ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E
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ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAIBA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus Max Bruno Magno Bacalhao Médico Veterinário 2014 UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAIBA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus Max Bruno Magno Bacalhao Orientador: Prof. Dr. Ricardo Romão Guerra Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal da Paraíba, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciência Animal. 2014 Ficha Catalográfica Elaborada na Seção de Processos Técnicos da Biblioteca Setorial do CCA, UFPB, campus II, Areia – PB B116a Bacalhao, Max Bruno Magno. Aspectos morfológicos de Sapajus flavius e S. lividinosus e ocorrência do parasitismo intestinal (Molineus torulosus) em primatas neotropicais do gênero Sapajus / Max Bruno Magno Bacalhao. – Areia - PB: CCA/UFPB, 2014. 34 f. : il. Dissertação (Mestrado em Ciência Animal) - Centro de Ciências Agrárias. Universidade Federal da Paraíba, Areia, 2014. Bibliografia. Orientador (a): Ricardo Romão Guerra. 1. Patologia animal 2. Animais silvestres 3. Macaco-prego - morfologia I. Guerra, Ricardo Romão (Orientador) II. Título. UFPB/BSAR CDU: 591.2(043.3) FICHA DE AVALIAÇÃO Nome : BACALHÁO, Max Bruno Magno Título: Aspectos Morfológicos de Sapajus flavius e S. libidinosus e Ocorrência do Parasitismo Intestinal (Molineus torulosus) em Primatas Neotropicais do Gênero Sapajus DATA: ______/_______/______ Dissertação apresentada à Universidade Federal da Paraíba- UFPB, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ciência Animal. BANCA EXAMINADORA __________________________________________ Prof. Dr. Ricardo Romão Guerra Orientador – DCV/CCA/UFPB ____________________________________________ Prof. Dra. Katerin Elena Bohorquez Grondona Primeiro Membro – DCV/CCA/UFPB ___________________________________________ Prof. Dr. Antônio Flávio Medeiros Dantas Segundo Membro - DMV/CSTR/UFCG DADOS CURRICULARES DO AUTOR MAX BRUNO MAGNO BACALHAO - Nascido em 14 de março de 1987, no município de Campina Grande, estado da Paraíba. Ingressou no curso de Medicina Veterinária na Universidade Federal de Campina Grande, Campus de Patos, em maio de 2004. Obteve o título de Médico Veterinário em dezembro de 2008. Trabalhou como diretor do Departamento de Vigilância Sanitária da Prefeitura Municipal de Ingá no estado da Paraíba, no período de janeiro a novembro de 2009. Ainda em 2009, montou um laboratório de diagnóstico de brucelose e tuberculose de acordo com o PCETB/MAPA, onde trabalha até o momento. Atua na clínica médica e diagnóstico de pequenos e grande animais, como autônomo. Ingressou no Programa de Pós Graduação em Ciência Animal do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal da Paraíba no processo seletivo 2012.1. Iniciou como coordenador de Vigilância Sanitária da Prefeitura Municipal de Juripiranga em junho de 2013. Ingressou no Curso de Pós Graduação Lato Sensu em Cirurgia e Reprodução de Equinos pela IBVET outubro de 2013. DEDICATÓRIA ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus Dedico essa Dissertação especialmente à minha mãe (in memorian) Ivete dos Santos Cruz, que sempre acreditou no meu potencial e sempre me deu forças para continuar e enfrentar os problemas com a cabeça erguida e com muita seriedade. AGRADECIMENTOS Primeiramente gostaria de agradecer a Deus, por mostrar todos os meus caminhos trilhados e ter me dado força de superá-los. Agradecer a minha família, que sempre acredita e apoia minhas decisões, em especial ao meu Tio Carlos Bacalhao (TIO NENA), que sempre me deu subsídios para uma boa educação e me estimulou a sempre crescer e almejar sempre mais. Ao Programa de Pós Graduação em Ciência Animal, por abrir vagas para o aperfeiçoamento e capacitação no ramo acadêmico. Ao orientador Ricardo Romão Guerra, por me fazer pesquisar uma espécie de animal que nunca pensaria em trabalhar antes, me fazendo observar o quão importante os animais silvestres são para com a fauna e flora do Brasil e do Mundo. Ao Prof. e amigo Ricardo Barbosa Lucena, por chegar na Instituição em momento tão oportuno e pela dedicação, paciência para com o trabalho realizado e para comigo. Ao amigo Thiago Nery, pelas ajudas e informações prestadas para execução do trabalho. Aos técnicos de laboratório, Temístocles companheiro de longas datas e trabalhos, Ana Luzia que conheci recentemente, mas adquirimos uma boa amizade e me ajudou bastante no laboratório de histopatologia e a Osmário pelos momentos de conversas e descontração no setor de anatomia. Aos alunos de graduação Millena e Raul, que tanto me ajudaram, onde usaram suas horas dedicando-se a realização desse trabalho e Dandarya que me informou sobre a seleção da Pós Graduação. A todos colegas da primeira turma do mestrado, em especial “a galera da resenha”, Osvaldo, Iacome, Tércio, Domingos, pelas noites de estudos e de farras e também aos da segunda turma, Ayodhya, Carla e Mauro. E por último, mas não menos importante, a minha esposa Sayonara, que compartilhou momentos incríveis, dos quais tiveram seus altos e baixos durante todo o mestrado e foi ela que me deu força e paciência para continuar na labuta. i SUMÁRIO LISTA DE TABELAS .................................................................................................. iii Capítulo 1............................................................................................................. iii LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. iv Capítulo 1............................................................................................................. iv Capítulo 2............................................................................................................. iv RESUMO GERAL ....................................................................................................... v ABSTRACT ................................................................................................................ vi CONSIDERAÇÕES GERAIS .................................................................................... 01 CAPÍTULO I – DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO ................................... 04 RESUMO ............................................................................................................ 06 ABSTRACT ......................................................................................................... 06 INTRODUÇÃO .................................................................................................... 07 MATERIAL E MÉTODOS.................................................................................... 09 RESULTADOS E DISCUSSÃO .......................................................................... 10 Características fenotípicas e biométricas ..................................................... 10 Topografia .................................................................................................... 12 Anatomia ...................................................................................................... 13 CONCLUSÃO ..................................................................................................... 14 COMITÊ DE ÉTICA E BIOSSEGURANÇA ......................................................... 14 REFERÊNCIAS .................................................................................................. 14 ii CAPÍTULO II – ULCERATIVE AND GRANULOMATOUS ENTERITIS ASSOCIATED WITH Molineus torulosus PARASITISM IN NEOTROPICAL PRIMATES ................. 21 Abstract ............................................................................................................... 23 Conflict of interest ............................................................................................... 29 References.......................................................................................................... 29 REFERÊNICAS BIBLIOGRÁFICAS .......................................................................... 32 iii LISTA DE TABELAS CAPÍTULO I - DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO ................................... 04 Tabela 1: Medidas biométricas externas, peso e medidas biométricas internas de macacos das espécies Sapajus flavius e Sapajus libidinosus oriundos do CETAS-IBAMA/Cabedelo-PB ............................................................................. 19 iv LISTA DE FIGURAS CAPÍTULO I - DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO ................................... 04 Figura 1 – Imagens fotográficas representativas de Sapajus flavius. A) Arcada dentária: a-incisivos superiores e inferiores, b-caninos inferiores. B) Crânio macerado de S. flavius: a-canino inferior, b-pré-molares inferiores, c-molares inferiores. C) Topografia in situ de S. flavius: a-pulmões, b-coração, c-fígado, dvesícula biliar, e-omento, f-estômago, g-intestino grosso. D) Língua: a-papilas fungiformes, setas-papilas valadas. E) Língua: a-língua, b-esôfago, c-traqueia, seta-epiglote. F) Pulmão: a-lobo cranial direito, b-lobo medial direito, c-lobo caudal direito, d- porção cranial do lobo cranial esquerdo, e-porção caudal do lobo cranial esquerdo, f-lobo caudal esquerdo. G) Cavidade abdominal: a-fígado, b-estômago. H) Fígado: a-lobo hepático medial direito, b-lobo hepático lateral direito, c-lobo hepático medial esquerdo, d-lobo hepático lateral esquerdo, eprocesso caudado do lobo caudado. I) Baço: a-extremidade ventral, bextremidade dorsal. J) Imagem topográfica ex situ das vísceras do S. flavius: alíngua, b-esôfago, c-pulmão direito, d-pulmão esquerdo, e-fígado, f-estômago, gbaço, h-intestino grosso, i-cólon descendente, j-intestino delgado, l-rim, mdiafragma, seta-entrada da traquéia. ................................................................. 20 CAPÍTULO II – ULCERATIVE AND GRANULOMATOUS ENTERITIS ASSOCIATED WITH Molineus torulosus PARASITISM IN NEOTROPICAL PRIMATES ................. 22 Figure 1- Photographic image and photomicrographies of small intestine of capuchin monkeys. (A) Serosa parasitaries nodules (arrows). (B) Granuloma, eosinophilic, with fibrosis, adult trichostrongylids, and eggs, etiology consistent with Molineus torulosus. Sections of nematodes are surrounded by cellular debris, many viable and degenerate inflammatory cells and further surrounded by a thick fibrous capsule. (C) Nematodes are surrounded by viable and degenerate neutrophils. Note the external cuticular ridges (arrowheads) and pseudocoelom (P). (D) The lamina propria and superficial submucosa are expanded by inflammatory cells, composed of epithelioid macrophages, lymphocytes and eosinophils...................................... 31 v ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus RESUMO GERAL O Sapajus flavius, conhecido popularmente como, macaco-prego galego e macacoprego-dourado, ainda descrito, erroneamente como Cebus flavius está criticamente em perigo de extinção e sua população, de no máximo 26 comunidades está reduzida a poucos indivíduos, com grupos isolados entre si, devido ao grande desmatamento da sua área de distribuição, a Mata Atlântica do nordeste brasileiro. Acreditava-se que essa espécie estivesse extinta há quase 3 séculos. Contudo, em 2006, foram encontrados alguns exemplares na Mata Atlântica dos estados brasileiros do Pernambuco e da Paraíba. Em 2008 e 2009 conseguiram-se os primeiros nascimentos dessa espécie em cativeiro, no Zoológico de São Paulo, SP e no CETAS/IBAMA, Cabedelo, PB, respectivamente. Para o estudo biométrico e morfológico foram utilizados 8 carcaças e 5 exemplares vivos da espécie Sapajus flavius e 12 carcaças da espécie Sapajus libidinosus, as quais, não obtiveram diferenças significativas entre si. Foram realizadas necropsias de 20 carcaças do gênero Sapajus sp., dos quais, 4 S. flavius, 5 S. libidinosus e 2 S. apella apresentaram nódulos na serosa intestinal causados pelo parasita intestinal Molineus torulosus. O presente estudo pretende estabelecer pela primeira vez os padrões biométricos externos e do trato digestório, a topografia visceral e relatar a ocorrência de parasitas intestinais nas populações mantidas em cativeiro no CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB e Parque Zoológico Arruda Câmara da Prefeitura Municipal de João Pessoa, PB. Palavras-chaves: morfologia, conservação, animais silvestres, macaco-prego. vi MORPHOLOGIC ASPECTS OF Sapajus flavius AND S. libidinosus AND THE OCCURRENCE OF INTESTINAL PARASITISM (Molineus torulosus) IN NEOTROPICAL PRIMATES IN THE Sapajus GENUS ABSTRACT The Sapajus flavius, popularly known as, Galician monkey and golden capuchin monkey, further described erroneously as Cebus flavius is critically endangered and its population of no more than 26 communities are reduced to a few individuals, groups isolated from each other, because of the deforestation of its distribution area , the Atlantic Forest in northeastern Brazil. It was believed that the species was extinct for nearly 3 centuries. However, in 2006, some specimens were found in the Atlantic Forest of the Brazilian states of Pernambuco and Paraíba . In 2008 and 2009 there was success in the first birth of this species in captivity the São Paulo Zoo, SP and CETAS/IBAMA, Cabedelo, PB, respectively. For the biometric and morphological study 8 carcasses and 5 live specimens of Sapajus flavius and 12 carcasses of species Sapajus libidinosus were used, which did not obtain significant differences amongst themselves. Autopsies of 20 carcasses of gender Sapajus sp were performed, of which, 4 S. flavius, 5 S. libidinosus and 2 S. apella showed nodules in the intestinal serosa caused by intestinal parasites Molineus torulosus. This study aims to establish first the external and the digestive tract biometric patterns, visceral topography and report the occurrence of intestinal parasites in populations kept in captivity in CETAS / IBAMA Cabedelo, PB and Arruda Zoological Park Chamber of the City Hall of John Pessoa, PB. Keywords: morphology, conservation, wildlife, capuchin monkeys CONSIDERAÇÕES GERAIS O macaco-prego-dourado ou macaco-prego-galego (Sapajus flavius) é uma espécie de macaco-prego que há muito se acreditava estar extinta. Atualmente existem apenas 26 populações ou áreas de relato com um número não catalogado de indivíduos em fragmentos de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Paraíba e Pernambuco (OLIVEIRA & LANGGUTH, 2006; GUIMARÃES, 2012). A Paraíba com aproximadamente 15 populações é o estado com maior número de registros (SILVA et al., 2009). Entretanto, em estudo realizados nesse estado, Sevciuc & ValençaMontenegro (2007) identificaram apenas 131 indivíduos em dois fragmentos de Mata Atlântica. Ainda podem ser encontrados indivíduos no Parque Ecológico Chico Mendes, no Zoológico de São Paulo e no CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB (OLIVEIRA & LANGGUTH et al., 2006). Estas espécie encontra-se na Lista Vermelha da International Union of Conservation of Natura, como criticamente ameaçada de extinção (INCN, 2010). O naturalista alemão Georg Marcgrave, membro da comitiva do Conde Maurício de Nassau, foi primeiro autor a publicar descrições do S. flavius, ele esteve no Nordeste entre 1637 e 1644, tendo o estadoPernambuco como base. Este autor descreveu o animal como “caitaia”, um animal de pelo longo, amarelo-claro, cuja cabeça era arredondada e não proeminente, com nariz pequeno e cauda arqueada. Uma pintura de Alvert Eckhout, artista plástico alemão que também esteve no Brasil junto com Nassau, retrata com fidelidade o mesmo macaco-prego galego (OLIVEIRA & LANGUTTH, 2006). Em 1774, Johann Schreber, pintou um exemplar da espécie que veio a chamar Simia flavia. Tal artista não guardou em coleção científica o exemplar da espécie pintado, sabendo-se apenas que se tratava de um animal vindo do Brasil. Até 2006 desconhecia-se esta espécie, e ninguém sabia se representava um animal existente (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011; GUIMARÃES, 2012), até que Pontes et al. (2006) 2 publicou a descoberta de uma nova espécie demacaco, designado como Cebus queirozi. Essa espécie foi encontrada em um fragmento de Mata Atlântica do estado Pernambuco às margens norte do Rio São Francisco em um grupo de 18 indivíduos. Na verdade se tratava do S. flavius, espécie redescoberta aproximadamente 3 séculos após sua primeira descrição (OLIVEIRA & LANGGUTH et al., 2006; VALENÇAMONTENEGRO, 2011). Até recentemente (LYNCH ALFARO et al., 2012a, b; GARBER et al., 2012) o S. flavius era chamado de Cebus flavius. Ainda hoje estaespécie é erroneamente chamada de C. flavius por alguns autores (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011). Esta mudança na classificação taxonômica ocorreu primeiramente em 2001 por Silva Junior. Este autor propôs a divisão dos macacos-pregos em 2 subgêneros: Cebus para os conhecidos como caiararas, mais esguios, distribuídos do Rio Amazônas para o norte, e Sapajus para os macacos-pregos, mais robustos e muitas vezes caracterizados por um topete na cabeça, espalhados do Rio Amazônas para o sul, na mata atlântica, cerrado e caatinga (LYNCH ALFARO et al., 2012a). Hoje, através de amplas análises genéticas (LYNCH ALFARO et al., 2012b; RYLANDS et al., 2008), ficou demonstrado que os Cebus e Sapajus são considerados inclusive gêneros distintos. Sendo assim, o C. flavius passa a ser classificado como S. flavius, uma espécie, há pouco tempo conhecida apenas por uma pintura do século XVIII, com quase nenhum estudo científico (GUIMARÃES, 2012) e já criticamente ameaçado de extinção. O macaco-prego-galego é um exemplo de macaco arbóreo, com registros de utilização de ferramentas (GUIMARÃES, 2012). Esta habilidade é raríssima em macacos arbóreos (FALÓTICO, 2011), entretanto comum em espécies do gênero Sapajus (GARBER et al., 2012; LYNCH ALFARO et al., 2012a). Outra particularidade da espécie é que a mesma possui os maiores grupo já registrados para macacospregos, com registros de grupos com 40 (RODRIGUES et al., 2010) e 68 indivíduos (BEZERRA, 2011). 3 A dieta desses animais é composta de 77,06% de itens vegetais, 21,7% de invertebrados e 0,7% de mel e favos de mel, sendo costumeiro o consumo de cana-deaçúcar (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011). No aspecto da dieta, essa espécie também é singular, consumindo menor quantidade de táxons vegetais (entre 16-34 táxons) registrados (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011) que outros macacos-pregos (47-73 táxons) (SUSCKE, 2009). Para a espécie S. flavius existe apenas relatos da biometria externa de um único indivíduo (PONTES et al., 2006), não havendo, portanto, um perfil biométrico para a espécie, tampouco uma caracterização da topografia visceral e uma da histológica do sistema digestório. No que tange à saúde da espécie, existem apenas estudos sobre a ecologia realizados na Estação Experimental de Camaratuba e na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenho Gargaú, ambas na Paraíba (FIALHO & GONÇALVES, 2008; SEVCIUC & VALENÇA-MONTENEGRO, 2007) foram realizados. Sendo assim, frente às lacunas de conhecimento sobre a espécie, em vias de extinção, o presente estudo objetivou obter informações sobre aspectos morfológicos externos e do trato digestório, além das condições de saúde e estudo das causas mortes dos animais, por meio de exames patológico e histopatológico de uma população mantida em cativeiro no CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB. 4 CAPITULO I DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO Manuscrito submetido à revista Ciência Rural. 5 Ciência Rural Descrição morfológica de duas espécies de Sapajus encontradas na Paraíba: S. libidinosus e o recémredescoberto e já criticamente ameaçado macaco-pregogalego For Journal: Manuscript ID: Manuscript Type: Keyword: Ciência Rural Draft Original Article Conservação, Taxonomia, Morfologia, Sapajus flavius 6 Descrição morfológica de duas espécies de Sapajus encontradas na Paraíba: S. libidinosus e o recém-redescoberto e já criticamente ameaçado macaco-prego-galego Morphological description of two species of Sapajus found in Paraíba: S. libidinosus and the newly descoveredy and endangered Macgrave´s capuchin monkey Max Bruno Magno BacalhaoI Millena de Oliveira FirminoII Raul Antunes Silva SiqueiraII Ayodhya Cardoso RamalhoII Tarsila Almeida CavalcanteIII Thiago Ferreira Lopes NeryIV Ricardo Romão GuerraI* RESUMO O Sapajus flavius e o libidinosus são duas espécies de macacos-pregos encontrados no Estado da PB. O S. flavius ou macaco-prego-galego foi recentemente redescoberto e está criticamente ameaçado de extinção, sendo encontrado em fragmentos remanescentes de mata Atlântica do litoral do RN, PB, PE e AL. O S. libidinosus tem uma distribuição e população maior, coexistindo do o S. flavius na PB, entretanto, ocupando o oeste da PB, na caatinga. Frente à lacuna no conhecimento sobre estas espécies foi realizada a descrição morfológica das mesmas, envolvendo biometria externa, dos órgãos do trato gastrointestinal, topografia visceral e a descrição anatômica. Apesar de a literatura descrever o S. flavius como o menor dos Sapajus, concluímos que não há diferenças morfológicas entre as espécies estudadas. Tais informações servem de subsídios para melhores manejos visando a conservação das espécies e ajudar na classificação taxonômica desse gênero recentemente modificado. Palavras-chave: conservação, taxonomia, morfologia, Sapajus flavius. ABSTRACT 7 The Sapajus flavius and libidinosus are two species of capuchin monkeys found in the PB Estate. S. flavius or Macgrave´s capuchin monkey was recently rediscovered and is now critically endangered , found only remaining fragments of Atlantic forest in RN , PB , PE and AL coast. S. libidinosus has larger population and distribution, coexisting with S. flavius on the PB, however, occupying the western PB, in the semi-arid. Since there is a lack of in knowledge on these species was conducted morphological description of them, involving external and gastrointestinal tract biometry, visceral topography and anatomical description. Although the literature describing S. flavius as the lesser of Sapajus, we conclude that there are not morphological differences between species. Such information subsidizes best management practices for the conservation of the species and help in the correct taxonomic classification of this genus recently modified. Key-words: conservation, taxonomy, morfology, Sapajus flavius. INTRODUÇÃO O macaco-prego-dourado ou macaco-prego-galego (Sapajus flavius) é uma espécie de macaco-prego que há muito se acreditava estar extinta, sendo redescoberta recentemente (PONTES et al., 2006). Tais autores por pensar que se tratava de uma nova espécie, a denominou erroneamente (OLIVEIRA & LANGGUTH et al., 2006; VALENÇA-MONTENEGRO, 2011) como Cebus queirozi. Atualmente existem apenas 26 populações ou áreas de relato com um número não catalogado de indivíduos em fragmentos de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Paraíba e Pernambuco (OLIVEIRA & LANGGUTH, 2006; GUIMARÃES, 2012). Estando a espécie incluída na Lista Vermelha da International Union of Conservation of Natura como criticamente ameaçada de extinção (INCN, 2010). Até recentemente (LYNCH ALFARO et al., 2012a, b; GARBER et al., 2012) o S. flavius era chamado de Cebus flavius, ainda hoje tal espécie é, erroneamente, chamada de C. flavius por alguns autores (VELENÇA-MONTENEGRO, 2011, 8 TEIXEIRA et al., 2013). Tal mudança na classificação taxonômica ocorreu primeiramente com SILVA (2001), que propôs a divisão dos macacos-pregos em 2 subgêneros: Cebus para os caiararas, mais esguios, distribuídos da Amazônia para o norte, e Sapajus para os macacos-pregos, mais robustos e caracterizados por um topete na cabeça, espalhados da Amazônia para o sul, na mata atlântica, cerrado e caatinga (LYNCH ALFARO et al., 2012a). Hoje, através de amplas análises genéticas (LYNCH ALFARO et al., 2012b; RUSSELL et al., 2013), ficou demonstrado que os Cebus e Sapajus são gêneros distintos. Sendo assim, o C. flavius passa a ser classificado como S. flavius, espécie a pouco conhecida apenas por uma pintura do século XVIII, com quase nenhum estudo científico (GUIMARÃES, 2012; TEIXEIRA et al., 2013) e já criticamente ameaçado de extinção. No Estado da Paraíba outra espécie de Sapajus coexiste, entretanto, diferentemente da primeira que habita principalmente a faixa litorânea e fragmentos de mata atlântica, o Sapajus libidinosus habita principalmente a caatinga (LYNCH ALFARO et al., 2012b; RYLANDS et al., 2013). O S. libidinosus ocorre no Brasil central e nordeste, a oeste e norte do rio São Francisco, e leste do rio Araguaia, ocorrendo nos estados do Maranhão, Piauí, leste e centro do Rio Grande do Norte, noroeste da Paraíba e oeste de Pernambuco e Alagoas. Há ocorrência também em Minas Gerais, ao norte do rio Grande (RYLANDS et al., 2013). Seu estado de conservação, ao contrário do S. flavius, é pouco preocupante (RYLANDS & KIERULFF, 2008; RYLANDS et al., 2013). A caracterização biométrica para essas duas espécies de primatas neotropicais são incipientes. Existe apenas um trabalho publicado abordando a biometria externa de um espécime de S. flavius (MENDES PONTES et al., 2006) e nenhum para S. libidinosus. Estudos sobre a morfologia geral de tais espécies inesistem. Mesmo para outras espécies de primatas não-humanos neotropicais são escassos os estudos, sendo a maioria dos estudos envolvendo primatas do “velho mundo”. Sendo assim, frente às lacunas de conhecimento, o presente trabalho objetivou caracterizar morfologicamente duas dessas espécies de primatas 9 neotropicais encontradas no Estado da Paraíba, o S. flavius e o S. libidinosus, através de populações mantidas em cativeiro, contribuindo para a elucidação da divisão taxonômica da subfamília em questão, ainda controversa por alguns autores (GUIMARÃES, 2012), e provendo subsídios para procedimentos clínicos, cirúrgicos e nutricionais. MATERIAL E MÉTODOS Os S. flavius estudados foram oriundos de uma população de 8 indivíduos vivos (7 machos e 1 fêmea), mantidos em cativeiro no CETAS/IBAMA em Cabedelo, PB, situado na Mata do Amém; 4 carcaças (2 machos e 2 fêmea), oriundos também de animais que vieram a óbito no CETAS/IBAMA e 1 fêmea oriunda do Parque Zoobotânico Arruda Câmara em João Pessoa, PB (doado pelo CETAS). Os S. libidinosus estudados foram oriundos de animais que vieram a óbito no CETAS/IBAMA, sendo 7 machos e 5 fêmeas. Os animais vivos foram contidos fisicamente com Puçá, em seguida, contidos quimicamente com Xilazina 2% (2mg/Kg) associado a Cetamina 10% (10mg/Kg). Os pesos dos animais para preparação das doses foram subjetivos, avaliando a relação tamanho/massa corporal. Após a sedação os mesmos foram pesados em balança pediátrica eletrônica (Welmy) e as medidas biométricas externas aferidas, sendo elas: cabeça-corpo, cauda, patas, orelha, tíbia, fêmur, úmero e rádio-ulna, circunferência do crânio, tórax e abdômen. As carcaças também tiveram o peso e a biometria aferida. As mesmas foram submetidos a necropsia sendo realizada uma incisão na linha Alba. As vísceras do trato gastrointestinal (TGI) (dente canino, língua, esôfago cervical e torácico, curvatura maior do estômago, intestino e ceco) foram medidas com auxílio de fita métrica e paquímetro digital. Também foi avaliada a relação intestino/tamanho corpóreo. A topografia das vísceras e a morfologia dos órgãos do sistema digestório e respiratório foram descritas e catalogadas através de câmera digital (Kodak 10 EasyShare M340, 10.2 MP). Os parâmetros biométricos foram comparados entre as espécies pelo Test t (P≤0,05) no programa MiniTab. RESULTADOS E DISCUSSÃO Características fenotípicas e biométricas As espécies estudadas possuíam fenótipos diferentes. As características fenotípicas do S. flavius são descritas como diferentes das outras espécies de Sapajus sp., devido seu menor peso, topete menos evidenciado e por possuírem os pelos do corpo uniformemente amarelo-dourado (MENDES PONTES et al., 2006; OLIVEIRA & LANGGUTH, 2006). Os animais estudados corroboram essas descrições, a exceção do peso. Verificamos que o S. flavius possuiu o mesmo peso do S. libidinosus, contrariando a literatura, pelo menos nesses espécimes do Estado da Paraíba, que foram apreendidas pelo CETAS/IBAMA. Os S. flavius estudados apresentaram dimorfismo sexual, uma vez que os machos adultos eram mais robustos e tinham de uma prega escura sem pelos na região ventral do pescoço, característica essa descrita apenas no espécime de PONTES et al. (2006). Tal dimorfismo sexual é menos notório no S. libidinosus e nas outras espécies de Sapajus (RYLANDS et al., 2013). Os S. libidinosus possuiam coloração que tende a um amarelo ou bege, com os membros de cor escura tendendo ao preto, assim como o topete, que possuia forma espessa, conforme já descrito para a espécie em outras regiões do Brasil (RYLANDS et al., 2005). Tal espécie já fora classificada como subespécie de S. apella (GROVES et al., 2005). Os S. apella são mais escuros, mais numerosos, apresentam maior distribuição geográfica entre os Sapajus, possuem diversas subespécies e extendem-se até outros países como Equador, Bolívia e Peru (ALVES et al., 2012; EISENBERG & REDFORD, 1999; GROVES et al., 2005; LYNCH ALFARO et al., 2012a). 11 As espécies de Sapajus estudadas, assim como as demais, diferem dos Cebus, anteriormente mantidos no mesmo gênero (SILVA et al., 2001) por serem mais robustos (ALFARO et al., 2012) e pela maior proeminência cranial (SILVA et al., 2001). As medidas biométricas externas dos S. flavius e S. libidinosus encontram-se no Tabela 1. Foi verificado que não há diferenças biométricas externas significativas entre os S. flavius e os S. libidinosus, entretanto, quando esses foram comparados com 3 exemplares de S. apella (dados não publicados), também mantidos no CETAS/IBAMA, observou que estes tendem a possuir peso, comprimento de fêmur, tíbia, cauda, circunferência crânio e de abdômen maiores que as outras duas espécies. Tais resultados não corroboram PONTES et al. (2006); os mesmos descrevem o S. flavius, no Estado de Pernambuco como sendo menor que as demais espécies de Sapajus, entretanto, demonstramos que pelo menos no Estado da Paraíba, o S. flavius e o S. libidinosus também são semelhantes biometricamente. VALENÇA-MONTENEGRO (2011), estudando populações livres de S. flavius, também no Estado da Paraíba, descreve machos e fêmeas (jovens e adultos) (2,172±320,95kg e 1,657±231,55kg, respectivamente), com pesos semelhantes aos encontrados nesse trabalho. Ambos os valores para machos ainda são menores que o macho de S. apella (2,505kg) mantido no mesmo CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB. PONTES et al. (2006) descrevem, em uma população de Pernambuco, um S. flavius ainda maior com 2,920 kg e medidas para cabeça-corpo, pé, tíbia, fêmur, mão, úmero e rádio, respectivamente de 40; 12; 15,3; 12; 8,4; 11,6 e 12,6 cm. Entretanto, esse animal possuiu cauda (41 cm) e orelha (2,9 cm) menores que em nosso estudo para a mesma espécie. A descrição biométrica externa do espécime de PONTES et al. (2006) é a única existente para S. flavius até o presente trabalho. Apesar de mais numerosa e conhecida que o S. flavius, não existem estudos biométricos para o S. libidinosus, apenas estudos comportamentais, visto que 12 ambas as espécies utilizam-se de ferramentas rudimentares fato raro, mesmo para primatas (CANELE et al., 2009; FALÓTICO et al., 2011). Mesmo para outros primatas neotropicais, valores biométricos são raros. Para circunferência abdominal os únicos valores encontrados são para bugio-ruivo (machos 35,5; fêmeas 24,9 cm), macaco-da-noite (macho 8,6; fêmea 7,0 cm) e mico-de-cheiro (macho 5,56; fêmea 3,07 cm) (SOUZA, 2013). Desses, apenas os bugios-ruivos apresentam tal medida maior que as espécies por nós estudados. A biometria do TGI (Tabela 1) também demonstrou não haver diferenças entre as espécies estudadas. Tal semelhança demonstra a paridade entre os hábitos alimentares das espécies. Não há na literatura estudos acerca da biometria do TGI de primatas neotropicais.. Topografia Observou-se consonância visceral entre as duas espécies estudadas. Seguindo sentido crânio-caudal, observou a língua tendo como limite rostral os dentes incisivos, caudal a laringe, lateral os dentes pré-molares e molares, dorsal o palato duro e ventral com o músculo milo-hióide. O esôfago estendeu-se desde a laringe cranialmente até o estômago caudalmente, percorrendo ao lado da taqueia na vista esquerda do pescoço, passando pela cavidade torácica e penetrando na cavidade abdominal com limite no cárdia. A traqueia seguiu medialmente no pescoço vista ventral, estendendo-se da laringe até a bifurcação dos dois brônquios na cavidade torácica. O pulmão foi dividido em dois hemipulmões independentes. O fígado encontrou-se em íntimo contato com o diafragma pela face diafragmática e com o estômago, curvatura menor, pela face visceral, sendo dividido em lobações, assim como descrito para S. apella (ALVES et al., 2007). O estômago estendeu-se do esôfago cranialmente até o intestino delgado caudalmente; sendo localizado na porção crânio-lateral esquerda do abdomen. As alças intestinais se encontraram em contato com o estômago na porção lateral-esquerda, com o fígado crânio-lateral direito e com o baço na porção ventral (Figura 1C, J). 13 Anatomia Anatomicamente os órgãos também apresentaram semelhanças entre as duas espécies, sendo assim, descritos conjuntamente. As espécies apresentaram quantidade total de 36 dentes, distribuídos em duas arcadas dentárias, superior e inferior, com fórmula dentária I2, C1, PM3, M3 em cada, assim como cuxiú de narizvermelho (PINTO, 2008) e macaco-aranha (PAIS, 2011) (Figura 1A, B). Na língua foi possível visualizar macroscopicamente 3 papilas valadas localizadas na base da língua, sendo duas paralelas entre si e uma numa posição mais centro-caudal. As papilas filiformes puderam ser observadas por toda extensão da língua (Figura 1D) corroborando LOBO et al. (2014) para catita. A traqueia está situada caudal a laringe (Figura 1E), seguindo medialmente até sua entrada na cavidade torácica e continua até sua bifurcação terminal sobre o coração. A porção torácica desvia-se para a direita, onde cruza o arco aórtico e relaciona-se latero-dorsalmente com o esôfago. Os anéis de cartilagem possuem formato de “C” com músculo liso completando a circunferência, á semelhança de carnívoros, cavalo (KONIG & LIEBICH, 2009), S. apella (LEONEL et al., 2013) e macaco-de-cheiro (PINHEIRO et al., 2012). Os hemipumões foram divididos em lobações, o lado direito possuiu lobos cranial, médio, caudal e acessório; o lado esquerdo possuiu parte cranial e caudal do lodo cranial e lobo caudal, a semelhança de lêmures (MAKUNGU et al., 2013) sauim (CHAGAS et al., 2012). O hemipulmão direito era maior; ambos apresentaram uma base (superfície diafragmática), um ápice, duas extremidades (costal e medial) e três bordas (dorsal, ventral e basal) (Figura 1F) como a maioria das espécies (KONIG & LIEBICH, 2004). O estômago estava localizado na porção crânio-lateral esquerda do abdômen (Figura 1G) apresentando formando comum a carnívoros domésticos (DYCE et al., 2010). O fígado encontrava-se em íntimo contato com o diafragma pela face diafragmática, corroborando ALVES et al. (2007) para S. apella e com o estômago (curvatura menor), pela face visceral. Sendo as lobações: lobo lateral esquerdo, lobo medial esquerdo, lobo quadrado, lobo medial direito, lobo lateral direito e processo caudado (Figura 1H), sendo essa lobação comparável entre os animais domésticos 14 ao suíno (KONIG & LIEBICH, 2004). O baço estava localizado na região hipogástrica esquerda e apresentava coloração vermelho-vivo, possuindo extremidade dorsal, mais afilada, e extremidade ventral, mais larga (Figura 1I), dentre os animais domésticos, o que mais se aproxima em formato é o cão (DYCE et al., 2010). Tais informações anatômicas para essas duas espécies tem importância, pois servem como subsídios para intervenções clínicas e cirúrgicas nessas espécies. CONCLUSÃO O presente estudo estabelece pela primeira vez o perfil morfológico do S. flavius e do S. libidinosus encontrado na Paraíba. Conclui-se, ao contrário do que é encontrado na literatura, que o S. flavius não é menor e mais leve que as demais espécies de Sapajus, sendo não significantes as diferenças para o S. libidinosus, pelo menos no Estado da Paraíba. Tais informações servem de subsídios para melhores estratégias de pesquisa, manejo nutricional, manejo clínico e cirúrgico das espécies estudadas, visando sua conservação através de projetos de soltura, além de ajudar na classificação taxonômica desse gênero recentemente modificado. COMITÊ DE ÉTICA E BIOSSEGURANÇA Execução através do convênio com o IBAMA n° 02019.00129/2009-12, liberação da Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) n° 0710/12 e SISBIO nº 35565-1. REFERÊNCIAS ALVES, F.R. et al. Avaliação ultra-sonográfica do sistema urinário, fígado e útero do macaco-prego, Cebus apella. Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v.27, n.9, p.377-382, 2007. 736X2007000900004 736X2007000900004. Disponível Acesso em: em: 23 http://dx.doi.org/10.1590/S0100fev. 14. doi: 10.1590/S0100- 15 ALVES, F.R. et al. Anatomical and Radiographic Appearance of the Capuchin Monkey Thoracic Cavity (Cebus Apella). Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v.32, n.12 p.1345–1350, 2012. Disponível em: http://www.scielo.br/scielo.php?pid=S0100-736X2012001200021&script=sci_arttext. Acesso em: 26 fev. 14. doi:10.1590/S0100-736X2012001200021. BEZERRA, B. In situ conservation of the blond capuchin, Cebus flavius, in fragments of atlantic Rain Forest in the Northeast of Brazil. Disponível em: <http://www.ruffordsmallgrants.org/rsg/projects/bruna_bezerra_0 > Acesso em 23 dez. 2013. CANELE, G.R. et al. First record of tool use by wild populations of the yellowbreasted capuchin monkey (Cebus xanthosternos) and de new records for the bearded capuchin (Cebus libidinosus). American Journal of Primatology, New York, v.71, n.5, p.366-372, http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/1920614. 2009. Acesso Disponível em: 26 em: fev. 14. doi:10.1002/ajp. 20648. CHAGAS, K. et al. Estudo anatômico da traqueia e pulmões do sauim Saguinus midas (Linnaeus, 1758). Archives of Veterinary Science (on line), v. 17, p.527-529, 2012. Disponível em: http://web.b.ebscohost.com/ehost/detail?sid=788972ed-15d448ef-bf2d43712075d073%40sessionmgr112&vid=1&hid=126&bdata=Jmxhbmc9cHQtYnImc2l0 ZT1laG9zdC1saXZl#db=aph&AN=88950701. Acesso em: 26 fev. 14. DYCE, K.M. et al. Tratado de Anatomia Veterinária. Guanabara, Rio de Janeiro, 2010. EISENBERG, J.F. & REDFORD, K.H. Mammals of the Neotropics. The Central Neotropics Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. The University of Chicago Press, Chicago, 1999 p.609. 16 FALÓTICO, T. Uso de ferramentas por macacos-pregos (Sapajus libidinosus) do parque nacional Serra da capivara – PI. 2011. 170f. Tese de Doutorado apresentado para título de Doutor no Instituto de Psicologia da Universidade de São Paulo. GARBER, P. A. et al. Experimental field study of problem-solving using tools in freeranging capuchins (Sapajus nigritus, formely Cebus nigritus). American Journal of Primatology, New York, v.74, n.4, p.344-358, 2012. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/ajp.20957/pdf. Acesso em: 23 fev. 2014. doi:10.1002/ajp.20957. GROVES, C. Order Primates. In: WILSON, D. E. & REEDER, D. M. Mammal Species of the World. Baltimore: Johns Hopkins University, p.136–138, 2005. GUIMARÃES, M. Ramificações Ancestrais. Pesquisa FAPESP, n. 196, pg. 18-23, 2012. INSTITUTO CHICO MENDES DE BIODIVERSIDADE (ICMBio). Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros. 2010. Acesso em: 10 jan. 2014. Disponível em: http://www.icmbio.gov.br/cpb/ KONIG, H.E. & LIEBICH, H.G. Anatomia dos Animais Domésticos. 2ed. Artmed Editora, Porto Alegre. 2004. LEONEL, L.C.P.C. et al. Anatomia descritiva da traqueia do macaco-prego (Sapajus apella). Biotemas, Santa Maria, v.26, n.4, p.179-183. 2013. Disponível em: https://www.journal.ufsc.br/index.php/biotemas/article/view/21757925.2013v26n4p179. Aceso em 26 fev. 14. doi:10.5007/2175- 7925.2013v26n4p179. LOBO, L. M. et al. Estudo macroscópico do aparelho digestório de Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842) (Mammalia: Didelphidae). Biotemas, Santa Maria, v. 27, n.1, p.109-120, 2014. Disponível https://www.journal.ufsc.br/index.php/biotemas/article/view/2175- em: 17 7925.2014v27n1p109/26238. Acesso em: 26 fev. 14. doi:10.5007/2175- 7925.2014v27n1p109. LYCH ALFARO, J. W. et al. Anointing variation across wild capuchin populations: a review of material preferences, bout frequency and anointing sociality in Cebus and Sapajus. American Journal of Primatology, New York, v. 74, n. 4, p. 299-314, 2012a. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/ajp.20971/abstract. Acesso em: 23 fev. 14. doi:10.1002/ajp.20971. LYNCH ALFARO, J. W. et al. Explosive Pleistocene range expansion leads to widespread Amazonian sympatry between robust and gracile capuchin monkeys. Journal of Biogeography, Oxford, 39, n.2, p. 272-288, 2012b. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1365-2699.2011.02609.x/abstract. Acesso em: 23 fev. 14. doi:10.1111/j.1365-2699.2011.02609.x. MAKUNGU, M. et al. Radiographic Thoracic Anatomy of the Ring-Tailed Lemur (Lemur catta). Journal of Medical Primatology, New York, p.1-9, 2014. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jmp.12102/full. Acesso em: 26 fev. 14. doi:10.1111/jmp.12102. OLIVEIRA, M.M.; LANGGUTH, A. Rediscovery of marcgrave’s capuchin monkey and designation of a neotype for simia flavia schreber, 1774 (PRIMATES, CEBIDAE), BOLETIM DO MUSEU NACIONAL, RIO DE JANEIRO, V. 523, P.1-16, 2006. PAIS, F.R.O. Avaliação odontológica em sincrânios de macaco-aranha (Ateles sp.). 2011. 141f. Dissertação (Mestrado em Ciência Animal), Centro Universitário Vila Velha-UVV, Vila Velha-ES. PINHEIRO, L. L. et al. Anatomy and morphometric aspects of the trachea of Saimiri sciureus LINNAEUS, 1758: knowledge for emergency procedures. Anais... Rio de Janeiro: Academia Brasileira Ciência, 2012 V.84 n.4 PINTO, L.P. Ecologia alimentar do cuxiú-de-nariz-vermelho Chiropotes albinasus (Primates: Pitheciidae) na Floresta Nacional do Tapajós, Pará. 2008. 158f. Tese (Doutorado), Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP. 18 PONTES, A.R.M. et al. A new species of capuchin monkey, genus Cebus erxleben (Cebidae, Primates): found at the very brink of extinction in the Pernambuco Endemism Centre. Zootaxa, Auckland, v.1220, p.1-12, 2006. Disponível em: http://www.mapress.com/zootaxa/2006f/zt01200p012.pdf. Acesso em: 23 fev. 2014. RUSSELL A.M, et al. Handbook of the Mammals the World. Barcelona: Lynx, 2013. 3v. RYLANDS, A.B. et al. Notes on the taxonomy and distributions of the tufted capuchin monkeys (Cebus, Cebidae) of South America. Lundiana 6 (supplement) p. 297-110, 2005. Disponível em: https://library.conservation.org/Published%20Documents/2009/097%20%20110%20Lund%20Rylands.pdf. Acesso em: 23 fev. 2014. RYLANDS, A.B. & KIERULFF, M.C.M. Cebus libidinosus IUCN 2013. Lista Vermelha de Espécies Ameaçadas da IUCN de 2013 Versão 1. Página visitada em 12 de julho de 2013. SILVA, J.S. JR. Especiação nos macacos-prego e caiararas, gênero Cebus, Erxbelen, 1777 (Primates, Cebidae). 2001. 377f. Tese PhD, Universidade do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. SOUZA, A. C. Avaliação ultrassonográfica abdominal e descrição de Parâmetros normais em primatas não humanos. 2013. 104f. Dissertação (Mestrado em Ciências Veterinárias). Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhéus. TEIXEIRA, M.G. et al. Hematologic and blood chemistry values of healthy Cebus flavius kept in northeast of Brazil. Journal Medical of Primatology, New York, v.42, n.2, p.51-56, 2013. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jmp.12036/abstract. Acesso em: 26 fev. 14. doi: 10.1111/jmp.12036. 2013. VALENÇA-MONTENEGRO, M. M. Ecologia de Cebus flavius (Shreber, 1774) em remanescentes de Mata Atlântica no estado da Paraíba. 2011. 133p. Tese (Doutorado). Universidade de São Paulo, Piracicaba. 19 FIGURAS E TABELAS Tabela 1- Medidas biométricas externas, peso e medidas biométricas internas de macacos das espécies Sapajus flavius e Sapajus libidinosus oriundos do CETAS-IBAMA/Cabedelo - PB. Medidas biométricas externas S. flavius S. libidinosus cm Cabeça-Corpo Cauda Pé Pé com dedo Tíbia Fêmur Mãos Mãos c/ dedo Úmero Rádio Circ. Crânio Circ. Tórax Circ. Abdomen Orelha 38,400±4,615a 43,000±4,528a 7,660±0,365a 11,300±0,731a 12,600±0,894a 11,900±1,025a 4,320±0,356a 7,480±0,415a 10,800±1,037a 11,000±0,707a 23,400±1,517a 24,700±2,168a 17,520±2,297a 3,700±0,742a 36,292±3,093a 42,083±2,811a 7,800±0,886a 11,800±0,789a 12,542±1,322a 11,708±0,689a 4,050±0,358a 7,725±0,685a 10,042±1,233a 10,333±0,913a 22,833±1,193a 22,933±1,621a 16,875±2,144a 3,645±0,450a g Peso Medidas biométricas do TGI 1,746±0,374a Macho Fêmea 1,90±0,62 1,67±0,29 1,565±0,303a Macho Fêmea 1,65±0,25 1,45± 0,36 S. libidinosus S. flavius cm Dente Canino Língua Esôfago Cervical Esôfago Torácico Estômago Curvatura maior Intestino Ceco Relação intestino/ tamanho corporal 1,301±0,283a 5,025±0,171 a 5,581±2,323 a 7,033±1,95 a 1,351±0,037 a 5,175±0,386 a 5,325±1,053 a 6,050±1,684 a 17,089±2,080 a 220,203±11,967 a 4,461±1,140 a 19,001±2,464 a 218,821±6,702 a 5,125±0,629 a 5,963±0,702 a 5,892±0,646 a Comparação das médias das variáveis de biometria externa, interna e peso aplicando-se o Test t. Letras diferentes representam significância ao nível de 5%. 20 Figura 1 – Imagens fotográficas representativas de Sapajus flavius. A) Arcada dentária: a-incisivos superiores e inferiores, b-caninos inferiores. B) Crânio macerado de S. flavius: a-canino inferior, b-pré-molares inferiores, c-molares inferiores. C) Topografia in situ de S. flavius: a-pulmões, b-coração, c-fígado, dvesícula biliar, e-omento, f-estômago, g-intestino grosso. D) Língua: a-papilas fungiformes, setas-papilas valadas. E) Língua: a-língua, b-esôfago, c-traqueia, setaepiglote. F) Pulmão: a-lobo cranial direito, b-lobo medial direito, c-lobo caudal direito, d- porção cranial do lobo cranial esquerdo, e-porção caudal do lobo cranial esquerdo, f-lobo caudal esquerdo. G) Cavidade abdominal: a-fígado, b-estômago. H) Fígado: a-lobo hepático medial direito, b-lobo hepático lateral direito, c-lobo hepático medial esquerdo, d-lobo hepático lateral esquerdo, e-processo caudado do lobo caudado. I) Baço: a-extremidade ventral, b-extremidade dorsal. J) Imagem topográfica ex situ das vísceras do S. flavius: a-língua, b-esôfago, c-pulmão direito, d-pulmão esquerdo, e-fígado, f-estômago, g-baço, h-intestino grosso, i-cólon descendente, j-intestino delgado, l-rim, m-diafragma, seta-entrada da traquéia. 21 CAPÍTULO II ULCERATIVE AND GRANULOMATOUS ENTERITIS ASSOCIATED WITH Molineus torulosus PARASITISM IN NEOTROPICAL PRIMATES Manuscrito submetido à revista Parasitology International. 22 Elsevier Editorial System(tm) for Parasitology International Manuscript Draft Manuscript Number: Title: Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus torulosus parasitism in neotropical primates Article Type: Case Report Keywords: Sapajus flavius; Primates from the new world; Northeast Brazil; Diagnostic; Trichostrongylidae Corresponding Author: Dr. Ricardo Guerra, Corresponding Author's Institution: UFPB First Author: MAX BRUNO MAGNO BACALHAO, Veterinarian Order of Authors: MAX BRUNO MAGNO BACALHAO, Veterinarian; RAUL ANTUNES SILVA SIQUEIRA, STUDENT ; MILLENA DE OLIVEIRA FIRMINO, STUDENT; THIAGO FERREIRA LOPES NERY, Veterinarian; Ricardo Oliveira Lucena, Doctor; Ricardo Guerra Abstract: Eleven cases of Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus torulosus parasitism are presented in different species of neotropical primates of the Sapajus genus. All of the affected monkeys had been apprehended by the environmental police and were being treated in a rehabilitation center for wild animals. The clinical history was of weight loss and debility. During the necropsy, several nodules were found on the duodenum and proximal jejunum wall, with ulcers on the adjacent intestinal mucous, including the nodules in the pancreas of four monkeys. Historically, it was observed eossinophilic granulomas in the small intestine, associated with fibrosis, eggs and adult models of Trichostrongylidae, etiology consistent with Molineus torulosus. Other findings included secondary pneumonia, caused by Staphylococcus aureus, suggesting that this parasite predisposes the neotropical primates to infections by other opportunistic agents. The present work describes the first cases of parasitism in Sapajus flavius, a species previously considered extinctand recently rediscovered, and presents the occurrence of M. torulosus in two other species, Sapajus libidinosus and Sapajus apella. 23 Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus torulosus parasitism in neotropical primates a b b Max Bruno Magno Bacalhao , Raul Antunes Silva Siqueira , Millena de Oliveira Firmino , c a Thiago Ferreira Lopes Nery , Ricardo Barbosa de Lucena , Ricardo Romão Guerraa* a Post-Graduation Program in Animal Science, Department of Veterinary Science. Federal University of Paraíba * (UFPB),Campus II, 58700-000, Areia, PB, Brazil. E-mail: [email protected] Author for correspondence b c Academic of Veterinary Medicine, Department of Veterinary Science.Federal University of Paraíba (UFPB) Zoo and Botanical Park Arruda Câmara of João Pessoa, Paraíba, Brazil Abstract Eleven cases of Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus torulosus parasitism are presented in different species of neotropical primates of the Sapajus genus. All of the affected monkeys had been apprehended by the environmental police and were being treated in a rehabilitation center for wild animals. The clinical history was of weight loss and debility. During the necropsy, several nodules were found on the duodenum and proximal jejunum wall, with ulcers on the adjacent intestinal mucous, including the nodules in the pancreas of four monkeys. Historically, it was observed eossinophilic granulomas in the small intestine, associated with fibrosis, eggs and adult models of Trichostrongylidae, etiology consistent with Molineus torulosus. Other findings included secondary pneumonia, caused by Staphylococcus aureus, suggesting that this parasite predisposes the neotropical primates to infections by other opportunistic agents. The present work describes the first cases of parasitism in Sapajus flavius, a species previously 24 considered extinctand recently rediscovered, and presents the occurrence of M. torulosus in two other species, Sapajus libidinosus and Sapajus apella. Keywords: Sapajus flavius; Primates from the new world; Northeast Brazil;Diagnostic;Trichostrongylidae. The genus Sapajus comprehends neotropical primates, from the Cebidae family, subdivided in different species, found in big part of the Brazilian territory [1]. Some species of primates from this genus are included in the list of the critically threatened of extinction [2], like the case of the Macgrave´s capuchin monkey (Sapajus flavius), a species endemic of Northeast Brazil, considered for a long time extinct and recently rediscovered in parts of the Atlantic Rainforest [3]. The knowledge of the helminthic fauna pertinent to the Brazilian neotropical primates, including the Sapajus genus, is insufficient. Few studies refer to the description of parasites in the wild New World primates [4], and are even more rare the studies that correlate the parasitism with the clinical and pathological aspects in these animals [5]. The parasite Molineus torulosus (Nematoda, Trichostrongylidae) has been described in neotropical primates, as Sapajus apella (previously Cebus apella), Aotus sp. and Saimiri sp., in some areas of South America descriptions of this parasite in primates in Brazil [8]. [6,7,4], but there still are few In the authors’ knowledge, 25 there is no description of this parasitism in Sapajus libidinosus. As a result of the few models of wild Sapajus flavius or kept in captivity, there is no description of the occurrence of the parasites in this species. The present study has the purpose of describing the occurrence of M. torulosusin different species of parasites of the Sapajus genus kept in a center of rehabilitation in the northeast of Brazil, including the first description of this parasite in S. flavius and Sapajus libidinosus, and evaluate the clinical and pathological aspects associated with the infection by this parasite. Eleven capuchin monkeys were identified with nodules in the intestinal serosa in a study involving 20 necropsies of capuchins of three different species, performed in the Histology Laboratory and Veterinary Pathology of the Federal University of Paraíba. The capuchin monkeys with intestinal lesions were classified and identified as four of the Sapajus flavius specie, five Sapajus libidinosus and two Sapajus apella, originated from a center of rehabilitation of wild animals in the State of Paraíba, northeast of Brazil (CETAS/PB). The primates were submitted to necropsy after natural death, with a historic of progressive weight loss and weakness. A complete necropsy was performed on all of the animals, all of the lesions and fragments of all the internal organs were identified and described, including the samples of skin and brain, were placed in 10% neutral buffered formalin. The sample was embedded in paraffin, sectioned at 3 μm-thick pieces and stained with haematoxylin and eosin (H&E). The histopathological lesions were described, including a detailed identification and description of the structures of the parasites associated to 26 the lesion. The necropsy findings on all of the primates included emaciation and multiple grayish-tan nodules of 0.5-2 cm in diameter, at times convalescent, forming masses in the small intestine serosa, predominately duodenum, the first third of the jejunum, and also in the pancreas of four primates (Figure 1A). Some nodules would invade the intestinal mucous and submucosa, with contiguity to the intestine’s lumen in the form of ulcers up to 5 mm in diameter, covered with fibrin and hemorrhage. In the cut, the nodules presented thick and firm walls, with a necrotic friable center, at times mineralized. In two cases It was possible to observe the presence of adult worm, with approximately 1 cm in length (Figure 1B, C). The mesenteric lymph nodes were enlarged and reddish. Microscopic examination of the small intestine revealed markedly expansion and compression of the tunica muscularis and elevation of the overlying serosa in the granulomas. The granulomas are composed of numerous epithelioid macrophages, eosinophils, degenerate and viable neutrophils surrounding multiple cross and tangential sections of adult nematodes, eggs and eosinophilic homogenous material (Splendore-Hoeppli material) (Figura 1B, C). The granulomas are surrounded by a discontinuous fibrous capsule which is subtended by numerous lymphocytes and plasma cells. Multifocally, there are bands of collagen throughout the granuloma. The nematodes are up to 120 µm; have a 5 µm thick cuticle with evenly spaced longitudinal cuticular ridges; a pseudocoelom; platymyarian/coelomyarian musculature; and a prominent digestive tract lined by few multinucleate cells with a low brush border. Eggs are 30-50 µ m in diameter and thin shelled. Previously described 27 inflammatory cells extend into the overlying serosa and superficial submucosa and mildly expand the lamina propria (Figure 1D). Ulcerated areas of the intestine contained numerous viable and degenerate polymorphs and granulation tissue. Diffusely, there is mild follicular hyperplasia of the gut-associated lymphoid tissue. In two monkeys, the large mesenteric blood vessels and vessels at the periphery of the granulomas were altered by the worms and Molineus eggs. In the pancreas of the four hosts, neutrophilic and lymphocytic periductular pancreatitis with intraductular nematodes and eggs were observed, associated with mild desquamation of epithelium. Five hosts also had mild, subacute lymphoplasmacytic mesenteric and pancreatic lymphadenitis. Invasion of the host’s vascular system (mesenteric) induced fibrin thrombi associated with Molineus eggs. In the other evaluated organs, no lesions associated with Molineus eggs parasitism were observed. Other intercurrent lesions included traumatic lacerations on the skin, pneumonia, pleuritis and pulmonary abscess associated with the infection by Staphylococcus aureus. In the authors’ knowledge, the present work described the first cases of the parasitism by M. torulosus in blond capuchin (S. flavius). A species of non-human neotropical primates until recently considered extinct in nature, rediscovered and currently included in the red list of the species with high risk of extinction [2]. Despite the primates of the present study present other intercurrent lesions, non-related to the parasitism by M. torulosus, the high parasitic infestation, associated to severe ulcers in the small intestine certainly contributed to stress, weight loss and cachexia, resulting in 28 severe debilitation and consequently infection by opportunist bacteria, like Staphylococcus sp. The knowledge of any illness that affects animals threatened by extinction is fundamental so that the programs of rehabilitation and conservation of the species succeed. Fluke morphology, size, tissue location, and host, in the present case, were consistent with an identification key of Molineus torulosus [6]. M. torulosusis a small parasite from the Secernentea class, Strongylida order and Trichostrongylidae suborder, that affects the upper digestive system, including pylorus, small intestine and occasionally the pancreas, but it never affects the terminal portion of the jejunum or the ileum [4]. In the present study, the pancreatic lesions were moderate or discrete from subacute to chronic character. However the intestinal lesions were severe, characterized by accentuated inflammation, and hemorrhage. Different from the lesions ulceration caused by other trichostrongylus that basically resulted in peeling and subsequently inflammation of the epithelium digestório, the parasitism by M. torulosus in primates cause profound lesions on the intestinal wall, resulting on the perforation of the epithelium, as well as of the propria mucosae and muscularis mucosae [9]. The cycle of life of these parasites is still not fully known, it is known that the infective larvae (L3) penetrates the epithelium and burrows into the submucosa, with subsequent larvae maturation and deposits eggs, occurring the formation of the submucosal granulomas. The eggs are expelled through channels from the granuloma into the intestinal lumen. The host’s vascular system invasion results in the formation of fibrin thrombus. Alternatively, the extraintestinal migration by the hematogenous route (via portal vein) or by direct 29 tissue penetration has, as consequence, chronic pancreatitis. Due to the major severity of the lesions when compared to the parasitism by other trichostrongylus, the capuchin monkeys possibly represent unnatural hosts of M. torulosus [9]. In our study, the lesions had similar severity in different species of capuchin evaluated, suggesting that the genus Sapajus presents similar susceptibility to the infection by M. torulosus. In conclusion, the present study represents the first description of the parasitism in blond monkeys and demonstrates that the infection by M. torulosuscan cause severe debility in these primates, comprehending their quality of life and predisposition to the infection by other pathogens. Consequently, the parasitism by M. torulosuss hold always be considered and investigated in Sapajus sp. with history of progressive weight loss and debility, since the different species of primates of this genus show signs and lesion similar before this parasite. Conflict of interest We declare that we have no conflict of interest References [1] Lynch Alfaro, J.W., Boubli, J.P., Olson, L.E., Di Fiore, A., Wilson, B., GutiérrezEspeleta, G.A., et al. Explosive Pleistocene range expansion leads to widespread Amazonian sympatry between robust and gracile capuchin monkeys. Journal of Biogeography. 2012, v. 39, n. 2, p. 272-288. [2] International Union for Conservation of Nature. Red List of Threatened Species. Retrieved 20-12-13. 30 [3] OLIVEIRA, M.M., LANGGUTH, A. Rediscovery of Marcgrave’s Capuchin Monkey and Designation of a Neotype for SímiaflaviaSchreber, 1774 (Primates, Cebidae). Boletim do Museu Nacional, 2006, Rio de Janeiro, v. 523, p. 1-16. [4] Toft II J.D. The pathoparasitology of the alimentary tract and pancreas of nonhuman primates: a review. Vet. Pathol., 1982, 19(Suppl. 7): 44-92. [5] Bennett, B.T., Abee, C.R., Henrickson, R. Nonhuman Primates in Biomedical Research: Diseases, Academic Press, 1998, San Diego, CA, pp. 143-144. [6] Durette-Desset, M.C., Fribourg Blanc, L.A., Vuong, P.N. Molineus torulosus (Nematoda, Trichostrongylina, Molineoidea) a parasite of neotropical primates: New morphological and histological data. Parasite, 2001, 8(1):53-60. [7] Mcclure, H.M. & Chandler F.W. A survey of pancreatic lesions in nonhuman primates. Veterinary Pathology., 1982, 19(Suppl. 7): 193-209. [8] Miguel, M.P., Duarte, S.C., Santos, A.S., Matos, M.P.C. & Souza, M.A. Mortality of Cebus apella by Molineus torulosus Parasitism in Midwestern Brazil. Acta Scientiae Veterinariae, 2013, 41(Suppl. 1): 1-4. [9] Brack, M., Myers, B.J & Kuntz, R.E. Pathogenic properties of Molineu storulosusin capuchin monkeys, Cebus apella. Laboratory Animal Science. 1973, 23(3): 360-365. 31 Figure 1- Photographic image and photomicrographies of small intestine of capuchin monkeys. (A) Serosa parasitaries nodules (arrows). (B) Granuloma, eosinophilic, with fibrosis, adult trichostrongylids, and eggs, etiology consistent with Molineus torulosus. Sections of nematodes are surrounded by cellular debris, many viable and degenerate inflammatory cells and further surrounded by a thick fibrous capsule. (C) Nematodes are surrounded by viable and degenerate neutrophils. Note the external cuticular ridges (arrowheads) and pseudocoelom (P). (D) The lamina propria and superficial submucosa are expanded by inflammatory cells, composed of epithelioid macrophages, lymphocytes and eosinophils. 32 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS BEZERRA, B. In situ conservation of blond capuchin, Cebus flavius, in fragmants of atlantic Rain Forest in the Northeast of Brazil. Disponível em: http://www.ruffordsmallgrants.org/rsg/projects/bruna_bezerra_0 Acesso em: 23.ago. 2011. FALÓTICO, T. Uso de ferramentas por macacos-pregos (Sapajus libidinosus) do parque nacional Serra da capivara – PI. Tese de Doutorado apresentado para título de Doutor no Instituto de Psicologia da Universidade de São Paulo, p. 170. 2011. FIALHO, M.S.; GONÇALVES, G.F. Primatas da RPPN Gargaú, Paraíba, Brasil. Neotropical Primates, Arlington, v. 15, n. 2, p. 50-54, 2008. GARBER, P. A. et al. Experimental field study of problem-solving using tools in freeranging capuchins (Sapajus nigritus, formely Cebus nigritus). American Journal of Primatology, New York, v.74, n.4, p.344-358, 2012. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/ajp.20957/pdf. Acesso em: 23 fev. 2014. doi: 10.1002/ajp.20957. GUIMARÃES, M. Ramificações Ancestrais. Pesquisa FAPESP, n. 196, pg. 18-23, 2012. LYNCH ALFARO, J. W. et al. Anointing variation across wild capuchin populations: a review of material preferences, bout frequency and anointing sociality in Cebus and Sapajus. American Journal of Primatology, New York, v. 74, n. 4, p. 299-314, 2012a. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/ajp.20971/abstract. Acesso em: 23 fev. 14. doi: 10.1002/ajp.20971. LYNCH ALFARO, J. W. et al. Explosive Pleistocene range expansion leads to widespread Amazonian sympatry between robust and gracile capuchin monkeys. Journal of Biogeography, Oxford, 39, n.2, p. 272-288, 2012b. Disponível em: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1365-2699.2011.02609.x/abstract. Acesso em: 23 fev. 14. doi: 10.1111/j.1365-2699.2011.02609.x. 33 OLIVEIRA, M.M.; LANGGUTH, A. Rediscovery of marcgrave’s capuchin monkey and designation of a neotype for simia flavia schreber, 1774 (PRIMATES, CEBIDAE), BOLETIM DO MUSEU NACIONAL, RIO DE JANEIRO, V. 523, P.1-16, 2006. PONTES, A. R. M. et al. A new species of capuchin monkey, genus Cebus erxleben (Cebidae, Primates): found at the very brink of extinction in the Pernambuco Endemism Centre. Zootaxa, Auckland, v.1220, p.1-12, 2006. Disponível em: http://www.mapress.com/zootaxa/2006f/zt01200p012.pdf. Acesso em: 23 fev. 2014. RODRIGUES, L. S. F.; ALMEIDA, S. A. C.; RODRIGUES, A. F. S.; PREZOTO, F. Comportamento e distribuição de um grupo de macaco-prego (Cebus apella Linnaeus, 1758) mantido em cativeiro. CES Revista, v. 24, p. 45-58, 2010. RYLANDS, A. B. & KIERULFF, M. C. M. (2008). Cebus libidinosus. IUCN: Red List of Threatened Species. Página visitada em 10 abr. 2012. RYLANDS, A. B., BOUBLI, J.-P., MITTERMEIER, R. A. & WALLACE, R. B. Cebus apella. IUCN: Red List of Threatened Species. Página visitada em 10 abr. 2012. 2008a. RYLANDS, A. B., BOUBLI, J.-P., MITTERMEIER, R. A., STEVENSON, P., PALACIOS, E. & DE LA TORRE, S. Cebus macrocephalus. IUCN: Red List of Threatened Species. Página visitada em 10 abr. 2012. 2008b. SEVCIUC, S.M.; M.M. VALENÇA-MONTENEGRO. Ecologia comportamental de uma nova forma taxonômica de Cebus (Primates, Cebidae) na Mata Atlântica Nordestina. In: SEMINÁRIO DE INICIAÇÃO CIENTÍFICA DO PIBIC/IBAMA/CNPq, 4., , 2007. Brasília. Resumos... Brasília: Pibic/CNPq:Ibama, 2007. 1 CD-ROM. SILVA, T.C.F.; FIALHO, M.S.; VALENÇA-MONTENEGRO, M. M.; FERREIRA, J. G.; LAROQUE, P. O. Mapeamento das populações de Cebus flavius(Schreber, 1774) e Alouatta belzebull(Linnaeus, 1776) na Mata Atlântica acima do rio São Francisco, In:ICONGRESSO BRASILEIRO DE PRIMATOLOGIA,13., 2009. Blumenau. Resumos... Blumenau: Sociedade Brasileira de Primatologia, 2009. 1 CD-ROM. SUSCKE, P.G. Padrão de atividades, dieta e uso do espaço de um grupo de Cebus xanthosternos (Wied-Neuwied, 1820) (Primates, Cebidae), na Reserva 34 Biológica de Una, Bahia, Brasil, 2009. 132p. Dissertação (Mestrado em Zoologia) – Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhéus, 2009. VALENÇA-MONTENEGRO, M. M. Ecologia de Cebus flavius (Shreber, 1774) em remanescentes de Mata Atlântica no estado da Paraíba. 2011. 133p. Tese (Doutorado). Universidade de São Paulo, Piracicaba.
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