Controle Biológico das Pragas dos Citros

Transcrição

BOLETIM CITRÍCOLA
Junho nº 21/2002
CONTROLE BIOLÓGICO DAS
PRAGAS DE CITROS
José R. P. Parra
EECB
branco
BOLETIM CITRÍCOLA
Junho nº 21/2002
PRAGAS DE CITROS
José R. P. Parra
EECB
Copyright © : Editora Novos Talentos
P258c
Controle biológico das pragas dos citros.
Bebedouro: EECB, 2002
Parra, José R. P.
37p. : il ; 21 cm. (Boletim Citrícola, 21)
1. Citros. 2. Pragas. I. Título
CDU - 634.3:632
Ficha catalográfica elaborada pelo STATI - SBD.
2002
Editora Novos Talentos
Av. Carlos Berchieri, 1671 - CEP 14870-200
Tel/Fax: (16) 3202-2246 - Jaboticabal - SP
ÍNDICE
Prefácio ......................................................................................................... 07
Introdução ...................................................................................................... 09
Controle biológico natural (conservação) .................................................... 11
Controle biológico clássico e aplicado ........................................................ 15
1. Minador-dos-citros - Phyllocnistis citrella ...................................... 15
2. Moscas-das-frutas ......................................................................... 20
3. Bicho-furão - Ecdytolopha aurantiana ........................................... 26
4. Ácaros ............................................................................................ 26
5. Cochonilhas ................................................................................... 28
6. Cigarrinhas vetoras da CVC .......................................................... 30
7. Curculionídeos-da-raiz .................................................................. 30
8. Pulgões .......................................................................................... 30
9. Coleobrocas-dos-citros ................................................................. 32
Considerações finais .................................................................................. 32
Agradecimentos .......................................................................................... 33
Bibliografia citada ........................................................................................ 33
branco
PREFÁCIO
Com a domesticação e cultivo das plantas, multiplicou–se a produção de
alimentos e, concomitantemente, o ambiente envolvido no sistema de produção tornou–se inóspito para determinados organismos e favorável para outros
que aÍ encontraram fonte de alimento e proteção. Esta condição determinou a
necessidade de se lançar mão de formas de compensar esses desequilíbrios.
Um destes artifícios constitui–se no uso de produtos químicos.
Estes são aliados do agricultor quando bem empregados, mas seu uso
descontrolado e sem critérios tem reduzido sua vida útil pelo favorecimento da
resistência das pragas, além da contaminação do ambiente, dos alimentos, do
homem e dos organismos que seriam responsáveis pelo equilíbrio entre as
pragas e a produção. O controle biológico de pragas é uma estratégia que
cresce à medida que o mundo exige produtos limpos , com qualidade e que
respeitem o meio ambiente, produzidos dentro dos conceitos de Produção
Integrada.
Como exemplos de eficiência no controle de pragas dos citros através
de meios biológicos, lembramos a introdução dos parasitóides de mosca-dasfrutas , da Ageniaspis controlando a larva minadora , dos feromônios no
monitoramento do bicho-furão e mosca-das-frutas; da Beauveria para controle
da ortézia, dentre muitos outros. A adoção do controle biológico de pragas e
de seus conceitos proporciona a produção de alimentos limpos dentro das
boas práticas agrícolas em um ambiente equilibrado e ecologicamente correto.
A EECB e a Coopercitrus tem a satisfação de contar neste boletim, com
a colaboração do Dr. Parra, eminente professor da Esalq, USP de Piracicaba,
para abordar tão importante assunto.
Agostinho Mario Boggio - Coopercitrus
07
Controle Biológico das Pragas de Citros
branco
08
PRAGAS DE CITROS
J.R.P. Parra
INTRODUÇÃO
O controle biológico ocupa posição de destaque em qualquer programa
de Manejo de Pragas (MIP), seja como responsável pela manutenção do nível
de equilíbrio de pragas, seja como importante medida de controle.
Os inimigos naturais (parasitóides, predadores e patógenos) são os
principais fatores de mortalidade no agroecossistema, e, ao lado da taxonomia,
métodos de amostragem e níveis de controle são a sustentação de qualquer
programa de MIP. Como medida de controle, podem atuar isoladamente,
mantendo as pragas em níveis populacionais toleráveis, ou serem integrados
com outros métodos de controle como os culturais, físicos, de resistência de
plantas, métodos comportamentais (feromônios) que podem ser harmoniosamente integrados com métodos químicos, especialmente reguladores de crescimento e produtos de última geração, pouco agressivos ao ambiente (PARRA,
2000).
No Manejo de Pragas de Citrus, como em qualquer cultura, devem ser
adotados os procedimentos básicos de controle biológico, quais sejam, introdução, conservação e multiplicação.
Dado o grande número de pragas existentes em pomares cítricos, o
controle biológico através da conservação, também chamado de Controle
Biológico Natural, é o que deve ser mais utilizado. Este tipo de controle visa
à manutenção dos inimigos naturais já existentes na natureza, usando inclusive
táticas que possam aumentar a sua população, por serem eles os responsáveis
pela manutenção do equilíbrio no agroecossistema. Neste caso, a utilização de
produtos seletivos é muito importante para evitar a destruição dos inimigos
naturais existentes. Ao lado da utilização de produtos seletivos, outras técnicas
culturais poderão ser adotadas visando conservar (e se possível aumentar) a
população de agentes biológicos benéficos por meio da manipulação de seu
ambiente de forma favorável (utilização de produtos químicos em épocas
corretas, reduzir as dosagens de tais produtos, preservar o hábitat ou fontes de
alimentação para inimigos naturais).
09
A introdução de inimigos naturais constitui o Controle Biológico
Clássico, ou seja, no caso da introdução de uma praga, busca-se, no local de
origem da mesma, seu parasitóide, predador ou patógeno para liberá-lo em
quantidades pequenas (liberações inoculativas). Esse tipo de controle
aplica-se a culturas perenes, pois o inseto importado irá estabelecer-se a longo
prazo, dando, conseqüentemente, resultados de controle com o passar do
tempo.
Essa forma de controle é a mais conhecida, sendo registrado em Citrus
o caso clássico de controle biológico, no século 19, do “pulgão-branco” Icerya
purchasi. Para controlar essa praga na Califórnia, EUA, foi introduzida da
Austrália a joaninha australiana, Rodolia cardinalis, em 1888. Um ano depois,
a cochonilha citada estava sob controle, sendo esta data (1889) considerada
o marco do controle biológico clássico no mundo (BOSCH et al., 1982).
O controle biológico como um todo e o clássico em particular deixaram de
ser utilizados no período de 1940 a 1960, pois, neste período, houve utilização
maciça de inseticidas organossintéticos, que haviam surgido no final da década
de 30. Para o Controle Biológico, esse foi, segundo KOGAN (1998), um período
negro. Posteriormente, com a forte pressão mundial contra o uso abusivo de
inseticidas, houve o ressurgimento do controle biológico, passível de ser
novamente utilizado pelo desenvolvimento de produtos menos tóxicos e menos
agressivos ao ambiente.
A recente utilização de Ageniaspis citricola, o parasitóide introduzido para
controlar o minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella, registrado pela primeira vez
no Brasil em 1996, é uma prova eloqüente desse ressurgimento do controle
biológico clássico.
Para a utilização do controle biológico clássico, é fundamental que exista
um sistema de quarentena eficiente que permita ao agente biológico importado
permanecer por algumas gerações confinado antes da sua liberação no campo.
No Brasil, a EMBRAPA-CNPMA, em Jaguariúna-SP, possui o Sistema de
Quarentena “Costa Lima”, que tem desempenhado de forma adequada tal
atribuição.
O terceiro procedimento em Controle Biológico é o da multiplicação, que
consiste na multiplicação do parasitóide ou predador, como no caso do Controle
Biológico Clássico, no hospedeiro natural ou alternativo.
O mais comum é multiplicar-se sobre o hospedeiro natural (por exemplo,
se é um parasitóide do minador-dos-citros, ele vai ser multiplicado sobre o
minador); entretanto, existem casos, como Trichogramma spp. (parasitóide de
ovos), em que ele pode ser multiplicado em ovos de diversas espécies de traças
ou mesmo óvulos ou ovos do bicho-da-seda (PARRA, 1997). Em Citrus,
Diachasmimopha longicaudata (Hymenoptera, Braconidae), parasitóide principalmente de Anastrepha spp. (mosca-das-frutas), vem sendo criado no hospedeiro alternativo, Ceratitis capitata (mosca-do-mediterrâneo).
10
Nesse caso de multiplicação, tem-se o Controle Biológico Aplicado, e
as liberações, ao invés de pequena escala (inoculativas), são inundativas. Por
isso, há necessidade de grandes criações de insetos, facilitadas, nos últimos
anos, pelo desenvolvimento de dietas artificiais para os hospedeiros dos
inimigos naturais, especialmente para espécies de Lepidóptera, Coleóptera e
Díptera (SINGH & MOORE, 1985; PARRA, 2001). As liberações são realizadas
com baixa população da praga, para cada estágio de desenvolvimento, conforme seja um parasitóide ou predador de ovo, larva (ninfa), pupa ou adulto. Como
as liberações são inundativas, o efeito é semelhante ao de inseticidas, sendo
por este motivo mais facilmente aceito como medida de controle pelo agricultor,
que se acostumou, ao longo do tempo, com produtos químicos de ação
imediata. Com tal liberação, consegue-se restituir o nível de equilíbrio, sem
esperar que o parasitóide ou predador se estabeleça nas áreas de liberação.
É conveniente salientar que as medidas biológicas são específicas e que,
por este motivo, devem ser analisadas caso a caso para cada cultura e praga
a ser controlada.
Neste trabalho, será discutido o potencial de agentes de controle biológico das pragas de Citrus, bem como a melhor forma de utilizá-los na prática,
relatando os casos de sucesso existentes no Brasil.
CONTROLE BIOLÓGICO NATURAL (CONSERVAÇÃO)
Existem tabelas de seletividade de inseticidas e acaricidas elaboradas
com base em pesquisas da IOBC1 Working Groups “Pesticides and Beneficial
Organisms”. Essas tabelas levam em conta o efeito de produtos químicos
(inseticidas, acaricidas e fungicidas) sobre parasitóides e predadores, incluindo
efeitos diretos (eclosão e emergência) e indiretos, como efeito sobre fertilidade,
ecdises, repelência, etc. Nesse trabalho, foi feita a adaptação de uma lista de
seletividade elaborada pela Koppert Biological Systems (Tabela 1).
No caso dos inimigos naturais, os produtos são classificados em quatro
categorias:
1. Inofensivos (matam menos que 25% de tais agentes biológicos);
2. Levemente prejudiciais (25-50%);
3. Moderadamente prejudiciais (50-75%);
4. Muito prejudiciais (> 75%).
Recentemente, ALVES et al. (2001a) publicaram uma listagem da toxicidade
de produtos utilizados em citros para os fungos Metarhizium anisopliae, Beauveria
bassiana e Verticillium lecanii, baseando-se no efeito de tais produtos sobre o
crescimento vegetativo e esporulação dos referidos fungos (Tabelas 2 e 3).
1
International Organization of Biological Control
11
Tabela1- Adaptação de uma lista de seletividade elaborada pela Koppert
Biological Systems
Amblyseius
californicus
Phytoseiulus
persimilis
Crysoperla
carnea
Hippodamia
convergens
Harmonia
axyridis
Orius
Podisus Aphidius
laevigatus maculi- colemani
ventris ervi
Encarsia
formosa
Trichogramma
spp.
3
4
4
4
4
1
4
1
4
4
4
4
1
4
2
3
4
4
1
4
4
1
4
4
2
2
3
4
1
Ninfa
Ninfa
Adulto
Ninfa
Adulto
Adulto
1
1
1
4
1
1
4
2
4
2
4
2
2
4
3
4
2
3
4
1
4
4
1
4
1
1
1
4
2
4
4
4
1
4
4
4
4
1
4
1
1
4
4
4
4
4
4
4
4
3
1
Pupa
4
1
4
1
4
1
4
4
4
Adulto
1
3
4
4
4
4
1
4
1
4
4
4
Adulto
1
1
1
1
4
4
2
3
1
4
4
1
Larva
ovo
2
3
2
1
1
2
4
1
1
4
Pupa
1
4
4
1
1
4
4
1
4
4
4
4
1
1
4
4
1
4
2
Adulto
1
1
1
1
1
1
3
Ninfa/
Adulto
Ninfa/
Adulto
1
4
1
Adulto
Vertimec
Orthene
Rufast
Temik
Peropal
Ecotech Pro
Talstar
Neoron
Applaud
Sevin
Marshal
Citrex
Lorsban
Sipcatin
Decis
Polo
Diazinon
Kelthane
Dimilin
Larva
Abamectin
Acephate
Acrinathrin
Aldicarb
Azocyclotin
Bt. Var. Kurstaki
Bifenthrin
Bromopropylate
Buprofezin
Carbaryl
Carbosulfan
Chlorfenapyr
Chlorpyrifos
Cyhexatin
Deltamethrin
Diafenthiuron
Diazinon
Dicofol
Diflubenzuron
Produto
comercial
ovo
Fase
Ingrediente ativo
1
4
2
4
4
1
4
4
4
4
4
3
1
4
1
1
4
4
1
4
2
3
1
4
1
4
1
4
3
1
4
1
2
1
1
4
4
4
4
4
4
1
4
1
4
1
4
3
4
4
4
4
4
3
1
4
Tabela 2 - Limites para a classificação do efeito de produtos químicos comerciais
sobre fungos entomopatogênicos (ALVES et al., 2001a).
T - associado diretamente ao crescimento vegetativo e esporulação do fungo sob a
ação das formulações.
12
Tabela 3 - Toxicidade de formulações de produtos fitossanitários utilizados na
cultura dos citros para três fungos entomopatogênicos, em condições
de laboratório (ALVES et al., 2001a).
Produto
Nome técnico
Classe
1
Patógeno 2
Metarhizium Beauveria Verticillium
anisipliae
bassiana
lecanii
C
C
C
C
C
C
MD
C
MD
C
T
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
MD
C
C
C
I
Deltametrina
IA
Vamidotion
FA
Enxofre
A
Bromopropilato
IA
Monocrotofós
A
Propargite
IA
Acefato
IA
Dimetoato
H
Glifosato
A
Acrinatrin
IA
Bifentrin
IA
Metamidofós
A
Óxido de
fembutatina
C
C
I
Imidacloprid
Winner
1
A - acaricida; I - inseticida; IA - inseticida-acaricida; H - herbicida; F - fungicida
2
C - compatível; MD - moderadamente tóxico; T - tóxico
Decis 25 CE
Kilval 300
Kumulus DF
Neoron 500 CE
Nuvacron 400
Omite 720 CE
Orthene 750 BR
Perfekthion
Roundup
Rufast 50 SC
Talstar 100 CE
Tamaron BR
Torque 500 SC
?
Os patógenos também devem ser preservados, pois eles estão
presentes e podem ser reguladores da população de diversas pragas dos
citros (ALVES et al., 2001b) (Tabela 4). Portanto, a escolha do produto químico
adequado na cultura cítrica é fundamental para evitar desequilíbrios desastrosos
aos pomares.
13
Tabela 4 - Principais pragas dos citros, seus patógenos e estratégias de
emprego (ALVES et al., 2001b).
Praga
Ácaros
Phyllocoptruta oleivora
Brevipalpus phoenicis
Panonychus citri
Mosca-das-frutas
Tephritidae
Bicho-furão
Ecdytolopha aurantiana
Cochonilhas
Chrysomphalus spp.
Coccus viridis
Parlatoria spp.
Orthezia praelonga
Cigarrinhas
Cigarrinhas da CVC
Outras
Cupins
Pulgões
Moscas-brancas
Coleobroca
14
Patógeno
Hirsutella thompsonii
Verticillium lecanii
vírus de partícula livre
Entomophthorales
Metarhizium anisopliae
Bacillus thuringiensis
Myiophagus
Nectria e Myriangium
Fusarium sp.
Aschersonia aleyrodis
Fusarium sp.
Nectria e Myriangium
Beauveria bassiana
Colletotrichum gloesporioides
Beauveria bassiana
Entomophthorales
Beauveria bassiana
Beauveria bassiana
Entomophthorales
Beauveria bassaiana
Aschersonia aleyrodis
CONTROLE BIOLÓGICO CLÁSSICO E APLICADO
1. Minador-dos-citros - Phyllocnistis citrella
1.1. Parasitóides
Os resultados obtidos em diversos países mostram que a população do
minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella, pode ser reduzida pela ação de
parasitóides. Existe um número significativo de inimigos naturais associados
naturalmente ao controle desta praga, especialmente parasitóides das famílias
Encyrtidae, Eulophidae e Elasmidae.
Tão logo foi registrado no Brasil em março de 1996, o minador passou
a ser parasitado por inimigos naturais nativos com parasitismos próximos a
50% (SÁ et al., 1999), principalmente Galeopsomyia fausta (Figura 1), com
ocorrência de outros eulofídeos (Cirrospilus sp. - Figura 2 e Horismenus sp.),
elasmídeos (Elasmus sp.) e calcidídeos (Conura sp.).
Com a ocorrência do minador no Brasil, aumentaram os problemas do
cancro-cítrico, pois as minas de P. citrella facilitam a disseminação da bactéria
Xanthomonas anoxopodis pv. citri (CHAGAS et al., 2001).
Por esse motivo e também devido aos danos diretos causados pela
praga, importou-se o parasitóide Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Figura
3) que tem dado resultados espetaculares de parasitismo após sua introdução
em outros países, como EUA (60 a 80%), Argentina (89%) e Peru (98%)
(CHAGAS et al., 2002). O material foi introduzido dos EUA (Flórida) com a
colaboração da Dra. Marjorie A. Hoy, tendo sido trazido pela pesquisadora da
Austrália, embora este parasitóide tenha sido descrito de material do Vietnã.
Os adultos deste encirtídeo são pequenos, de coloração preta, com
0,8 a 1,0 mm de comprimento. A oviposição é realizada em ovos ou lagartas do
1o instar do minador-dos-citros, sendo um endoparasitóide poliembriônico
(Figura 3).
O minador-dos-citros, inicialmente restrito às áreas tropicais e
subtropicais da Ásia, dispersou-se rapidamente a partir de 1993 para vários
países da África, Ásia, Europa, Austrália, Caribe e para as Américas do Norte,
Central e do Sul. A partir de 1994, iniciaram-se as liberações de A. citricola com
sucesso nas áreas mencionadas. Um dos poucos locais em que o parasitóide
não se adaptou, foi a Espanha, devido, provavelmente, às condições climáticas
adversas, especialmente seca excessiva.
O sistema de criação do parasitóide no Brasil foi bastante simplificado,
utilizando-se de tubetes ao invés de mudas cítricas, como nos EUA. A produção
do parasitóide sobre P. citrella, criado em plantas de limão-cravo, tem sido
otimizada em razão, basicamente, da praticidade de manuseio das plantas
15
Figura 1 - Galeopsomyia fausta, parasitóide nativo de Phyllocnistis citrella.
Desenho da Bióloga Patrícia Milano.
Figura 2 - Cirrospilus sp., parasitóide nativo de Phyllocnistis citrella.
16
cultivadas em tubetes, as quais se mantêm vigorosas até a terceira poda, desde
que apresentem caule com diâmetro variável de 0,5 a 0,7 cm em sua base.
Esse sistema, entre outras vantagens, demanda sobretudo pouco espaço para
a criação do parasitóide, sendo possível monitorar o seu desenvolvimento em
laboratório, utilizando-se de câmaras climatizadas e/ou pequenas salas de
criação de modo a programar toda a produção, tomando-se como base as
exigências térmicas de cada inseto.
Assim, é possível manter em média 400 plantas/m2, com um potencial
médio de produção de 6.300 parasitóides em um período médio de 19 dias,
nas condições de 25 ± 1oC, UR de 80 ± 10% e fotofase de 14 horas. Para
tanto, consideram-se, segundo observações em laboratório, valores médios
de quatro folhas passíveis de postura/planta, dois ovos/folha, produção de 3,3
A. citricolla/hospedeiro parasitado e ainda 60% de viabilidade de parasitismo.
Levando-se em conta esses índices de produção, poder-se-á estabelecer
um sistema de criação que tenha como meta a produção média de 1.000
parasitóides/ dia, devendo-se realizar, contudo, a poda de 240 plantas, a intervalo
de dois dias, a fim de induzir brotações necessárias à manutenção da colônia
do hospedeiro e produção do parasitóide e, ao mesmo tempo, formar uma
gaiola composta de 160 plantas, totalizando 12 gaiolas por mês. Estabelecida
a criação nessas condições, é preciso repor 1.000 plantas em “tubetes” no
sistema de produção a cada 45 dias, considerando-se que as plantas se mantêm
vigorosas até a terceira poda, quando submetidas ao sistema de condução
preconizado no sistema de produção do parasitóide.
Para a liberação do inimigo natural em campo, faz-se necessário o
monitoramento periódico dos pomares, a partir do início do período das chuvas,
a fim da assegurar as condições básicas ao parasitismo e o conseqüente
estabelecimento desse inimigo natural nas áreas não irrigadas cultivadas com
citros. Para tanto, será imprescindível que as plantas apresentem emissão de
brotações, isentas de inseticidas não seletivos ao parasitóide (VILLANUEVAJIMÉNEZ & HOY, 1998) por, pelo menos, três semanas, e que também
apresentem ovos e/ou lagartas de P. citrella de primeiro instar com, no máximo,
dois dias de idade. Atenção deve ser dada desde o início da amostragem das
plantas até a liberação dos parasitóides, uma vez que, dependendo da variedade
e/ou espécie cítrica cultivada e de fatores abióticos capazes de interferir no
desenvolvimento vegetativo das plantas, o fluxo de brotações passíveis de
postura pelo minador-dos-citros poderá ocorrer em um curto intervalo de tempo.
Embora a produção de gerações superpostas contribua, teoricamente,
para a manutenção constante do hospedeiro em campo, nos estágios passíveis
de parasitismo, há de se analisar, sobretudo, o tempo bastante reduzido que o
inseto exige para completar o período de incubação e o primeiro instar larval
(3-4 dias a 25oC). Assim, considerando-se a estreita relação entre esses fatores,
pode-se inferir que o sucesso da liberação de A. citricolla e conseqüente
17
estabelecimento, com vistas ao controle biológico do minador-dos-citros,
dependerão, entre outros fatores, do conhecimento, em campo, da evolução
populacional da praga e do monitoramento das plantas quanto a sua fenologia,
visando à sincronização da produção do parasitóide em laboratório aos demais
fatores favoráveis em campo. As liberações deverão ocorrer, de preferência,
ao amanhecer e/ou após as 17 horas, períodos do dia em que são registradas
temperaturas mais amenas, embora ainda não se conheçam exatamente as
exigências climáticas do parasitóide nas condições de campo do Brasil.
Atendidos esses requisitos e as exigências térmicas do inseto, de 30 a
50 folhas, contendo pupas desse parasitóide, provenientes das câmaras de
emergência, devem ser acondicionadas em recipientes plásticos (câmaras de
liberação), pendurados no interior da copa das plantas, em uma relação de
quatro recipientes por talhão de 25 hectares. Essas quantidades poderão ser
alteradas em razão da disponibilidade do parasitóide no sistema de criação,
bem como das condições favoráveis à liberação descritas anteriormente. As
câmaras de liberação poderão ser confeccionadas de tubos plásticos de PVC
(6 a 8 cm de diâmetro por 15 cm de comprimento) com uma das extremidades
vedadas e a outra protegida por um tecido de voil fino, que impeça a entrada
de predadores e permita a saída dos parasitóides. No fundo dessas câmaras,
são introduzidos chumaços de papel-toalha, ou equivalentes, umedecidos, a
fim de promover umidade elevada em seu interior, capaz de manter a
turgescência foliar e, conseqüentemente, evitar a dessecação das pupas de
A. citricola.
O esquema de produção do parasitóide sobre P. citrella (Figura 4) baseiase nos dados de desenvolvimento de ambas as espécies nas diferentes
temperaturas (Tabela 5) e na sua capacidade de parasitismo (Tabela 6). A
sincronização da criação, envolvendo planta, parasitóide e praga, é baseada
nas exigências térmicas de ambas as espécies, ou seja, de 197,7 graus dias
para A. citricola e de 243,3 graus dias para P. citrella.
Tabela 5 - Duração média (dias) e viabilidade (%) do ciclo total (ovo-adulto) de
Phyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola criados em diferentes
temperaturas (UR: 80±10% e fotofase: 14h) (CHAGAS et al., 2002).
P. citrella
A. citricola
D uração (dias)
(% )
Duração (dias)
(% )
95,7a
97,2a
32,7±0,23a
46,2±0,02a
88,6ab
98,0a
26,9±0,11b
31,5±0,05b
85,7ab
96,1a
20,4±0,08c
23,9±0,04c
86,4ab
94,4a
16,5±0,10d
17,5±0,06d
91,4ab
96,3a
14,2±0,13e
13,8±0,07e
84,3ab
37,0b
12,1±0,07f
12,1±0,08e
67,2a
11,5±0,10g
Médias seguidas da mesma letra, na vertical, não diferem entre si, pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de
probabilidade.
Tem po ( o C)
18
20
22
25
28
30
32
18
Figura 3 - Ageniaspis citricola. A. adulto; B. pupas.
Figura 4 - Esquema da produção de Phyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola.
19
Tabela 6 - Números médios de descendentes, de hospedeiros parasitados e
porcentagem de parasitismo de ovos e lagartas de Phyllocnistis
citrella por Ageniaspis citricola acasaladas ou não (adaptado de
EDWARDS & HOY, 1998).
Parâmetros
Descendência produzida
P. citrella parasitado (no de ovos e lagartas)
Parasitismo (%)
Fêmea acasalada
141,8 ± 38,9 a
51,4 ± 13,8 a
73,7 ± 11,2 a
Fêmea não
acasalada
84,2 ± 19,6 b
54,0 ± 12,3 a
68,2 ± 8,8 a
As liberações do inimigo natural em pomares de citros do Estado de São
Paulo iniciaram-se em outubro de 1998, nos municípios de Descalvado e Nova
Granada. O programa de controle biológico do minador-dos-citros, dentre outros
aspectos, contempla a produção e liberação de A. citricola, visando a seu
estabelecimento nas áreas de citros desse Estado, estimadas em
aproximadamente 800.000 ha, bem como pomares dos Estados do Paraná,
Minas Gerais, Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Goiás, Bahia, Rio de Janeiro,
Piauí e Rio Grande do Norte. Até abril de 2002, foram liberados cerca de 400.000
parasitóides em diferentes propriedades, distribuídas em 75 municípios
representativos da citricultura paulista (Figura 5). A recuperação do parasitóide
em pomares do Estado de São Paulo deu-se a partir de três meses da sua
liberação em algumas localidades. Observou-se, em levantamento realizado
em 2002, a adaptação de A. citricola em 100% das regiões citrícolas do Estado
(Norte, Noroeste, Centro e Sul) e, nos 18.500 ha amostrados, ocorreu maior
parasitismo nas regiões mais úmidas, embora mesmo em áreas distantes do
ponto de liberação ele já esteja estabelecido. A sua rusticidade tem sido
demonstrada, pois foi registrada a sua ocorrência com alto parasitismo (76%),
mesmo em áreas que receberam várias aplicações de inseticidas. Espera-se
que, a médio e longo prazos, o parasitóide contribua para a redução do minador
e, conseqüentemente, do cancro-cítrico no Brasil.
1.2. Predadores
Chrysoperla rufilabius, nos EUA (BROWNING & PEÑA, 1995), e C.
externa, no Brasil (RIBEIRO, 2002), têm sido referidos como predadores do
minador-dos-citros, como também Orius, aranhas (Clubionidae), vespas e
formigas, sem, no entanto, até o momento, terem sido utilizados na prática.
2. Moscas-das-frutas
Dentre os diversos agentes de controle biológico das moscas-das-frutas,
20
Figura 5 - Locais de liberação de Ageniaspis citricola no Estado de São Paulo.
O valor entre parênteses refere-se ao número de liberações por
local.
Figura 6 - Diachasmimorpha longicaudata, parasitóide das moscas-das-frutas.
21
incluindo-se vírus, fungos, nematóides, predadores e parasitóides, são esses
últimos os referidos como mais efetivos (CARVALHO et al., 2000), especialmente
os representantes da família Braconidae. Apesar de existirem registros de
parasitismo por inimigos naturais nativos, variáveis de 1,20% a 30,38%, a sua
eficiência em termos práticos não é satisfatória (NASCIMENTO & CARVALHO,
2000). Segundo CANAL & ZUCCHI (2000), raramente este parasitismo
ultrapassa 50%.
Aparentemente, neste caso, justifica-se a utilização do controle
biológico aplicado com liberações inundativas. É o que se pretende fazer
no Brasil com o parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Figura 6), que
tem sido largamente utilizado no mundo e que foi introduzido no Brasil em
setembro de 1994 pela EMBRAPA Mandioca e Fruticultura (NASCIMENTO et
al., 1996). Esse parasitóide, originário do sudoeste da Ásia, foi introduzido no
Havaí para controlar as moscas-das-frutas. Na década de 70, foi introduzido
na Flórida para o controle da mosca-do-caribe, Anastrepha suspensa, onde
se estabeleceu rapidamente. Atualmente, é produzida massalmente e liberada
no Havaí, Flórida e Sul do México. Em Tapachula (Programa Moscamed) é
produzido meio milhão de parasitóides por semana. Em alguns locais, foram
liberados 200 mil parasitóides semanalmente. Nesses locais (Vale do Mazapa,
México), conseguiu-se uma elevação do nível de parasitismo de Anastrepha
ludens de 20 para 60% após tais liberações (CARVALHO et al., 2000).
O parasitismo em moscas-das-frutas depende do tamanho do fruto. A
larva da mosca, ao se alimentar, produz vibrações identificadas pelo parasitóide
através de suas antenas. A seguir, a fêmea do parasitóide introduz o ovipositor
através da casca e realiza a postura no interior da larva. Os ovos fecundados
darão machos e fêmeas e, se não houver fecundação, haverá reprodução por
partenogênese arrenótoca (apenas machos). O desenvolvimento do parasitóide
será no interior da larva, emergindo posteriormente o parasitóide do pupário
da mosca.
2.1. Multiplicação do parasitóide D. longicaudata
O parasitóide é multiplicado num hospedeiro alternativo, ou seja, larvas
do 3 instar de Ceratitis capitata, a mosca-do-mediterrâneo, obtidas em dieta
artificial (CARVALHO et al., 1998) (Tabelas 7 e 8).
o
22
Tabela 7 - Componentes da dieta artificial para larvas de Ceratitis capitata
(CARVALHO et al., 1998).
Tabela 8 - Componentes da dieta artificial para adultos de Ceratitis capitata
(CARVALHO et al., 1998).
Componentes
Componentes
Quantidade
Quantidade
120
ml
Água
Água
destilada
ou
deionizada
1000
Açúcar mascavo
45,0ml
g
0,8
Ágar
Farelo
de
soja
326,0
Açúcar comum
68,0gg
Os(vitamina
parasitóides
são multiplicados, adotando-se
uma metodologia
0,05
Ácidode
ascórbico
C)
326,0
Farelo
trigo
Levedura
de cerveja
9,0 gg
os adultos
alimentados com
0,005
Nipaginbastante simples (CARVALHO et al., 1998), sendo83,0
Açúcar
Sustagen
1,0 ggg
carboidratos
e vitamina C (Tabela 9).
120
ml
Mel
de
abelha
86,0
g
Levedura
de
cerveja
Hidrolisado de proteína
45,0 ml
6,5 gml
Metildeparahidroxibenzoato
(nipagin)
Mel
abelha
15,0
Tabela
9 - Dieta artificial para adultos de Diachasmimorpha
longicaudata (dieta
2,5 g
Benzoato
de sódio
7,0 g
Ácido cítrico
utilizada em Gainesville - Flórida) (CARVALHO
et al., 1998).
A liberação dos parasitóides deve ser feita a partir de dois a três dias
após a emergência, pois, com nove dias, atinge o máximo de sua capacidade
de parasitismo (Figura 7) (CARVALHO et al., 1998).
O Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA) da USP, em
Piracicaba, tem capacidade para produzir de 45 a 55 milhões de parasitóides
23
por mês (WALDER, 2002).
2.2. Parasitóides nativos
Dentre os parasitóides nativos, Doryctobracon areolatus tem sido o mais
abundante (CANAL, 1996), parasitando maior número de espécies de moscasdas-frutas. CANAL & ZUCCHI (1969) listaram a ocorrência de treze espécies
de braconídeos parasitóides de moscas-das-frutas no Brasil.
Outras espécies de braconídeos são Utetes anastrephae e Opius sp.,
além de Aganaspis pelleranoi (família Figitidae), que podem ser importantes
em determinadas regiões (GUIMARÃES et al., 2000) (Figura 8).
Em geral, o parasitismo de moscas-das-frutas é afetado pelo fruto
hospedeiro, pela mosca hospedeira, pelo local e época da coleta. Segundo
CANAL & ZUCCHI (2000), o fruto talvez seja o principal fator que influencie o
parasitismo de larvas frugívoras. A textura do tecido e o odor do fruto são os
principais fatores que exercem atração sobre os parasitóides. As larvas de
moscas são encontradas mais freqüentemente em frutos pequenos, de
pericarpo fino e mesocarpo raso. Assim, espécies como Opius bellus e U.
anastrephae só apresentaram altos parasitismos nestes tipos de frutos. Por
outro lado, D. areolatus tem o ovipositor longo, o que permite o parasitismo em
frutos maiores.
Em geral, o controle biológico das moscas-das-frutas é bastante
dificultado pela existência de hospedeiros silvestres e pelo nível de danos muito
baixo exigido para a fruticultura. Para produtos de exportação, esta tolerância
é zero e, em muitos casos, por ser considerada praga quarentenária, a
exportação é embargada pela simples presença de mosca na região de
produção ou até mesmo no país exportador. Entretanto, o que tem sido realizado
nos EUA/México, é a associação de controle biológico e moscas estéreis com
bastante sucesso (WALDER, 2002). No Brasil, após a introdução e adaptação
de D. longicaudata, caminha-se para a produção massal do parasitóide em
“fábrica” a ser instalada em Juazeiro-Bahia, com o suporte financeiro
internacional e do governo brasileiro.
São poucos os predadores referidos, exceto aranhas, formigas e pássaros
(CARVALHO et al., 2000). Segundo estes autores, o uso de fungos, bactérias,
vírus e nematóides é ainda incipiente e sem perspectivas de utilização para o
controle das diferentes espécies de moscas-das-frutas; estes grupos, sejam
predadores ou patógenos, atuariam preferencialmente sobre as pupas no solo.
Estudos deveriam ser concentrados para a produção massal de D.
areolatus, principal agente nativo de controle biológico das moscas-das-frutas.
Neste caso, a sua criação esbarra na produção em grande escala das espécies
de Anastrepha em dietas artificiais.
24
Figura 7 - Ritmo de parasitismo de Diachasmimorpha longicaudata (CARVALHO
et al., 1998).
Figura 8 - Parasitóides de moscas-das-frutas. A. Doryctobracon areolatus; B.
Aganaspis pelleranoi.
25
3. Bicho-furão - Ecdytolopha aurantiana
O parasitóide desta praga, que tem mais chamado a atenção, é o
braconídeo Hymenochaonia sp. (Figura 9). Ele pode aparecer em altas
populações em algumas épocas do ano, atingindo parasitismos de 56%
(GARCIA, 1998), podendo, portanto, ter importância na dinâmica populacional
da praga.
Como se desconhece a sua biologia, supondo-se que parasite lagartas
de 3o instar, emergindo na pupa, deve-se optar, para o controle do bicho-furão,
por produtos seletivos, preservando o parasitóide no ecossistema (controle
biológico natural). A Dominica, um outro inseto, do gênero Bassus (Hymenoptera:
Braconidae), é referido parasitando E. aurantiana (WHITE, 1993).
GARCIA (1998) conseguiu parasitismos de ovos de E. aurantiana por
Trichogramma pretiosum. Em infestações artificiais de campo, tais parasitismos
chegaram a 81% para ovos recém-colocados e a 100% para aqueles com 24h
de idade. O referido autor verificou que o parasitismo vertical chega a quatro
metros. A dispersão horizontal do parasitóide é de 11m com uma área de
dispersão de 140,45m2, indicando serem necessários 71 pontos de liberação
do parasitóide por ha. Como para outras frutíferas, estima-se que, para o
controle do bicho-furão, devam ser feitas liberações inundativas com números
altos de parasitóides (em torno de 1 milhão de indivíduos por ha). Estudos
nesta direção vêm sendo conduzidos no Departamentto de Entomologia,
Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP.
O conhecimento da bioecologia de Hymenochaonia e o desenvolvimento
de técnicas de criação da espécie em laboratório poderão propiciar condições
para liberações inundativas deste parasitóide, visando ao controle de E.
aurantiana.
4. Ácaros
Embora existam coccinelídeos e crisopídeos ou mesmo patógenos (Tabela
4) que atacam os ácaros, os mais importantes inimigos naturais dos ácarospraga são os ácaros fitoseídeos. Eles são mais ágeis do que os ácaros-praga
e podem também alimentar-se de pólen de plantas invasoras. Vivem nos ramos,
frutos e folhas do interior das plantas cítricas e são globosos e brilhantes.
O ácaro Iphiseiodes zuluagai, arredondado, de coloração vermelha e
por este motivo conhecido com ácaro-maçã (Figura 10), é o mais comumente
encontrado em São Paulo, predando os ácaros Brevipalpus phoenicis e
Phyllocoptruta oleivora. Cada fêmea coloca cerca de 40 ovos, sendo o seu
ciclo bastante rápido, ou seja, 6 dias, em condições ótimas, sendo sua
26
Figura 9 - Hymenochaonia sp., parasitóide do bicho-furão Ecdytolopha
aurantiana.
Figura 10 - Predadores de ácaros: A. Iphiseiodes zuluagai; B. Euseius
concordis.
27
longevidade de 35 dias.
Outros predadores importantes são Euseius citrifolius e E. concordis
(Figura 10), conhecidos como ácaros-pêra por apresentarem formato desse
fruto e coloração amarelo-clara. Têm cerca de 0,5 mm e seu ciclo é de 5 dias,
com longevidade de 34 dias (GUEDES, 2001).
5. Cochonilhas
Das diversas espécies de cochonilhas, incluindo as com carapaça e sem
carapaça, ALVES et al. (2001b) citaram diversos patógenos que podem atacálas (Tabela 4). Para Orthezia praelonga, vêm sendo recomendados
Colletotrichum gloesporioides, Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae
em pulverizações a cada dois meses. Segundo SANTANA et al. (1994), tais
fungos ocorrem mais intensamente em janeiro, sendo observados sobre ninfas
de 2o instar (fêmeas) e sobre adultos.
Dentre os predadores, os coccinelídeos são importantes inimigos naturais
de cochonilhas-de-carapaça em citros, sendo registrados no Estado de São
Paulo sobre S. articulatus,os predadores Chrysoperla spp., Pentilea egena,
Coccidophilus cítricola, Azya luteipes, Cycloneda sanguinea e Scymnus spp.
(Figura 11).
PRATES et al. (1998) relataram que 80% das formas imaturas de S.
articulatus foram predadas por coccinelídeos e crisopídeos, ocorrendo o restante
da predação sobre adultos (20%).
Segundo XAVIER et al. (1997), cada indivíduo de Chrysoperla chega a
predar 45 cochonilhas (S. articulatus) enquanto Pentilea egena preda 21 machos
e 44 fêmeas desta espécie. Os crisopídeos são generalistas.
Os principais predadores das cochonilhas-de-carapaça são as joaninhas,
principalmente C. citricola (cerca de 1 mm) e P. egena (2 mm) também preta,
arredondada e cuja larva é cinzenta e recoberta de fios de cera brancos.
O. praelonga é bastante predada por A. luteipes de coloração cinza,
com duas manchas pretas no dorso e com cerca de 4 mm de diâmetro; suas
larvas também são recobertas por fios de cera branca sobre o corpo (GRAVENA
et al., 1995).
Dente os parasitóides, que são mais comumente encontrados em julho,
novembro e janeiro, os mais freqüentes são Aphytis spp. e Encarsia spp. (Figura
12), embora em níveis baixos. Os orifícios de saída são bastante visíveis no
corpo da cochonilha, sendo Encarsia mais freqüente nas cochonilhas-escamavírgula, escama-farinha e cabeça-de-prego.
28
Figura 11 - Predadores: A. Chrysoperla externa; B. Pentilea egena; C.
Coccidophilus citricola; D. Azya luteipes; E. Cycloneda sanguinea;
F. Hippodamia convergens.
Figura 12 - Parasitóides de Selenaspidus articulatus. A. Aphytis sp.; B. Encarsia
sp.
29
6. Cigarrinhas vetoras da CVC
Os ovos de cigarrinhas são parasitados por vespinhas da família
Mymaridae (Gonatocerus spp.) (Figura 13) (PARRA et al., 2002) e
Trichogrammatidae (Uscanoidea sp. e Zagella sp.) (GRAVENA et al., 1997).
Tal parasitismo é mais freqüente no final do verão e outono, podendo contribuir
para a redução populacional dos vetores. Segundo S. Gravena (comunicação
pessoal), aranhas como Latrodectus sp. (tecelã) e Frigga quintensis (saltadoras)
são eficientes predadores de ninfas e adultos de cigarrinhas. Embora em baixa
frequência, pode ocorrer infecção natural dos vetores por fungos, como
Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana e Zoophthora sp. (S.B. Alves,
comunicação pessoal).
7. Curculionídeos-da-raiz
Posturas de Naupactus cervinus e N. versatilis, colocadas próximas à
inserção do pedúnculo entre o cálice e a casca do fruto, foram parasitadas por
microimenópteros do gênero Fidiobia. São espécies cosmopolitas e que se
desenvolvem em posturas de curculionídeos e crisomelídeos. A espécie coletada
sobre ovos de N. cervinus em Itapetininga, SP, é Fidiobia citri, pela primeira vez
referida neste hospedeiro. A espécie encontrada sobre N. versatilis é nova
para a ciência (GUEDES et al., 2001). Além desses parasitóides de ovos, foram
encontrados, no mesmo local, uma espécie de Carabidae, Notiobia chalcites,
predando larvas das duas espécies de curculionídeos-das-raízes, e nematóides
da família Steinernematidae, parasitando larvas e pupas de Naupactus spp.
(GUEDES, 2002, inf. pessoal).
8. Pulgões
Os pulgões Aphis spiraecola e Toxoptera citricidus apresentam diversos
inimigos naturais, incluindo parasitóides, predadores e patógenos. Entre os
predadores, destacam-se os sirfídeos (Diptera: Syrphidae), o bicho-lixeiro
(Chrysoperla spp.) (Neuroptera: Chrysopidae) e joaninhas (Coleoptera:
Coccinellidae), podendo ser citadas Cycloneda sanguinea e Hippodamia
convergens (Figura 11). Existem microimenópteros que mumificam os pulgões
e pertencem às famílias Aphidiidae e Aphelinidae, como Aphidius lysiphebus
(Figura 14). Alguns patógenos são também referidos (item Controle Biológico
Natural - Conservação).
30
Figura 13 - Gonatocerus sp., parasitóide de ovos de Acrogonia sp.
Figura 14 - Parasitóide de pulgões, Lysiphlebus sp. A. Adulto parasitando; B.
Múmias resultantes do parasitismo.
31
9. Coleobrocas-dos-citros
Não há registros de parasitóides ou predadores eficientes sobre este
grupo. A utilização de Metarhizium anisopliae é recomendada por MACHADO
(1998) (Tabela 4). Formigas podem atacar as larvas das coleobrocas.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A tendência atual de os mercados internacionais exigirem dos países
exportadores de frutas frescas a ausência de resíduos tóxicos e que elas sejam
provenientes de sistemas de Produção Integrada, tem obrigado estes países a
substituírem, a curto e médio prazos, produtos químicos por outras alternativas
para o controle das principais pragas. Dentro desta visão, para qualquer cultura
nesta condição, o Controle Biológico ocupa posição de destaque como parte
de programas de Manejo de Pragas.
Devido ao grande número de pragas em Citrus, muitas vezes, considerase inviável a utilização de Controle Biológico, dada a especificidade deste
método. Entretanto, conforme relatado no início deste capítulo, existem
procedimentos básicos em Controle Biológico, conservando o que já existe
(Controle Biológico Natural), importando inimigos naturais e liberando
pequenas quantidades de parasitóides ou predadores (Controle Biológico
Clássico), para que eles se adaptem e dêem resultados ao longo do tempo,
através das liberações inoculativas ou, ainda, liberando grandes quantidades
de inimigos naturais (Controle Biológico Aplicado) para a obtenção de
resultados imediatos.
A conservação dos parasitóides, predadores e patógenos é sempre
muito importante e deve ser observada para todas as pragas de Citrus através
da aplicação de produtos seletivos.
O Controle Biológico Clássico, através da importação de Ageniaspis
citricola para o controle de Phyllocnistis citrella, é um caso recente de sucesso
na citricultura nacional. Apesar de ser o primeiro caso de sucesso na cultura,
outros casos poderão surgir desde que se utilizem cada vez mais produtos
menos agressivos ao ambiente. A volta ou ressurgimento do Controle Biológico
Clássico é uma tendência mundial, pois existe forte pressão mundial contra o
uso abusivo e indiscriminado de produtos agressivos ao homem e animais e,
conseqüentemente, ao ambiente.
Os estudos sobre técnicas de criação de parasitóides e predadores vêm
sofrendo grandes avanços no Brasil. Com este desenvolvimento, muitos
parasitóides e predadores serão multiplicados em laboratório e liberados de
forma inundativa. Há o caso recente de Diachasmimorpha longicaudata para
32
controle das moscas-das-frutas que vem sendo liberada em vários pontos do
País. O aperfeiçoamento de técnicas de criação de outros parasitóides, como
Doryctobracon areolatus, parasitóide nativo mais abundante das moscas-dasfrutas, poderá facilitar tais liberações massais.
Outros casos já estudados para outras culturas poderão ser aproveitados
em citros, como Trichogramma spp., parasitóide de ovos de várias pragas da
Ordem Lepidóptera. Isto não somente se aplica para condições de campo,
mas também para casas de vegetação.
Os predadores começam a ser melhor estudados, existindo Centros, como
a UNESP-Jaboticabal, que já produzem crisopídeos e que poderão ser utilizados
para controle de pragas de citros; por outro lado, para várias espécies de
coccinelídeos e ácaros fitoseídeos, há necessidade de maiores estudos para
sua produção em grande escala.
Embora não seja o principal objetivo do presente trabalho, os patógenos
em citros começam a ser estudados de forma detalhada por pesquisadores da
ESALQ e da Embrapa e poderão ser aproveitados de forma mais racional,
além da preservação da sua ocorrência natural.
De qualquer forma, é importante que sejam selecionados parasitóides,
predadores e patógenos com potencial para as diferentes pragas e
“trabalhados” de forma adequada antes de serem oferecidos ao agricultor como
solução para um determinado problema, pois um produto que não seja
devidamente estudado antes de ser repassado, poderá cair no descrédito e
gerar desconfiança numa alternativa tão promissora num país com
biodiversidade tão ampla e mal explorada como o Brasil.
AGRADECIMENTOS
Aos Profs. Dr. R.A. Zucchi, Dr. J.D. Vendramim do Departamento de
Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP, ao Eng. Agr.
Diogo Rodrigues Carvalho, ao Eng. Agr. Paulo E.B. Paiva e ao Eng. Agr. Jerson
Carús Guedes, da UFSM-RS, pela leitura crítica do texto. Ao Biólogo Heraldo
Negri de Oliveira, pela parte fotográfica.
BIBLIOGRAFIA CITADA
ALVES, S.B.; R.B. LOPES; M.A. TAMAI; A. MOINO JR.; L.F.A. ALVES, 2001a.
Compatibilidade de produtos fitossanitários com entomopatógenos em citros.
33
Laranja, 21(2): 295-306.
ALVES, S.N.; R.B. LOPES; M.A. TAMAI, 2001b. Microrganismos como agentes
de controle biológico de pragas. Citricultura atual, IV (23): 16-17.
BOSCH, R. van den; P.S. MESSENGER; A.P. GUTIERREZ, 1982. An
introduction to biological control. New York, Plenum Press, 247p.
BROWNING, H. & J.E. PEÑA, 1995. Biological control of the citrus leafminer by
its native parasitoids and predadors. Citrus Industry, p.12.
CANAL, D.N.A., 1994. Espécies de parasitóides (Hymenoptera: Braconidae)
das moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em quatro locais do Estado do
Amazonas. Dissertação de Mestrado, ESALQ/USP. Piracicaba-SP. 93p.
CANAL, D. N.A. & R.A. ZUCCHI, 1996. Chave ilustrada para a identificação das
espécies de Braconidae (Hymenoptera), assinaladas no Brasil, parasitóides
das moscas-das-frutas (Díptera: Tephritidae). p.336. In: V Simpósio de Controle
Biológico, Anais. Cobrafi. Embrapa, Soja, Foz do Iguaçu, PR.
CANAL, N.A. & R.A. ZUCCHI, 2000. Parasitóides - Braconidae. In: MALAVASI,
A. & R.A. ZUCCHI, eds. Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil
- Conhecimento básico e aplicado. FAPESP, Holos Editora. p.119-126.
CARVALHO, R.S.; NASCIMENTO, W; J.R. MATRANGOLO, 1998. Metodologia
de criação do parasitóide exótico Diachasmimorpha longicaudatus
(Hymenoptera: Braconidae) visando a estudos em laboratório e em campo.
EMBRAPA, Circular Técnica 30. 16p.
CARVALHO, R.S.; A.S. NASCIMENTO; W.J.R. MATRANGOLO, 2000. Controle
Biológico. In: MALAVASI, A. & R.A. ZUCCHI, eds. Moscas-das-frutas de
importância econômica no Brasil - Conhecimento básico e aplicado. FAPESP.
Holos Editora. p.113-117.
CHAGAS, M.C.M.; J.R.P. PARRA; T. NAMEKATA; J.S. HARTUNG; P.T.
YAMAMOTO, 2001. Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae)
and its relationship with the citrus canker bacterium Xanthomonas axonopodis
pv. citri in Brazil. Neotropical Entomology, Londrina, 30(1): 55-59.
CHAGAS, C.M.M.; J.R.P. PARRA; P. MILANO; A.M. NASCIMENTO; A.L.C.C.
PARRA; P.T. YAMAMOTO, 2002. Ageniaspis citricola: criação e estabelecimento
no Brasil. In: PARRA, J.R.P.; P.S.M. BOTELHO; B.S. CORRÊA-FERREIRA; J.M.
SIMÕES BENTO. Controle Biológico no Brasil: parasitóides e predadores.
34
Ed. Manole (no prelo).
EDWARDS, O.R. & M.A. HOY, 1998. Biology of Ageniaspis citricola (Hymenotera:
Encyrtidae) a parasitoid of the leafminer Phyllocnistis citrella (Lepidoptera:
Gracillariidae). Annals of the Entomological Society of America, 91(5):
654-660.
GARCIA, M.S., 1998. Bioecologia e potencial de controle biológico de
Ecdytolopha aurantiana (Lima, 1927) (Lepidoptera: Tortricidae), o bicho-furãodos-citros, através de Trichogramma pretiosum. ESALQ, Piracicaba. 118p. (Tese
de Doutorado).
GRAVENA, S.; J.L. SILVA; P.E.B. PAIVA; R. GRAVENA, 1995. Manual do
pragueiro para manejo ecológico de pragas dos citros. Jaboticabal-SP. GravenaManEcol. 40p.
GRAVENA, S.; J.R.S. LOPES; P.E.B. PAIVA; P.T. YAMAMOTO; S.R. ROBERTO,
1997. Os vetores de Xylela fastidiosa. In: DONADIO, L.C. & C.S. MOREIRA,
eds. Clorose variegada dos citros. 1a ed., Bebebdouro, p.37-55.
GUEDES, J.C., 2001. Guia de identificação das pragas dos citros.
Piracicaba: DFS/ CP2. 60p.
GUEDES, J.C.; M.S. LOIÁCONO, J.R.P. PARRA, 2001. Parasitismo natural de
posturas de curculionídeos da raiz dos Citrus por Fidiobia spp. (Hym.:
Platygastroidea). In: SICONBIOL, 7, Poços de Caldas, MG. p.340 (Resumos).
GUIMARÃES, J.A.; N.B. DIAZ; R.A. ZUCCHI, 2000. Parasitóides - Figitidae. In:
MALAVASI, A. & R.A. ZUCCHI, eds. Moscas-das-frutas de importância
econômica no Brasil - Conhecimento básico e aplicado. FAPESP. Holos Editora.
p.127-134.
KOGAN, M., 1998. Integrated Pest Management: historical perspectives and
contemporary development. Annual Review of Entomology, 43: 243-270.
MACHADO, L.A., 1998. Bioecologia e manejo da broca-dos-citros Diploschema
rotundicole (Serville, 1834) (Coleoptera: Cerambycidae). ESALQ, Piracicaba.
98p. (Dissertação de Mestrado).
NASCIMENTO, A.S.; R.S. CARVALHO; W.J.R. MATRANGOLO; J.U.V. LUNA,
1996. Liberação e estabelecimento de Diaschamimorpha longicaudata
(Hymenoptera: Braconidae) parasitóide da mosca-das-frutas (Tephritidae) no
35
estado da Bahia. p.306. In: 5o Simpósio de Controle Biológico, Resumos.
Gramado-RS.
NASCIMENTO, A.S. & R.S. CARVALHO, 2000. Manejo Integrado de Moscasdas-frutas. In: MALAVASI, A. & R.A. ZUCCHI, eds. Moscas-das-frutas de
importância econômica no Brasil - Conhecimento básico e aplicado. FAPESP,
Holos Editora, p.169-173.
PARRA, J.R.P., 1997. Técnicas de criação de Anagasta kuehniella, hospedeiro
alternativo para produção de Trichogramma. In: PARRA, J.R.P. & R.A. ZUCCHI,
eds. Trichogramma e o Controle Biológico Aplicado. p.121-150.
PARRA, J.R.P., 2000. O Controle Biológico e o Manejo de Pragas: passado,
presente e futuro. In: GUEDES, J.C.; I.D. COSTA; E. CASTIGLIONI, eds. Bases
e Técnicas do Manejo de Insetos. UF Santa Maria, RS. p.59-70.
PARRA, J.R.P., 2001. Técnicas de criação de insetos para programas de
controle biológico. FEALQ. 139p.
PARRA, J.R.P.; J.R. SPOTTI LOPES; R.A. ZUCCHI; J.C. GUEDES, 2002. Biologia
de Insetos-Praga e Vetores, Citricultura (no prelo).
PRATES, H.S.; E.A.B. De NARDO; M.A. WATANABE, 1998. Ocorrência de
inimigos naturais de Selenaspidus articulatus Morga, 1889 (Hemiptera,
Diaspididae) em pomares cítricos no estado de São Paulo. In: Congresso
Brasileiro de Entomologia, 8; Encontro Nacional de Fitossanitaristas, 8. Rio de
Janeiro-RJ. Resumos.
RIBEIRO, L.J., 2002. Inimigos naturais da lagarta minadora dos citros
Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera; Gracillariidae) no Brasil.
ESALQ, Piracicaba. 81. (Tese de Doutorado).
SÁ, L.A.N.; V.A. COSTA; F.J. TAMBASCO; W.P. OLIVEIRA; G.R. ALMEIDA, 1999.
Parasitóides da larva-minadora-da-folha-dos-citros, Phyllocnistis citrella
Stainton: laboratório de quarentena “Costa Lima”. em Jaguariúna-SP.
Jaguariúna, Embrapa Meio Ambiente. 4p. (Embrapa Meio Ambiente, Comunicado
Técnico, 2).
SANTANA, A.E.; R.A. PINTO; P.T. YAMAMOTO; S. GRAVENA, 1994. Parasitismo
e ocorrência natural da cochonilha Selenaspidus articulatus (Morgan)
(Hymenoptera: Diaspididae) em citros. In: Simpósio de Controle Biológico, 4,
Gramado-RS. Resumos.
36
SINGH, P. & R.F. MOORE, 1985. Handbook of Insect Rearing. Elsevier, 2v.
VILLANUEVA-JIMÉNEZ, J.A. & M.A. HOY, 1998. Toxicity of pesticides to the
citrus leaf miner and its parasitoid Ageniaspis citricola evaluated to assess their
suitability for an IPM program in citrus nurseries. Biocontrol, 43: 357-388.
WALDER, J.M.M., 2000. Técnica do Inseto Estéril - Controle Genético. In:
MALAVASI, A. & R.A. ZUCCHI, eds. Moscas-das-frutas de importância
econômica no Brasil - Conhecimento básico e aplicado. FAPES. Holos Editora.
p.151-160.
WALDER, J.M.M., 2002. Produção de moscas-das-frutas e seus inimigos
naturais: associação de moscas estéreis e controle biológico. In: PARRA, J.,R.P.;
P.S.M. BOTELHO; B.S. CORRÊA-FERREIRA; J.M.S. BENTO, eds. Controle
Biológico no Brasil: parasitóides e predadores. Ed. Manole (no prelo).
WHITE, G.L., 1993. Outbreak of Ecdytolopha aurantiana on Citrus in Trinidad.
FAO Plant Protection Bulletin, 41(2): 130-132.
XAVIER, A.L.Q.; S. de FREITAS; C.H.J. SCOPARIN, 1997. Avaliação da
capacidade de predação de Chrysoperla externa (Hagen, 1961) (Neuroptera,
Chrysopidae) sobre a cochonilha Selenaspidus articulatus (Morgan, 1889)
(Hemiptera, Diaspididae). In: Congresso Brasileiro de Entomologia, 16; Encontro
Nacional de Fitossanidade, 7. Salvador, Resumos.
37

Controle Biológico das Pragas dos Citros

Transcrição

Documentos relacionados

Aula controle biológico de pragas

Comunicado oficial Fgenes

Conteúdo para prova de Filosofia

Apresentação do PowerPoint

Influência do manejo do mato na entrelinha do cafeeiro sobre a

Clique aqui e veja nosso certificado.

controle biológico na teoria e na prática a realidade dos

QUALICITRUS

3 - Sociedade Entomológica do Brasil

Pragas e doenças podem provocar o caos no