Revista RECITEC nº 3 - Segundo Semestre/2007

Indução de resistência em plantas...
INDUÇÃO DE RESISTÊNCIA EM PLANTAS:
O PAPEL DO OXIDO NÍTRICO
INDUCTION OF RESISTANCE IN PLANTS: THE ROLE OF NITRIC OXIDE
Germana Bueno Dias1 e Thaiz Batista Azevedo Rangel2
Universidade Federal do Espírito Santo
Av. Fernando Ferrari, s/n Goiabeiras, Vitória - ES, 29060-970
1,2
E-mail:
[email protected] e [email protected]
1
Aceito em 11 de setembro de 2007
RESUMO
As plantas sofrem constantes agressões por agentes abióticos e bióticos. Entretanto, são capazes de reagir a essas agressões por meio das respostas
de defesa, tais como barreiras mecânicas e químicas. As barreiras mecânicas consistem no aumento da produção e deposição de substâncias capazes
de conter a penetração do patógeno. As barreiras químicas ocorrem com o aumento da síntese de compostos fenólicos e fitoalexinas e o aumento na
concentração e/ou atividade das proteínas de defesa. Os mecanismos de defesa em plantas são acionados quando há interação entre molécula elicitora
e proteínas de membrana das células vegetais. O óxido nítrico é uma espécie reativa de oxigênio que atua como uma molécula elicitora importante nas
vias de respostas de defesa em plantas.
Palavras-chave: Plantas – patógeno – elicitor. Óxido nítrico em plantas.
ABSTRACT
Plants suffer constant aggressions by abiotic and biotic agents. However, plants can react to aggressions through protection responses. Among these,
there are mechanical and chemical barriers. The mechanical ones consist of increasing the production and deposition of substances able to restrain the
pathogen invasion. Chemical barrier occurs raising the phenolic compounds and phytoalexins synthesis or the concentration and/or defense proteins
activity. The defense mechanisms in plants are set in motion when occurs interaction between elicitor molecule and proteins from vegetable cells membrane. The nitric oxide is an important oxygen reactive species, acting as elicitor molecule in the protection response pathway in plants.
Keywords: plant – pathogen - elicitors; Nitric oxide in plants.
1 INTRODUÇÃO
outros mecanismos de defesa mais eficientes que permanecem
inativos ou latentes, que são acionados ou ativados após a expo-
As plantas sofrem constantes agressões por agentes
sição e/ou contato com agentes de indução.(1) Ademais, ocorre
abióticos e bióticos, responsáveis por doenças e, conseqüente-
aumento na produção de espécies reativas de oxigênio (ROS: do
mente, por perdas na produção. Entretanto, as plantas são capa-
inglês Reactive Oxygen Species), tais como ânion superóxido
zes de reagir às agressões por meio das respostas de defesa cujos
(O2-), radical superóxido (O2•-), peróxido de hidrogênio (H2O2),
mecanismos são acionados mediante a interação entre molécula
radical hidroxila (HO•), oxigênio singlete (1O2), óxido nítrico
elicitora e proteínas de membrana das células vegetais.
(NO) e seus derivados peroxinitrito (ONOO-), íon nitrosonium
A resistência natural de plantas a microorganismos pa-
(NO+) e íon nitoxil (NO-) que, além de participarem como sina-
togênicos é baseada na grande variedade de barreiras e de meca-
lizadores de outras respostas de defesa, atuam direta ou indireta-
nismos de defesa já existentes. Além desses, as plantas possuem
mente sobre o patógeno, acarretando efeito tóxico.(2)
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Dias, G. B.; Rangel, T. B. A.
Com base nas propriedades químicas do óxido nítrico,
dominante na planta (R) e um gene de avirulência, dominante no
pode-se dizer que ele participa de diversos processos fisiológi-
patógeno (Avr), condiciona a incompatibilidade em interações
cos nas plantas, como: promoção da germinação, extensão foliar,
gene-a-gene. (7)
crescimento de raízes, senescência, maturação (3) e fixação de
Os principais tipos de resistência são: a resistência lo-
nitrogênio nos nódulos das raízes. A respeito disso, sabe-se que o
cal, a resistência sistêmica adquirida (RSA) e a resistência sistê-
NO apresenta atividade modulatória que pode estar relacionada
mica induzida (RSI). A resistência local, conhecida como reação
com a regulação da atividade gênica.(4) Ademais, por ser um
de hipersensibilidade (RH), pode levar à morte local das células
modulador da resistência a doenças, o NO desencadeia morte
situadas onde o elicitor se instala. O elicitor pode ser um ativador
celular hipersensitiva e ativa a expressão de diversos genes de
químico, extratos de células de microorganismos ou microorga-
defesa. (5)
nismos vivos. (8)
O NO é uma molécula lipossolúvel que se difunde por
Os aspectos fisiológicos e morfológicos da RH in-
meio das membranas e reage, facilmente, com ânion superóxi-
cluem o aumento rápido de agentes oxidantes, perda de íons po-
do, produzindo peroxinitrito (ONOO ). Entretanto, por causa de
tássio e ganho de íons hidrogênio pelas células, espessamento
sua meia vida relativamente longa (aproximadamente 1s), pode
das paredes celulares e da cutícula, inchamento da mitocôndria
difundir-se em distâncias consideráveis na célula. O ONOO- re-
por causa da formação de poro de transição de permeabilida-
age com os grupos de tiol das proteínas e com os radicais polin-
de (PTP) precedendo a morte celular programada (9), além da
saturados dos lipidos da membrana, causando sérios danos às
síntese de fitoalexinas e proteínas relacionadas à defesa (PR: do
estruturas celulares.(3)
inglês pathogenesis related). (8)
-
Atualmente, grande enfoque tem sido dado à agricul-
A RSA é induzida por patógenos ou por ativadores quí-
tura sustentável, visando à obtenção de sistemas de fitossanidade
micos que envolvem o acúmulo de proteínas relacionadas com
alternativos ao uso abusivo de agrotóxicos. Nesse sentido, a in-
patogênese (PRPs: do inglês pathogenesis related protein). Além
dução de resistência a doenças em plantas vem gerando resulta-
disso, ocorrem alterações visuais perceptíveis, como necrose da
dos promissores e se firmando como alternativa ecologicamente
planta que sofreu indução e é induzida por uma via salicilato-de-
correta e economicamente possível.
pendente. Já na RSI, não há acúmulo de PRPs, não há alterações
Assim, esta revisão se baseia numa breve descrição da
defesa das plantas contra diversas doenças, seguida de abordagem do reconhecimento planta-patógeno e da função dos elicitores e, por fim, a relevância do NO como indutor de resistência.
visuais perceptíveis. O agente indutor é, usualmente, um nãopatógeno, sua indução não é o salicilato-dependente. (10,11)
A indução de resistência já foi demonstrada em inúmeras
espécies de plantas, distribuídas entre diversas famílias botânicas,
tanto em dicotiledôneas quanto em monocotiledôneas (12). A re-
2 DEFESA DAS PLANTAS CONTRA AS DOENÇAS
sistência induzida também se mostrou efetiva contra fungos, vírus,
bactérias, insetos, ácaros e nematóides. (12, 10, 13)
A seleção natural e a co-evolução induziram as plan-
Os mecanismos de resistência são divididos em duas
tas a selecionar uma série de mecanismos de defesa, sabendo-se
categorias: pré-formados e pós-formados. Cumpre ressaltar
que as defesas identificadas em plantas resistentes estão também
que ambos podem ser subdivididos em estruturais e bioquí-
presentes em plantas suscetíveis. A diferença entre resistência
micos. Dentre os pré-formados estruturais, destacam-se a pre-
e suscetibilidade pode ser o resultado de uma variação de tem-
sença de cutícula, tricomas, tipo de estômatos, fibras e forma
po, autonomia celular ou intensidade das respostas de defesa das
dos vasos condutores. Entre os bioquímicos, encontram-se os
plantas. (6)
fenóis, alcalóides, lactonas insaturadas, glicosídeos fenólicos,
As interações planta-patógeno são classificadas em
fitotoxinas e inibidores protéicos. Nos pós-formados, também
compatíveis (patógeno virulento e hospedeiro suscetível) e em
chamados induzíveis, podem ser encontrados mecanismos es-
incompatíveis (patógeno avirulento e hospedeiro resistente).
truturais: papilas, halos, lignificação, formação de camadas
Nas interações incompatíveis, o sistema de defesa da planta é
de cortiça, calose, silício, tiloses em vasos, etc; e bioquími-
eficientemente ativado, conduzindo à resistência. Entretanto, é
cos: produção de fitoalexinas, proteínas-RP, glicoproteínas
tardiamente ativado ou não ativado em interações compatíveis,
ricas em hidroxiprolina, inibidores de proteases, peroxidases,
condicionando a doença. A presença de um gene de resistência,
entre outros. (14)
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Indução de resistência em plantas...
Embora a indução de resistência tenha grande potencial fitossanitário, não deve ser encarada como uma solução re-
exemplo de como um simples gene vegetal pode determinar resistência raça-específica. (17)
dentora para todos os problemas, porque várias etapas envolvi-
As respostas de defesa são iniciadas por meio da per-
das na ativação de mecanismos de indução de resistência ainda
cepção do estresse, seguido do desencadeamento de uma cascata
não são bem definidas. Alguns pesquisadores dizem que o uso de
de eventos moleculares e finalizadas em vários níveis de respos-
indutores de resistência para dado patógeno pode estar associado
tas fisiológicas e metabólicas e podem tornar a planta resistente
ao efeito indutor de suscetibilidade a pragas e a animais herbí-
ao estresse. (21, 22)
voros. (15,16)
O reconhecimento do patógeno ou de um elicitor é
O tratamento de plantas com moléculas elicitoras pode
importante para a maioria dos casos de resistência específica e
levar não apenas a uma resposta de resistência, como também a
para casos de indução de resistência. Em determinadas relações
uma expressão sincronizada de diversos mecanismos de defesa,
incompatíveis e na indução de resistência com certos elicitores,
culminando com o que é chamado de indução de resistência. O
não há a etapa de reconhecimento para se ter o estabelecimento
fenômeno de indução de resistência é caracterizado pela trans-
de respostas de defesa. (23)
formação de uma relação originalmente compatível entre planta
e patógeno numa relação incompatível. (11)
3 RECONHECIMENTO PLANTA-PATÓGENO
4 ELICITORES
O elicitor é definido como uma molécula presente em
um organismo ou mesmo moléculas produzidas pela própria
O reconhecimento do patógeno pela planta e a sub-
planta que têm como função gerar respostas de defesa. Os eli-
seqüente expressão de resistência ou susceptibilidade ocorrem
citores podem ser moléculas de fungos, bactérias e vírus.(24)
somente quando os genes de resistência e avirulência/virulência
Dessa forma, os termos de indutor e elicitor podem ser usados
estão combinados especificamente nos organismos em interação,
como sinônimos.
fazendo que o desenvolvimento de doenças seja exceção e não
Os elicitores, em sua maioria, são constituídos de pro-
regra. Esse padrão de relação entre patógeno-hospedeiro tem
teínas e carboidratos presentes nas células dos fitopatógenos.
sido observado entre fungos, bactérias, vírus, nematóides e seus
(25) Diversos carboidratos e proteínas de atividade elicitora
hospedeiros. (17)
foram isolados da parede celular fúngica. Durante a interação
A atração específica deve ser enfatizada porque a ade-
fungo-planta, ocorre a síntese de elicitores que ficam armazena-
são resulta do encaixe perfeito entre o ligante e o receptor, que
dos em suas paredes celulares. (26) O uso de um mesmo elicitor
se encontram na superfície das estruturas envolvidas. A comple-
é capaz de conferir proteção a diversos tipos de patógenos. (27)
mentaridade entre ligantes (adesinas) e receptores é tão específi-
Alguns estudos comprovaram a indução de respostas
ca quanto a interação enzima-substrato ou a interação antígeno-
de defesa em plantas por elicitores.(28,29, 30, 31). A respeito
anticorpo. O produto dessa interação ativa uma complexa cascata
disso, Stein, Klomparenns e Hammerschimidit (31) observaram
de transdução de sinais que é mobilizada no processo de reco-
que plantas de pepino inoculadas com Colletotrichum lagena-
nhecimento entre patógeno e hospedeiro. (18)
rium apresentaram acúmulo de compostos fenólicos. Em 1994,
Os mecanismos que medeiam a interação gene-a-gene
Oliveira (32) detectou a indução da formação de lignina e o au-
não são conhecidos, nem é claro como o reconhecimento do patóge-
mento da atividade da peroxidase em bracatinga (Mimosa sca-
no desencadeia a expressão dos genes de defesa. Existem exemplos
brella) por um fungo não patogênico.
de que os genes de avirulência sintetizam compostos extracelulares
Existem vários tipos de elicitores, cujo grau de especifici-
que elicitam especificamente a expressão da resposta de defesa nas
dade depende de sua fonte. Elicitores produzidos por genes Avr são
plantas que contenham o gene de resistência correspondente. A res-
os mais específicos, exemplo disso é a proteína AVR 9 produzida
peito disso, Johal e Briggs (19) e Yoder e Turgeon (20) clonaram e
por Cladosporium fulvum (Sin. Fulvia fulvum), capaz de induzir di-
caracterizaram o gene de resistência HM1, gene de milho que de-
versas respostas de defesa em variedades de tomate que contêm o
termina resistência a linhagens do fungo Cochliobolus (Helminthos-
gene de resistência Cf9. Raças virulentas não produzem elicitores
porium) carbonum raça 1 que produz a toxina HC. A descoberta de
ou os elicitores produzidos não são reconhecidos por causa da au-
que o HM1 codifica uma redutase que inativa a toxina HC subsidiou
sência do gene de resistência no hospedeiro. (33)
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3
Dias, G. B.; Rangel, T. B. A.
Há, ainda, elicitores menos específicos como as elici-
são de genes relacionados com a biossíntese de fitoalexinas em
tinas, que são proteínas extracelulares produzidas por diferentes
soja (Glycine max), fumo (Nicotiana tabacum) e batata (Sola-
espécies fitopatogênicas de Phytophthora, capazes de induzir
num tuberosum). (40, 41)
respostas de defesa em várias plantas.(25) As harpinas também
são elicitores protéicos produzidos por bactérias apenas quando
há expressão de um gene hrp e são capazes de induzir respostas de defesa, como a reação de hipersensibilidade, em plantas
não hospedeiras desse patógeno. Por causa das propriedades de
indução de resistência, vários indutores têm sido usados comercialmente, entre os quais uma harpina produzida por Erwinia
amylovora que recebeu o nome de “Messenger”. (34)
Há elicitores que possuem uma parte protéica e uma
porção glicosilada e muitos deles não necessitam de toda a sua
estrutura para serem ativos, pois parte dos elicitores protéicos
não possui atividade enzimática e, quando submetidos ao calor,
não perdem sua atividade elicitora. (35, 36)
Algumas glicoproteínas necessitam apenas de uma das
porções para induzirem respostas de defesa. (35,37) Schaffrath,
Scheinpfflug e Reisseneret (38) isolaram do micélio de Pyricularia grisea um elicitor glicoprotéico e observaram que ele necessita apenas da parte glicosilada para apresentar atividade que,
quando foi submetida ao tratamento com tripsina, seu poder de
elicitação foi aumentado. Vale ressaltar que a alteração da estrutura de alguns elicitores, por meio da retirada de ramificações ou
outros grupamentos, pode manter intacta sua atividade, aumentála ou diminuí-la. (25)
Existem também diversos carboidratos que possuem
ação elicitora. Alguns como glucanos, mananos e oligômeros
formados por N-acetilglicosamina já foram isolados da parede
celular fúngica (26). Enzimas vegetais, como as quitinases e
ß-1,3 glicanases, atuam degradando a parede celular do patógeno
e, conseqüentemente, liberam esses compostos, os quais ativam
o sistema de defesa da planta (39). Porém, existem carboidratos
que possuem ação supressora, ou seja, algumas glicanas isoladas
do micélio de raças mais virulentas de Phytophthora infestans
suprimem as respostas de defesa. (24)
Outros compostos diferentes de carboidratos e proteínas também já foram descritos por participarem em cascatas de
sinalização de respostas de defesa, como o ácido salicílico (AS)
e os jasmonatos (já), que são substâncias importantes nas vias de
sinalização de respostas de defesa em plantas. (15)
Cumpre ressaltar que, além dos elicitores citados, se
5 O ‘NO’ COMO INDUTOR
O óxido nítrico é uma molécula sinalizadora fundamental tanto para as plantas quanto para os mamíferos. Trata-se
de uma molécula capaz de exercer influência sobre vários processos, como germinação, florescimento em plantas (42, 43), lignificação da parede celular (44), morte celular (45), sinalização
durante injúria, entre outros. (46)
Pedroso, Magalhaes e Durzan (47) observaram a indução de resposta de hipersensibilidade em Kalanchoe daigremontiana e Taxus brevifolia pelo NO. O aumento nos níveis de
atividade da enzima óxido nítrico sintase (NOS) conferiu resistência em plantas de tabaco transgênicas ao vírus do mosaico
do tabaco (41) e a Raustonia solanacearum.(46) Foi observado
também que a inibição da produção de óxido nítrico compromete
as respostas de defesa de Arabidopsis ao ataque de Pseudomonas
syringae. Tais resultados apontam para um papel sinalizador do
NO no processo de defesa em plantas. (41)
Diversos estudos comprovaram que enzimas do tipo
óxido nítrico sintase (NOS) de mamíferos estão envolvidas na
síntese de NO durante a resposta de defesa de plantas. Pesquisas
mostram também a ação do NO sobre aconitase, enzima do ciclo
de Krebs em plantas. Essa ação causa grande liberação de ferro
livre, importante na defesa contra patógenos (40, 41, 46, 48).
Navarre et al. (49) examinaram o efeito do NO sobre aconitase
em tabaco (Nicotiana tabacum). A descoberta de que o NO inibe
a acotinase sugere uma grande variedade de mecanismos pelos
quais o NO pode mediar a resistência a doenças ou a outros processos fisiológicos. Tais evidências mostram que o NO é uma
molécula sinalizadora em plantas.
Recentemente, pesquisas mostraram que a eliciação de
cotilédones de soja com oligossacarídeos de parede celular do
fungo Diaporthe phaseolorum meridionalis, agente causador da
doença cancro da haste em soja, induziu a produção de fitoalexinas via ativação de uma enzima do tipo NOS dependente de cálcio (48). A atividade máxima da enzima precedeu o acúmulo das
substâncias antimicrobianas e inibidores da NOS de mamíferos
comprometeram a resposta dos cotilédones.
destaca o NO. Ele se caracteriza por ser uma espécie reativa de
Esses resultados sugeriram que uma enzima com ativi-
oxigênio importante nas vias de respostas de defesa em plantas.
dade conversora de L-arginina em L-citrulina é ativada durante
Recentemente, o NO foi caracterizado como indutor da expres-
a interação soja-D. phaseolorum, ocasionando um aumento na
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produção de NO que sinaliza a ativação da enzima fenilalanina
variante da proteína P do complexo glicina descarboxilase, não
amônia liase (PAL), uma enzima que participa da via de síntese
apresentando, assim, homologia com a NOS de mamíferos. Ape-
de fitoalexinas com atividade antimicrobiana.(40) Assim, esses
sar de ser dependente de cálcio, a enzima isolada foi denominada
resultados apontam o NO como uma importante molécula ativa-
NOS induzida (iNOS) por estar presente praticamente apenas em
dora da via dos fenilpropanóides para a produção de compostos
folhas de fumo infectadas com o vírus TMV.(55)
antimicrobianos.
Adicionalmente, Guo, Okamoto e Crawford (56) iden-
Igualmente relevante, o NO apresenta importante papel
tificaram um gene de A. thaliana (AtNOS1) que codifica uma
como sinalizador da resposta de hipersensibilidade (RH) em plan-
proteína com atividade conversora de L-arginina em L-citrulina
tas durante uma interação incompatível. Um efeito sinérgico entre
e NO. AtNOS1 é uma proteína homóloga àquela responsável
o NO e espécies reativas de oxigênio mostrou potencializar a RH
pela síntese de NO em Helix pomatia. Uma linhagem mutan-
em vegetais.(5) Ainda a respeito disso, Clarke el al. (50) mostraram
te isogênica deficiente para esse gene foi isolada e apresentou
que apenas o NO é capaz de induzir morte em culturas de células de
considerável redução da produção de NO. Esses autores obser-
A. thaliana de maneira similar à observada na tentativa de infecção
varam aumento da produção desse radical em plantas selvagens
dessas células com uma bactéria avirulenta.
tratadas com ácido abscísico (ABA), mas não naquelas mutantes
Apesar de o NO ter-se mostrado polivalente no con-
deficientes no gene AtNOS1, sugerindo o envolvimento dessa
trole e indução de muitos processos que ocorrem em plantas, o
enzima na via de sinalização hormonal por ABA. A atividade de
mecanismo molecular responsável por sua síntese ainda é con-
AtNOS1 foi sensível a L-NAME, um inibidor da NOS de mamí-
troverso. A análise de vários tecidos vegetais demonstrou que
feros, e apresentou dependência de NADPH, calmodulina e cál-
esses são capazes de produzir L-citrulina a partir de L-arginina
cio. No entanto, tetrahidrobiopterina, FAD, FMN ou heme não
em um processo que é dependente dos cofatores para a NOS de
estimularam a atividade de ATNOS1, isso mostra que essa enzi-
mamíferos e sensível a análogos da L-arginina. (40, 41, 48, 51)
ma apresenta apenas algumas das propriedades descritas para a
Embora muitos trabalhos apontem a ocorrência de
NOS de animal.
uma enzima do tipo NOS em plantas, mecanismos adicionais
Recentemente, He et al.(57) mostraram que plantas de
para a produção enzimática de NO são propostos, entre eles a
A. thaliana deficientes na síntese de AtNOS1 florescem prema-
atividade de nitrato redutase (NR, xantina oxidase (XO), ativi-
turamente quando comparadas às plantas selvagens ou àquelas
dade produtora de NO associada à membrana plasmática (NI-
mutantes que produzem NO em quantidades aumentadas. Ini-
NOR), citocromo P-450 e nitrito redutase (NiR). Vale ressaltar
cialmente, essa enzima foi apontada como uma fonte de NO du-
que mecanismos não-enzimáticos de produção de NO também
rante a via de sinalização por ABA. Ainda, Zeidler et al. (58)
podem ocorrer em plantas.(52) A respeito disso, Cooney et al.
demonstraram a ocorrência de ativação da AtNOS1 em folhas
(53) reportaram que dióxido de nitrogênio (NO2) pode gerar NO
de A. thaliana eliciadas com lipopolissacarídeos de diferentes
na presença de carotenóides, num processo mediado pela luz.
bactérias gram-negativas. A ativação de AtNOS1 provocou um
Além disso, a formação de NO pode provir da redução de nitrato
aumento na síntese de NO que mediou a ativação da expressão
(NO3-) ou nitrito (NO2-) na presença de ascorbato. De fato, ca-
de vários genes relacionados à defesa, conferindo imunidade ina-
madas de aleurona de cevada consumiram NO2- para a formação
ta às plantas de A. thaliana. O silenciamento do gene AtNOS1
de NO a partir de condições de acidez do espaço apoplástico.
causou uma dramática suscetibilidade das plantas ao patógeno
Ainda que vários resultados bioquímicos e imunoló-
avirulento P. syringae pv. tomato por prevenir a indução de genes
gicos indicassem a existência de uma enzima do tipo NOS em
de defesa tanto local quanto sistêmica. Nesse contexto, torna-se
plantas, o gene ou uma proteína homóloga a NOS de mamíferos
claro que as rotas para a produção de NO em plantas necessitam
ainda não foi encontrado de maneira geral. Chandok et al. (54)
ainda ser estabelecidas.
isolaram de folhas de fumo infectadas com o vírus do mosaico
do fumo (TMV) uma proteína P da glicina descarboxilase com
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS
atividade NOS. A atividade dessa enzima mostrou ser dependente de Ca2+ e esta proteína apresentou várias propriedades bio-
Finalmente, em razão da conscientização cada vez
químicas características da NOS de mamíferos. Inicialmente, a
maior da população no tocante à conservação do meio ambiente,
análise molecular da proteína purificada revelou que essa é uma
a utilização desenfreada de agroquímicos começa a ser repensa-
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5
Dias, G. B.; Rangel, T. B. A.
da e a busca por novas medidas de proteção das plantas contra as
(7)
sistência sistêmica adquirida em cafeeiro contra Hemileia
doenças vem sendo alvo de grande pesquisa.
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A indução de resistência pode ser visualizada como
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de maneira mais eficiente do que a observada por meio de técnicas agrícolas tradicionais. Ademais, maior produtividade poderá
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(10)
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ser obtida mediante esses cultivares, uma vez que a perda em
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virtude das principais doenças e pragas que os acometem será
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Evidentemente, todas essas pesquisas devem obedecer a
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