resumo - Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
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resumo - Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
I Instituto dee Pesquisass Jardim Bo otânico do Rio de Jan neiro E Escola Nacional de Botânica Tropical Monitoraamento am mbiental dass atividadees de cultivoo da macrooalga exóticca Kappapphycus alvaarezii (Doty y) Doty ex P.C. P Silva, no sul s do Estaado do Rio de d Janeiro,, Brasil B Beatriz Castelar Orientador Dra. Renata R Perp petuo Reis Mestrad do Rio de Janeiro, feverreiro de 20009 I Instituto dee Pesquisass Jardim Bo otânico do Rio de Jan neiro E Escola Nacional de Botânica Tropical Monitoraamento am mbiental dass atividadees de cultivoo da macrooalga exóticca Kappapphycus alvaarezii (Doty y) Doty ex P.C. P Silva, no sul s do Estaado do Rio de d Janeiro,, Brasil B Beatriz Castelar Disssertação aprresentada aoo Programaa de PósGraaduação em Botânica, E Escola Naccional de Botânica Tropiical, do Insstituto de Pesquisas P dim Botânico do Rio de Janeiro o, como Jard partte dos reqquisitos neecessários para a obteenção do títuulo de Mesttre em Botâânica. Oriientadora: Dra. D Renatta Perpetuo o Reis Rio de Jaaneiro, fevereiro de 20009 ii Monitoramento ambiental das atividades de cultivo da macroalga exótica Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P.C. Silva, no sul do Estado do Rio de Janeiro, Brasil Beatriz Castelar Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre. Aprovada por: ___________________________________________ Prof. Dra. Yocie Yoneshigue Valentin ___________________________________________ Prof. Dr. Gilberto Menezes Amado Filho ___________________________________________ Prof. Dr. Joel Christopher Creed (Suplente) ___________________________________________ Prof. Dra. Renata Perpetuo Reis (Orientador) em ____/____/ 2009 Rio de Janeiro, fevereiro de 2009 iii Castelar, Beatriz de Magalhães. C348 Monitoramento ambiental das atividades de cultivo da m macroalga exótica Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P.C.Silva, no sul do Estado do Rio de Janeiro, Brasil / Beatriz de Magalhães Castelar. – Rio de Janeiro, 2009. 48p.: il.; 30 cm. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro/ Escola Nacional de Botânica Tropical, 2009. Orientadora: Renata Perpétuo Reis. Bibliografia. 1.Monitoramento ambiental 2. Algae. 3. Cultivo 4. Rio de Janeiro (Estado). I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical. CDD 579.8 iv À Isabella, minha filha e maior incentivadora! v AGRADECIMENTOS Agradeço: À Isabella, minha filha, pela paciência e compreensão na minha ausência em função dos muitos trabalhos de campo, das esticadas no laboratório e das incontáveis noites no computador. E à vó Zezé, Lili e Miga, que naqueles momentos zelaram pela minha jóia, com todo amor. Sem a paz de espírito que me proporcionaram este trabalho seria inviável. Aos meus pais e grandes amigos, Maria José e Gilmar, por todo o carinho, incentivo e dedicação incondicionais. Pessoas iluminadas e exemplos de que tudo na vida deve ser feito com amor. Ao Gustavo, por quem sempre tive grande admiração pessoal e profissional, agradeço pela importante atuação em duas fases decisivas desta etapa: no princípio, quando, como amigo, me estimulou e incentivou a participar desta seleção de mestrado; e na finalização da dissertação, agora como companheiro de vida, me apoiando, lendo, criticando, me dando todo o suporte para que tudo desse certo. À minha orientadora, Renata Reis, por me receber e apoiar desde o início, por acreditar na minha capacidade e no potencial do meu trabalho, por me passar, com muita paciência, seus conhecimentos científicos e de vida, pelos momentos de trabalho e pelos de descontração, ambos sempre muito agradáveis. Pela grande amiga que é, enfim. Às amigas, Raquel e Marina, por tornarem os momentos de trabalho ainda mais prazerosos, pelas discussões científicas e também pelas triviais nas horas do café, pelo apoio nos momentos difíceis e pela parceria nos momentos de alegria. Ao irmãozinho Henrique pela amizade e parceria, por compartilhar objeto de estudo, dados e orientadora, em grande harmonia. Aos estagiários e colegas de laboratório pela essencial contribuição em campo e laboratório. Às pesquisadoras Denise, Solange e Rafaela, pelas quais tenho grande admiração profissional e pessoal. Ao querido Gabriel Bernadello pelas rápidas, mas maravilhosas lições de inglês, Ciência e bem-viver. Às ótimas pessoas que conheci nesses dois anos, por me fazerem lembrar que tudo vale à pena quando a alma não é pequena: Raquel, Marina, Jacira, Rafael, Bianca, Adriana, Fabiana, Marcelo, Marcão, Luciano, João, Gabriel, André... vi Aos funcionários do Jardim Botânico e da ENBT sempre carinhosos e solícitos. Ao Mário Soares, Gustavo, Viviane, Filipe e Daniel pelo apoio e compreensão nos meus momentos de ausência quando envolvida com a finalização do mestrado e principalmente pela forma acolhedora que me receberam na equipe NEMA. A todos enfim que contribuíram, consciente ou inconscientemente, para a concretização deste trabalho. Mas agradeço especialmente a essa engrenagem que entre uma ‘coincidência’ e outra nos leva a passar pelas mais inusitadas experiências de vida, que faz das dificuldades meios de evolução e que coloca em nossos caminhos pessoas que tornam este percurso ainda mais interessante. vii RESUMO A introdução de espécies é uma das principais causas da perda de biodiversidade sendo a aqüicultura relevante atividade promotora de introduções no ambiente marinho. Kappaphycus alvarezii, carragenófita originária da região do Indo-Pacífico tropical, vem sendo introduzida há cerca de 30 anos em diversos países, inclusive no Brasil, para fins de maricultura. Contudo, ate o momento, são incipientes os programas de monitoramento ambiental das introduções intencionais desta espécie. No Capítulo 1 deste trabalho é apresentada uma sugestão de protocolo de monitoramento ambiental das atividades de cultivo de K. alvarezii no sul do Estado do Rio de Janeiro, com base em pesquisa realizada no entorno do maior cultivo de K. alvarezii já instalado no país, Baía de Sepetiba (23º03’50”S e 043º52’50”N), entre maio e julho de 2006. Neste período, não foi observada ocorrência de mudas férteis sob cultivo tampouco estabelecimento de esporos. A ocorrência de mudas fora do sistema de cultivo foi ínfima, frente à biomassa cultivada, e restrita aos limites da fazenda marinha. Além disso, a sobrevivência de mudas transplantadas no ambiente foi suprimida em detrimento da baixa incidência luminosa provocada pelo alto teor de material particulado em suspensão na água do mar. O método utilizado foi adequado à avaliação do estabelecimento da espécie exótica no ambiente sendo recomendada sua aplicação permanente na área permitida para o cultivo desta espécie no Brasil. No Capítulo 2, o protocolo sugerido foi aplicado em três sítios no sul do Estado do Rio de Janeiro, trimestralmente, de 2006 a 2008, e o potencial invasivo de K. alvarezii foi avaliado. Não foram encontrados esporos nas mudas cultivadas tampouco sobre os substratos artificiais. A ocorrência de mudas variou temporalmente (H(6, 840) = 20,88; p = 0, 002), entretanto, se manteve restrita à área de manejo do cultivo e em menor quantidade que as algas nativas (Z = - 2,10; p = 0,04). O estabelecimento de mudas foi aparentemente limitado pela herbivoria na Baía da Ilha Grande e controlada pela transparência da água (r2 = 0,70; p < 0,001), hidrodinâmica (r2 = 0,50; p < 0,001) e temperatura (r2 = - 0,48; p < 0,001) na Baía de Sepetiba. O potencial invasivo de K. alvarezii foi considerado remoto na área estudada. Concluiu-se, portanto, que a introdução de K. alvarezii não ocasionou danos ambientais na região até o momento, porém a aplicação de protocolos de monitoramento ambiental é fundamental na prevenção de impactos ambientais e conseqüentemente na manutenção da diversidade marinha. viii ABSTRACT Introduction of exotic species is one of the main causes of biodiversity loss and aquaculture is a relevant activity that promotes introductions in the sea. Kappaphycus alvarezii, a carragenophyte from tropical Indo-Pacific region, has been easily propagated into many tropical regions, including Brazil. However, monitoring programs of K. alvarezii cultivation are incipient. The aims of Chapter 1 were to verify the occurrence and establishment of seedlings and spores of K. alvarezii in the benthic communities around the biggest K. alvarezii Brazilians farm, at Sepetiba Bay (23º03’50”S e 043º 52’ 50”N), from May to July 2006, and to propose a monitoring program protocol for this activity. The occurrence of fertile cultivated branches as well as the recruitment and establishment of the spores were not observed. The occurrence of seedlings out of the rafts was restricted to the farm limits and the lost of biomass was insignificant in relation to the cultivated biomass. Furthermore, the establishment of the transplanted seedlings through vegetative growth was suppressed by high suspended particulate material in the water. The presented methodology was adequate for this kind of evaluation and its permanent application as a protocol on the permitted area for K. alvarezii cultivation in Brazil is recommended. On Chapter 2, the presented protocol was applied and the invasive potential of K. alvarezii was evaluated at three sites in Rio de Janeiro, from 2006 to 2008. It was neither found spores in cultivated cuttings nor verified spores recruitment on artificial substrates. The biomass loss of cuttings has varied temporally (H(6, 840) = 20.88; p = 0.002), however, it was restricted to the cultivation management area of one site and was lower than native algal biomass (Z = 2.10; p = 0.04). The establishment of cuttings was apparently limited by herbivory at Ilha Grande Bay and controlled by water transparency (r2 = 0.70; p < 0.001), hydrodynamics (r2 = 0.50; p < 0.001) and temperature (r2 = - 0.48; p < 0.001) at Sepetiba Bay. It is concluded that the invasive potential of K. alvarezii is remote in this region. However, the use of environmental protocols for cultivation activities is necessary to prevent environmental impacts and consequently maintenance of marine biodiversity. ix SUMÀRIO AGRADECIMENTOS vi RESUMO viii ABSTRACT ix LISTA DE TABELAS xiv INTRODUÇÃO GERAL 1 Introdução de espécies exóticas e ficocultura 1 Kappaphycus alvarezii: Características biológicas e de cultivo 2 A introdução de Kappaphycus alvarezii no Brasil 3 Figuras 6 Capítulo 1: Contribuição ao Protocolo de Monitoramento Ambiental da Maricultura de Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P. C. Silva (Areschougiaceae - Rhodophyta) na Baía de Sepetiba, RJ, Brasil. 8 Resumo 9 Abstract 10 Introdução 11 Material e métodos 12 Resultados e discussão 14 Conclusão 15 Referências bibliográficas 16 Figuras 21 Tabelas 23 Capítulo 2: Invasive potential of Kappaphycus alvarezii in Rio de Janeiro south coast, Brazil: a contribution to an environmentally secure cultivation in the tropics 24 Abstract 25 Introduction 26 Materials and methods 27 Results 29 Discussion 30 References 34 x Figures 37 Tables 40 CONSIDERAÇÕES FINAIS 41 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS (Introdução Geral e Considerações Finais) 43 ANEXO 1 47 ANEXO 2 48 xi LISTA DE FIGURAS Introdução Geral Figura 1: Variantes pigmentares de Kappaphycus alvarezii cultivada no Rio de Janeiro: (1) Marrom; (2) Vermelha; (3) Verde. ................................................................................ 6 Figura 2: Ciclo de vida de Kappaphycus alvarezii. ............................................................... 6 Figura 3: Balsas flutuantes da maior fazenda marinha de Kappaphycus alvarezii no Brasil, localizada na Baía de Sepetiba, RJ. ............................................................................... 7 Capítulo 1 Figura 1: Mapa da Baía da Marambaia, inserida na porção sudoeste da Baía de Sepetiba, litoral sul do Estado do Rio de Janeiro, Brasil, indicando as 12 estações de coleta no entorno da fazenda marinha de Kappaphycus alvarezii e a praia do Kutuca, utilizada como ponto controle da dispersão da alga exótica........................................................ 21 Figura 2: Variação da biomassa seca (g.m-2) de mudas de Kappaphycus alvarezii nas estações de coleta ao longo da praia da Baía da Marambaia, em junho de 2006............................................................................................................................... 22 Figura 3: Taxa de crescimento diário das mudas de Kappaphycus alvarezii transplantadas na Baía da Marambaia, pesadas após 20 dias (T20) e 40 dias (T40) entre maio e julho de 2006.......................................................................................................................... 22 Capítulo 2 Figure 1: Map locating Marambaia Bay (MB), Praia Grande (PG) inserted in Sepetiba Bay, and of Enseada de Araçatiba (EA) located in Ilha Grande Bay, south of Rio de Janeiro State in Brazil. The marked areas represent the Kappaphycus alvarezii culture. ......... 37 Figure 2: Variations in dry biomass (g.m-2) of the Kappaphycus alvarezii cuttings in the collection stations along the beach of Marambaia Bay (MB), south of Rio de Janeiro State in Brazil. ............................................................................................................... 37 Figure 3: Daily growth rate (%.day-1) of transplanted cuttings of Kappaphycus alvarezii on Marambaia Bay (MB) and Praia Grande (PG), inserted in Sepetiba Bay, south of Rio de Janeiro State in Brazil. Square = median of PG, lozenge = median of MB, rectangles = lower and upper quartile (25–75%), vertical bars = maximum and minimum values, and triangle = outliers. ................................................................................................... 38 xii Figure 4: Linear regression of daily growth rate (%.day-1) of transplanted cuttings in Sepetiba Bay, south of Rio de Janeiro State in Brazil, versus (A) seawater transparency in meters; (B) wind velocity in m.s-2, an indicator of hydrodynamics, and (C) temperature of seawater in °C. ...................................................................................... 39 xiii LISTA DE TABELAS Capítulo 1 Tabela 1: Número amostral (n) e valores (mínimos) medianos (máximos) das variáveis abióticas mensuradas na Baía da Marambaia, Baía de Sepetiba, RJ, Brasil, de maio a julho de 2006. .............................................................................................................. 23 Capítulo 2 Table 1: Kruskal-Wallis (H) medians test of abiotic variables, from May 2007 to February 2008, between the three sites – Marambaia Bay (MB) and Praia Grande (PG), both inserted in Sepetiba Bay, and Enseada de Araçatiba (EA), located in Ilha Grande Bay south of Rio de Janeiro State in Brazil. Values in (minimum) median (maximum); p indicates the significance level of 95%. ........................................................................ 40 Table 2: Native algae species collected on the beach of the Marambaia Bay (MB), on the Sepetiba Bay, located in south of Rio de Janeiro State in Brazil. ................................. 40 xiv INTRODUÇÃO GERAL Introdução de espécies exóticas e ficocultura A perda da biodiversidade é um dos principais problemas ambientais globais associados às atividades antrópicas. Segundo a International Union for the Conservation of Nature - IUCN, uma das grandes causas da perda da biodiversidade é a introdução de espécies. No ambiente marinho, os dois vetores mais comuns de introduções de espécies são as atividades de navegação, através de água de lastro ou incrustadas nos cascos das embarcações, e as atividades de aqüicultura, acidental ou intencionalmente (Schaffelke et al., 2006). Introduções acidentais por atividades de aqüicultura se referem a eventuais escapes de espécimes cultivados para o ambiente natural ou a espécies associadas às espécies alvo, como a introdução da macroalga invasora Sargassum muticum (Yendo) Fensholt introduzida na costa pacífica da América do Norte e sul da Europa em associação com Crassostrea Gigas Thunberg, ostra mundialmente cultivada (Lüning, 1990). Por outro lado, as introduções intencionais se dão em função das crescentes demandas comerciais mundiais pelos organismos cultivados e seus produtos e das necessidades de implementação de programas sociais em programas de manejo costeiro visando alternativas de fonte de renda para comunidades tradicionais em países menos desenvolvidos (Oliveira, 1989; Muñoz et al., 2004; Pickering et al., 2007). A ficocultura, cultivo de algas, além de movimentar bilhões de dólares anualmente, é comumente utilizada em projetos sociais com comunidades costeiras (Ask et al., 2003). Atualmente, mais de 200 espécies de algas são produzidas para utilização, tanto na forma direta de consumo, quanto nas indústrias alimentícia, farmacêutica, cosmetológica, dentre outras. Estas espécies são produtoras de colóides (carragenanas, alginatos, agaranas) que atuam como agentes espessantes e estabilizantes. Devido à grande importância comercial e valor social agregado, algumas espécies vêm sendo intencionalmente introduzidas para fins de cultivo em todo o mundo (Ask et al., 2003; Pickering et al., 2007). Contudo, apesar de muito freqüente na aqüicultura em geral, o uso de espécies exóticas deve ser precedido de avaliações criteriosas que indiquem principalmente o risco de integração ao novo ecossistema e conseqüente ocupação de nicho de espécies nativas (Paula, 2001). Problemas ambientais associados a tais introduções geram grande polêmica no meio científico em função da imprevisibilidade do potencial invasivo de uma espécie em contraposição aos benefícios sociais associados às atividades de cultivo. 1 Introdução Geral As macroalgas Kappaphycus e Eucheuma são as principais fontes de matéria prima para produção de carragenana, sendo responsáveis por quase 90% da produção mundial deste colóide (McHugh, 2003). Em função da relevância econômica e social atribuídas a estas algas e em função de sua relativa facilidade de cultivo, espécies de ambos os gêneros foram introduzidas intencionalmente em mais de 20 países para fins de maricultura, como: na Índia (Mairh et al., 1995), no Japão (Mairh et al., 1986), no Havaí (Doty, 1985), no México (Hurtado et al., 2001), em Cuba (Serpa-Madrigal et al., 1997), na Venezuela (Rincones & Rubio, 1999) e no Brasil (Paula et al., 1998). No entanto, segundo Muñoz et al. (2004), os únicos países com produção comercial desta espécie são: Filipinas, Indonésia, Malásia, Fiji e Tanzânia, responsáveis pela comercialização de mais de 100.000 toneladas anuais (Ask & Azanza, 2002). Kappaphycus alvarezii: Características biológicas e de cultivo Kappaphycus alvarezii é uma espécie perene, de talo ereto, cilíndrico e multiaxial. Os indivíduos desta espécie apresentam grande plasticidade morfológica em função do ambiente em que se desenvolvem (Doty, 1987; Zuccarello et al., 2006) e, em geral, atingem dezenas de centímetros de comprimento. Sob cultivo, é comum a ocorrência concomitante de variantes pigmentares marrons, vermelhas e verdes, para as quais não há um consenso sobre a causa de sua ocorrência (Paula et al.,1998; Figura 1). O biociclo desta espécie é do tipo trigenético, isomórfico, contendo duas fases nucleares: uma haplofásica (gametófito) e duas diplofásica (carposporófito e tetrasporófito) que resultam no ciclo trigenético haplo-diplofásico (Figura 2). O carpogônio fecundado origina o carposporófito (2 n), que é uma fase do ciclo que vive sobre o gametófito feminino. O carposporófito é envolto por tecido do gametófito denominado pericarpo e juntos formam o cistocarpo. O carposporófito gera carpósporos (2n) que geram tetrasporófítos. O tetrasporófito (2n) sofre redução cromática e produz tetrásporos (n) que originam o gametófito feminino (n) e o masculino (n). (Yoneshigue-Valentin, 2002). Contudo, em cultivos comerciais esta espécie geralmente apresenta-se infértil ou as fases reprodutivas não ocorrem simultaneamente, ou seja, o ciclo não se completa (AzanzaCorrales et al., 1992). Bancos naturais de K. alvarezii ocorrem naturalmente ao longo de toda a região do Indo-Pacífico, desde o leste africano até Guam, tendo sua área natural de ocorrência entre as latitudes de 20º N e 20º S (Doty, 1987; Neish, 2006). Em ambiente natural, K. alvarezii pode ser observada na zona infralitorânea, com maior crescimento sob forte iluminação. 2 Introdução Geral Desenvolve-se melhor em temperaturas entre 21º e 30ºC (Glenn & Doty, 1990). A dinâmica marinha local é um dos principais fatores responsáveis pela distribuição desta espécie, podendo ser limitada pelo maior aporte de água doce. Estas algas são comumente encontradas fixadas sobre substratos consolidados, em áreas protegidas por corais da energia de ondas, em águas transparentes de hidrodinamismo moderado (Mshigeni, 1979; Doty, 1987; Trono, 1993). Os principais fatores que influenciam o crescimento de K. alvarezii e, conseqüentemente, o seu desempenho sob cultivo são: temperatura, salinidade, nutrientes e dinâmica marinha (Doty, 1987), além da ação da herbivoria e epifitismo (Wakibia et al., 2006). A produção comercial desta espécie é realizada por crescimento vegetativo do talo através de fragmentação do talo. As mudas são mantidas sob cultivo durante ciclos de 45 a 60 dias, as quais são posteriormente secas e comercializadas para as indústrias de extração de carragenana. Os maiores e principais cultivos comerciais do mundo utilizam o sistema de cultivo conhecido como ‘tie-tie’, no qual as mudas são atadas a cabos/cordas dispostos como varais fixos ao fundo por estacas ou suspensos de forma flutuante (Hurtado et al., 2001). No Brasil, são utilizados sistemas flutuantes denominados balsas flutuantes (Figura 3) desenvolvidas por Miguel Sepúlveda da empresa MD ALGAM. Cada balsa ocupa uma área de 450 m2, e é composta por 30 módulos (3x5 m cada) sustentados por tubos de PVC de 100 mm de diâmetro com as extremidades fechadas. Os módulos são conectados uns aos outros por cabos de polipropileno (6 mm) e cada um possui um conjunto de 10 fios de nylon, nos quais são atadas cerca de 20 mudas em cada (Figura 3). A parte inferior de cada módulo possui uma rede de nylon (malha - 40 mm e fio - 0,50 mm), para proteger as algas da ação da herbivoria e minimizar sua dispersão para o ambiente. As balsas são presas por cabos que partem de suas extremidades e são presos a duas poitas ou pinos de aço fixados no assoalho marinho. A introdução de Kappaphycus alvarezii no Brasil Para a introdução de Kappaphycus no Brasil, em 1995, foi criado um programa experimental em Ubatuba - SP, conduzido pelo Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo (USP), a fim de verificar a viabilidade comercial e o risco ambiental do cultivo, tanto de K. alvarezii quanto de K. striatum. De maneira geral, tais investigações indicaram a ausência de dispersão e colonização por estas espécies (Paula & Pereira, 1998; Paula et 3 Introdução Geral al., 1998; Oliveira & Paula, 2001; Paula & Oliveira, 2004). Contudo, foi constatada a existência de plantas femininas de K. alvarezii, da variável marrom (Zuccarello et al., 2006), além da ocorrência de tetrasporófitos em determinados períodos do ano (Paula et al., 1999, Bulboa & Paula, 2005). Ao contrário de K. alvarezii, K. striatum apresentou potencial invasivo em função da produção de tetrasporófitos viáveis durante cultivo experimental no mar (Bulboa & Paula 2005). A partir de 1998, foi iniciado o cultivo comercial de K. alvarezii no Brasil. O primeiro cultivo foi na Baía da Ilha Grande no Estado do Rio de Janeiro. Em 2004, a empresa Sete Ondas Biomar passou a cultivar esta espécie na Baía de Sepetiba para abastecer sua indústria de processamento de carragenana instalada no Município de Itaguaí - RJ. A partir deste ano, se desencadeou um crescimento significativo da atividade na região, embora sem estudos de monitoramento ambiental ou acerca do potencial invasivo da espécie. Mais recentemente, foram também relatadas introduções nos estados de Pernambuco, Paraíba, Rio Grande do Norte, Ceará (Oliveira, 2005) e Bahia (Sepúlveda, comunicação pessoal) para os quais não foram publicados estudos de monitoramento ambiental. Em função das crescentes introduções da espécie e de seus potenciais econômico, para minimizar o uso da matéria prima importada, e social, como fonte de renda alternativa para comunidades pesqueiras, fez-se emergente a criação de leis e normas que regulamentassem a atividade. Portanto, em 17 de julho de 2007, foi publicada a Instrução Normativa Nº 165 do IBAMA que proibia novas introduções e limitava àqueles que já haviam realizado solicitação de concessão de área para cultivo de K. alvarezii até aquela data, o direito de assinar um termo de compromisso estabelecido também pelo IBAMA. Os potenciais danos ambientais causados pela aqüicultura em geral podem e devem ser evitados a partir da utilização de ferramentas de planejamento e gerenciamento integrados. Para evitar danos ambientais, estudos prévios e de monitoramento ambiental devem ser realizados visando estabelecer subsídios ao correto ordenamento da atividade (Oliveira, 2005; Bastos, 2006). No caso de K. alvarezii, Paula et al. (1998) consideraram fundamental a realização de investigações sobre a dispersão de algas desprendidas dos cultivos e a ocorrência e viabilidade de esporos. Dentro do contexto nacional sobre a introdução e a crescente expansão da produção comercial de K. alvarezii, fez-se clara a necessidade do desenvolvimento de estudos de monitoramento ambiental das atividades de cultivo de K. alvarezii que fornecessem subsídios aos órgãos ambientais competentes na formulação do termo de compromisso que 4 Introdução Geral veio a ser publicado em 22 de julho de 2008 na Instrução Normativa Nº 185 do IBAMA. Esta IN foi formulada tendo como referência os estudos realizados pelo Instituto de Biociências/ USP (Paula, et al.,1998; Bulboa & Paula, 2005; Oliveira, 2005), os relatórios técnicos gerados pelo próprio setor produtivo (Sepúlveda, 2002; Vilaça, 2007) e, principalmente, os produtos gerados pelo programa de monitoramento ambiental do cultivo de Kappaphycus alvarezii conduzido pelo Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro (Reis, 2007), do qual o estudo aqui apresentado é parte essencial. Sendo assim, o objetivo geral deste estudo foi avaliar o potencial invasivo da macroalga exótica K. alvarezii no sul do Estado do Rio de Janeiro, visando contribuir para o ordenamento da atividade no país. Para alcançar este objetivo, foram estabelecidos os objetivos específicos: ¾ Verificar a ocorrência de estruturas reprodutivas nas mudas de K. alvarezii cultivadas; ¾ Averiguar a ocorrência e viabilidade de esporos produzidos pelas mudas cultivadas; ¾ Quantificar a dispersão de mudas no entorno dos cultivos estudados; ¾ Analisar a viabilidade de mudas fora do sistema de cultivo; ¾ Propor um protocolo de monitoramento ambiental para as atividades de cultivo de K. alvarezii no sul do Estado do Rio de Janeiro. No Capítulo 1 deste trabalho é apresentada a proposta do protocolo de monitoramento ambiental baseada em estudo sobre a dispersão e o estabelecimento de K. alvarezii no entorno do maior cultivo comercial desta espécie no país na ocasião, localizado na Baía da Marambaia, Baía de Sepetiba, RJ. No Capítulo 2, o potencial invasivo de K. alvarezii foi avaliado através da aplicação prática do protocolo sugerido no Capítulo 1, na Baía da Marambaia e em outros dois sítios: Praia Grande, na Ilha de Itacuruçá, também localizado na Baía de Sepetiba, e Enseada de Araçatiba, Baía da Ilha Grande, de março de 2007 a fevereiro de 2008. 5 Introdução Geral Figuras 10 cm (1) 10 cm (2) 10 cm (3) Figura 1: Variantes pigmentares de Kappaphycus alvarezii cultivada no Rio de Janeiro: (1) Marrom; (2) Vermelha; (3) Verde. Figura 2: Ciclo de vida de Kappaphycus alvarezii (The ABC of eucheuma seaplant production, disponível em: www.surialink.com, visitado em 2007). 6 Introdução Geral 1m Figura 3: Balsas flutuantes da maior fazenda marinha de Kappaphycus alvarezii no Brasil, localizada na Baía de Sepetiba, RJ. 7 Capítulo 1: Contribuição ao Protocolo de Monitoramento Ambiental da Maricultura de Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P. C. Silva (Areschougiaceae - Rhodophyta) na Baía de Sepetiba, RJ, Brasil. Beatriz Castelar, Renata Perpetuo Reis & Marcos Bastos Aceito para publicação no periódico Acta Botanica Brasilica em setembro de 2008 (Anexo 1). 8 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii Resumo Kappaphycus alvarezii, uma das principais fontes de matéria prima para produção de carragenana, vem sendo cultivada em balsas flutuantes, na Baía de Sepetiba, sem estudos de monitoramento ambiental. A ocorrência e o estabelecimento de esporos e de mudas desta alga exótica no ambiente marinho foram avaliados e a praticidade da metodologia aplicada foi verificada, visando à proposta de um protocolo de monitoramento ambiental para cultivos liberados para o Brasil, entre a Baía de Sepetiba (RJ) e a Ilha Bela (SP). Este estudo foi realizado no maior cultivo desta espécie no país, na Baía de Sepetiba (23º03’50”S e 043º52’50”N), entre maio e julho de 2006. Neste período, não foi observada ocorrência de mudas férteis sob cultivo tampouco estabelecimento de esporos. A ocorrência de mudas fora do sistema de cultivo foi ínfima, frente à biomassa cultivada, e restrita aos limites da fazenda marinha. Além disso, a sobrevivência de mudas transplantadas fora das balsas foi suprimida em detrimento da baixa incidência luminosa provocada pelo alto teor de material particulado em suspensão na água do mar. Concluiuse, portanto, que a introdução de Kappaphycus alvarezii não ocasionou danos ambientais nesta baía até o momento e que o método utilizado foi adequado à avaliação do estabelecimento desta espécie no ambiente. Neste sentido, recomenda-se a aplicação permanente do método apresentado como protocolo para o cultivo de Kappaphycus alvarezii na área permitida para o Brasil, visando à manutenção da biodiversidade marinha. Palavras-chave: alga exótica, maricultura de algas, introdução de espécies. 9 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii Abstract Kappaphycus alvarezii, one of the most important sources of raw material for carrageenan production, has been cultivated in floating rafts system, at Sepetiba Bay, southeast Brazil, without environmental monitoring studies. The aim of this research was to verify the occurrence and establishment of seedlings and spores of K. alvarezii in the benthic communities around the biggest K. alvarezii Brazilian’s farm, at Sepetiba Bay (23º03’50”S e 043º 52’ 50”N), to analyze the applicability of the methodology to propose an environmental monitoring protocol for the areas permitted in Brazil for this cultivation. From May to July 2006, the occurrence of fertile cultivated branches as well the recruitment and establishment of the spores were not observed. The occurrence of seedlings out of the rafts was restricted to the farm limits and the lost biomass was insignificant in relation to the cultivated biomass. Futhermore, the establishment of the transplanted seedlings through vegetative growth was suppressed by high particulate suspended material in the water column. These results suggest that K. alvarezii introduction did not promote environmental damages in Sepetiba bay until the present and the presented methodology was adequate for this kind of evaluation. It is recommended the permanent application of the method as a protocol for area permitted to cultivate K. alvarezii in Brazil for the maintenance of the marine biodiversity. Key words: exotic seaweed, seaweed cultivation, species introduction. 10 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii Introdução A demanda mundial de matéria prima para a produção de carragenana é crescente (Ask & Azanza 2002) sendo estimado um aumento anual de cerca de 5% para as próximas décadas (Eklöf et al. 2005). No Brasil, existem duas fontes de matéria prima para produção de carragenana, uma a partir do cultivo da alga exótica, Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P. C. Silva (Areschougiaceae - Rhodophyta), e outra a partir da alga nativa, Hypnea musciformis (Wulfen) J. V. Lamouroux (Cystocloneaceae - Rhodophyta), coletada em bancos naturais (Paula et al. 1998). Apesar de H. musciformis apresentar ampla distribuição na costa brasileira, sua coleta é insuficiente para suprir a demanda nacional. Além disso, ainda que sua taxa de crescimento atinja até 10%.dia-1 (Reis et al. 2006), esta espécie apresenta difícil adaptação às tecnologias de cultivo (Oliveira & Miranda 1998). A introdução de K. alvarezii no Brasil foi proposta com intuito de minimizar a explotação dos bancos naturais de H. musciformis e de diminuir a dependência da matéria prima importada (Oliveira 1990; Paula et al. 2002). Sendo assim, em 1995 iniciou-se um programa experimental de introdução desta espécie no país, desenvolvido em Ubatuba, SP, Brasil (Paula et al. 1998) e em 2004 foi iniciado o primeiro cultivo comercial de K. alvarezii na Baía de Sepetiba, RJ, Brasil. Contudo, danos ambientais causados pela introdução intencional de espécies têm sido amplamente relatados (FAO 1996; CBD 2004). De acordo com ‘International Union for the Conservation of Nature - IUCN’, a introdução de espécies é uma das principais responsáveis pela perda da biodiversidade. Os danos ambientais sobre os recifes coralíneos havaianos causados pela introdução intencional de espécies de Kappaphycus/Eucheuma são os mais bem documentados (Conklin & Smith 2005). Vinte e cinco anos após a introdução na Baía de Kane’ohe, no Havaí, essas algas se estabeleceram sobre os corais, causando-lhes a morte principalmente por sombreamento, e continua se dispersando para outras regiões (Conklin & Smith 2005). Também foram relatados estabelecimento de K. alvarezii em recifes na Índia (Bagla 2008; Chandrasekaran et al. 2008) e na Venezuela (Barrios et al 2007). Para evitar danos ambientais causados pela introdução intencional de algas é necessária à implementação de procedimentos de avaliação de risco e/ou de monitoramento ambiental para verificar tanto o estabelecimento da espécie introduzida no meio ambiente quanto à introdução de organismos indesejados associados à espécie-alvo (Oliveira 2005; Verlecar & Pereira 2006). Entretanto, são incipientes os programas de 11 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii monitoramento ambiental das introduções intencionais de espécies de Kappaphycus no mundo (Ask et al. 2003; Conklin & Smith 2005). No Brasil, de acordo com a Instrução Normativa nº185 de 23 de Julho de 2008, passa a ser exigida pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA/MMA) a execução do monitoramento ambiental relativo à produção de Kappaphycus alvarezii. Desta maneira, torna-se emergente a criação de metodologias eficientes para a avaliação do estabelecimento desta alga fora das estruturas de cultivo. Os objetivos deste estudo foram: 1) analisar a ocorrência e a viabilidade de esporos e mudas de K. alvarezii no ambiente natural no entorno do maior do cultivo desta espécie no país e; 2) propor um protocolo de monitoramento ambiental para a maricultura de K. alvarezii na região sudeste brasileira através da avaliação da ocorrência e do estabelecimento de esporos e mudas desta espécie no entorno do maior cultivo do país. Material e métodos Este estudo foi conduzido de maio a julho de 2006, na Baía da Marambaia (23º03’50”S e 043º 52’ 50”N), situada na porção sudoeste da Baía de Sepetiba, litoral sul do Estado do Rio de Janeiro, Brasil (Fig. 1). A região encontra-se nas proximidades da principal conexão da Baía de Sepetiba com o Oceano Atlântico, onde ocorrem as correntes de maior intensidade (superior a 50 cm.s-1), além de um volume maior de águas renovadas (Signorini 1980; SEMADS 2001). A Baía da Marambaia possui uma profundidade média de 2,3 m, é limitada a leste por um cordão arenoso de cerca de 2 km de extensão e a oeste pela Ilha da Marambaia, sendo composta estritamente por substratos não consolidados de frações granulométricas predominantemente finas do tipo lodoso (Pereira et al. 2003). O cultivo de K. alvarezii foi instalado em 2004, a aproximadamente 60 m da praia, composto por 70 unidades de produção, denominadas balsas flutuantes. Cada balsa é composta por 30 subunidades, os módulos (3x5 m), contendo 220 mudas cada um. Sob cada balsa é, ainda, instalada uma rede de nylon (60 mm de malha) que visa minimizar a dispersão de mudas para o ambiente natural. A temperatura e a salinidade da água do mar foram registradas diariamente com auxílio de termômetro de mercúrio e refratômetro portátil, respectivamente. A transparência da água foi estimada com auxílio de disco de Secchi, semanalmente. Coletas de água do mar foram realizadas, também semanalmente, para a quantificação do material particulado em suspensão (MPS) e para análise da concentração de amônia, nitrito, nitrato e fosfato (Grasshoff et al. 1983). Todas as medições foram realizadas em triplicatas. 12 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii A ocorrência de material fértil (tetrásporos e carpósporos) foi verificada através da análise de 135 mudas de K. alvarezii retiradas aleatoriamente (tabela de números aleatórios) das balsas flutuantes. Os talos foram observados em campo com auxílio de lupa manual. Cortes anatômicos, realizados à mão livre, foram observados através de microscopia óptica em laboratório. Para observar a fixação de esporos liberados, 36 placas de acrílico (10x10 cm), com ranhuras na face superior, foram aleatoriamente instaladas sob as estruturas de cultivo. Metade das placas foi retirada após 20 dias, no meio do ciclo de produção comercial do cultivo, e a outra metade após 40 dias, no final do ciclo de produção comercial. Logo após a retirada, as placas foram acondicionadas em formaldeído a 4% e analisadas através de microscopia óptica a fim de se quantificar os esporos fixados. Com o intuito de verificar o recrutamento, nove placas de acrílico, iguais às anteriores, foram aleatoriamente instaladas sob o cultivo e recolhidas após 20 dias. Após este período, as placas foram transportadas em caixa térmica com água do mar para até o Laboratório de Cultivo do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, onde o cultivo foi realizado sob condições ambientais próximas ao ideal requerido pela espécie (Paula et al. 1999, Paula et al. 2001, Paula & Pereira 2003). O cultivo in vitro foi realizado em aquários contendo 1 L de água do mar filtrada em membrana de éster celulose (0,45 µm), enriquecida com solução Provasoli modificada ES/4 (Starr & Zeikus, 1993), aerada por bombas de aeração de aquários e trocada a cada cinco dias. A temperatura da água foi mantida em 22 ± 2 ºC, salinidade de 35 ± 1 e fotoperíodo de 12 horas luz. A iluminação foi obtida através de lâmpadas fluorescentes de 20 W, sob irradiância de 130 ± 20 µmol.m-2.s1 . Após 20 dias sob cultivo in vitro as placas de acrílico foram observadas através de microscopia óptica a fim de se quantificar, através do percentual de cobertura, o desenvolvimento das plântulas. A ocorrência de mudas de K. alvarezii desprendidas, fora do sistema de cultivo, foi verificada em toda a extensão da praia da Baía da Marambaia e quantificada, em doze estações de coleta pré-estabelecidas (Fig. 1). Em cada estação, foram dispostos aleatoriamente dez quadrados amostrais (50x50 cm) sobre um transecto de 20 m paralelo à linha da água e aplicada a metodologia de amostragem destrutiva adaptada de De Wreede (1985), coletando-se apenas os exemplares de Kappaphycus alvarezii. As mudas coletadas foram secas em estufa a 60ºC até obtenção de massa constante. A biomassa total desprendida do cultivo foi estimada e comparada em termos percentuais com a biomassa média total da fazenda. 13 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii Finalmente, para avaliar o estabelecimento de mudas de K. alvarezii no ambiente natural foi utilizado um sistema de transplante. Dezoito mudas, com massa úmida inicial de 100 g, foram atadas a blocos de cimento, instalados no limite superior da zona infralitorânea, com o intuito de simular o ambiente mais propício para o estabelecimento desta alga na Baía da Marambaia. As mudas foram pesadas a cada 20 dias e o sucesso de estabelecimento avaliado através da taxa de crescimento diário expressa em %.dia-1 e obtida através da fórmula: TCD = 100 x [LN(Mf)/(Mi)]/t, onde Mf = massa úmida final; Mi = massa úmida inicial; e t = dias de experimento (Ask 2006). Para o tratamento estatístico, foi utilizado o pacote estatístico Statistica 6.0 StatSoft®. Os dados não apresentaram normalidade (teste de Shapiro Wilk’s) e/ou homogeneidade de variâncias (Teste de Cochran), portanto foram submetidos aos testes não-paramétricos (Zar 1996). As medianas das biomassas fora do sistema de cultivo nas diferentes estações de coleta foram comparadas através do teste Kruskal-Wallis e as medianas das taxas de crescimento das mudas transplantadas nos períodos de 20 e 40 dias foram comparadas pela análise de Wilcoxon. O intervalo de confiança para os testes de significância foi de 95% (p = 0,05). Resultados e discussão As mudas de K. alvarezii cultivadas na Baía da Marambaia não se mostraram férteis durante o período estudado, uma vez que tetrásporos ou cistocarpos não foram observados nos 135 talos vistoriados. Portanto, não foi observado recrutamento de esporos nas placas acrílicas mantidas sob cultivo. Segundo Bulboa et al. (2008), após 20 dias, plântulas cultivadas in vitro alcançaram cerca de 40 µm de diâmetro, porém, assim como no presente estudo, não foi registrada a ocorrência de recrutamento in situ. Desta maneira, não foi constatado o estabelecimento da espécie exótica via estruturas reprodutivas no ambiente natural na Baía da Marambaia. Este resultado está de acordo com os resultados de AzanzaCorrales et al. (1992). Segundo estes autores, esta espécie geralmente apresenta-se infértil em sistemas de cultivo, ou as fases reprodutivas não ocorrem simultaneamente, sugerindo que o ciclo não se completa nos cultivos. Paula et al. (1999) reportaram mudas férteis de K. alvarezii de dezembro de 1995 a maio de 1996, contudo, os esporos foram pouco viáveis, não apresentando, como neste estudo, potencial de estabelecimento no ambiente. Quanto à ocorrência de mudas fora do sistema de cultivo na Baía da Marambaia, foram observadas mudas em apenas um terço das estações de coleta (W0,5; W0,2; E0,2 e E0,5) e restritas à área de manejo da fazenda marinha (Figs. 1 e 2). A variação da biomassa 14 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii das mudas foi altamente significativa entre as doze estações de coleta (H11,120 = 79,68; p < 0,001), variando de zero a 237,09 g.m-2 (massa seca). A biomassa total de K. alvarezii fora do sistema de cultivo, com base na amostragem realizada, foi estimada em torno de 50 kg de massa seca, representando 0,1% da estimativa da biomassa total cultivada na fazenda marinha. A diminuta e restrita ocorrência de K. alvarezii no ambiente foi atribuída à baixa capacidade de estabelecimento desta alga no ambiente natural da Baía da Marambaia. Fora dos limites da fazenda, Reis (dados não publicados) constatou a ausência de K. alvarezii no costão oeste da Praia do Kutuca (Fig. 1). Esta serve como uma área-controle estratégica para o monitoramento ambiental deste cultivo, pois está localizada a cerca de 20 km a oeste da Baía da Marambaia, ou seja, fora da área de abrangência da fazenda marinha, além de estar sob influência de um dos canais mais importantes de entrada de correntes da Baía de Sepetiba (SEMADS 2001) e da comunidade algácea local estar sendo monitorada desde 1999, existindo, portanto, dados pretéritos à instalação da fazenda realizados por Amado Filho et al. (2003). As taxas de crescimento diário (TCD) das mudas de K. alvarezii transplantadas apresentaram valores negativos (-14,21 ± 18,0%.dia-1) e não diferiram entre os períodos avaliados (Z = 1,24; p = 0,21; Fig. 3). Todas as mudas transplantadas morreram antes de 60 dias de experimento. Possivelmente, o estabelecimento das mudas foi limitado pela luz, uma vez que a estimativa da transparência da água do mar, associada ao elevado teor de material particulado em suspensão propiciaram uma baixa incidência luminosa durante todo o período experimental (Tab.1). K. alvarezii é considerada tolerante à turbidez, desde que em baixa freqüência (Mshigeni 1979; Doty 1987; Trono 1993). Ressalta-se que no período amostrado, a temperatura superficial da água do mar e a salinidade se mantiveram dentro dos limites adequados ao crescimento de K. alvarezii (Tab. 1; Glenn & Doty 1990; Paula & Pereira, 2003; Bulboa & Paula 2005) e que os nutrientes apresentaram valores superiores aos requeridos pela espécie (Tab. 1), sendo K. alvarezii conhecida por seu baixo requerimento de nitrogênio e fósforo (Wakibia et al. 2006). Conclusão K. alvarezii não se estabeleceu no ambiente natural via estruturas reprodutivas ou via crescimento vegetativo de mudas desprendidas do cultivo, sendo a restrição luminosa decorrente do alto teor de material particulado em suspensão, um dos principais fatores limitantes a espécie na Baía da Marambaia. Os resultados sugerem que a introdução desta espécie para fins de maricultura em balsas flutuantes não está promovendo danos 15 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii ambientais no local até o momento. Entretanto, devido aos resultados de sua dispersão e estabelecimento nos corais do Havaí, após cerca de três décadas da sua introdução (Russell, 1983; Rodgers & Cox 1999; Smith et al. 2002; Conklin & Smith 2005), tanto via crescimento vegetativo quanto por esporos, assim como os relatos de bioinvasão na Índia (Bagla 2008; Chandrasekaran et al. 2008) e na Venezuela (Barrios et al. 2007) recomendase o monitoramento ambiental permanente dos cultivos de K. alvarezii no Brasil. Visando à manutenção da biodiversidade marinha, constatada a aplicabilidade da metodologia apresentada, seu uso é proposto como protocolo para monitorar o estabelecimento de K. alvarezii fora do sistema de cultivo, na área permitida para o cultivo desta espécie, compreendida entre a Baía de Sepetiba (RJ) e a Ilha Bela (SP), pela Instrução Normativa nº185 de 23 de Julho de 2008. Recomenda-se, então: a realização de vistorias trimestrais de estruturas reprodutivas em mudas cultivadas; vistorias anuais em placas acrílicas; cultivo in vitro de material fértil para verificar a sua viabilidade; vistoria e quantificação freqüente de mudas no entorno das fazendas marinhas e anualmente em áreas controle e realização de experimentos semestrais de transplantes de mudas. Referências bibliográficas Amado Filho, G.M.; Barros-Barreto, M.B.; Marins, B.B.V.; Felix, C. & Reis, R.P. 2003. Estrutura da comunidade fitobentônica do infralitoral da Baía de Sepetiba, RJ, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26(3): 329-342. Ask, E. 2006. Cultivating Cottonii and Spinosum: A“how to” guide resources. In: A.T Critchley; M. Ohno & D.B. Largo (eds.). World Seaweed Resources - An authoritative reference system. Publicado em CD Rom. Amsterdam, Expert Centre for Taxonomic Identification (ETI), University of Amsterdam. Ask, E.I. & Azanza, R.V. 2002. 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New Jersey, Prentice Hall. 20 Capítuloo 1 - Protoccolo de monnitoramento ambiental da d maricultuura de K. allvarezii Figuras S Figurra 1: Mapa da Baía daa Marambaiia, inserida na porção sudoeste daa Baía de Sepetiba, liitoral sul doo Estado doo Rio de Jaaneiro, Brassil, indicanddo as 12 esttações de coleta c no e entorno da fazenda f maarinha de Kappaphycus K s alvarezii e a praia ddo Kutuca, utilizada u c como ponto controle daa dispersão da d alga exótica. 21 E 2,5 E 2,0 E 1,5 E 1,0 E 0,5 E 0,2 W 0,2 W 0,5 W 1,0 W 1,5 Mediana Quartil (25-75%) Min-Máx Extremos W 2,0 260 240 220 200 180 160 140 120 100 80 60 40 20 0 -20 W 2,5 Biomassa seca (g.m -2) Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii Estações de coleta Figura 2: Variação da biomassa seca (g.m-2) de mudas de Kappaphycus alvarezii nas estações de coleta ao longo da praia da Baía da Marambaia, em junho de 2006. Taxa de Crescimento Dário (%.dia -1) 10 0 -10 -20 -30 -40 Mediana Quartil (25-75%) Min-Máx Extremos -50 -60 T20 T40 Dias Figura 3: Taxa de crescimento diário das mudas de Kappaphycus alvarezii transplantadas na Baía da Marambaia, pesadas após 20 dias (T20) e 40 dias (T40) entre maio e julho de 2006. 22 Capítulo 1 - Protocolo de monitoramento ambiental da maricultura de K. alvarezii Tabelas Tabela 1: Número amostral (n) e valores (mínimos) medianos (máximos) das variáveis abióticas mensuradas na Baía da Marambaia, Baía de Sepetiba, RJ, Brasil, de maio a julho de 2006. Variável abiótica n (mínimo) mediana (máximo) Temperatura (°C) 65 (21,0) 24,0 (28,0) Salinidade 65 (30,0) 32,0 (36,0) Transparência (m) 12 (0,6) 1,2 (1,5) Turbidez (mg/L) 12 (26,7) 37,7 (51,7) Amônia (μmol/L) 12 (0,7) 1,8 (4,1) Nitrito (μmol/L) 12 (0,2) 0,5 (1,1) Nitrato (μmol/L) 12 (1,4) 2,0 (2,6) Fosfato (μmol/L) 12 (0,2) 0,4 (1,0) 23 Capítulo 2: Invasive potential of Kappaphycus alvarezii in Rio de Janeiro south coast, Brazil: a contribution to an environmentally secure cultivation in the tropics Beatriz Castelar, Renata Perpetuo Reis, Ana Luísa Moura & Rodrigo Kirk Submetido para o periódico Botanica Marina em janeiro de 2009 (Anexo 2). 24 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii Abstract The carragenophyte Kappaphycus alvarezii has been introduced into tropical regions, including Brazil, for aquaculture purposes. Our study estimated the biomass loss of farmed cuttings, the establishment of cuttings outside the rafts, the occurrence of spores, and evaluated the invasive potential of K. alvarezii at three sites in Rio de Janeiro. Temperature, salinity, water transparence, wind velocity and direction (hydrodynamic indicator) and solar radiation (irradiation availability indicator) presented spatial differences (p < 0.05). We neither found spores in cultivated cuttings nor verified spores recruitment on artificial substrates. The biomass loss of cuttings varied temporally (H(6, 840) = 20.88; p = 0.002); however, it was restricted to the cultivation management area of one site and lower when compared with native algal biomass (Z = - 2.10; p = 0.04). The establishment of cuttings was apparently limited by herbivory at Ilha Grande Bay and controlled by water transparency (r = 0.81; p < 0.001), hydrodynamics (r = 0.72; p < 0.001) and temperature (r = - 0.63; p < 0.001) at Sepetiba Bay. The invasive potential of K. alvarezii was considered remote. However, the use of environmental protocols for cultivation activities is necessary to prevent environmental impacts, mainly in tropical regions. Keywords: introduction of species, Kappaphycus alvarezii, monitoring, precaution, protocol. Abreviations EA, Enseada de Araçatiba; MB, Marambaia Bay; PG, Praia Grande. 25 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii Introduction Introduction of exotic species is one of the main causes of biodiversity loss throughout the world according to the International Union for the Conservation of Nature (IUCN). Environmental damage caused by the intentional introduction for aquaculture purposes has been widely reported (Pérez et al. 2003, Zemke-White and Smith 2006, Pickering et al. 2007, Williams and Smith 2007). However, predictions about invasiveness are uncertain (Schaffelke et al. 2006, Boudouresque and Verlaque 2002, Pickering et al. 2007). Security protocols approved by the government, including quarantine procedures, as part of permanent monitoring of sites are essential to prevent environmental risks (Ask et al. 2003, Pickering et al. 2007). The introduction of Kappaphycus and Eucheuma species in Hawaii has been one of the most studied cases of environmental damages. After nearly 30 years of introduction, some of the local coral reefs have showed algae cover up to 80% (Russel 1983, Rodgers and Cox 1999, Conklin and Smith 2005). Recently, invasions of K. alvarezii on corals were reported at the Mannar Gulf in India (Chandrasekaran et al. 2008) and at Cubagua Island in Venezuela (Barrios 2008). However, there have been controversies about the species taxonomy and its invasive potential, which is attributed to the large morphological plasticity, the absence of characteristics suitable for species identification and the multiple commercial names (Zemke-White and Smith 2006, Zuccarello et al. 2006). In this way, the determination of the invasive species is uncertain. According to Zemke-White and Smith (2006), Eucheuma denticulatum (N.L. Burman) F. S. Collins and Hervey is the dominant invasive species in Hawaii in spite of K. alvarezii, and according to the molecular biology studies of Zuccarello et al. (2006), the K. alvarezii strain introduced in Hawaii is genetically distinct from that cultivated throughout the world. Another problem was the absence of voucher material of introduced species for aquaculture (Zemke-White and Smith 2006). Moreover, globally environmental monitoring programs for eucheumoid cultivation are incipient (Conklin and Smith 2005, Pickering et al. 2007). K. alvarezii has been one of the main cultivated macroalgal species of the world due to its importance as a source of carrageenan, an hydrocolloid of commercial value (Ask and Azanza 2002, Pickering et al. 2007). Due to the high commercial demand of carrageenan and the social and economic benefits cited of K. alvarezii cultivation, this seaweed has been easily propagated into many tropical regions, including Brazil (Paula et al. 1999, Ask et al. 2003). 26 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii The Brazilian coast has been a priority region for conservation, mainly because of its high degree of marine endemism (Olson and Dienerstein 2002). However, information about its biodiversity is still incomplete, and apparently there are no reports of invasions of exotic seaweeds (Paula and Oliveira 2004, GIDB 2008). In 1995, K. alvarezii was introduced experimentally at the north coast of São Paulo State in Brazil, in order to minimize both the extraction of natural beds of the native carragenophyte, Hypnea musciformis (Wulfen) J. V. Lamouroux, and the dependence of imported raw materials (Paula et al. 1999). In 1998, commercial cultivation of K. alvarezii began at Ilha Grande Bay in the south of Rio de Janeiro State (Sepúlveda, unpublished data), and in 2003, the activity was expanded by Sepúlveda to Sepetiba Bay without instituting environmental monitoring studies (Reis et al. 2007). Presently, these bays are the main areas of commercial K. alvarezii cultivation in Brazil. In Brazil, K. alvarezii and K. striatum introduced in the sea developed tetraspores and K. striatum was removed from the sea to avoid undesirable propagation since they produced viable tetraspores in opposition to what happens with K. alvarezii (Paula et al. 1999, Bulboa and Paula 2005, Bulboa et al. 2007, 2008). In this context, the need of environmental monitoring protocols in exotic seaweed programs for sustainable commercial mariculture and the need to include investigation of reproductive structures and recruitment of target algae are observed. To stimulate the use of monitoring protocols for K. alvarezii farming in the tropics and consequently environmental safety expansion of this activity, this study evaluated both the establishment of K. alvarezii spores and lost cuttings of three commercial cultivations to determine the invasive potential of this species at the south coast of Rio de Janeiro State, Brazil. Materials and methods Three sites at the south coast of Rio de Janeiro State were selected for this study: (i) Marambaia Bay (MB - 23º03’50”S and 043º52’50”W), (ii) Praia Grande - Ilha de Itacuruçá (PG - 22º57’06”S and 043º54’26”W), both in Sepetiba Bay, and (iii) Enseada de Araçatiba (EA - 23º09’17”S and 044º20’08”W) in Ilha Grande Bay (Figure 1). MB is a shallow bay (about 2 m deep), located south of Sepetiba Bay, characterized as a sandy beach approximately 20 km long without rocky shores. At this site, the largest commercial cultivation of K. alvarezii was implanted, with up to 100 floating rafts according to the commercial production. PG is located north of Sepetiba Bay of depth less than 5 m, 27 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii turning southwest. EA is a cove of depth less than 20 m, located north of Ilha Grande Bay, turning north. PG and EA are limited by rocky shores, but both have two floating rafts. The study was conducted from February 2006 to February 2008 at MB, and from May 2007 to February 2008 at PG and EA. Floating rafts, each one with 30 modules (3x5 m), were used in commercial cultivation. To each module, about 220 cuttings were fixed by tie-tie method in 10 nylon lines, and a nylon net (60 mm) was attached to avoid cutting loss from the module. Water surface temperature and salinity were measured in situ three times a week, and water transparency was estimated weekly with Secchi disk. Data from the Meteorological Station of Marambaia (located about 30 km far of Sepetiba Bay sites - MB and PG) and the Meteorological Station of Parati (about 30 km from Ilha Grande Bay site - EA) were provided by the National Institute of Meteorology (INMET). Wind velocity (m.s-1) and direction (degrees) were indicative of marine hydrodynamics, and solar radiation (kJ.m-2) was considered indicative of light availability (irradiance). To verify the occurrence of tetraspores and carpospores, the cuttings were randomly sampled from the cultivation rafts (n = 36 for each site) every three months with magnifying glass (20x) prior to anatomical section analysis under light microscopy. During the same sampling periods, the spore recruitment of K. alvarezii after a production cycle of 40 days was evaluated on artificial substrates. Acrylic plates of 0.1 m2 (n = 20 in each site) with upper side roughed were kept below the floating rafts for 40 days and later fixed in 4% formaldehyde solution and analyzed under optical microscopy. The occurrence of K. alvarezii cutting loss was estimated across the MB beach every two months. In each survey, the seaweed mass was estimated with ten squares (0.25 m2) randomly distributed in transects 20 m long. Twelve transects were sampled over 5 km in the algal occurrence range, at low tide, and parallel to the water line. Four transects had an interval of 200 m near the middle of the farming and others had a 500 m interval. The algae were classed as K. alvarezii and ‘others’ and were identified using specific literature and nomenclature adopted by Algaebase (Guiry and Guiry 2008). The samples were washed, dried in an oven at 60ºC until constant mass, and the percentage of contribution was evaluated by the formula: PC = (Ms/Mt) x 100, in which Ms = specific seaweed dry mass (K. alvarezii or ‘others’) and Mt = total seaweed dry mass. At the other sites (PG and EA), five experiments were conduced (May, July and October 2007; January and February 2008) for beach surveys as reported earlier, and in 28 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii each site, 400 m² of rocky shores around the rafts parallel to the water line were examined by snorkeling. To evaluate the potential establishment of K. alvarezii cuttings outside the rafts, transplantation experiments were performed. Six surveys were made at each site, where cuttings weighing 50 g of wet biomass (n = 18 in each site) were individually tied to artificial substrates positioned 30 cm below the limit of the lowest low tide. The cuttings were weighed after 40 days. The establishment of the cuttings was estimated by the daily growth rate of each seedling calculated by the formula: DGR = ln(Mf/Mi)/t x 100, in which Mf = final wet biomass, Mi = initial wet biomass and t = time of the experiment (Hurtado et al. 2001). The program Statistica 6.0 StatSoft® was used for statistical analysis. The confidence interval for tests of significance was 95% (p = 0.05). Biotic and abiotic data were tested for normality (Shapiro-Wilks test) and homogeneity of variance (Cochran test) according to the recommendations of Zar (1996), and were presented with (minimum) median (maximum). The non-parametric Kruskal-Wallis (H) test was used to verify the following: differences in abiotic data (temperature, salinity, seawater transparency, velocity and direction of wind and solar radiation) among sites, biomass variation at natural environment among sites and survey of daily growth rate variations of transplanted cuttings among sites and among surveys. Moreover, the Mann-Whitney test (Z) was used to verify differences between the percentages of contribution of K. alvarezii and other algae at natural environment. The wind velocity was correlated with the K. alvarezii mass collected from the beach samples by the Spearman correlation test. Water temperature, salinity, transparency, wind velocity and solar radiation were correlated with the daily growth rates of transplanted cuttings using the Spearman test. In addition, regressions were applied when correlations were significant. The K. alvarezii voucher material was included in the Herbarium of the Botanical Garden of Rio de Janeiro (RB 425.507). Results Water temperature, salinity and transparency as well as wind velocity and direction and solar radiation showed significant differences among sites (Tab. 1). The occurrence of tetraspores and carpospores was not detected in cultivated cuttings during the study period in both field and microscopy analyses. After 40 days of 29 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii experimentation with artificial substrates (acrylic plates), no spore recruitment was observed on the plates, except that other seaweeds and invertebrates have colonized the plates. The occurrence of K. alvarezii cuttings outside of the cultivation rafts was detected in the beach at MB but not observed in the beaches and the rocky shores near the cultivation rafts at PG and EA. MB cuttings were observed in seven of the thirteen surveys taken at this beach (Figure 2). A significant difference in biomass among transects was observed (H(11, 840) = 344.07; p < 0.001), and the tendency of biomass accumulation was restricted to transects near the cultivation rafts. We have also observed differences in the K. alvarezii mass among surveys (H(6, 840) = 20.88; p = 0.002). Higher tendency of biomass accumulation at natural environment occurred in June and September 2006. K. alvarezii cuttings were not observed in October and December 2006; March, May, July and December 2007; and February 2008. The sampled K. alvarezii mass was not correlated with wind velocity (r = - 0.02; p = 0.67). At this site, ten other species of seaweeds were identified (Tab. 2) and showed significantly higher percentage of contribution than exotic seaweed (Z = -2.10; p = 0.04). At MB and PG, at Sepetiba Bay, the daily growth rates of K. alvarezii cuttings differed significantly (H(1, 90) = 88.17; p < 0.001; Figure 3). At the first site, the K. alvarezii cuttings presented negative values (-20.9) -3.2 (1.6) %.day-1, and also they differed significantly among the months surveyed (H(5, 69) = 16.88; p = 0.005), showing a rising trend in June 2007. At PG, the daily growth rate was (1.3) 4.7 (8.6) %.day-1 showing a rising trend in January 2008 (H(5, 52) = 19.98; p = 0.001). Considering together the two sites of Sepetiba Bay (MB and PG), a positive correlation was detected between daily growth rate and water transparency (r = 0.81; p < 0.001; n = 65; 4a) and between daily growth rate and wind velocity (r = 0.72; p < 0.001; n = 125; Figure 4b), and a negative correlation between daily growth rate and water temperature (r = - 0.63; p < 0.001; n = 125; Figure 4c). At EA in Ilha Grande Bay, the transplanted cuttings did not survive until 40 days, except for rare fragments of less than 1 g (wet weight) and 2 cm long with herbivore marks. Discussion The absence of reproductive structures in K. alvarezii cultivated at the south coast of Rio de Janeiro State was in accordance with the statement that reproductive K. alvarezii is 30 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii rare in nature and that this species generally propagates by vegetative fragments (Doty 1987; Areces 1995, Pickering et al. 2007). However, the occurrence of tetraspores and carpospores, both in vitro and in situ cultivations, was reported for this species (AzanzaCorrales et al. 1992, Azanza and Ask 2003), including experiments in the Brazilian coast (Paula et al. 1999; Bulboa and Paula 2005, Bulboa et al. 2007, 2008). The absence of spore recruitment on artificial substrates after 40 days of experimentation at the south coast of Rio de Janeiro State was confirmed at the north coast of São Paulo State, which was attributed to competition and herbivory (Bulboa et al. 2008). Moreover, Paula et al. (1999) found low viability of K. alvarezii tetraspores and high mortality in their progeny. The invasive potential of this species through reproductive structures at the southern coast Rio de Janeiro State was remote, as observed in the north coast of São Paulo State. In another island province of Tawi-Tawi, Philippines, spore recruitment of this species occurred on artificial substrates, indicating that colonization can occur by reproductive structures (Azanza-Corrales et al. 1996). It was reported that the dispersal of Kappaphycus/Eucheuma species in Hawaii probably occurred by reproductive structures (Conklin and Smith 2005). Therefore, even if considered minimal, the possibility of K. alvarezii invasion by reproductive structures as an ecological risk should not be discarded because the input of different genetic strains to the local habitat can make it invasive (Bulboa et al. 2008). In this context, we recommend permanent monitoring of the occurrence and recruitment of these structures in the tropical regions where K. alvarezii is being introduced. The biomass loss of farmed Kappaphycus alvarezii was registered only near the cultivation area of BM. This fact was attributed to cultivation management since higher percentages of contribution occurred when there were more cultivation rafts in the sea (personal observation), and when compared with other native algae, K. alvarezii presented low percentages of contribution. The absence of K. alvarezii in the beaches and rocky shores of PG and EA was in accordance with two other studies developed in the south coast of Rio de Janeiro State about community structure. The first one was at Sepetiba Bay, one of the most important channels of communication of this bay with Atlantic Ocean (Reis in press) and the second one was at Ilha Grande Bay where 40 sites were surveyed (Figueiredo and Tâmega 2007), and K. alvarezii was not found in any site. At Ilha Grande Bay (EA), the potential establishment of K. alvarezii cuttings in substrates near the cultivation area was negative since it was not found in the cultivation 31 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii raft probably due to herbivory by fishes and the turtle Chelonia mydas Linnaeus (personal observation). Although herbivory was not quantified, it was apparently an important controller of transplanted cutting establishment as suggested by Waikibia et al. (2006). On the other hand, at Sepetiba Bay (MB and PG), the presence of K. alvarezii cuttings in artificial substrates was probably influenced by hydrodynamics and water temperature as observed in Kenya (Waikibia et al. 2006). However, seawater transparency could be the main limiting factor of K. alvarezii daily growth rate in this bay. In MB, due to low seawater transparency, the transplanted cuttings did not survive, whereas in PG, where transparency was significantly higher, the cuttings daily growth rate was positive, suggesting invasive potential by vegetative propagation. These results emphasize the need of environmental monitoring protocols, and the different results from the influence of environmental factors on K. alvarezii daily growth rate in each site highlight the need for monitoring programs at different regions where K. alvarezii has been introduced. According to Williams and Smith (2007), eight species from 96 species of Areschougiaceae are invasive, including some representatives of Kappaphycus genus. Recently, two more cases of K. alvarezii invasion were reported in Cubagua Island, Venezuela (Barrios 2008), and in Gulf of Mannar, India (Chandrasekaran et al. 2008) as well as the known case of Kappaphycus/ Eucheuma in the Kane’ohe Bay, Hawaii (Russel 1983, Rodgers and Cox 1999, Conklin and Smith 2005, Zemke-White and Smith 2006). In Kane’ohe Bay, the ecosystem is suffering from constant anthropogenic disturbances such as eutrophization (Zemke-White and Smith 2006, Pickering et al. 2007), and these invasions occur in reef ecosystems in tropical regions. In Brazil, there are no records of coral reefs between the south coast of Rio de Janeiro State to the southern tip of this country. This coast is characterized mainly by rocky shores and sandy beaches (Leão et al. 2003). The northeast region is characterized by reefs over 3.000 kilometers along the coast and is considered one of the priority regions for worldwide conservation (Olson and Dienerstein 2002). We suggest that K. alvarezii introduction should be avoided in reef ecosystems of tropical regions, and the development of cultivation technologies with native species should be encouraged instead. According to Schaffelke et al. (2006), the main phases of an invasion are uptake and transport, release and establishment, and spread and impact. Based on those studies realized in São Paulo State (Paula et al. 1999, Bulboa and Paula 2005, Bulboa et al. 2007, 2008) and our study, the current situation of K. alvarezii in Brazil could be included in the 32 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii second phase of cutting occurrence in MB, but the K. alvarezii establishment has not been confirmed. Finally, we conclude that despite more than ten years of K. alvarezii cultivation in Rio de Janeiro State this species has not initiated an invasion process in this region, and its invasive potential in the south coast of Rio de Janeiro State is remote. However, conservation actions such as the establishment of environmental monitoring protocols to K. alvarezii cultivation are essential as preventive action against ecological impacts, especially in tropical regions. Acknowledgements This research was supported by the National and State Research Grant Institutions (CNPq and CAPES) and Sete Ondas Biomar. We express our thanks to the National Meteorology Institute (INMET) and to Miguel Sepúlveda for logistic support. 33 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii References Areces, A.J. 1995. Cultivo comercial de carragenofitas del género Kappapkycus Doty. In: (K. Alveal, M.E. Ferrario, E.C. Oliveira and E. Sar, eds) Manual de métodos ficológicos. Universidad de Concepción. pp. 529-549. Ask, E.I. and R.V. Azanza. 2002. Advances in cultivation technology of commercial eucheumatoid species: a review with suggestion for future research. Aquaculture 206, 257-277. Ask, E.I., A. Batibasaga, J.A. 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Figurre 2: Variations in dryy biomass ((g.m-2) of th he Kappaphhycus alvarrezii cutting gs in the colleection statioons along thhe beach of Marambaiaa Bay (MB)), south of R Rio de Janeiro State in Brrazil. 37 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii Figure 3: Daily growth rate (%.day-1) of transplanted cuttings of Kappaphycus alvarezii on Marambaia Bay (MB) and Praia Grande (PG), inserted in Sepetiba Bay, south of Rio de Janeiro State in Brazil. Square = median of PG, lozenge = median of MB, rectangles = lower and upper quartile (25–75%), vertical bars = maximum and minimum values, and triangle = outliers. 38 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii Figure 4: Linear regression of daily growth rate (%.day-1) of transplanted cuttings in Sepetiba Bay, south of Rio de Janeiro State in Brazil, versus (A) seawater transparency in meters; (B) wind velocity in m.s-2, an indicator of hydrodynamics, and (C) temperature of seawater in °C. 39 Capítulo 2 - Invasive potential of Kappaphycus alvarezii Tables Table 1: Kruskal-Wallis (H) medians test of abiotic variables, from May 2007 to February 2008, between the three sites – Marambaia Bay (MB) and Praia Grande (PG), both inserted in Sepetiba Bay, and Enseada de Araçatiba (EA), located in Ilha Grande Bay south of Rio de Janeiro State in Brazil. Values in (minimum) median (maximum); p indicates the significance level of 95%. Sepetiba Bay Ilha Grande Bay Marambaia Praia Enseada de Bay (MB) Grande (PG) Araçatiba (EA) Temperature (°C) (19)25(30) (16)22(26) Salinity (27)33(37) (0.7)0.9(1.5) Transparency (m) Wind velocity (m.s-1) H p (21)23(29) 210.1 < 0.001 (30)34(36) (31)35(41) 75.9 < 0.001 (2.2)2.7(3.0) (3.5)8.3(13.2) 348.1 < 0.001 (0.0)3.0 (27.6) (0)1.6(8.5) 1962.7 < 0.001 (1)165(360) (1)251(360) 101.1 < 0.001 (-4)44 (3998) (-4)44(4262) 74.2 < 0.001 Wind direction (°) -2 Radiation (kJ.m ) Table 2: Native algae species collected on the beach of the Marambaia Bay (MB), on the Sepetiba Bay, located in south of Rio de Janeiro State in Brazil. Rhodophyta Acanthophora spicifera (M. Vahl) Børgesen Gracilariopsis tenuifrons (C.J. Bird & E.C. Oliveira) Fredericq & Hommersand Hypnea spinella (C. Agardh) Kützing Hypnea musciformis (Wulfen) J.V. Lamouroux Chlorophyta Boodleopsis pusilla (F.S. Collins) W.R. Taylor, A.B. Joly & Bernatowicz Caulerpa sertularioides (S.G. Gmelin) M.A. Howe Caulerpa fastigiata Montagne Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek Ulva flexuosa Wulfen Ulva lactuca Linnaeus 40 CONSIDERAÇÕES FINAIS O potencial invasivo de Kappaphycus alvarezii no sul do Estado do Rio de Janeiro foi considerado ínfimo uma vez que não foi constatada a presença de estruturas reprodutivas nas mudas cultivadas, tampouco de mudas estabelecidas nas comunidades bentônicas no entorno dos cultivos. Contudo, previsões acerca do potencial invasivo de uma espécie introduzida são incertas (Boudouresque & Verlaque, 2002), sendo indicada a aplicação de medidas precautórias e de cunho conservacionista. Pelo fato de se ter obtido taxas de crescimento diário relevantes em mudas transplantadas na Praia Grande, Ilha de Itacuruçá, na Baía de Sepetiba, e com base nos exemplos mundiais de introduções intencionais de eucheumatoides (Kappaphycus e Eucheuma) seguidos de estabelecimento de algas sobre recifes de corais (India, Venezuela e Havaí), o monitoramento ambiental permanente das atividades de cultivo se mostram essenciais. O protocolo de monitoramento ambiental sugerido neste trabalho foi desenvolvido através da avaliação da ocorrência e do estabelecimento de K. alvarezii no sul do Estado do Rio de Janeiro, o qual, conjuntamente às informações sobre o litoral paulista e documentos elaborados por membros da comunidade científica subsidiaram a formulação da IN n°185/ IBAMA, de 22 de julho de 2008, que regulamenta o cultivo desta alga exótica no Brasil. As questões que envolvem a invasão de uma espécie exótica transpassam a questão da perda da biodiversidade e se estendem aos impactos sócio-econômicos na pesca, na aqüicultura e em outras atividades humanas que dependem da estabilidade de recursos naturais de um determinado ecossistema (Doelle et al., 2007). As questões que envolvem o uso do mar e introduções de espécies para fins de aqüicultura são abordadas até mesmo no âmbito internacional (United Nations Conservation on the Law of the Sea) e devem ser tratadas de forma integrada entre os mais diversos setores da nossa sociedade. Neste sentido, a regulamentação do cultivo de K. alvarezii foi um marco nacional da primeira ação conjunta entre o meio científico, o setor produtivo e o governamental na tomada de decisão acerca da regulamentação de uma atividade aqüicola. Esta ação possibilitará que as futuras tomadas de decisão para o ordenamento desta atividade no que concerne a expansão crescente dos cultivos de K. alvarezii no país de modo a contemplar adequadamente tanto as questões sócio-econômicas: na geração de novos postos de trabalho, como fonte de renda alternativa para comunidades pesqueiras e na diminuição de importações de matéria prima; e com devida cautela ambiental: delimitando áreas para a instalação de novos cultivos comerciais e exigindo a aplicação de protocolos de monitoramento ambiental . 41 Considerações Finais Acreditamos que o estudo sobre a produção de estruturas reprodutivas e o estabelecimento de mudas da alga exótica no ambiente seja fundamental como medida ambiental precautória. Entretanto, recomendamos a execução de outros tipos de monitoramento sobre as possíveis mudanças ambientais decorrentes desta atividade, como estudos sobre a comunidade marinha em áreas controle, estudos sobre a mudança de hábitos alimentares de herbívoros, alterações na fauna herbívora nas áreas de cultivo e de atividades de educação ambiental. Além disso, tomando como base a previsão do aumento dos cultivos após a liberação desta atividade, este momento é oportuno para detectar as mudanças decorridas da implantação dos cultivos ao longo do tempo. Existe uma gama de investigações a serem realizadas e cabe à academia executá-las visando gerar informações que auxiliem aos órgãos governamentais a estabelecerem políticas sócias, econômicas e ambientais adequadas. 42 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS (Introdução Geral e Considerações Finais) Ask, E. I. & Azanza, R. V. 2002. Advances in cultivation technology of commercial eucheumatoid species: a review with suggestion for future research. 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Systematics and genetic variation in commercial Kappaphycus and Eucheuma (Solieriaceae, Rhodophyta). Journal of Applied Phycology 18: 643-651. 46 ANEXO 1 47 ANEXO 2 From: "Botanica Marina" <[email protected]> To: [email protected] Sent: 12 Jan 2009 03:15:24 -0500 Subject: Botanica Marina:a manuscript number has been assigned to Invasive potential of Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex. P.C. Silva in Rio de Janeiro south coast, Brazil: a contribution to an environmentally secure cultivation in the tropics Dear Dr. Perpetuo Reis, We acknowledge with thanks receipt of your manuscript "Invasive potential of Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex. P.C. Silva in Rio de Janeiro south coast, Brazil: a contribution to an environmentally secure cultivation in the tropics". It arrived on 10.01.2009 and has been assigned the following manuscript number: BOTMAR-2009-3. We assume that 1. The results presented in your paper are your own literary property of which only you and/or the co-authors can dispose; 2. the director of the institute or department where the paper was written agrees to its publication; 3. the submitted manuscript has not been published before nor will it be published elsewhere either in part or in a different version. Please notify us if these assumptions are incorrect. If you have indicated to submit required items offline, please do so shortly. All publications in Botanica Marina are subject to complete documentation. Once the manuscript has been accepted by the editor, the author transfers the copyright to Walter de Gruyter GmbH & Co. KG, Berlin-New York, including the rights for producing offprints, photocopies and translations. You will be able to check on the progress of your submission by logging on to Editorial Manager as an author. Thank you for submitting your work to Botanica Marina. 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