positivos), no tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) e robustez (massa e
circunferência do corpo) (sentido dos valores negativos). O eixo 2 (25,09% da variância)
ilustra um gradiente relacionado principalmente ao aumento das distâncias entre os olhos,
entre as narinas, entre o rostro e as narinas e entre o rostro e os olhos no sentido dos valores
negativos (Tabela 5 e Figura 5).
Boa constrictor e Eunectes murinus se destacam por apresentarem maior robustez e
tamanho relativo da cabeça. Eunectes murinus ainda difere das demais por apresentar as
narinas e os olhos relativamente mais próximos entre si, no dorso da cabeça, menor diâmetro
do olho e escama ventral mais estreita. Corallus hortulanus se destaca por apresentar,
principalmente, cauda relativamente longa e menor robustez.
Tabela 4. Autovalores e porcentagens da variância explicada e acumulada pelos primeiros sete
componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12
variáveis relativas da forma do corpo entre as espécies de Boinae.
Autovalores
Porcentagem
Porcentagem acumulada
Eixo 1
6,82
56,82
56,82
Eixo 2
3,01
25,09
81,91
Eixo 3 Eixo 4
0,59
0,54
4,90
4,46
86,81 91,28
Eixo 5
0,31
2,57
93,85
Eixo 6
0,21
1,73
95,58
Eixo 7
0,15
1,25
96,83
29
Tabela 5. Autovetores dos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de
Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas da forma do corpo entre as espécies de
Boinae. Valores em negrito indicam os autovetores mais importantes para os dois primeiros eixos (1 e
2). Abreviações: IN = distância entre as narinas, RN = entre o rostro e as narinas, IO = entre os olhos, RO =
entre o rostro e os olhos, Olho = diâmetro dos olhos, Ccab = comprimento da cabeça, Lcab = largura da cabeça,
Acab = altura da cabeça, CC = comprimento da cauda, M = massa do corpo, Lev = largura da escama ventral,
Circ = circunferência do corpo.
Caracteres
IN
RN
IO
RO
Olho
Ccab
Lcab
Acab
CC
M
Lev
Circ
Eixo 1
0,21
-0,14
0,11
0,24
0,32
-0,35
-0,32
-0,32
0,29
-0,36
0,30
-0,35
Eixo 2
-0,45
-0,44
-0,52
-0,41
0,05
-0,06
-0,18
-0,13
0,25
-0,05
-0,21
-0,07
Eixo 3
0,18
-0,11
0,05
-0,06
0,64
-0,06
0,21
0,49
0,42
0,16
-0,09
0,22
Eixo 4
-0,06
0,54
0,18
-0,14
-0,08
-0,31
0,08
-0,12
0,30
-0,23
-0,62
-0,06
Eixo 5
-0,02
0,53
-0,35
-0,14
0,18
-0,16
-0,56
0,33
-0,21
0,13
0,17
-0,06
Eixo 6
-0,27
0,39
-0,23
0,03
0,21
0,48
0,40
-0,07
0,20
-0,19
0,29
-0,36
Eixo 7
-0,17
0,17
-0,13
0,11
0,39
-0,22
0,16
-0,60
-0,18
0,26
0,08
0,46
0.6
0.4
CC
0.2
Olho
Eixo 1
-0.6
M
0
-0.4
-0.2
0
Ccab
Circ
Acab
Lcab
0.2
0.4
0.6
-0.2
Lev
-0.4
RO
RN
IN
IO
-0.6
Chor
Emur
Eixo 2
Ecen
Bcon
Figura 5. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos indivíduos (pontos) e espécies de Boinae analisadas
em relação a 12 variáveis relativas da forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o
eixos da análise de componentes principais (ACP). As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas
da Tabela 5. Abreviações das espécies: Chor = Corallus hortulanus, Emur = Eunectes murinus, Ecen
= Epicrates cenchria, Bcon = Boa constrictor. Escala dos vetores = 1.0.
30
Diferenças na forma relativa do corpo entre as espécies de Elapinae também são
ilustradas pelos resultados da análise de componentes principais (Tabelas 6 e 7 e Figura 6).
Da variação total dos dados (12 eixos), os dois primeiros eixos (componentes principais)
explicam 63,79% da variância (Tabela 6). O eixo 1 (43,7% da variância), ilustra um gradiente
relacionado principalmente ao aumento na distância entre o rostro e as narinas (sentido dos
valores positivos), no tamanho da cabeça, no comprimento da cauda e na robustez (sentido
dos valores negativos). O eixo 2 (20,09% da variância) ilustra um gradiente relacionado
principalmente ao aumento nas distâncias entre os olhos, entre as narinas, entre o rostro e os
olhos, no diâmetro do olho e na largura da escama ventral no sentido dos valores positivos
(Tabela 7 e Figura 6).
As três espécies fossóreas apresentaram forma do corpo semelhante. Micrurus
surinamensis se destaca principalmente por apresentar maior robustez e maiores tamanhos
relativos de cauda e cabeça. Também é espécie que apresenta as narinas e os olhos
relativamente mais próximos entre si, no dorso da cabeça.
variáveis relativas da forma do corpo entre espécies de Elapinae.
Autovalores
Porcentagem
Eixo 1
5,24
43,70
43,70
Eixo 2
2,41
20,09
63,79
Eixo 3 Eixo 4
1,24
0,83
10,36
6,92
74,15 81,07
Eixo 5
0,71
5,88
86,95
Eixo 6
0,44
3,65
90,60
Eixo 7
0,35
2,90
93,50
31
Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas da forma do corpo entre espécies de
Elapinae. Valores em negrito indicam os autovetores mais importantes para os dois primeiros eixos (1
e 2). As abreviações das variáveis são as mesmas da Tabela 5.
Caracteres
IN
RN
IO
RO
Olho
Ccab
Lcab
Acab
CC
M
Lev
Circ
Eixo 1
0,22
0,28
0,14
0,04
-0,09
-0,39
-0,40
-0,40
-0,34
-0,35
-0,06
-0,36
Eixo 2
0,44
0,22
0,53
0,37
0,39
0,09
0,09
0,14
-0,15
0,17
0,25
0,17
Eixo 3
-0,13
-0,25
0,11
-0,34
0,14
0,23
0,05
-0,02
-0,15
-0,33
0,72
-0,26
Eixo 4
0,07
0,36
0,04
0,27
-0,71
0,11
0,18
0,08
0,30
-0,08
0,34
-0,12
Eixo 5
0,43
0,11
0,24
-0,77
-0,21
-0,07
-0,03
0,06
0,13
0,18
-0,05
0,18
Eixo 6
0,05
-0,66
0,43
0,16
-0,46
0,06
0,05
0,00
-0,32
0,04
-0,20
-0,01
Eixo 7
-0,34
0,41
-0,05
-0,14
-0,18
0,30
-0,03
0,07
-0,69
0,18
-0,00
0,24
0.6
IO
IN
Olho 0.4 RO
Lev
Circ
Acab
Ccab
Lcab
M
RN
0.2
Eixo 1
0
-0.6
-0.4
-0.2
CC
0
0.2
0.4
0.6
-0.2
-0.4
-0.6
Mcor
Mlem
Eixo 2
Msur
Mfro
Figura 6. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos indivíduos (pontos) e espécies de Elapinae analisadas
em relação a 12 variáveis relativas da forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o
eixos da análise de componentes principais (ACP). As abreviações das espécies são as mesmas da
Figura 4. As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 1.0.
32
Os resultados da análise de componentes principais (Tabelas 8 e 9) sobre as 12
variáveis relativas ilustram diferenças na forma relativa do corpo entre espécies (Figura 7),
grupos filogenéticos (Figura 8) e grupos de espécies (quanto ao uso do ambiente) de
Xenodontinae (Figura 9). Nas figuras 8 e 9 os pontos relativos aos indivíduos não estão
representados. Da variação total dos dados (12 eixos), os dois primeiros eixos (componentes
principais) explicam 72,34% da variância (Tabela 8). O eixo 1 (45,87% da variância), ilustra
um gradiente relacionado principalmente ao aumento no tamanho da cabeça, no comprimento
da cauda e na robustez no sentido dos valores negativos. O eixo 2 (26,47% da variância)
ilustra um gradiente relacionado principalmente ao aumento das distâncias entre as narinas,
entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre o rostro e os olhos, no diâmetro do olho e na
largura da escama ventral no sentido dos valores positivos (Tabela 9 e Figuras 7, 8 e 9).
Pelo menos quatro grupos de espécies apresentaram características próprias de
morfologia. Em um dos grupos estão as serpentes fossóreas de Elapomorphini, com cabeça e
cauda relativamente pequena e menor massa, circunferência do corpo e diâmetro relativo do
olho (Figuras 7, 8 e 9).
Outro grupo comporta as espécies aquáticas de Hydropsini, com as narinas e os olhos
relativamente mais próximos entre si e em posição mais anterior no dorso da cabeça (Figuras
7 e 8). Em relação à maioria das outras espécies, essas serpentes também apresentaram maior
robustez e tamanho relativo da cabeça, bem como menor largura relativa da escama ventral.
Hydrops triangularis ficou em posição intermediária entre as outras espécies de Hydropsini e
os representantes de Elapomorphini (Figura 7). Gomesophis brasiliensis e Ptychophis
flavovirgatus (aquáticas) também apresentam as narinas e os olhos relativamente mais
próximos entre si, maior robustez e menor largura relativa da escama ventral, diferindo dos
representantes terrícolas de Tachymenini (Figura 7).
33
Um terceiro grupo comporta as espécies terrícolas, aquáticas e a semi-aquática
(Sordellina punctata) com morfologia generalizada, incluindo os representantes de
Pseudoboini e Xenodontini (Figuras 7, 8 e 9).
O último grupo inclui as duas espécies de Hydrodynastes, Thamnodynastes strigatus e
Heterodon platyrhinus, com cabeça maior e maior robustez relativa em comparação às
espécies terrícolas, aquáticas e a semi-aquática mencionada acima (Figuras 7, 8 e 9).
variáveis relativas de forma do corpo entre espécies de Xenodontinae.
Autovalores
Porcentagem
Eixo 1
5,50
45,87
45,87
Eixo 2
3,18
26,47
72,34
Eixo 3 Eixo 4
1,10
0,68
9,18
5,63
81,52 87,15
Eixo 5
0,46
3,84
90,98
Eixo 6
0,31
2,54
93,52
Eixo 7
0,28
2,31
95,83
Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas de forma do corpo entre espécies de
Xenodontinae. Valores em negrito indicam os autovetores mais importantes para os dois primeiros
eixos (1 e 2). As abreviações das variáveis são as mesmas da Tabela 5.
Caracteres
IN
RN
IO
RO
Olho
Ccab
Lcab
Acab
CC
M
Lev
Circ
Eixo 1
0,31
0,25
0,26
0,22
-0,05
-0,37
-0,37
-0,36
-0,28
-0,31
0,14
-0,36
Eixo 2
0,34
0,35
0,31
0,41
0,37
0,22
0,20
0,25
0,22
0,11
0,37
0,15
Eixo 3
0,12
0,30
0,31
-0,06
-0,50
0,00
0,08
0,13
-0,46
0,47
-0,19
0,23
Eixo 4
0,03
0,11
-0,26
-0,32
-0,36
0,27
0,10
0,07
-0,12
-0,08
0,72
-0,24
Eixo 5
-0,13
0,11
-0,32
-0,11
0,59
-0,12
-0,22
-0,04
-0,45
0,47
0,16
-0,04
Eixo 6
0,09
-0,12
0,42
-0,45
0,35
0,16
0,31
0,22
-0,35
-0,30
-0,16
-0,26
Eixo 7
0,07
-0,73
0,40
0,01
-0,03
-0,17
-0,06
-0,11
0,01
0,33
0,38
0,05
34
0.25
0.2
0.15
Olho
RO
Acab
Ccab
Lcab
Lev
0.1
CC
RN
IO
IN
Circ
0.05
M
Eixo 1
0
-0.25
-0.2
-0.15
-0.1
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
-0.05
-0.1
-0.15
-0.2
-0.25
Eixo 2
Aass
Pmer
Equi
Hmod
Hcar
Hinf
Hang
Hpol
Hytr
Ppli
Spun
Cqui
Pnig
Ogui
Hydg
Tstr
Tdor
Pfla
Gbra
Xnew
Eaes
Lreg
Lpoe
Lmil
Lcob
Lfre
Lann
Hpla
Hydb
Figura 7. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos indivíduos (pontos) e espécies de Xenodontinae
analisadas em relação a 12 variáveis relativas de forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao
longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). As abreviações das espécies são as
mesmas da Figura 4. As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos
vetores = 0.5.
35
0.25
0.2
0.15
Olho
RO
Acab
Ccab
Lev
0.1
CC
RN IO
IN
Lcab
Circ
0.05
M
Eixo 1
0
-0.25
-0.2
-0.15
-0.1
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
-0.05
-0.1
-0.15
-0.2
-0.25
Eixo 2
Figura 8. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos grupos filogenéticos (polígonos) de Xenodontinae em
relação a 12 variáveis relativas de forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o
eixos da análise de componentes principais (ACP). ▬▬ = Hydropsini; ... = Elapomorphini; --- =
Tachymenini; ▬ . ▬ = Pseudoboini; ▬▬- = Xenodontini; ... = Hydrodynastes; --- = Heterodon
platyrhinus; ▬▬ = Leptodeira annulata; ▬ .. ▬ = Sordellina punctata. As abreviações das
variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 0.5.
36
0.25
0.2
0.15
Olho
RO
Acab
Ccab
Lcab
0.1
CC
RN IO
Circ
IN
0.05
M
Eixo 1
-0.25
Lev
0
-0.2
-0.15
-0.1
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
-0.05
-0.1
-0.15
-0.2
-0.25
Eixo 2
Figura 9. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos grupos ecológicos (tipo de ambiente utilizado;
polígonos) de Xenodontinae em relação a 12 variáveis relativas de forma do corpo (resíduos de
regressão; setas) ao longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). ▬▬ =
serpentes aquáticas; .... = serpentes fossóreas; ▬▬ = serpentes terrícolas; --- = Serpentes semi-aquáticas.
As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 0.5.
37
As distribuições das 12 variáveis relativas da forma do corpo entre as espécies de
Boinae estão ilustradas nas figuras 10 a 13. A análise de covariância detectou diferenças
significativas entre espécies e entre aquelas de diferentes hábitos (uso do ambiente) para todas
as variáveis (Tabelas 10 a 21). As distâncias entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e
as narinas, entre o rostro e os olhos e a largura da escama ventral são significativamente
menores em Eunectes murinus. Boa constrictor e Eunectes murinus não diferiram quanto ao
tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) ou robustez (massa e circunferência).
Corallus hortulanus apresentou menor cabeça e robustez. Eunectes murinus e Epicrates
cenchria não diferiram em relação ao diâmetro do olho e comprimento da cauda. A cauda e o
diâmetro do olho são significativamente maiores em Corallus hortulanus e menores em Boa
constrictor.
Para as espécies de Elapinae, as distribuições das 12 variáveis relativas da forma do
corpo estão ilustradas nas figuras 14 a 17. Diferenças significativas entre espécies e entre
aquelas de diferentes hábitos foram encontradas para a maioria das variáveis (Tabelas 10 a
21). Micrurus surinamensis apresentou menores distâncias entre as narinas, entre os olhos e
entre o rostro e as narinas. A distância entre o rostro e os olhos não diferiu entre as espécies
ou entre espécies de diferentes hábitos. A largura da escama ventral e o diâmetro do olho,
embora sejam distintas entre espécies, não diferiram significativamente entre a espécie
aquática e as fossóreas. Micrurus surinamensis diferiu significativamente das outras espécies
em relação à robustez, tamanho de cabeça e comprimento de cauda.
A forma do corpo também diferiu entre as espécies de Xenodontinae analisadas. Para
essas espécies, as distribuições das 12 variáveis relativas da forma do corpo estão ilustradas
nas figuras 18 a 21. Os resultados das análises de covariância, nas comparações entre espécies
e entre espécies de diferentes hábitos, revelam diferenças significativas para a maioria das
variáveis (Tabelas 10 a 21).
38
As distâncias entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre o rostro
e os olhos e a largura da escama ventral foram, em geral, significativamente menores em
espécies aquáticas. Representantes de Hydropsini (todos aquáticos) foram comparados com
Heterodon platyrhinus, Leptodeira annulata, espécies de Pseudoboini (terrícolas) e
Elapomorphini (fossóreas) e apresentaram menores valores para essas variáveis. Espécies
aquáticas e terrícolas, dentro de Tachymenini, apenas não diferiram em relação à distância
entre o rostro e as narinas. Espécies aquáticas e terrícolas, dentro de Xenodontini, apenas não
diferiram em relação à distância entre o rostro e os olhos. As espécies de Hydrodynastes
(semi-aquáticas) somente diferiram das espécies de Pseudoboini (grupo mais próximo na
filogenia) para a distância entre os olhos.
A massa e circunferência do corpo foram, em geral, significativamente maiores nas
espécies aquáticas. A circunferência do corpo apenas não diferiu entre serpentes aquáticas e
terrícolas dentro de Xenodontini. As duas Hydrodynastes são mais robustas que os
representantes de Pseudoboini analisados.
O tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) foi muito variável entre as
espécies de Xenodontinae. Os representantes de Hydropsini apresentaram, em geral, cabeça
maior e diferiram significativamente em comparação a Heterodon platyrhinus, Leptodeira
annulata, espécies de Pseudoboini e Elapomorphini. Espécies terrícolas de Tachymenini
apresentaram cabeça maior em comparação às aquáticas, talvez devido a Gomesophis
brasiliensis possuir cabeça extremamente pequena. Espécies aquáticas e terrícolas, dentro de
Xenodontini, não diferiram em relação ao tamanho da cabeça, embora diferenças entre
espécie sejam evidentes. As duas Hydrodynastes tem cabeça maior que os Pseudoboini
analisados.
O diâmetro do olho também foi variável e significativamente diferente entre espécies e
entre aquelas de diferentes hábitos. Os representantes de Hydropsini apresentaram olho de
39
diâmetro intermediário aos representantes de Elapomorphini (menor diâmetro) e Pseudoboini,
Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata (maior diâmetro). O diâmetro do olho foi
significativamente menor nas espécies aquáticas dentro de Tachymenini e Xenodontini. As
duas Hydrodynastes também apresentaram olho menor que os Pseudoboini analisados.
O comprimento da cauda é maior nos representantes de Hydropsini e Hydrodynastes
em comparação a espécies terrícolas (comprimento de cauda intermediário) e fossóreas (cauda
curta). Essa variável não diferiu significativamente entre espécies aquáticas e terrícolas dentro
de Tachymenini e Xenodontini.
40
Distância relativa entre as narinas (IN)
0,5
0,4
(a)
Ar
0,3
0,2
T
T
0,1
A
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
Emur
Ecen
Distância relativa entre o rostro e as narinas (RN)
0,5
0,4
Bcon
Chor
Espécies
(b)
0,3
T
A
0,2
Ar
T
0,1
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
Emur
Distância relativa entre os olhos (IO)
0,4
0,3
Ecen
Bcon
(c)
Ar
0,2
T
T
0,1
0,0
Chor
Espécies
A
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
Emur
Ecen
Chor
Bcon
Espécies
Figura 10. Variação da distância relativa entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b) e entre os
olhos (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desviopadrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de
ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as
mesmas da Figura 5.
41
Distância relativa entre o rostro e os olhos (RO)
0,4
0,3
(a)
(d)
0,2
T
T
0,1
0,0
Ar
A
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
Emur
0,5
0,4
Ecen
Bcon
Chor
Espécies
Ar
(e)
(b)
Diâmetro relativo do olho
0,3
0,2
T
A
0,1
0,0
T
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
Bcon
Comprimento relativo da cauda (CC)
Ecen
Espécies
0,6
0,4
Emur
(c)
(f)
A
Chor
Ar
T
0,2
0,0
T
-0,2
-0,4
-0,6
-0,8
Bcon
Emur
Ecen
Chor
Espécies
Figura 11. Variação da distância relativa entre o rostro e os olhos (a), no diâmetro do olho (b) e no
comprimento relativo da cauda (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas =
médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é
indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das
espécies são as mesmas da Figura 5.
42
Comprimento relativo da cabeça (Ccab)
0,4
0,3
(a)
A
0,2
T
T
0,1
Ar
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
Chor
Largura relativa da cabeça (Lcab)
0,4
0,3
Ecen
Emur
Bcon
Espécies
(b)
A
T
Emur
Bcon
0,2
0,1
Ar
0,0
T
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
Chor
0,4
Altura relativa da cabeça (Acab)
0,3
Ecen
A
Espécies
(c)
T
T
0,2
0,1
0,0
Ar
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
Chor
Ecen
Emur
Bcon
Espécies
Figura 12. Variação do comprimento (a), largura (b) e altura relativa da cabeça (c) para as espécies de
Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais =
valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A =
aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 5.
43
Largura relativa da escama ventral (Lev)
0,5
0,4
0,3
(d)
(a)
0,2
T
Ar
Ecen
Chor
T
A
0,1
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
-0,6
-0,7
Emur
Circunferência relativa (Circ)
0,4
Bcon
A
Espécies
0,5
(b)
(e)
T
T
0,3
0,2
0,1
0,0
Ar
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
Massa relativa (M)
Chor
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0,0
-0,2
-0,4
-0,6
-0,8
-1,0
-1,2
-1,4
Ecen
Emur
Espécies
(c)(f)
T
Bcon
A
Kg
K
g
T
Ar
Kg
K
g
Chor
Ecen
Bcon
Emur
Espécies
Figura 13. Variação da largura relativa da escama ventral (a), da circunferência (b) e da massa relativa
do corpo (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas =
desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de
ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as
mesmas da Figura 5.
44
0 ,2
(a)
A
0 ,1
F
F
F
Mcor
Mfro
0 ,0
-0 ,1
-0 ,2
-0 ,3
-0 ,4
Msur
Distância relativa entre o rostro e as narinas (RN)
0,4
0,3
Mle m
F
Espécies
(b)
0,2
0,1
F
F
Mcor
Mfro
A
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
-0,6
Msur
0,3
Espécies
(c)
0,2
0,1
Mlem
F
F
A
F
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
Msur
Mlem
Mcor
Mfro
Espécies
olhos (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desviopadrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de
ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura
4.
45
0,10
0,08
F
(a)
(d)
0,06
A
0,04
F
F
0,02
0,00
-0,02
-0,04
-0,06
-0,08
-0,10
-0,12
-0,14
-0,16
Msur
0,4
0,3
Mcor
Mlem
Espécies
(e)
(b)
0,2
F
0,1
A
Mfro
F
F
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
Mlem
1,0
0,8
Mcor
Msur
Espécies
Mfro
A
(f)
(c)
0,6
0,4
0,0
F
F
0,2
F
-0,2
-0,4
-0,6
-0,8
Mfro
Mlem
Mcor
Msur
Espécies
Figura 15. Variação da distância relativa entre o rostro e os olhos (a), do diâmetro do olho (b) e do
comprimento relativo da cauda (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas =
médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é
indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as
mesmas da Figura 4.
46
0,4
0,3
A
(a)
0,2
F
0,1
F
F
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
Mlem
Mfro
Msur
Espécies
0,8
0,6
Mcor
A
(b)
0,4
F
0,2
F
F
Mfro
Mcor
0,0
-0,2
-0,4
-0,6
Mlem
Espécies
0,8
0,6
Msur
A
(c)
0,4
0,2
F
F
F
Mfro
Mcor
0,0
-0,2
-0,4
Mlem
Msur
Espécies
Figura 16. Variação no comprimento (a), largura (b) e altura relativa da cabeça (c) para as espécies de
Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais =
valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A =
aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.
47
F
0,3
0,2
(d)
(a)
A
0,1
F
F
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
-0,5
Msur
Circunferência relativa do corpo (Circ)
0,5
Mlem
Mfro
Espécies
0,6
(e)
(b)
Mcor
A
0,4
0,3
F
F
Mlem
Mfro
F
0,2
0,1
0,0
-0,1
-0,2
-0,3
-0,4
1,2
Mcor
Espécies
Msur
A
Massa relativa do corpo (M)
1,0
0,8
Kg
(c)
(f)
0,6
F
F
F
Mlem
Mfro
Mcor
0,4
K
g
0,2
0,0
-0,2
-0,4
-0,6
Kg
K
g
-0,8
-1,0
Msur
Espécies
Figura 17. Variação na largura relativa da escama ventral (a), circunferência (b) e massa relativa do
corpo (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desviopadrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de
ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura
4.
48
0.6
(a)
T
0.2
0.0
A
-0.2
A
-0.4
SA
T
F
TT
F AT
T
AA
A
A
A
-0.6
A
-0.8
-1.0
1.0
0.8
Ppli
Hmod
Hinf
Hytr
Hcar
Hang
Hpol
Pfla
Gbra
Tstr
Tdor
Cqui
Spun
Lmil
Hydg
Ogui
Aass
Lreg
Lpoe
Equi
Lcob
Hpla
Xnew
Lfre
Pmer
Lann
Pnig
Hydb
Eaes
Espécies
(b)
T
0.6
F
0.4
0.2
T T T
A
0.0
A
-0.2
A
T F A
T
TT
S
A
SA
A
T
T SA
T FA A
A
A AA A
-0.4
-0.6
-0.8
-1.0
-1.2
Hmod
Ppli
Hinf
Hpol
Hytr
Hcar
Hang
Lann
Cqui
Ogui
Gbra
Tstr
Aass
Pfla
Tdor
Xnew
Lreg
Hydb
Hydg
Lmil
Equi
Lpoe
Pnig
Pmer
Lcob
Eaes
Lfre
Spun
Hpla
-1.4
0.4
Espécies
SA
(c)
0.2
T F
A
A
T
0.0
A
A
-0.2
A
TT
T
T
F
T SA
A
SA
A T
F
T
T
A
T
AA
AA
-0.4
-0.6
Hmod
Hinf
Hcar
Hang
Hpol
Ppli
Gbra
Pfla
Cqui
Ogui
Hytr
Lpoe
Lmil
Lreg
Pnig
Tstr
Equi
Lfre
Spun
Lcob
Pmer
Lann
Xnew
Tdor
Aass
Hydg
Hpla
Eaes
Hydb
TT
SA A
T
A FT T
A
-1.2
Distância relativa entre o rostro e narinas (RN)
SA
0.4
Espécies
olhos (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas =
ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das
0.4
49
(a)
A
0.3
SA
0.2
F
A
0.1
A
T
A SA
FA
TT
T
A
T
SA T
T TT
T
A
0.0
A
-0.1
F
A
A
A
-0.2
-0.3
Ppli
Hinf
Hmod
Hcar
Hpol
Pmer
Hang
Equi
Hytr
Aass
Gbra
Pfla
Tstr
Spun
Cqui
Lann
Tdor
Xnew
Hydg
Lmil
Lpoe
Eaes
Lfre
Hydb
Ogui
Lcob
Pnig
Hpla
Lreg
-0.4
0.6
Espécies
(b)
T
0.4
A
TA
A
0.2
A
0.0
A
SA A
T
SA
SA T
T
AA TAT
T
T TT
A
A
T
A
F
A
F
-0.2
-0.4
F
-0.6
-0.8
Pmer
Equi
Aass
Hytr
Hang
Ppli
Hinf
Spun
Hpol
Hcar
Ogui
Hydg
Hydb
Pnig
Hmod
Cqui
Lfre
Lcob
Tstr
Pfla
Lmil
Lpoe
Gbra
Tdor
Eaes
Hpla
Xnew
Lreg
Lann
-1.0
0.8
Espécies
(c)
A
SA
SA
0.6
0.4
0.2
A
SA
0.0
A
A
TT
A
A
T
T
T
A
A T
TA T
A
T
A
T
A
-0.2
T
-0.4
-0.6
F
-0.8
-1.0
F
F
-1.2
-1.4
Pmer
Aass
Equi
Eaes
Gbra
Hytr
Spun
Ppli
Lfre
Xnew
Lpoe
Lcob
Lmil
Hpla
Ogui
Tstr
Hcar
Tdor
Cqui
Hmod
Pnig
Pfla
Hinf
Lann
Hydg
Lreg
Hydb
Hpol
Hang
1.0
Espécies
Figura 19. Variação da distância relativa entre o rostro e os olhos (a), no diâmetro do olho (b) e no
comprimento relativo da cauda (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das
caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das
espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F =
fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.
0.6
(a)
A
0.4
A
T
0.2
0.0
F
F
-0.2
A
SA T
A
SA
A
T
T
-0.4
F
-0.6
-0.8
Aass
Equi
Lfre
Pmer
Spun
Ogui
Hytr
Eaes
Gbra
Cqui
Lann
Pnig
Lcob
Lreg
Lpoe
Tdor
Lmil
Xnew
Pfla
Hpol
Hydb
Hmod
Ppli
Hcar
Tstr
Hinf
Hydg
Hang
Hpla
-1.0
1.0
T
T
T
50
T
A
T
A
A
T A A SA
A
T
A
0.8
Espécies
(b)
A
T
A
0.6
SA
0.4
TA
T
A T A
0.2
0.0
F
-0.2
-0.4
SA
F T
T
T
A AT
T
AA
A
SAA
A T
T
F
-0.6
-0.8
Aass
Pmer
Equi
Ogui
Spun
Lfre
Gbra
Eaes
Cqui
Lreg
Pnig
Hytr
Lann
Lpoe
Lcob
Tdor
Lmil
Xnew
Pfla
Hmod
Hpol
Hcar
Tstr
Hydb
Ppli
Hydg
Hinf
Hang
Hpla
-1.0
Espécies
0.8
(c)
0.6
AA
0.4
A
AA A
T T
T
0.2
ASA T
0.0
TA
TA T
A
T
SA SA
T
A
T A
T F F
-0.2
-0.4
F
-0.6
-1.0
Aass
Ogui
Equi
Pmer
Lfre
Spun
Eaes
Lann
Hytr
Pnig
Lreg
Gbra
Cqui
Lpoe
Lcob
Xnew
Lmil
Tdor
Hcar
Hmod
Hpol
Pfla
Ppli
Hang
Hinf
Hydb
Tstr
Hydg
Hpla
-0.8
Espécies
Figura 20. Variação no comprimento (a), largura (b) e altura relativa da cabeça (c) para as espécies de
Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais
= valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A =
aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas
da Figura 4.
0.8
0.6
T T
0.4
A
A
A
0.2
A
F
0.0
A F
A
F
A
T
SA
T
TT T
T
-0.2
A
A
-0.4
-0.6
Ppli
Hytr
Aass
Hmod
Hpol
Pfla
Hinf
Gbra
Hcar
Hang
Pmer
Hydb
Lann
Lfre
Tstr
Tdor
Lmil
Equi
Lcob
Hydg
Ogui
Pnig
Spun
Xnew
Hpla
Cqui
Lpoe
Lreg
Eaes
0.8
0.6
Espécies
(b)
A
0.4
0.2
T
A
0.0
T
T
SA T
T
T AA
AT T
A
A
A
A
T
A A
SASA T
A
T
F
F
-0.2
F
-0.4
-0.6
-0.8
1.4
1.2
1.0
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
-0.2
-0.4
-0.6
-0.8
-1.0
-1.2
-1.4
Aass
Pmer
Lfre
Lann
Equi
Eaes
Lreg
Spun
Ogui
Lpoe
Pnig
Cqui
Lcob
Lmil
Hytr
Xnew
Tdor
Hcar
Pfla
Hpol
Hinf
Gbra
Tstr
Hmod
Ppli
Hang
Hydb
Hydg
Hpla
-1.0
Espécies
A
(c)
Kg
A
A
T A
SA
AT
F
T
A
AT A A A
SA
A
T
K
g
SA
T
TA F T
TT
F T
Kg
K
g
Aass
Lann
Lreg
Eaes
Lfre
Ogui
Pmer
Pnig
Lpoe
Hytr
Equi
Cqui
Spun
Tdor
Lcob
Hpol
Xnew
Lmil
Hang
Tstr
Pfla
Hcar
Hmod
Hinf
Hydb
Hydg
Gbra
Ppli
Hpla
Circunferência relativa do corpo (Circ)
AA
T
T
SA
SA
A
-0.8
Massa relativa do corpo (M)
51
T
(a)
Espécies
Figura 21. Variação da largura relativa da escama ventral (a), circunferência (b) e massa relativa do
corpo (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas =
ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das
52
Tabela 10. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre as narinas
(IN) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em
cada grupo analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
134,2
183,1
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
35,1
85,0
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
341,1
161,5
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
361,1
741,7
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
24,7
65,5
<< 0,01
<< 0,01
6
1
130
59,7
6,1
<< 0,01
< 0,05
4
1
97
42,0
0,6
<< 0,01
= 0,42
Tabela 11. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre o rostro e as
narinas (RN) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semiaquático) em cada grupo analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
43,1
11,9
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
37,0
98,3
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
67,9
56,9
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
73,77
198,8
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
1,3
0,7
= 0,28
= 0,41
6
1
130
9,7
6,4
<< 0,01
< 0,05
4
1
97
22,8
1,1
<< 0,01
= 0,30
53
Tabela 12. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre os olhos (IO)
entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada
grupo analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
195,3
80,0
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
41,1
33,8
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
86,5
122,8
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
77,0
118,0
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
16,0
37,0
<< 0,01
<< 0,01
6
1
130
42,6
7,9
<< 0,01
< 0,05
4
1
97
35,8
48,7
<< 0,01
<< 0,01
Tabela 13. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre o rostro e os
olhos (RO) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático)
em cada grupo analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
337,1
452,8
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
1,1
0,3
= 0,37
= 0,59
28
3
514
55,5
78,1
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
56,4
149,3
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
4,7
7,8
< 0,01
< 0,01
6
1
130
2,4
1,1
< 0,05
= 0,30
4
1
97
15,2
2,8
<< 0,01
= 0,10
54
Tabela 14. Resultados da análise de covariância para as comparações do diâmetro do olho entre
analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
136,3
83,9
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
13,4
1,9
<< 0,01
= 0,18
28
3
514
122,6
266,3
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
122,6
161,6
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
3,0
6,0
< 0,05
< 0,05
6
1
130
29,0
58,1
<< 0,01
<< 0,01
4
1
97
6,0
7,9
< 0,01
< 0,01
Tabela 15. Resultados da análise de covariância para as comparações do comprimento da cauda (CC)
grupo analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
444,5
118,5
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
270,2
122,7
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
402,5
219,2
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
477,4
302,6
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
127,8
1,0
<< 0,01
= 0,31
6
1
130
228,0
0,16
<< 0,01
= 0,69
4
1
97
59,6
69,5
<< 0,01
<< 0,01
55
Tabela 16. Resultados da análise de covariância para as comparações do comprimento da cabeça
(Ccab) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
114,6
72,6
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
162,5
172,9
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
210,4
94,2
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
229,1
103,2
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
115,6
14,3
<< 0,01
<< 0,01
6
1
130
102,9
2,0
<< 0,01
= 0,16
4
1
97
191,9
306,1
<< 0,01
<< 0,01
Tabela 17. Resultados da análise de covariância para as comparações da largura da cabeça (Lcab)
grupo analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
80,3
17,6
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
101,0
190,9
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
135,7
89,7
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
152,7
115,1
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
75,0
7,6
<< 0,01
< 0,05
6
1
130
37,2
0,2
<< 0,01
= 0,67
4
1
97
214,5
431,5
<< 0,01
<< 0,01
56
Tabela 18. Resultados da análise de covariância para as comparações da altura da cabeça (Acab) entre
analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
33,6
27,4
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
76,4
155,1
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
149,2
87,5
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
182,5
85,3
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
48,5
10,6
<< 0,01
<< 0,01
6
1
130
54,5
1,5
<< 0,01
= 0,22
4
1
97
98,3
199,1
<< 0,01
<< 0,01
Tabela 19. Resultados da análise de covariância para as comparações da largura da escama ventral
(Lev) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
123,4
90,5
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
22,1
0,1
<< 0,01
= 0,70
28
3
514
37,5
81,5
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
48,7
75,4
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
31,6
84,8
<< 0,01
<< 0,01
6
1
130
5,7
23,1
<< 0,01
<< 0,01
4
1
97
2,4
1,3
= 0,06
= 0,27
57
Tabela 20. Resultados da análise de covariância para as comparações da circunferência do corpo
(Circ) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
83,0
53,0
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
30,1
70,8
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
73,3
97,3
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
85,5
117,5
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
10,3
9,4
<< 0,01
<< 0,01
6
1
130
16,5
0,1
<< 0,01
= 0,77
4
1
97
60,4
226,1
<< 0,01
<< 0,01
Tabela 21. Resultados da análise de covariância para as comparações massa do corpo (M) entre
analisado.
Grupos comparados
Boinae
Espécies
Uso do ambiente
Elapinae
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontinae
Espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Espécies
Uso do ambiente
Tachymenini
Espécies
Uso do ambiente
Xenodontini
Espécies
Uso do ambiente
Pseudoboini
Espécies
Uso do ambiente
df
N
F
P
3
2
86
150,6
107,8
<< 0,01
<< 0,01
3
1
88
23,4
60,2
<< 0,01
<< 0,01
28
3
514
53,7
58,2
<< 0,01
<< 0,01
15
3
270
49,0
33,5
<< 0,01
<< 0,01
3
1
68
16,9
7,4
<< 0,01
< 0,05
6
1
130
28,6
9,2
<< 0,01
<< 0,01
4
1
97
59,3
191,2
<< 0,01
<< 0,01
58
4.2.3 Posição e espaço ocupado pela ninhada e fecundidade
Dados de posição e espaço ocupado pela ninhada, bem como fecundidade, foram
obtidos para 160 indivíduos de 28 espécies de Elapinae e Xenodontinae (Tabela 22). Dentro
de Elapinae, embora comparações estatísticas não sejam possíveis devido ao pequeno número
amostral, Micrurus surinamensis apresentou fecundidade e comprimento relativo da ninhada
semelhante ao das outras espécies, porém a ninhada nessa espécie ocupa posição mais anterior
no corpo da fêmea (Figura 23).
Dentro de Xenodontinae, espécies aquáticas e terrícolas diferiram significativamente
em relação à posição ocupada pela ninhada (Figura 22 e Tabela 23), a qual está situada mais
posteriormente nas serpentes aquáticas. Essas espécies não diferiram em relação à
fecundidade ou comprimento relativo da ninhada (Figura 22 e Tabela 23). Xenodontíneos
fossóreos (não incluídos nos testes devido ao pequeno número amostral) apresentaram
ninhadas menores e que ocuparam, em média, apenas 24% do corpo das fêmeas. Serpentes
semi-aquáticas (também não incluídas nos testes) apresentaram ninhadas de tamanho e
posição intermediária a espécies aquáticas e terrícolas (Figura 22).
Em comparação aos representantes de Pseudoboini e Leptodeira annulata (todos
terrícolas), as espécies de Hydropsini (todas aquáticas) apresentaram maior fecundidade e
comprimento relativo da ninhada (Figura 26 e Tabela 23). A ninhada dos Hydropsini também
tende a se estender para a região posterior do corpo (Figura 26 e Tabela 23). Hydrodynastes
gigas (não incluída nos testes) apresentou ninhadas relativamente maiores, que se estendem
para a região anterior do corpo, em comparação aos representantes de Pseudoboini analisados
(Figura 26). Dentro de Xenodontini e Tachymenini, embora distinções sejam evidentes entre
as espécies (Figuras 24 e 25), serpentes aquáticas e terrícolas apresentaram fecundidade e
comprimento relativo da ninhada semelhante e não variaram significativamente em nenhuma
das características testadas (Tabela 23).
59
Tabela 22. Valores médios do comprimento rostro-cloacal (CRCm), fecundidade (Fec) e das razões
obtidas, em relação ao CRC, para o comprimento anterior à ninhada (CAN), comprimento da ninhada
(CN) e comprimento posterior à ninhada (CPN) para as espécies analisadas. N = tamanho da amostra.
UA = ambiente predominantemente utilizado: A = aquático, SA = semi-aquático, T = terrícola e F =
fossóreo. MR = modo reprodutivo: O = ovípara, V = vivípara. Medidas em milímetros.
Grupos/Espécies
Elapinae
Micrurus frontalis
M. lemniscatus
M. surinamensis
M. corallinus
Xenodontinae
Hydropsini
Helicops modestus
H. carinicaudus
H. infrataeniatus
H. angulatus
H. polylepis
Elapomorphini
Phalotris mertensi
Tachymenini
Tomodon dorsatus
Xenodontini
Liophis cobella
L. miliaris
L. poecilogyrus
L. reginae
Xenodon neuwiedii
Pseudoboini
Oxyrhopus guibei
Pseudoboa nigra
Clelia quimi
Outros Xenodontinae
Sordellina punctata
Hydrodynastes gigas
Dipsadinae
Leptodeira annulata
N
UA
CRCm
MR
Fec
1
2
1
5
F
F
A
F
912
967,5
1040
801,8
O
O
O
O
8
4
4
9
0,74
0,76
0,60
0,68
0,22
0,15
0,26
0,26
0,04
0,09
0,13
0,06
25
2
13
3
4
1
A
A
A
A
A
A
438
662,5
535,7
556,3
726
1.115
V
V
V
O
V
O
13
12
14
13
11
33
0,59
0,60
0,58
0,52
0,60
0,57
0,35
0,30
0,35
0,37
0,32
0,37
0,06
0,09
0,07
0,11
0,07
0,06
2
1
F
F
740
962
O
O
6
7
0,69
0,63
0,27
0,29
0,07
0,08
13
13
4
6
T
T
A
A
525
517
357
370
V
V
V
V
16
12
6
7
0,46
0,45
0,51
0,45
0,44
0,43
0,35
0,46
0,10
0,11
0,15
0,09
1
9
3
5
5
5
A
A
T
T
T
T
440
774
525
515
778
638
O
O
O
O
O
O
4
13
9
4
6
8
0,61
0,55
0,57
0,59
0,69
0,57
0,35
0,34
0,29
0,28
0,25
0,31
0,04
0,11
0,14
0,14
0,07
0,12
10
1
4
T
T
T
944,5
980
965
O
O
O
11
6
10
0,59
0,63
0,59
0,32
0,27
0,34
0,09
0,11
0,07
1
2
SA
SA
390
1.260
O
O
3
13
0,64
0,50
0,23
0,39
0,12
0,10
4
T
571
O
7
0,62
0,29
0,09
Espaço ocupado pela
ninhada
CAN CN
CPN
60
Cloaca
Rostro
Fossóreas
Aquáticas
Semi-aquáticas
Terrestres
Figura 22. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em serpentes de
diferentes hábitos dentro de Xenodontinae.
Cloaca
Rostro
M. corallinus
M. lemniscatus
M. frontalis
M. surinamensis
diferentes hábitos dentro de Elapinae.
61
Cloaca
Rostro
X. neuwiedii
L. cobella
L. miliaris
L. poecilogyrus
L. reginae
E. aesculapii
diferentes hábitos dentro de Xenodontini.
Cloaca
Rostro
T. strigatus
T. dorsatus
P. flavovirgatus
G. brasiliensis
diferentes hábitos dentro de Tachymenini.
62
Cloaca
Rostro
P. plicatilis
H. angulatus
H. modestus
H. carinicaudus
H. infrataeniatus
H. polylepis
P. nigra
O. guibei
C. quimi
H. gigas
S. punctata
E. quinquelineatus
P. mertensi
L. annulata
Figura 26. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em espécies de
Hydropsini em comparação a representantes de Pseudoboini e outras espécies de Xenodontinae.
63
Tabela 23. Resultados da análise de covariância para as comparações das medidas de posição e espaço
ocupado pela ninhada no corpo das fêmeas, bem como fecundidade, entre espécies de hábitos distintos
(aquáticas e terrícolas) em cada grupo analisado de Xenodontinae. CAN = comprimento anterior à
ninhada, CN = comprimento da ninhada, CPN = comprimento posterior à ninhada, Fec = Fecundidade.
Caracteres e grupos comparados
CAN
Todas as espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Uso do ambiente
Tachymenini
Uso do ambiente
Xenodontini
Uso do ambiente
CN
Todas as espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Uso do ambiente
Tachymenini
Uso do ambiente
Xenodontini
Uso do ambiente
CPN
Todas as espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Uso do ambiente
Tachymenini
Uso do ambiente
Xenodontini
Uso do ambiente
Fec
Todas as espécies
Uso do ambiente
Hydropsini
Uso do ambiente
Tachymenini
Uso do ambiente
Xenodontini
Uso do ambiente
df
N
F
P
1
154
14,90
<< 0,01
1
71
3,33
= 0,07
1
49
0,25
= 0,61
1
28
2,88
= 0,10
1
154
0,22
= 0,64
1
71
5,64
< 0,05
1
49
0,07
= 0,80
1
28
2,92
= 0,10
1
154
32,70
<< 0,01
1
71
6,14
< 0,05
1
49
0,62
= 0,43
1
28
0,04
= 0,84
1
154
3,61
= 0,06
1
71
34,86
<< 0,01
1
49
4,21
= 0,10
1
28
1,97
= 0,17
64
4.3 Análises comparativas
Depois de eliminado o efeito da filogenia sobre o tamanho e forma do corpo entre
representantes de Xenodontinae, foram encontradas correlações negativas e significativas
entre os contrastes independentes de uso do ambiente (freqüência de utilização do ambiente
aquático) e aqueles calculados para as distâncias relativas entre as narinas (r = - 0,50 P < 0,05
N = 23) e entre os olhos (r = -0,47 P < 0,05 N = 23) (Figura 27 a e b). Correlações positivas e
significativas foram encontradas entre os contrastes de uso do ambiente e aqueles obtidos para
as medidas relativas de massa (r = 0,44 P < 0,05 N = 23) e circunferência do corpo (r = 0,44 P
< 0,05 N = 23) (Figura 27 c e d). Esses resultados indicam que xenodontíneos aquáticos
possuem as narinas e os olhos mais próximos entre si, no dorso da cabeça, e são mais
robustas, assim como demonstrado nas análises estatísticas convencionais, nas quais o efeito
da filogenia não foi eliminado.
Uma correlação negativa e marginalmente significativa foi encontrada entre os
contrastes da largura relativa da escama ventral e aqueles do uso do ambiente (r = -0,36 P =
0,09 N = 23), indicando que escamas ventrais relativamente mais estreitas podem estar
associadas a hábitos aquáticos entre os xenodontíneos. Não foram encontradas correlações
significativas entre os contrastes de uso do ambiente e aqueles calculados para o comprimento
do corpo (r = -0,09 P = 0,69 N = 23), distância relativa entre o rostro e as narinas (r = -0,23 P
= 0,28 N = 23), entre o rostro e os olhos (r = -0,18 P = 0,41 N = 23), diâmetro relativo do olho
(r = -0,29 P = 0,17 N = 23), comprimento, largura e altura relativa da cabeça (r = 0,21 P =
0,33 N = 23; r = 0,22 P = 0,32 N = 23; r = 0,24 P = 0,27 N = 23; respectivamente) e
comprimento relativo da cauda (r = 0,22 P = 0,31 N = 23).
65
(a)
(c)
(b)
(d)
Figura 27. Correlações entre os contrastes independentes de uso do ambiente (PA) e aqueles
calculados para as distâncias relativas entre as narinas (a), entre os olhos (b), massa (c) e
circunferência relativa do corpo (d) para as 24 espécies de Xenodontinae analisadas.
Os resultados das otimizações do uso do ambiente e forma relativa do corpo nas
espécies de Boinae analisadas são apresentados nas figuras 28, 29 e 30. Seus ancestrais
hipotéticos eram terrícolas, com tamanho da cauda e largura relativa da escama ventral de
valores intermediários (Figura 28). A cauda aumentou em Corallus hortulanus e a largura da
escama ventral sofreu diminuição em Eunectes murinus. Seus ancestrais também possuíam
valores intermediários para as distâncias relativas entre as narinas, entre os olhos e entre o
rostro e os olhos, com diminuição em Eunectes murinus (Figura 29). A distância relativa entre
o rostro e as narinas manteve-se constante entre as espécies, porém aumentou em Boa
constrictor (Figura 29). O diâmetro do olho aumentou em Corallus hortulanus e sofreu
66
diminuição em Boa constrictor (Figura 30). O comprimento da cabeça, circunferência e
massa relativa do corpo provavelmente sofreram redução independente em Corallus
hortulanus e Epicrates cenchria (Figura 30).
As otimizações para o uso do ambiente, tamanho e forma do corpo nas espécies de
Elapinae são apresentadas nas figuras 31, 32 e 33. Seus ancestrais eram fossóreos e de
tamanho de corpo moderado. O CRC aumentou em Micrurus lemniscatus e diminuiu em M.
surinamensis (Figura 31). A largura da escama ventral diminuiu e o comprimento da cauda
aumentou em Micrurus surinamensis (Figura 31). Seus ancestrais possuíam valores
intermediários para as distâncias relativas entre as narinas, entre os olhos e entre o rostro e as
narinas, com diminuição em M. surinamensis (Figura 32). A distância entre o rostro e os
olhos manteve-se constante em M. corallinus e M. surinamensis (e seus ancestrais) e
aumentou em M. lemniscatus e M. frontalis (Figura 32 d). O diâmetro do olho aumentou em
M. frontalis e diminuiu em M. lemniscatus. O tamanho da cabeça, circunferência e massa
relativa do corpo sofreram aumento em M. surinamensis (Figura 33).
Os resultados das otimizações do uso do ambiente, tamanho e forma do corpo para as
espécies de Xenodontinae são apresentados nas figuras 34, 35 e 36. Apesar da falta de
resolução para muitos estados ancestrais em muitos dos caracteres, os resultados indicam que
os ancestrais hipotéticos de cada linhagem eram terrícolas e que o hábito aquático surgiu pelo
menos quatro vezes (Figura 34). Os ancestrais de cada linhagem eram de tamanho moderado a
grande, com aumento ou diminuição em cada grupo, independente do tipo de ambiente
utilizado (Figura 34).
Os ancestrais hipotéticos de cada linhagem de Xenodontinae apresentavam caudas de
tamanho intermediário, com diminuição em Gomesophis brasiliensis e Erythrolamprus
aesculapii e aumento em Helicops angulatus, H. polylepis, Hydrodynastes gigas e Liophis
reginae (Figura 35a). Apesar das indefinições dos estados ancestrais para a largura relativa da
67
escama ventral, as otimizações indicam que essa variável tendeu a sofrer redução em
Hydropsini e em representantes aquáticos de Tachymenini e Xenodontini (Figura 35b).
As distâncias relativas entre as narinas e entre os olhos tenderam a sofrer redução pelo
menos entre os Hydropsini e representantes aquáticos de Tachymenini (Figuras 36a e 37a). As
distâncias relativas entre o rostro e as narinas e entre o rostro e os olhos parecem ter
permanecido constantes nas diferentes linhagens, porém sofreram redução nos Hydropsini.
(Figuras 36b e 37b).
Ancestrais hipotéticos de cada linhagem de Xenodontinae apresentavam o olho de
diâmetro moderado a grande, com redução nos Hydropsini e pequena diminuição em seus
valores relativos em outras linhagens com representantes aquáticos (Tachymenini e
Xenodontini) (Figura 38a). Os ancestrais dos grupos analisados apresentavam cabeça de
tamanho moderado, com aumento em alguns Hydropsini, Hydrodynastes gigas e
Thamnodynastes strigatus e redução em Hydrops triangularis, Gomesophis brasiliensis,
Erythrolamprus aesculapii, Liophis frenata e espécies de Pseudoboini (Figura 38b).
Os ancestrais das linhagens analisadas eram medianamente robustos (Figura 39). A
circunferência e a massa relativa do corpo tenderam aumentar em alguns Hydropsini,
Hydrodynastes gigas, representantes aquáticos de Tachymenini e Thamnodynastes strigatus e
sofrer redução em Hydrops triangularis e em algumas espécies de Xenodontini (Figura 39).
68
(a)
(b)
(c)
Figura 28. Otimização do uso do ambiente (proporção de indivíduos encontrados no ambiente
aquático) (a), largura relativa da escama ventral (b) e comprimento relativo da cauda (c) na hipótese
filogenética das 04 espécies de Boinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores
relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos.
Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas
variáveis.
69
(a)
(b)
(c)
(d)
Figura 29. Otimização das distâncias relativas entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b), entre
os olhos (c) e entre o rostro e os olhos (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Boinae
analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas
variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e
intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.
70
Kg
K
g
(a)
(c)
(b)
(d)
Figura 30. Otimização do diâmetro relativo do olho (a), comprimento relativo da cabeça (b), massa
(c) e circunferência relativa do corpo (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Boinae
71
(a)
(b)
(c)
(d)
Figura 31. Otimização do tipo de ambiente utilizado (freqüência de utilização do ambiente aquático)
(a), logaritmo do comprimento rostro-cloacal (b), largura relativa da escama ventral (c) e comprimento
relativo da cauda (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Elapinae analisadas. Ramos mais
escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos
rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias
dos resíduos obtidos para essas variáveis.
72
(a)
(b)
(c)
(d)
Figura 32. Otimização das distâncias relativas entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b), entre
os olhos (c) e entre o rostro e os olhos (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Elapinae
73
Kg
K
g
(a)
(b)
(c)
(d)
Figura 33. Otimização do diâmetro relativo do olho (a), comprimento relativo da cabeça (b), massa
(c) e circunferência relativa do corpo (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Elapinae
74
(a)
(b)
Figura 34. Otimização do tipo de ambiente utilizado (freqüência de utilização do ambiente aquático)
(a) e logaritmo do comprimento rostro-cloacal (b) na hipótese filogenética das espécies de
Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo.
Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis;
ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as
médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.
75
(a)
(b)
Figura 35. Otimização do comprimento relativo da cauda (a) e da largura relativa da escama ventral
(b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e
Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos
(resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os
valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.
76
(a)
(b)
Figura 36. Otimização das distâncias relativas entre as narinas (a) e entre o rostro e as narinas (b) na
hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e
77
(a)
(b)
Figura 37. Otimização das distâncias relativas entre os olhos (a) e entre o rostro e os olhos (b) na
78
(a)
(b)
Figura 38. Otimização do diâmetro relativo dos olhos (a) e comprimento relativo da cabeça (b) na
79
Kg
K
g
(a)
(b)
Figura 39. Otimização da massa (a) e circunferência relativa do corpo (b) na hipótese filogenética das
espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo
externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas
80
5 - DISCUSSÃO
Apesar da falta de informações detalhadas para algumas serpentes, a freqüência e tipo de
ambiente utilizado foram variáveis entre as espécies analisadas. O hábito aquático surgiu apenas
uma vez entre os Boinae, nas serpentes do gênero Eunectes, a despeito da grande diversidade de
hábitos encontrada nos outros gêneros da subfamília (MURPHY; HENDERSON, 1997). O tipo de
ambiente utilizado parece ser conservativo dentro de algumas linhagens. Por exemplo, hábitos
fossóreos são predominantes entre as mais de 50 espécies existentes de Micrurus (CAMPBELL;
LAMAR, 2004; ROZE, 1996). Embora algumas espécies do gênero possam estar eventualmente
associadas a ambientes aquáticos (e.g., M. lemniscatus; BEEBE, 1946), Micrurus surinamensis é a
única serpente integralmente aquática dentro da subfamília (MARTINS; OLIVEIRA, 1999; ROZE,
1996).
Dentro de Xenodontinae, o hábito aquático também é conservativo entre as espécies de
Hydropsini. O uso do ambiente aquático surgiu pelo menos outras três vezes na subfamília: entre
os Tachymenini (Ptychophis flavovirgatus e Gomesophis brasiliensis) e provavelmente duas
vezes entre os Xenodontini, nas espécies do gênero Liophis (Liophis frenata – L. miliaris e em L.
cobella). Entretanto, informações detalhadas de uso do ambiente para outras espécies de Liophis
(gênero composto por aproximadamente 40 espécies; DIXON, 1980) ainda são escassas ou
inexistentes. Informações dessa natureza serão importantes para determinar o número de vezes
em que o hábito aquático surgiu dentro do grupo.
Hábitos semi-aquáticos são características derivadas nas serpentes Hydrodynastes gigas e
Sordellina punctata. Embora existam informações limitadas para caracterizar a utilização do
ambiente por Hydrodynastes bicinctus, as informações disponíveis para H. gigas permitem
algumas inferências. Essa última espécie inclui peixes na dieta e utiliza tanto o ambiente aquático
81
quanto o terrícola (STRÜSSMANN; SAZIMA, 1993), o que também pode ser esperado para H.
bicinctus, que se alimenta de peixes e crustáceos decápodes (CUNHA; NASCIMENTO, 1978).
Os resultados indicam que o tamanho do corpo não parece estar relacionado ao uso do
ambiente aquático. Apesar de algumas serpentes aquáticas apresentarem menor tamanho corporal
que espécies relacionadas (e.g., Micrurus surinamensis, Gomesophis brasiliensis, Ptychophis
flavovirgatus e algumas espécies de Helicops), outras (e.g., Pseudoeryx plicatilis) apresentaram
tamanho próximo daquelas que usam outros ambientes. Entre as serpentes semi-aquáticas, as
duas espécies de Hydrodynastes analisadas foram as maiores da amostra. Entre os Boinae,
embora não tenha sido possível medir o tamanho do corpo em indivíduos adultos, Eunectes
murinus também atinge maior porte que as outras espécies da subfamília (MURPHY; HENDERSON,
1997).
Entre as espécies fossóreas de Elapomorphini, Apostolepis assimilis apresentou menor
tamanho corporal que Elapomorphus quinquelineatus e Phalotris mertensi. A tendência na
redução do tamanho do corpo em serpentes fossóreas foi sugerida por Cadle e Greene (1993).
Apostolepis assimilis é provavelmente a forma mais especializada ao hábito subterrâneo entre os
Elapomorphini (FERRAREZZI, 1993) e apresenta tal característica.
Entretanto, o tamanho do corpo em serpentes pode estar relacionado à ação de outros
agentes seletivos (e.g., um corpo maior pode comportar ninhadas e/ou capturar e ingerir presas
relativamente maiores ou mais robustas; MARTINS; MARQUES; SAZIMA, 2002; SHINE, 1991,
1994b).
Entre as espécies de Boinae analisadas, Boa constrictor pode se alimentar de aves e
pequenos mamíferos e apresenta menor tamanho corporal que Eunectes murinus, espécie que
inclui grandes répteis e mamíferos em sua dieta (e.g., jacarés e capivaras; MURPHY; HENDERSON,
1997; L. PIZZATO, informação pessoal). Entre os Tachymenini, Gomesophis brasiliensis se
82
alimenta de minhocas (OLIVEIRA; BORGES; MARQUES, 2003) e é menor que Thamnodynastes
strigatus, que preda vertebrados (BERNARDE et al., 2000; RUFFATO; DI-BERNARDO; MASCHIO,
2003). Porém, Ptychophis flavovirgatus, espécie-irmã de G. brasiliensis (FRANCO, 1999),
também apresenta pequeno tamanho corporal e aparentemente se alimenta de peixes ou anfíbios
(no tubo digestivo de alguns indivíduos foram encontrados vestígios de pequenos artrópodes e
fibras vegetais - provavelmente itens secundários decorrentes da ingestão desses vertebrados;
observação pessoal).
Os resultados indicam que determinadas características da forma do corpo nas espécies
estudadas estão relacionadas à evolução do uso do ambiente aquático. Tais características foram
encontradas em serpentes aquáticas pertencentes a quatro linhagens independentes: (1) Eunectes
murinus, (2) Micrurus surinamensis, (3) Gomesophis brasiliensis e Ptychophis flavovirgatus e
(4) representantes de Hydropsini. Essas características incluem: (a) as narinas e os olhos
relativamente mais próximos entre si, na região dorso-anterior da cabeça, (b) maior robustez
(massa e circunferência relativa do corpo) e (c) menor largura relativa da escama ventral. As
serpentes aquáticas do gênero Liophis, embora sejam mais robustas e apresentem menor largura
da escama ventral, não diferiram quanto ao posicionamento dos olhos e narinas em comparação
às espécies terrícolas relacionadas, indicando que essas características são conservativas dentro
do grupo. Entre as espécies semi-aquáticas, Sordellina punctata ocupou posição intermediária
entre espécies aquáticas e aquelas que utilizam outros ambientes quanto ao posicionamento dos
olhos e narinas, bem como para a largura da escama ventral, mas não é uma espécie robusta.
Hydrodynastes gigas e H. bicinctus são parecidas quanto à posição dos olhos e narinas, bem
como para a largura da escama ventral, em relação às espécies terrícolas, porém, são serpentes
mais robustas.
83
As narinas e os olhos mais próximos entre si e em posição mais anterior no dorso da
cabeça são características existentes em diversas linhagens de serpentes aquáticas, como em
Acrochordidae, outros Colubridae (e.g., Natricinae e Homalopsinae) e em alguns Elapidae
marinhos (CADLE; GREENE, 1993; GREENE, 1997; MARX; RABB, 1972). Serpentes aquáticas,
quando no interior de corpos d’água, podem emergir apenas pequena porção da cabeça para
poderem respirar, talvez ficando pouco expostas a predadores aéreos (GREENE, 1997). Assim, o
deslocamento das narinas e dos olhos para a região dorso-anterior da cabeça seria vantajoso nas
espécies que utilizam este ambiente (GREENE, 1997).
A redução na largura da escama ventral também é característica comum em outras
linhagens de serpentes aquáticas (GREENE, 1997). Em serpentes terrícolas, as forças propulsoras
durante a locomoção por ondulação lateral são transmitidas contra irregularidades do solo e as
escamas ventrais largas, geralmente em forma de grandes placas, possuem a função de diminuir a
fricção durante o deslocamento (GANS, 1974). No ambiente aquático, escamas ventrais menores
devem melhorar a performance para o deslocamento, talvez facilitando a locomoção por
ondulação lateral.
A maior robustez em serpentes aquáticas já havia sido sugerida por outros autores (cf.
GREENE, 1997; PARKER; GRANDISON, 1986) e relatada para algumas espécies neotropicais (cf.
MARQUES, 1998; MARTINS, 1994). As características físicas do ambiente aquático devem permitir
que os animais que vivem nesse meio apresentem maior robustez, uma vez que a demanda
energética para a natação é menor que aquela para a locomoção no ambiente terrestre, devido ao
menor esforço requerido para o suporte do corpo e pelo decréscimo da fricção (LILLYWHITE,
1987).
Contudo, a variação na robustez em serpentes também pode ser explicada pela ação de
outros agentes seletivos. Espécies especializadas em se alimentar de mamíferos (presas robustas)
84
tendem a possuir maior massa e circunferência relativa do corpo que espécies com dieta
generalista (MARTINS; MARQUES; SAZIMA, 2002; SHINE, 1991). Porém, independente do tipo de
alimento ingerido, as serpentes aquáticas analisadas apresentaram maior robustez que espécies
que usam outros ambientes, reforçando a hipótese de que a maior robustez nessas serpentes seja
devida às características físicas do ambiente aquático.
O tamanho da cabeça em muitas serpentes parece estar relacionado à ingestão de presas
robustas, sendo geralmente maior em espécies que se alimentam de mamíferos (ver GREENE,
1983; MARTINS; MARQUES; SAZIMA, 2002; POUGH; GROVES, 1983; SHINE, 1991). A ingestão de
peixes também parece ter conferido modificações semelhantes em algumas serpentes aquáticas.
Savitsky (1983) faz comentários sobre modificações no crânio de serpentes piscívoras
relacionadas à retenção e ingestão de suas presas. Os peixes possuem estrutura óssea rígida e a
ingestão de espécies com corpos fusiformes (largos ou altos) pode ter levado a modificações no
tamanho da cabeça em serpentes aquáticas. Recentemente, Vincent, Herrel e Irschick (2004)
estudaram o dimorfismo sexual em Agkistrodon piscivorus. Machos dessa espécie incluem peixes
na dieta com maior freqüência e possuem cabeças relativamente maiores que fêmeas. Quanto ao
tamanho relativo dos peixes ingeridos, machos também ingerem peixes mais robustos que
fêmeas.
Evidências de que a ingestão de diferentes tipos de peixes pode ter levado a modificações
no tamanho da cabeça em serpentes foram levantadas nesse estudo. Por exemplo, Micrurus
surinamensis pode se alimentar de várias espécies de peixes (ROZE, 1996) e possui cabeça
relativamente maior que as outras espécies analisadas do gênero e que se alimentam basicamente
de outros vertebrados alongados, como anfisbenídeos (e.g., M. frontalis e M. corallinus;
MARQUES, 1996; ROZE, 1996). Entre os Xenodontinae, o tamanho da cabeça também é maior em
espécies que incluem peixes robustos na dieta. Entre os Hydropsini, as espécies do gênero
85
Helicops analisadas e Pseudoeryx plicatilis se alimentam de ampla variedade de peixes (AGUIAR;
DI-BERNARDO, 2004; CUNHA; NASCIMENTO, 1978) e possuem cabeça maior que Hydrops
triangularis que se alimenta de peixes alongados (muçuns; ALBUQUERQUE; CAMARGO, 2004).
Liophis miliaris também pode se alimentar de vários tipos de peixes (O. A. V. MARQUES,
informação pessoal) e possui cabeça maior que as outras espécies do gênero e que se alimentam
de anfíbios (e.g., Liophis poecilogyrus; VITT, 1983), outras serpentes (e.g., Erythrolamprus
aesculapii; MARQUES; PUORTO, 1994) ou peixes alongados (e.g., Liophis frenata; observação
pessoal).
O comprimento da cauda nas serpentes analisadas foi bastante variado e não parece estar
relacionado ao uso do ambiente aquático. Embora um estudo com serpentes amazônicas tenha
indicado a tendência de espécies aquáticas apresentarem caudas maiores (cf. MARTINS, 1994), as
serpentes aquáticas aqui analisadas apresentaram, independente da linhagem a que pertencem,
caudas relativamente curtas (e.g., Gomesophis brasiliensis, Hydrops triangularis e Pseudoeryx
plicatilis) ou longas (Helicops angulatus, H. polylepis) em relação às espécies que utilizam outros
ambientes. Da mesma forma, serpentes semi-aquáticas apresentaram caudas curtas (Sordellina
punctata) ou longas (Hydrodynastes).
As serpentes fossóreas analisadas apresentaram caudas extremamente curtas, assim como
outras serpentes que utilizam este ambiente (CADLE; GREENE, 1993; MARX; RABB, 1972).
Gomesophis brasiliensis possui o hábito de se enterrar em meio a solo lamacento (AMARAL,
1932), o que poderia explicar a cauda curta nessa espécie.
Caudas longas em serpentes geralmente estão associadas às espécies que utilizam o
substrato arbóreo (LILLYWHITE; HENDERSON, 1993; MARTINS et al., 2001). Corallus hortulanus é
espécie arborícola e tem cauda maior que os outros Boinae analisados. Contudo, o tamanho da
cauda em serpentes pode refletir ação de outros agentes seletivos. Caudas extremamente longas
86
em serpentes não arborícolas, como observado para Helicops angulatus, H. polylepis,
Hydrodynastes spp., e Liophis reginae, podem estar relacionadas a outros fatores ecológicos
(e.g., estratégias de forrageio). Hydrodynastes gigas possui cauda longa e a utiliza para
esquadrinha o substrato à procura de anfíbios, dos quais pode se alimentar (ver STRÜSSMANN;
SAZIMA, 1990). O tamanho da cauda em serpentes também pode estar relacionado à defesa
(GREENE, 1988). Como constatado por Guyer e Donnelly (1990), espécies terrícolas com caudas
extremamente grandes tendem a apresentar maior freqüência na ocorrência de quebra de cauda
que espécies com caudas menores (ver também MARQUES; SAZIMA 2004; MARTINS; OLIVEIRA,
1999, para outros exemplos).
Modificações no diâmetro do olho devem estar associadas ao uso do ambiente
subterrâneo. As serpentes fossóreas apresentaram o diâmetro do olho reduzido, característica
comum a diversas outras espécies que utilizam esse ambiente (CADLE; GREENE, 1993; MARX;
RABB, 1972; SAVITSKY, 1983). Porém, todos os representantes de Hydropsini também
apresentaram redução no diâmetro dos olhos, ao passo que a maioria dos Xenodontini e
Tachymenini apresentou olhos relativamente grandes, indicando que esta característica pode ser
conservativa dentro dos grupos analisados. O olho muito reduzido em Hydrops triangularis
poderia ser explicado pelo tipo de ambiente utilizado para forrageio. Hydrops triangulares se
alimenta de peixes alongados (muçuns) que geralmente vivem enterrados (ALBUQUERQUE;
CAMARGO, 2004; BEEBE, 1946). Em regiões de igapó na Amazônia Central, essa espécie tem sido
freqüentemente observada deslocando-se entre a serapilheira acumulada no fundo de lagoas, bem
como sob e entre as ranhuras de casca de árvores na floresta inundada (M. MARTINS, informação
pessoal).
O uso do ambiente aquático não parece ter implicado em modificações importantes na
fecundidade, espaço e posição ocupada pela ninhada no corpo das fêmeas. Nas serpentes
87
aquáticas e terrícolas de Xenodontinae analisadas, a ninhada tende a ocupar o mesmo espaço e
posição relativa no corpo das fêmeas. Porém, a ninhada está em posição mais posterior nos
Hydropsini. Essa característica é contrária àquela constatada para outros grupos de serpentes do
sudeste da Ásia e Austrália (ver SHINE, 1988).
Em pelo menos quatro linhagens monofiléticas de serpentes onde ocorre o hábito aquático
(elapídeos marinhos das subfamílias Hrydrophiinae e Laticaudinae, colubrídeos Homalopsinae e
em Acrochordidae), a ninhada ocupa menor espaço (menor fecundidade e comprimento relativo
da ninhada) e está em posição mais anterior no corpo das fêmeas (maior espaço posterior à
ninhada) em relação a espécies terrícolas relacionadas (SHINE, 1988). Dentre as espécies
analisadas no presente estudo, somente Micrurus surinamensis e Gomesophis brasiliensis
parecem obedecer a esse padrão.
Carregar os filhotes ou ovos pode ser desfavorável se a região do corpo usada para isso
for importante na locomoção (SHINE, 1988). A amplitude e a forma das ondas do corpo de uma
serpente aquática, durante a natação, aumentam da região anterior para a posterior, sendo esta
última porção responsável em gerar a propulsão (JAYNE, 1985). Isto não ocorre em serpentes
terrícolas, onde as ondulações laterais do corpo da serpente são mais regulares e a propulsão
transmitida contra irregularidades do solo (GANS, 1974). Portanto, ter a ninhada menor e
posicionada na região anterior do corpo deve facilitar a natação e tal característica foi
interpretada como uma adaptação à vida aquática nas serpentes analisadas por Shine (1988).
Algumas serpentes analisadas no presente estudo (e.g., Helicops spp., Liophis miliaris,
Ptychophis flavovirgatus e Hydrodynastes gigas) utilizam ambientes aquáticos pouco profundos
(e.g., brejos ou regiões alagadas e pequenas lagoas; LEMA; DEIQUES, 1992; MARQUES, 1998;
MARTINS; OLIVEIRA, 1999; STRÜSSMANN; SAZIMA, 1992) e a região posterior do corpo, nestas
serpentes, talvez não seja a mais importante em gerar propulsão durante a locomoção. Por isso, a
88
ocupação da região posterior do corpo com a ninhada poderia não ter implicações importantes à
locomoção dessas serpentes. Entretanto, estudos que analisem a locomoção dessas espécies em
ambientes aquáticos são necessários para confirmar ou não essa hipótese.
Nas linhagens analisadas por Shine (1988), espécies aquáticas e terrícolas não diferem em
relação ao volume disponível na cavidade abdominal (SHINE, 1992). Portanto, o espaço
disponível no abdômen das fêmeas não seria restrição para o investimento reprodutivo nessas
linhagens (SHINE, 1992). Se as serpentes analisadas no presente estudo não estão sujeitas às
forças seletivas relacionadas à acomodação da ninhada na região posterior do corpo, por outro
lado, elas são relativamente mais robustas (maior massa e circunferência relativa do corpo) que
espécies que utilizam outros ambientes, o que também poderia permitir a acomodação de
ninhadas maiores.
89
6 - CONCLUSÕES
1. A freqüência no uso do ambiente aquático variou entre as espécies analisadas, dentro
de cada linhagem.
2. Entre as serpentes estudadas, hábitos aquáticos parecem ter evoluído pelo menos
quatro vezes entre os Xenodontinae (em Hydropsini, entre os Tachymenini e duas
vezes dentro do gênero Liophis) e uma vez em Elapinae (Micrurus surinamensis) e
Boinae (Eunectes murinus).
3. Os resultados indicam que a evolução do hábito aquático foi acompanhada de
mudanças na forma do corpo entre as espécies, dentro de cada linhagem. Essas
mudanças incluem os olhos e as narinas deslocadas para a região dorso-anterior da
cabeça, maior robustez (massa e circunferência do corpo) e menor largura da escama
ventral.
4. O tamanho do corpo não parece estar relacionado ao uso do ambiente aquático, mas
sim a outros fatores, como dieta e/ou reprodução.
5. Outras variáveis da forma do corpo não parecem estar relacionadas aos hábitos
aquáticos nas serpentes analisadas, incluindo o diâmetro do olho, o tamanho da cabeça
e o comprimento da cauda.
6. O menor diâmetro dos olhos está relacionado à utilização do ambiente subterrâneo nas
espécies aqui estudadas (representantes de Elapomorphini e Elapinae), assim como
constatado em outras serpentes fossóreas.
7. O tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) parece estar relacionado ao tipo
de alimento ingerido pelas serpentes analisadas. Cabeças pequenas estão relacionadas
à ingestão de invertebrados ou vertebrados de corpo alongado. Cabeças grandes estão
90
relacionadas à ingestão de presas robustas (mamíferos) ou com corpos fusiformes
(e.g., peixes).
8. Nas espécies analisadas, o menor comprimento da cauda está relacionado ao hábito
fossóreo, assim como constatado em outras serpentes.
9. Caudas longas, como observado em algumas serpentes aquáticas (Helicops angulatus,
H. polylepis, Hydrodynastes e Liophis reginae) podem estar relacionadas a táticas de
forrageio ou defensivas.
10. Nas espécies estudadas, os hábitos aquáticos parecem não ter levado a modificações
na fecundidade e no espaço ocupado pela ninhada, diferentemente do observado para
outras serpentes.
91
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APÊNDICE
Apêndice: Localização das espécies e indivíduos analisados.
Subfamília Xenodontinae
Apostolepis assimilis. Minas Gerais: IB23985, IB44222, IB49374, IB49666, IB64671 e IB66376. São
Paulo: IB6532, IB8506, IB9463, IB10022, IB23523, IB23889, IB24548, IB24873, IB27309, IB30283,
IB32563, IB34182, IB41401, IB42513, IB42970, IB43026, IB44793, IB45207, IB45633, IB46016,
IB46527, IB49354, IB51160, IB54208 e IB58341.
Elapomorphus quinquelineatus. Espírito Santo: IB1018, IB9273, IB10057, IB30662, IB40225,
IB50287 e IB62251. Minas Gerais: IB114, IB913, IB8833, IB9519, IB9572, IB9591, IB9656,
IB10483, IB1290, IB1454, IB8255, IB25817, IB25976, IB27963, IB32130, IB37380, IB37534 e
IB37539. Rio de Janeiro: IB6537, IB8370, IB9008, IB12334 e IB31447.
Phalotris mertensi. Goiás: IB27933 e IB67616. Mato Grosso do Sul: IB16651. Minas Gerais:
IB6842, IB7879 e IB23406. São Paulo: IB16650, IB16711, IB18885, IB19890, IB21690, IB24476,
IB42965, IB43137, IB47501, IB50225, IB50282, IB57467, IB58449 e IB62515.
Pseudoeryx plicatilis. Acre: IB28062 e MZUSP7369. Amapá: IB26276. Mato Grosso do Sul:
IB4783 e IB41329. Pará: IB5090, IB14871, IB17640 e MZUSP4812. Roraima: MZUSP9769.
Suriname: IB20463. Sem Procedência: IB68261e IB68262.
Hydrops triangularis. Amazonas: IB40811, MZUSP7679, MZUSP7834, MZUSP8432 e
MZUSP5478. Maranhão: IB55162. Mato Grosso do Sul: IB29171. Pará: IB14677, IB22174,
MZUSP4220 e MZUSP9054. Rondônia: MZUSP8780. Tocantins: IB65080, IB65594, IB65641,
IB65680, IB65810, IB65821 e IB65822. Colômbia: MZUSP5994. Guiana Francesa: IB13760.
Helicops modestus. São Paulo: IB430, IB745, IB748, IB753, IB4522, IB5502, IB5700, IB6988,
IB16815, IB16818, IB16821, IB16828, IB20847, IB20849, IB56819, IB58133, IB59527, IB60221 e
IB63669.
Helicops infrataeniatus. Mato Grosso do Sul: IB15972, IB30262, IB31729, IB37131, IB37660,
IB59738, IB59758, IB59820, IB59853, IB59855, IB63023, IB63024 e IB63032. São Paulo: IB4722,
IB25650, IB29037, IB29046, IB29525, IB30248 e IB31800.
Helicops carinicaudus. Paraná: IB12325. Santa Catarina: IB3062, IB26221 e IB31827. São Paulo:
05 indivíduos não tombados, IB1383, IB4437, IB7094, IB8473, IB17180, IB17368, IB27038,
IB34095, IB34309, IB46631, IB46632, IB49630, IB56405, IB57751 e IB59517.
Helicops angulatus. Acre: IB55247. Amapá: IB45709. Amazonas: 02 indivíduos não tombados.
Bahia: IB1760. Ceará: IB20158. Goiás: IB34387, IB42605, IB45962 e IB50288. Maranhão:
IB20673. Mato Grosso: IB12831 e IB12851. Pará: IB18502. Paraíba: IB51817. Rondônia: IB46912
e IB47031. Roraima: IB63870. Tocantins: IB46165, IB66445 e IB66878.
Helicops polylepis. Amazonas: 11 indivíduos não tombados. Tocantins: IB66244.
Sordellina punctata. Mato Grosso do Sul: IB10464. Paraná: IB20481. São Paulo: IB6791, IB22313,
100
IB55084, IB55332, IB56066, IB56068, IB62203 e MZUSP2003.
Gomesophis brasiliensis. Minas Gerais: IB9746 e IB43209. Paraná: IB4323, IB5065, IB6943,
IB18815 e IB45993. Rio Grande do Sul: IB6484, IB8498 e IB18343. Santa Catarina: IB22945 e
IB32115. São Paulo: IB3083, IB5200, IB9462, IB9648, IB10982, IB16909, IB16910, IB16953,
IB17111, IB17737, IB18402, IB19694, IB22105, IB23282, IB26638, IB40494, IB54906 e
MZUSP5933.
Ptychophis flavovirgatus. Minas Gerais: IB10548, IB13204, MNRJ3276 e MNRJ3277. Paraná:
IB5635, IB7821, IB12551, IB25958, IB25970, IB29881, IB32531, MHNCI3364, MHNCI3490,
MHNCI7844, MHNCI7803 e MCP10979. Rio Grande do Sul: IB7924, IB8326, IB8451, MCP1526,
MCP2606, MCP2607, MCP2798 e MCP2809. Santa Catarina: IB6967, IB11343, IB11343, IB53568
e IB53995.
Tomodon dorsatus. Minas Gerais: IB60626. Rio Grande do Sul: IB32151. São Paulo: IB25725,
IB60085, IB60561, IB60606, IB61514 e IB61647.
Thamnodynastes strigatus. Minas Gerais: IB9433, IB29389, IB30017, IB30287, IB56879, IB57547,
IB62023 e IB62025. São Paulo: IB11651, IB11930, IB23663, IB23811, IB28075, IB28111, IB28235,
IB60309, IB61007, IB61140, IB61958, IB68147, IB68148, IB68297, IB68303 e IB68501.
Liophis frenata. Bahia: IB2537. Mato Grosso do Sul: IB19138, IB19907, IB36376, IB48940,
IB59441 e MZUSP10132. São Paulo: IB5768, IB8522, IB8536, IB10236, IB16709, IB17313,
IB41848, IB41914, IB41919, IB41921, IB42748, IB46606, IB54052, IB55704 e IB59991.
Liophis cobella. Alagoas: MZUSP2927, MZUSP2930, MZUSP2934 e MZUSP2935. Amapá:
IB13796, IB14960, IB24833, IB24853, IB24854, IB24857 e IB24859. Amazonas: IB22176. Bahia:
IB1358 e IB3213. Maranhão: IB21747, IB21748 e IB56907. Pará: IB14791, IB17703, IB17704,
IB25483, IB25484, IB25485, IB25487 e IB46536. Pernambuco: IB50478. Tocantins: IB63345,
IB65801 e IB65802.
Liophis miliaris. São Paulo: IB9242, IB11437, IB11586, IB11587, IB11593, IB11596, IB12080,
IB31918, IB31928, IB52592 e IB68052.
Liophis poecilogyrus. São Paulo: IB4684, IB4968, IB5013, IB6415, IB6416, IB6441, IB6464,
IB6594, IB6598, IB6850, IB6908, IB6917, IB6990, IB7015, IB7017, IB7090, IB7135, IB7369,
IB61867, IB62170 e IB62851.
Liophis reginae. Ceará: IB20276. São Paulo: IB5716, IB6958, IB7390, IB8253, IB9849,
IB12583, IB15299, IB16620, IB17032, IB17290, IB18371, IB18975, IB19121, IB22238,
IB46008, IB46283 e IB56264.
IB10233,
IB22500,
IB28637,
IB44018,
Erythrolamprus aesculapii. São Paulo: IB2611, IB4435, IB4562, IB4568, IB4668, IB5138, IB5167,
101
IB64794, IB68591 e IB68608.
Xenodon neuwiedii. São Paulo: IB18154, IB18941, IB24334, IB26551, IB27207, IB28038, IB28297,
IB60253.
Hydrodynastes bicinctus. Amazonas: 01 indivíduo não tombado, IB31794, IB32002, IB32012 e
MZUSP5358. Goiás: IB32560, IB33323 e MZUSP3838. Mato Grosso: IB27652, IB41160, IB41232,
IB42063 e MZUSP4752. Pará: IB46235 e IB46883. Roraima: MZUSP9125. São Paulo: IB160,
IB18159, IB28240, IB29293, IB42136 e IB42167.
Hydrodynastes gigas. Amazonas: IB40895. Mato Grosso do Sul: IB17550, IB18264, IB22214,
IB22600, IB59437, IB59475, IB59826, IB63203, IB63265 e IB63859. Mato Grosso: IB46997. Pará:
IB19843 e IB41123. São Paulo: IB226, IB20720, IB36715, IB37132, IB38008, IB38179, IB38682,
IB52253, IB52254 e IB54012.
Pseudoboa nigra. Alagoas: IB48629. Espírito Santo: IB7758, IB8808, IB9092, IB25147, IB26072,
IB29983, IB37408, IB48631, IB50042 e IB60653. Goiás: IB4849, IB5668, IB7772 e IB12043. Mato
Grosso do Sul: IB15853, IB16078, IB24468, IB24893, IB31131, IB33457, IB59427, IB63297 e
IB63874. Minas Gerais: IB5870, IB28402, IB54335 e IB67000. Rio de Janeiro: IB10135, IB27158 e
IB30333. Tocantins: IB65403, IB66083, IB66170, IB66265 e IB66266.
Oxyrhopus guibei. São Paulo: IB387, IB4366, IB4404, IB4405, IB4406, IB4844, IB5519, IB14347,
IB66726, IB67410, IB67422, IB67425, IB67626, IB67865 e IB68813.
Clelia quimi. São Paulo: IB711, IB1813, IB880, IB8752, IB9074, IB11327, IB14331, IB22445,
IB54963, IB59363, IB61152, IB61154 e IB61155.
Leptodeira annulata. Mato Grosso do Sul: IB36876, IB36877, IB63322, IB63326, IB63327,
IB63329, IB63330, IB63331, IB63332, IB63733, IB63736, IB63737. São Paulo: IB20511, IB31224,
IB55561, IB56338, IB60109, IB63274, IB69866.
Heterodon platyrhinus. Estados Unidos. Alabama: IB4104, IB4105. Carolina do Sul: IB4113,
IB4114, IB4116. Iowa: IB4094. Texas: IB4080, IB4081, IB4082, IB4083, IB4084. Sem procedência:
IB2295, IB2299 IB2359.
Subfamília Boinae
Boa constrictor. São Paulo: IB10902, IB15221, IB18632, IB31166, IB31402, IB38754, IB52218,
IB7544, IB7546, IB7903. Minas Gerais: IB46150, IB46151 e IB46152.
Epicrates cenchria. Amapá: IB14035, IB19126, IB24828 e IB25425. Amazonas: IB24484, IB44169
e IB51494. Bahia: IB50983. Espírito Santo: IB33018, IB51234 e IB51765. Mato Grosso: IB41463,
IB49979, IB51358, IB51359, IB51360, IB51362, IB51367, IB51370, IB51371 e IB55245. Maranhão:
102
IB41275. Minas Gerais: IB33315. Pará: IB14687, IB14691, IB41037, IB46662. Pernambuco:
IB46547.
Eunectes murinus. Mato Grosso do Sul: IB7489, IB18697, IB18760, IB18841, IB19699, IB40774 e
IB59464. Minas Gerais: IB16005. São Paulo: IB8700, IB19062, IB19063, IB19064, IB21945,
IB27736, IB33959, IB51421, IB52424, IB58674 e IB63882.
Corallus hortulanus. Rio de Janeiro: IB28941, IB30610, IB42607, IB43859, IB44402, IB44231. São
Paulo: IB19168, IB28919, IB33652, IB45634, IB53397, IB55134. Tocantins: IB65746, IB65748,
IB65749, IB65750, IB66278, IB66279, IB66285, IB66291, IB66292.
Subfamília Elapinae
Micrurus surinamensis. Amapá: IB13769, IB13880 e IB14862. Amazonas: IB52225 e IB52327.
Mato Grosso: IB41205 e IB68050. Pará: IB2193, IB14657, IB14858, IB14864, IB25430, IB33438,
IB44101 e IB46764. Rondônia: MZUSP8716. Roraima: MZUSP10703 e MZUSP10704 Tocantins:
IB65619, IB66246 e IB66889. Colômbia: MZUSP6107 e MZUSP6124.
Micrurus lemniscatus. Bahia: IB67647. Minas Gerais: IB40178, IB40182, IB42642 e IB46333.
Paraná: IB46796. São Paulo: IB1220, IB1308, IB3051, IB3054, IB4975, IB5578, IB5808, IB6132,
IB42457, IB43601, IB44642, IB46339, IB46388, IB46765 e IB53965.
Micrurus frontalis. Minas Gerais: IB32977, IB33237, IB33334 e IB55990. São Paulo: IB410,
IB4976, IB32309, IB33436, IB33517, IB37364, IB40132, IB42930, IB43196, IB43609, IB43986, IB
46572, IB47652, IB48810, IB49451, IB49669, IB50134, IB50326, IB50675, IB50882, IB51081,
IB51132, IB51592, IB52161, IB54820, IB58271 e IB 68218.
Micrurus corallinus. São Paulo: IB42230, IB44088, IB46475, IB46557, IB46569, IB46769, IB53039,
IB53364, IB54459, IB54813, IB54874, IB55981.

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