universidade estadual de santa cruz programa de pós

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA
BIODIVERSIDADE
ROBERTA MARIANO SILVA
O PAPEL FUNCIONAL DE MORCEGOS E AVES NA PREDAÇÃO DE ARTRÓPODES
EM SISTEMAS PRODUTIVOS DE CACAU (Theobroma cacao L., Malvaceae) SOB
MANEJO TRADICIONAL (CABRUCA) E POUCO SOMBREADO
ILHÉUS – BAHIA
2012
ROBERTA MARIANO SILVA
O PAPEL FUNCIONAL DE MORCEGOS E AVES NA PREDAÇÃO DE ARTRÓPODES
EM SISTEMAS PRODUTIVOS DE CACAU (Theobroma cacao L., Malvaceae) SOB
MANEJO TRADICIONAL (CABRUCA) E POUCO SOMBREADO
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação
em
Ecologia
e
Conservação
da
Biodiversidade da Universidade Estadual de Santa Cruz
como parte dos requisitos para obtenção do grau de
Mestre em Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
Área de concentração: Ações e planejamento em
conservação da biodiversidade.
Orientadora: Dra. Deborah Faria
ILHÉUS – BAHIA
2012
S586
Silva, Roberta Mariano.
O papel funcional de morcegos e aves na predação de artrópodes em sistemas produtivos de cacau ( Theobroma
cacao L., Malvaceae) sob manejo tradicional (cabruca) e
pouco sombreado / Roberta Mariano Silva. - Ilhéus : UESC,
2012.
54f. : il.
Orientadora : Deborah Faria.
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Santa
Cruz. Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
Inclui bibliografia.
1. Cacau – Doenças e pragas – Itajuípe (BA). 2. Cacauicultura – Artrópodes – Controle biológico. 3. Morcegos – Aspectos ambientais. 4. Aves – Aspectos ambientais. I. Faria,
Deborah (orientadora). II. Título.
CDD – 633.74
ROBERTA MARIANO SILVA
O PAPEL FUNCIONAL DE MORCEGOS E AVES NA PREDAÇÃO DE ARTRÓPODES
EM SISTEMAS PRODUTIVOS DE CACAU (Theobroma cacao L., Malvaceae) SOB
MANEJO TRADICIONAL (CABRUCA) E POUCO SOMBREADO
Comissão examinadora:
Profa. Dra. Ludmilla Aguiar
(UnB)
Prof. Dr. Carlos Eduardo Esbérard
(UFRRJ)
Profa. Dra. Eliana Cazetta
(UESC)
Profa. Dra. Deborah Faria
(Orientadora –UESC)
Dedico aos meus pais,
Janete e Roberto, e a minha irmã
Gabriela.
“Enquanto houver vocês do outro lado, aqui
do outro eu consigo me orientar”
O Teatro Mágico
AGRADECIMENTOS
À Universidade Estadual de Santa Cruz e Mars Center for Cocoa Science pelo
apoio logístico e financeiro para a realização deste trabalho.
À FAPESB pelo financiamento da bolsa de mestrado.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade,
em especial as Secretárias Vanessa Nogueira e Iky Anne Dias, por todo apoio.
A Profa. Dra. Deborah Faria pela oportunidade, orientação e confiança na
realização deste trabalho. Sua coragem, garra, competência e conhecimento são um
exemplo para mim.
Aos Professores Dra. Ludmilla Aguiar, Dr. Carlos Esbérard e Dra. Eliana Cazetta
por ter aceitado o convite de participar da banca examinadora desta dissertação. Tenho
certeza que suas críticas e colocações serão de grande valia.
Ao Professor Dr. Goetz Schroth pelo apoio logístico.
Aos Professores Dra. Ana Schilling, Dra. Daniela Talora e Dr. Júlio Baumgarten,
pelas dicas e esclarecimentos.
Ao Professor Dr. Fábio Corrêa pela valiosa ajuda com as análises estatísticas.
Aos professores Dr. Jacques Delabie e Dr. Marcelo Mielke pelo empréstimo de
material e laboratório.
Aos demais professores e colegas do PPGECB/UESC que ampliaram meus
conhecimentos e contribuíram diretamente para minha formação pessoal e profissional.
A todos os funcionários e moradores da Fazenda Almirante/ Mars Center for Cocoa
Science pela gentil acolhida.
A Adriana de Olinda, Alessandro Almeida, Clériston Almeida, Duílio Lobo,
Florípedes dos Santos, Henrique Matheus Farias, Jamille Assis, Liliar Santos, Lorena
Pereira, Pedro Gouvêa, Reginaldo Santos e Valdinéia Santos pelo auxílio em campo.
Ao Luiz Gomes, Vanessa Lázaro e Maria da Lapa Santos pela amizade,
companheirismo, dedicação e afinco no auxílio em campo, sem vocês esse trabalho não
teria sido possível.
Ao companheirismo de todos os amigos que conheci durante o mestrado. Em
especial, à Andrea Guilherme e Jamille Bomfim pelo enorme carinho e apoio em todos os
momentos.
À minha família e amigos por acreditar neste trabalho e por se fazerem sempre
presentes, mesmo à distância. Em especial, a minha madrinha Elisete e ao tio Cláudio por
sempre ter acompanhado minha formação.
Aos meus pais, Roberto Pereira e Janete Mariano, pelo esforço que fizeram para que
eu tivesse uma educação de qualidade, pelos ensinamentos, incentivo e amor incondicional.
À minha irmã, Gabriela Mariano, por todo amor e confiança que deposita em mim.
A todos, muito obrigada.
RESUMO
Este estudo visou compreender a importância relativa dos morcegos e das aves na
predação de artrópodes em plantações de cacau (Theobroma cacao L., Malvaceae), bem
como distinguir se há diferença neste papel entre plantações com manejos distintos. Foram
selecionadas no Município de Itajuípe/BA, duas plantações de cacau sob dois tipos
diferentes de manejo de sombra: a tradicional cabruca (cacau sob árvores nativas) e outro
pouco sombreado. Em cada uma das áreas foram estabelecidos quatro blocos de
amostragem nos quais foram selecionados quatro indivíduos de T. cacao para os seguintes
tratamentos: 1. controle, no qual não houve nenhuma forma de exclusão, 2. exclusão das
aves, 3. exclusão dos morcegos, 4. exclusão total. O experimento teve duração de seis
semanas e foram contabilizados os artrópodes nas folhas dos indivíduos antes do
experimento e em todas as semanas. Os dados foram analisados com o modelo linear
generalizado (GLM). Houve significativo aumento na abundância de artrópodes ao longo
do experimento nos tratamentos de exclusão de morcegos e exclusão total na plantação
tradicional, não tendo sido o mesmo observado em relação ao experimento de exclusão de
aves. Na plantação de cacau pouco sombreada nenhum dos tratamentos interferiu na
abundância de artrópodes, indicando que a predação destes artrópodes deve ser mediada
por outros fatores. Estes resultados demonstram a importância potencial dos morcegos no
controle biológico de artrópodes em plantações de cacau sob o sistema de cabrucas,
sugerindo que a conservação dos morcegos insetívoros é importante para a manutenção
desses tipos de plantações, quando se trata de artrópodes que podem atuar como pragas.
Palavras-chave: plantações de cacau, manejo, predação, serviço ecossistêmico, regulação
descendente.
ABSTRACT
This study aimed to understand the relative importance of bats and birds as
predators of arthropods in plantations of cocoa (Theobroma cacao L., Malvaceae), and
distinguish whether this role is no difference between crops with different managements.
We selected the City of Itajuípe / BA, two cocoa plantations under two different types of
shade management: the traditional cabruca (cocoa trees in native) and partly shaded. In
each of the areas were established in four blocks of sampling were selected four individuals
of T. cacao for the following treatments: 1. control, in which there was no way to delete 2.
exclusion of birds, 3. exclusion of bats 4. total exclusion. The experiment lasted six weeks
and arthropods were recorded in the leaves of the subjects before the experiment and every
week. Data were analyzed with the generalized linear model (GLM). There was a
significant increase in the abundance of arthropods during the experiment in treatments for
exclusion of bats and the total exclusion of traditional crop has not been observed in the
same relation to bird exclusion experiment. In cocoa plantation shaded little interfered with
any of the treatments in the abundance of arthropods, indicating that predation of
arthropods must be mediated by other factors. These results demonstrate the potential
importance of bats in the biological control of arthropods in the cocoa plantations in the
system cabruca, suggesting that the conservation of insectivorous bats is important for the
maintenance of these crops, when it comes to arthropods that can potentially act as pest.
Keywords: cocoa management, predation, ecosystem service, top down.
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Análise com o modelo linear generalizado (GLM) em distribuição gama e
função de ligação log........................................................................................................... 35
ANEXOS
Tabela 2 – Média do número de artrópodes discriminados por táxon encontrados na última
contagem (T7) em cada tratamento na plantação tradicional (cabruca).........................
41
Tabela 3 – Média do número de artrópodes discriminados por táxon encontrados na última
contagem (T7) em cada tratamento na plantação pouco sombreada...............................
42
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Fotografia de satélite das plantações tradicional e pouco sombreada............... 36
Figura 2 – Fotografia de dossel tirada ao lado de um indivíduo de T. cacao da plantação
tradicional (cabruca) selecionado para experimento............................................................ 36
Figura 3 – Fotografia de dossel tirada ao lado de um indivíduo de T. cacao da plantação
pouco sombreada selecionado para experimento................................................................. 37
Figura 4 - Desenho experimental: Disposição e distância entre os blocos de amostragem.
.............................................................................................................................................. 37
Figura 5 – Esquema dos quatro tratamentos empregados nos blocos de amostragens....... 38
Figura 6 - Indivíduo de Theobroma cacao envolto por uma rede de exclusão................... 38
Figura 7 – Artrópodes presentes em um dos pés de T. cacao selecionado para experimento
durante uma das contagens................................................................................................... 39
Figura 8 – Média da abundância de artrópodes/200 folhas em cada indivíduo de T. cacao
amostrado na plantação de manejo tradicional (com cobertura) e na plantação de manejo
pouco sombreado (sem cobertura)....................................................................................... 40
SUMÁRIO
REVISÃO DE LITERATURA …………………………………………………......
1
Regulação descendente ..................................................................................................
1
Sistemas Agroflorestais ..............................................................................................
3
Plantações de cacau .....................................................................................................
4
Diversidade de morcegos e aves insetívoros em paisagens agrícolas .......................
7
O papel funcional de morcegos e aves na predação de artrópodes em sistemas
produtivos de cacau (Theobroma cacao) sob manejo tradicional (cabruca) e pouco
sombreado ..........................................................................................................
16
Resumo
…………………………………………………………………………… 16
...………………………...
Introdução ..................................................................................................................
Métodos ....................................................................................................................
17
12
20
Resultados ..................................................................................................................
22
Discussão ....................................................................................................................
23
Conclusão ..................................................................................................................
27
Referências .................................................................................................................... 28
1
PRÓLOGO
REGULAÇÃO DESCENDENTE (Top-Down Control)
Predadores executam importante papel na regulação descendente de artrópodes
herbívoros e, por essa razão, nas últimas duas décadas diversos estudos foram realizados
a fim de investigar o controle populacional de herbívoros por certos taxa de predadores
como formigas, lagartos, morcegos e especialmente aves (e.g. Dial & Roughgarden
1995, Philpott et al. 2004, Borkhataria et al. 2006, Philpott et al. 2009, Pinõl et al.
2010).
Experimentos de exclusão de aves com o objetivo de verificar se a ausência das
mesmas acarreta em um aumento da abundância de artrópodes foram executados em
florestas de carvalho-europeu (Quercus alba) e em árvores de dossel e sub-bosque em
florestas tropicais (Marquis & Whelan 1994, Van Bael et al. 2003, Van Bael & Jeffrey
2005). Em sistemas agrícolas como plantações sombreadas e não sombreadas de café,
agroflorestas de cacau e plantações de dendê (Elaeis guineensis) também foram
realizados experimentos de exclusão de aves com a mesma finalidade (Greenberg et al.
2000a, Philpott et al. 2004, Borkhataria et al. 2006, Van Bael et al. 2007b, Koh 2008).
Em quase todos os casos, os experimentos de exclusão resultaram em um aumento na
abundância de artrópodes e no dano foliar (Marquis & Whelan 1994, Greenberg et al.
2000a, Van Bael et al. 2003, Philpott et al. 2004, Van Bael & Jeffrey 2005, Borkhataria
et al. 2006, Van Bael et al. 2007b, Koh 2008).
Philpott et al. (2009) realizaram uma meta-análise investigando as relações
riqueza de espécies e riqueza funcional de aves x remoção de artrópodes em
agrossistemas tropicais e concluíram que em alguns casos o aumento da riqueza
2
funcional tem relação positiva com a remoção de artrópodes e que a riqueza de espécies
de aves tem forte interferência positiva na remoção de artrópodes.
Mantyla et al. (2010) em uma meta-análise utilizando 29 artigos da literatura que
investigaram o papel de aves na regulação descendente de artrópodes herbívoros
concluíram que as aves: (1) reduzem os danos foliares e a mortalidade das plantas e (2)
afeta positivamente a biomassa vegetal, mas não afeta o crescimento das plantas. Tais
efeitos das aves sobre as plantas ocorrem tanto em regiões tropicais e temperadas,
ambientes florestais e agrícolas, plantas jovens e maduras.
Podemos perceber que o papel das aves no controle biológico de artrópodes tem
sido bastante investigado. Contudo, esta função ecológica é executada também por
morcegos, que fazem uso deste recurso durante a noite (Williams-Guillén et al. 2008).
De um modo geral, o papel dos morcegos nesta função tem sido subestimado.
Os morcegos constituem a segunda maior ordem de mamíferos do mundo
(Nowak 1991), com alta riqueza e abundância local de espécies (Kalko 1998). Grande
parte das espécies de morcego possui dieta parcialmente ou exclusivamente insetívora,
sendo os morcegos insetívoros grandes predadores de insetos. Kalka & Kalko (2006)
demonstraram que um único indivíduo de Micronycteris microtis, que é um insetívoro
catador, pode se alimentar de até 84% de sua massa corporal em artrópodes em apenas
uma noite. Além disso, cerca de 50% dos itens e 70% da biomassa de sua dieta é
constituída de insetos herbívoros (Kalka & Kalko 2006), o que nos permite inferir o
papel dos morcegos na regulação descendente de artrópodes. Estes mesmos autores
realizaram experimentos de exclusão de morcegos e aves em uma floresta tropical no
Panamá e observaram que os morcegos executaram uma redução de artrópodes mais
efetiva do que as aves, demonstrando que os morcegos podem ter uma maior
3
importância no controle biológico de artrópodes do que aves em florestas tropicais
(Kalka et al. 2008).
Williams-Guillén et al. (2008) realizaram experimentos de exclusão de
morcegos e aves (isoladamente e concomitantemente) em uma agrofloresta de café no
México e observaram que morcegos e aves possuem um efeito aditivo na regulação
descendente de artrópodes herbívoros. Além disso, o estudo mostrou que na estação
chuvosa os morcegos foram mais importantes nesta função do que as aves, tendo a
abundância de artrópodes aumentada em 84% nos indivíduos de café em que houve
exclusão de morcegos.
Morrison & Lindell (2012) ao realizar experimentos de exclusão de morcegos e
aves em sítios de restauração florestal na Costa Rica observaram que os morcegos
possuem um efeito mais relevante no controle de populações de artrópodes do que aves
nestes ambientes.
A presença de colônias do morcego insetívoro Tadarida brasiliensis em
plantações de algodão no Texas possui importante função no controle de herbívoros que
provocam danos na colheita, gerando uma economia de cerca de $750 milhões em
custos com pesticida (Cleveland et al. 2006, Federico et al. 2008). Boyles et al. (2011)
em recente trabalho chamam a atenção para a importância econômica dos morcegos
insetívoros na América do Norte e estimaram que a perda desta guilda pode causar um
prejuízo de cerca de $ 4 bilhões à agricultura, devido a função ecológica que executam.
SISTEMAS AGROFLORESTAIS
Os sistemas agroflorestais caracterizam-se pela combinação entre árvores
florestais e cultivos e possuem importante função de conservar uma parcela da
biodiversidade (Vandermeer & Perfecto 2007, Clough 2009-a, Holbech 2009, Anand et
4
al. 2010), podendo apresentar uma diversidade igual ou maior que fragmentos florestais
(Faria et al. 2007, Bhagwat et al. 2008). Isto ocorre porque a matriz agroflorestal muitas
vezes funciona como ecótone, podendo agregar espécies características de ambiente
agrícolas, espécies florestais generalistas e espécies de bordas de florestas (Greenberg et
al. 1997).
A biodiversidade nos sistemas de produção agrícola executa serviços
ecossistêmicos, como a reciclagem de nutrientes, controle de microclima local,
regulação dos ciclos hidrológicos e controle de pragas (Altieri 1999). Por essa razão, a
manutenção destes serviços depende da conservação da diversidade biológica (Altierre
1999 apud Altierre 1994). A perda de serviços ecossistêmicos, devido ao processo de
simplificação biológica, gera um custo ambiental e econômico. A ausência de
organismos controladores naturais de pragas (eg. morcegos e aves), por exemplo, pode
aumentar o custo e reduzir a qualidade dos alimentos, devido à maior dependência do
uso de pesticidas (Altieri 1999).
As monoculturas estão mais propensas a problemas com insetos-pragas do que
os agrossistemas. Isto ocorre porque a diversidade vegetal nos agrossistemas
proporciona oportunidades ambientais aos inimigos naturais, tais como recursos
alimentares (e.g. frutos, pólen, néctar), abrigo e local para nidificação, o que permite sua
presença no ambiente (Altieri & Letourneau 1982) e a auto-regulação das pragas.
PLANTAÇÕES DE CACAU
Plantações de cacau cobertas por árvores nativas de dossel formam um
agrossistema conhecido como cabrucas (Alves 1990). O sistema agroflorestal cabruca
oferece ao cacaueiro microclima e umidade adequados, proteção contra erosão e habitat,
além de ser mantenedor da grande biodiversidade local (Ruf & Schroth 2004).
5
Apesar de sua semelhança com uma floresta original, as cabrucas são sistemas
estruturalmente mais simples (Rice & Greenberg 2000), resultando em uma redução das
espécies de plantas (Sambuichi 2002), especialmente em função da retirada das árvores
de sub-bosque. Ainda assim, Sambuichi & Haridasan (2007) encontraram um total de
179 espécies vegetais nas cabrucas da região de Ilhéus, Bahia.
Este sistema está entre as práticas agroflorestais que apresentam um grande
potencial para conciliar o desenvolvimento agrícola com a conservação da
biodiversidade (Ruf & Schroth 2004, Cassano et al. 2009, Schroth et al. 2011). A
diversidade vegetal nos agrossistemas de cacau fornece habitat e recursos à fauna
(Greenberg et al. 2000b). Diversas publicações têm mostrado a sua importância na
manutenção da fauna local, especialmente aves, morcegos, pequenos mamíferos e
invertebrados (e.g. Greenberg et al. 2000b, Pardini 2004, Faria et al. 2006, Harvey et al.
2006, Delabie et al. 2007, Faria et al. 2007, Harvey & Villalobos 2007, Van Bael et al.
2007a, Cassano et al. 2009) chegando a superar a riqueza de espécies das florestas
próximas em alguns grupos como morcegos e aves (Faria et al. 2006, Van Bael et al.
2007a). Isto ocorre devido ao acréscimo de espécies generalistas nas agroflorestas de
cacau que supera a perda de espécies especialistas florestais (Pardini et al. 2009).
Além disso, as cabrucas são matrizes que funcionam como corredores para os
fragmentos de mata, sendo permeáveis à grande parte da biota local (Pardini 2004, Faria
et al. 2007, Cassano et al. 2009). Desta forma, se estabelece uma relação benéfica, na
qual as espécies florestais se beneficiam da permeabilidade enquanto que as plantações
de cacau são favorecidas pelas funções ambientais de determinadas guildas (Bisseleua
et. al. 2009), tais como o controle de herbívoros por predadores presentes nas florestas.
Até meados dos anos 1990 cerca de 70% das plantações de cacau no estado da
Bahia, maior produtor nacional de cacau, estava sob o sistema tradicional da cabruca
6
(Araújo 1997), porém hoje se observa uma tendência ao adensamento do cacaual e a
retirada de grande parte das árvores sombreadoras do cacau (Schroth et. al. 2011). Este
raleamento das plantações tem sido resultado da introdução de variedades clonadas,
resistentes a pragas e ao sol, o que aumentou a produtividade e, portanto, o retorno
financeiro (Schroth et. al. 2011).
Em agroflorestas de café cobertas por árvores nativas de dossel, parecidas com
as cabrucas, ocorreu o mesmo processo na década de 1990, com a substituição das
plantações sombreadas por plantações a pleno sol com o objetivo de intensificar a
produção e aumentar o faturamento (Dietsch et al. 2004). Em um estudo comparando
riqueza de formigas em fragmentos florestais, plantações tradicionais e cultivos não
sombreados de café, Perfecto & Vandermeer (2002) mostraram que simplificação da
matriz possui um impacto negativo sobre formigas, com menos espécies em plantações
não sombreadas. Visto que as formigas costumam ser bioindicadoras de qualidade
ambiental, este resultado pode ser extrapolado para outros grupos biológicos.
Levando em consideração a semelhança estrutural e o alto potencial de
conservação da biodiversidade apresentado pelos agrossistemas de cacau e café nas
regiões aonde foram estudados (veja Moguel & Toledo 1999, Greenberg et. al. 2000b,
Perfecto et al 2003, Faria et al. 2006, Delabie et al. 2007, Faria et al. 2007, Harvey &
Villalobos 2007, Kellerman et al. 2008, Cassano et al. 2009, Pardini et al. 2009, Schroth
et. al. 2011), é possível que efeitos semelhantes aos observados no processo de
simplificação nas plantações café possam ocorrer nas plantações de cacau.
Além da perda de biodiversidade, o processo de simplificação das plantações de
cacau pode afetar as interações ecológicas ocorrentes no ambiente. Bisseleua et. al.
(2009) comparando intensidade de herbivoria em plantações de cacau com diferentes
níveis de sombreamento (25-95%) observaram que as taxas de herbivoria aumentam na
7
medida em que diminui o sombreamento da área, ou seja, plantações mais sombreadas
tendem a sofrer menor pressão de herbívoros. Tal fato pode estar relacionado à
“hipótese do inimigo natural”, em que se espera encontrar uma maior diversidade de
predadores de herbívoros em ambientes heterogêneos, aonde há uma maior
disponibilidade de presas alternativas e microhábitats (Altieri et al. 2003 apud Root
1975). Na ausência desses predadores pode ocorrer um “boom” de herbívoros.
DIVERSIDADE DE AVES E MORCEGOS INSETÍVOROS EM PAISAGENS
AGRÍCOLAS
Trabalhos comparando a diversidade de aves em fragmentos florestais e
plantações de cacau mostram que, apesar das plantações manterem alta diversidade da
avifauna há redução na diversidade (= riqueza e abundância) de aves insetívoras
(Greenberg et. al. 2000b, Faria et. al. 2006, Van Bael et. al. 2007a).
Greenberg et. al. (2000b) amostrando assembléias de aves em plantações de
cacau no México observaram que, apesar da alta riqueza encontrada de espécies
insetívoras migratórias, houve baixa riqueza de espécies residentes insetívoras. Van
Bael et. al. (2007a) em um estudo de diversidade de aves em plantações de cacau no
Panamá encontraram baixa diversidade de espécies insetívoras de sub-bosque e
observaram que quanto mais intenso o manejo da plantação, menor a diversidade de
aves.
No sul do estado da Bahia, Faria et. al. (2006) realizaram um estudo
comparativo entre fragmentos florestais e agroflorestas de cacau (cabruca), em relação à
diversidade de morcegos e aves. De maneira geral, as cabrucas apresentaram uma maior
riqueza de morcegos e aves do que as florestas e uma diversidade das aves ligeiramente
maior nas florestas e dos morcegos maior nas cabrucas. Além disso, houve uma alta
8
similaridade na composição de espécies entre cabrucas e florestas tanto em relação às
aves quanto aos morcegos, denotando que cabrucas suportam espécies florestais. Em
relação aos morcegos insetívoros catadores (gleaners), diversas espécies (eg.
Micronycteris hirsuta, M. schmidtorum, Lophostoma brasiliense, L. silvicolum)
encontradas em fragmentos florestais também foram amostradas nas cabrucas (Faria et.
al. 2006). Morcegos insetívoros catadores são sensíveis a perturbações ambientais
(Medellín et al. 2000), porém ainda assim as cabrucas mostraram-se importantes
mantenedoras desta guilda de morcegos. Isto pode estar relacionado com
disponibilidade de recursos nas cabrucas e também com facilidade de deslocamento,
devido à simplificação vertical conseqüente do raleamento do sub-bosque (Faria 2002).
OBJETIVOS
O presente estudo investigou 1. A importância de morcegos e aves na predação
de artrópodes em plantações de cacau no sul da Bahia, 2. Se existe diferença no grau de
predação entre os dois grupos taxonômicos, 3. Se existem diferenças no grau de
predação de artrópodes por estes dois grupos biológicos em plantações de cacau sob
manejo tradicional (cabruca) e pouco sombreado. Trata-se do primeiro estudo acerca do
papel dos morcegos e aves na predação de artrópodes no Brasil, bem como o primeiro
estudo deste papel desempenhado por morcegos em plantações de cacau. Esta pesquisa
faz parte de um estudo maior e mais abrangente, o Projeto Funcionalidade Ecológica em
Sistemas Florestais da Região Cacaueira do Sul da Bahia cujo objetivo é avançar no
conhecimento sobre a biota no mosaico florestal da região cacaueira, através da
condução de pesquisas enfocando diversos processos ecológicos em áreas de floresta e
plantações de cacau.
9
ORGANIZAÇÃO DO ESTUDO
Esta dissertação será apresentada em formato de um artigo que deverá ser
submetido para a Revista Biotropica. O referido artigo obedece ao escopo da revista
bem como segue seu padrão de formatação, embora apresentado aqui em português.
LITERATURA CITADA
ALTIERI, M. A.,
AND
LETOURNEAU, D. K. 1982. Vegetation management and biological
control in agroecosystems. Crop Protection. 1: 405–430.
ALTIERI, M. A. 1994. Biodiversity and pest management in agroecosystems. Haworth
Press, New York.
ALTIERI, M. A. 1999. The ecological role of biodiversity in agroecosystems. Agric.
Ecosyst. Env. 74:19–31.
ALTIERI, M. A., SILVA E. N.,
AND
NICHOLLS, C. I. 2003. O papel da biodiversidade no
manejo de pragas. Editora Holos.
ALVES, M. C. The role of cacao plantations in the conservation of the Atlantic forest of
southern Bahia, Brazil. 1990. Dissertation (M.S.) - University of Florida,
Gainesville.
ANAND, M. O., KRISHNASWAMY, J., KUMAR, A.,
AND
BALI. A. 2010. Sustaining
biodiversity conservation in human-modified landscapes in the Western Ghats:
Remnant forests matter. Biol. Conserv. 143: 2363-2374.
ARAUJO, M. 1997. Apresentação de caso de desenvolvimento sustentado: Região
Nordeste – Conservação da Mata Atlântica na Região Cacaueira da Bahia. Anais
do V Seminário da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica. 11-16.
10
BHAGWAT, S. A., WILLIS, K. J., BIRKS, H. J. B.,
AND
WHITTAKER, R. J. 2008.
Agroforestry: a refuge for tropical biodiversity? Trends Ecol. Evol. 23(5): 261 –
267.
BISSELEUA, D. H. B., MISSOUP, A. D.,
VIDAL, S. 2009. Biodiversity conservation,
AND
ecosystem functioning and economic incentives under cocoa agroforestry
intensification. Conserv. Biol. 23(5): 1176–1184.
BORKHATARIA, R. R., COLLAZO, J. A.,
AND
GROOM, M. J. 2006. Additive effects of
vertebrate predators on insects in a Puerto Rican coffee plantation. Ecol. Applic.
16: 696–703.
BOYLES, J. G., CRYAN, F. P. M., MCCRACKEN, G. F., AND KUNZ, T. H. 2011. Economic
importance of bats in agriculture. Science. 332: 41-42.
CASSANO, C. R., SCHROTH, G., FARIA, D., DELABIE, J. H. C.,
AND
BEDE, L. 2009.
Landscape and farm scale management to enhance biodiversity conservation in the
cocoa producing region of southern Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv. 18: 577–
603.
CLEVELAND, C. J., BETKE, M. B., FEDERICO, P., FRANK, J. B., HALLAM, T. G., HORN, J.,
LÓPEZ, J. D. JR., MCCRACKEN, G. F., MEDELLÍN, R. A., MORENO-VALDEZ, A.,
SANSONE, C. G., WESTBROOK, J. K., AND KUNZ, T. H. 2006. Economic value of the
pest control service provided by Brazilian free-tailed bats in south-central Texas.
Front. Ecol. Environ. 4(5): 238-243.
CLOUGH, Y., PUTRA, D. D., PITOPANG, R.,
AND
TSCHARNTKE, T. 2009-a. Local and
landscape factors determine functional bird diversity in Indonesian cacao
agroforestry. Biol. Conserv. 142: 1032–1041.
DELABIE, J. H. C, JAHYNY, B., NASCIMENTO, I. C., MARIANO, C. S. F., LACAU, S.,
CAMPIOLO, S., PHILPOTT, S.,
AND
LEPONCE, M. 2007. Contribution of cocoa
11
plantations to the conservation of native ants (Insecta: Hymenoptera:
Formicidae) with special emphasis on the Atlantic Forest fauna of southern
Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv 16: 2359–2384.
DIAL, R., AND J. ROUGHGARDEN. 1995. Experimental removal of insectivores from rain
forest canopy: direct and indirect effects. Ecology 76: 1821–1834.
DIETSCH, T. V., PHILPOTT, S. M., RICE, R. A., GREENBERG, R.,
AND
BICHIER, P. 2004.
Conservation Policy in Coffee Landscapes. Science 303: 625-625.
FARIA, D. M. 2002. Comunidade de morcegos em uma paisagem fragmentada da Mata
Atlântica do sul da Bahia, Brasil. 134 p. Tese (Doutorado em Biologia –
Ecologia) – Instituto de Biologia – Universidade Estadual de Campinas,
Campinas.
FARIA, D. M., LAPS, R. R., BAUMGARTEN, J.,
AND
CETRA, M. 2006. Bat and bird
assemblages from forest and shade cacao plantations in two contrasting
landscapes in the Atlantic Forest of southern Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv.
15: 587–612.
FARIA, D., PACIENCIA, M. L. B, DIXO, M., LAPS, R. R.,
AND
BAUMGARTEN, J. 2007.
Ferns, frogs, lizards, birds and bats in forest fragments and shade cacao
plantations in two contrasting landscape in the Atlantic forest, Brazil. Biodivers.
Conserv. 16: 2335–2357.
FEDERICO, P., HALLAM, T. G., MCCRACKEN, G. F., PURUCKER, T., GRANT, W. E.,
CORREA-SANDOVAL, A. N., WESTBROOK, J. K., MEDELLÍN, R. A., CLEVELAND,
C. J., SANSONE, C. G., LÓPEZ, J. D., BETKE, M., MORENO-VALDEZ, A.,
AND
KUNZ, T.H. 2008. Brazilian free-tailed bats as insect pest regulations in
transgenic and convencional cotton crops. Ecol. Applic. 18(4): 826-837.
12
GREENBERG, R., BICHIER, P.,
AND
STERLING, J. 1997. Bird populations in rustic and
shade coffee plantations of eastern Chiapas, México. Biotropica 29: 501-514.
GREENBERG, R., BICHIER, P., ANGON, A. C., MACVEAN, C., PEREZ, R.,
AND
CANO, E.
2000-a. The impact of avian insectivory on arthropods and leaf damage in some
Guatemalan coffee plantations. Ecology 81: 1750–1755.
GREENBERG, R., BICHIER, P.,
AND
ANGÓN, A. C. 2000-b. The conservation value for
birds of cacao plantations with diverse planted shade in Tabasco, Mexico. Anim.
Conserv. 3: 105–112.
HARVEY, C. A., GONZALEZ, J.,
AND
SOMARRIBA, E. 2006. Dung beetle and terrestrial
mammal diversity in forests, indigenous agroforestry systems and plantain
monocultures in Talamanca, Costa Rica. Biodivers. Conserv. 15: 555–585.
HARVEY, C. A.,
AND
VILLALOBOS, J. A. G. 2007. Agroforestry systems conserve
species-rich but modified assemblages of tropical birds and bats. Biodivers.
Conserv. 16: 2257–2292.
HOLBECH, L.H. 2009. The conservation importance of luxuriant tree plantations for
lower storey forest birds in south-west Ghana. Bird Conserv. Intern. 19: 1-22.
KALKA, M., AND KALKO, E. K. V. 2006. Gleaning bats as underestimated predators of
herbivorous insects: diet of Micronycteris microtis (Phyllostomidae) in Panama.
J. Trop. Ecol. 22(1): 1-10.
KALKA, M., SMITH, A. R,
AND
KALKO, E. K. V. 2008. Bats limit arthropods and
herbivory in a tropical forest. Science 320(5872): 71.
KALKO, E. K. V. 1998. Organization and diversity of tropical bat communities through
space and time. Zoology 101: 281-297.
13
KELLERMAN, J., JOHNSON, M., STERCHO, A.,
AND
HACKETT, S. 2008. Ecological and
Economic Services Provided by Birds on Jamaican Blue Mountain Coffee
Farms. Conserv. Biol., 22(5): 1177–1185.
KOH, L. P. 2008. Birds defend oil palms from herbivorous insects. Ecol. Appl. 18: 821825.
MANTYLA, E., KLEMOLA, T.,
AND
LAAKSONEN, T. 2010. Birds help plants: a meta-
analysis of top-down trophic cascades caused by avian predators. Oecologia.
MARQUIS, R. J., AND WHELAN, C. J. 1994. Insectivorous birds increase growth of white
oaks through consumption of leafchewing insects. Ecology 75: 2007–2014.
MENDELLÍN, R. A., EQUIHUA, M., AND AMIN, M. A. 2000. Bat Diversity and Abundance
as Indicators of Disturbance in Neotropical Rainforests. Conserv. Biol. 14(6):
1666 – 1675.
MOGUEL, P.
AND
TOLEDO, V. M. 1999. Biodiversity conservation in traditional coffee
systems of Mexico. Conserv. Biol. 13(4): 11-21.
MORRISON, E. B. AND LINDELL, C. A. 2012. Birds and bats reduce insect biomass and
leaf damage in tropical forest restoration sites. Ecol. Applic. 22(5): 1526–1534.
NOWAK, R. M. 1991. Walker's Mammals of the World.Vol. 1. Johns Hopkins University
Press, London, USA., 5 thed. 642pp.
PARDINI, R. 2004. Effects of forest fragmentation on small mammals in an Atlantic
forest landscape. Biodivers. Conserv. 13: 2567–2586.
PARDINI, R., FARIA, D., ACCACIO, G. M., LAPS, R. R., MARIANO-NETO, E., PACIENCIA,
M. L. B., DIXO, M.,
AND
BAUMGARTEN, J. 2009. The challenge of maintaining
Atlantic forest biodiversity: a multi-taxa conservation assessment of specialist
and generalist species in an agro-forestry mosaic in southern Bahia. Biol.
Conserv. 142: 1178–1190.
14
PERFECTO, I., AND VANDERMEER, J. 2002. Quality of agroecological matrix in a tropical
montane landscape: ants in coffee plantations in southern Mexico. Conserv. Biol.
16: 174–182.
PERFECTO, I., MAS, A., DIETSCH, T.,
AND
VANDERMEER, J. 2003. Conservation of
biodiversity in coffee agroecosystems: a tri-taxa comparison in southern Mexico.
Biodivers. Conserv. 12: 1239-1252.
PHILPOTT, S. M., GREENBERG, R., BICHIER, P., AND PERFECTO, I. 2004. Impacts of major
predators on tropical agroforest arthropods: comparisons within and across taxa.
Oecologia 140: 140 – 149.
PHILPOTT, S. M., SOONG, O., LOWENSTEIN, J. H., PULIDO, A. L., LOPEZ, D.T., FLYNN,
D.F.B.,
AND
DECLERCK, F. 2009. Functional richness and ecosystem services:
bird predation on arthropods in tropical agroecosystems. Ecol. Appl. 19: 18581867.
PIÑOL, J., ESPADALER, X., CAÑELLAS, N., MARTÍNEZ-VILALTA, J., BARRIENTOS, J. A.,
AND
SOL, D. 2010. Ant versus bird exclusion effects on the arthropod
assemblage of an organic citrus grove. Ecol. Entomol. 35: 367–376.
RICE, R. A.,
AND
GREENBERG, R. 2000. Cacao cultivation and the conservation of
biological diversity. Ambio 29: 167–173.
ROOT, R. B. 1975. Some consequences of ecosystem texture. In: Levin, SA. (ed.)
Ecosystem analysis and predictions. Ind. Appl. Math. Philadelphia.
RUF., F,
AND
SCHROTH, G. 2004. Chocolate forests and monocultures—an historical
review of cocoa growing and its conflicting role in tropical deforestation and
forest conservation. In: Schroth G, Fonseca GAB, Harvey CA et al (eds)
Agroforestry and biodiversity conservation in tropical landscapes. Island Press,
Washington 107–134.
15
SAMBUICHI, R. H. 2002. Fitossociologia e Diversidade de Espécies arbóreas em cabruca
– Mata Atlântica raleada sobre plantação de cacau – na região sul da Bahia,
Brasil. Acta Bot. Brasil. 16(1): 89-101.
SAMBUICHI, R. H. R,
AND
HARIDASAN, M. 2007. Recovery of species richness and
conservation of native Atlantic forest trees in the cacao plantations of southern
Bahia in Brazil. Biodivers. Conserv. 16: 3681–3701.
SCHROTH, G., FARIA, D., ARAUJO, M., BEDE, L., VAN BAEL, S. A., CASSANO, C. R.,
OLIVEIRA, L. C., AND DELABIE, J. H. C. 2011. Conservation in tropical landscape
mosaics: the case of the cacao landscape of southern Bahia, Brazil. Biodivers.
Conserv.
VAN BAEL, S. A., BRAWN, J. D.,
AND
ROBINSON, S. K. 2003. Birds defend trees from
herbivores in a neotropical forest canopy. Proc. Natl. Acad. Sci. 100: 8304-8307.
VAN BAEL, S. A,,
AND
JEFFREY, D. B. 2005. The direct and indirect effects of
insectivory by birds in two contrasting Neotropical forests. Oecologia 143(1):
106-116.
VAN BAEL, S. A., BICHIER, P.,
AND
GREENBERG, R. 2007-a. Bird diversity in cacao
farms and forest fragments of western Panama. Biodivers. Conserv. 16: 2245–
2256.
VAN BAEL, S. A., BICHIER, P.,
AND
GREENBERG, R. 2007-b. Bird predation on insects
reduce damage to the foliage of cocoa trees (Theobroma cacao) in western
Panamá. J. Trop. Ecol. 23: 715 – 719.
VANDERMEER, J.,
AND
PERFECTO, I. 2007. The Agricultural Matrix and a Future
Paradigm for Conservation. Conserv. Biol. Vol. 21. N. 1. Pp. 274 – 277.
WILLIAMS-GUILLÉN, K., PERFECTO, I., AND VANDERMEER, J. 2008. Bats Limit Insects in
a Neotropical Agroforestry System. Science 320: 70.
16
Biotropica
O papel funcional de morcegos e aves na predação de artrópodes em sistemas
produtivos de cacau (Theobroma cacao L., Malvaceae) sob manejo tradicional
(cabruca) e pouco sombreado
Roberta Mariano Silva1 & Deborah Faria2
1, 2 - Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), Rodovia Ilhéus-Itabuna km 16,
Ilhéus, Bahia 45650-000, Brazil
RESUMO
Este estudo visou compreender a importância relativa dos morcegos e das aves na
predação de artrópodes em plantações de cacau (Theobroma cacao L., Malvaceae), bem
como distinguir se há diferença neste papel entre plantações com manejos distintos.
Foram selecionadas no Município de Itajuípe/BA, duas plantações de cacau sob dois
tipos diferentes de manejo de sombra: a tradicional cabruca (cacau sob árvores nativas)
e outro pouco sombreado. Em cada uma das áreas foram estabelecidos quatro blocos de
amostragem nos quais foram selecionados quatro indivíduos de T. cacao para os
seguintes tratamentos: 1. controle, no qual não houve nenhuma forma de exclusão, 2.
exclusão das aves, 3. exclusão dos morcegos, 4. exclusão total. O experimento teve
duração de seis semanas e foram contabilizados os artrópodes nas folhas dos indivíduos
antes do experimento e em todas as semanas. Os dados foram analisados com o modelo
linear generalizado (GLM). Houve significativo aumento na abundância de artrópodes
ao longo do experimento nos tratamentos de exclusão de morcegos e exclusão total na
17
plantação tradicional, não tendo sido o mesmo observado em relação ao experimento de
exclusão de aves. Na plantação de cacau pouco sombreada nenhum dos tratamentos
interferiu na abundância de artrópodes, indicando que a predação destes artrópodes deve
ser mediada por outros fatores. Estes resultados demonstram a importância que os
morcegos exercem na predação de artrópodes nas cabrucas e indicam que a conservação
dos morcegos insetívoros é importante para a manutenção desses tipos de plantações,
quando se trata de artrópodes que podem atuar como pragas.
Palavras-chave: plantações de cacau, manejo, predação, serviço ecossistêmico,
regulação descendente.
INTRODUÇÃO
Um dos mais ricos biomas do planeta (Myers et. al. 2000), a Mata Atlântica
encontra-se hoje reduzida a menos de 12% de sua cobertura original e sua distribuição é
extremamente fragmentada (Ribeiro et al. 2009). Entretanto, este processo de perda e
fragmentação florestal é parcialmente mitigado pela presença de plantações sombreadas
de cacau (Theobroma cacao), principal produto agrícola no sul do estado da Bahia
(Faria 2002, Cassano et. al. 2009). Nessa região, parte do cultivo do cacau ocorre em
cabrucas. Cabrucas são plantações cujo manejo leva a substituição dos estratos
inferiores da floresta por cacau com manutenção de parte do dossel nativo para o
sombreamento (Faria & Baumgarten 2007).
Embora habitats agroflorestais sejam estruturalmente mais simples do que as
florestas nativas (Sambuichi 2002, Cassano et. al. 2009), tais sistemas são importantes
na conservação de uma parcela significativa da biodiversidade regional. Sendo
18
permeáveis à grande parte da biota nativa, as cabrucas funcionam como corredores,
permitindo a algumas espécies se deslocarem entre os fragmentos florestais (Cassano et.
al. 2009), diminuindo o número de prováveis extinções locais (Faria 2002, Pardini et.
al. 2005).
Ainda, como parte dos remanescentes florestais ocorre inserida em uma matriz
predominantemente composta por cabrucas, estes sistemas agroflorestais reduzem o
efeito de borda (Pardini 2004, Faria et al. 2007, Cassano et al. 2009), um dos principais
processos responsáveis pela degradação de remanescentes em paisagens fragmentadas
(Murcia 1995). Assim como outros sistemas agroflorestais (Vandermeer & Perfecto
2007), as cabrucas favorecem a presença de parte significativa de espécies que
compõem as assembléias florestais nativas de vários grupos taxonômicos (Greenberg et
al. 2000b, Pardini 2004, Faria et al. 2006, Harvey et al. 2006, Delabie et al. 2007, Faria
et al. 2007, Harvey & Villalobos 2007, Van Bael et al. 2007a, Cassano et al. 2009).
Aves e morcegos formam os dois grupos de vertebrados que possuem a maior
riqueza de espécies nas cabrucas do sul da Bahia (Faria et al. 2006). Estes habitats
parecem abrigar assembléias de aves menos ricas que as florestas remanescentes, porém
ainda bastante diversas, incluindo tanto espécies florestais quando aquelas
características de áreas abertas (Faria et al. 2006). No caso dos morcegos, Faria et al.
(2006) mostram que as cabrucas abrigam uma riqueza e abundância ainda mais elevada
que a detectada em remanescentes florestais, inclusive espécies de morcegos
consideradas estritamente relacionadas a ambientes florestais preservados, como os
morcegos da Subfamília. Parte destes morcegos, os catadores, possui sua dieta baseada
em insetos os quais são capturados aderidos a substratos, como folhas (Schnitzler &
Kalko 2001, Esbérard & Bergallo 2004, Giannini & Kalko 2004, Kalka & Kalko 2006).
19
Tradicionalmente as plantações de cacau são manejadas com o uso de pesticidas
e fertilizantes químicos, além de apresentarem sombreamento composto por espécies de
árvores nativas. Porém, recentemente algumas produções têm sido manejadas com
cacau clonado resistente ao sol, tornando desnecessária a presença de espécies arbóreas
nativas, descaracterizando as plantações de cacau tradicionais (Bisseleua et. al. 2009,
Clough 2009b). Esta tendência a uma maior simplificação estrutural das plantações,
resultante do menor sombreamento, deve ter importantes conseqüências para a
biodiversidade regional, no que tange tanto a estrutura destas assembléias quanto aos
serviços ecossistêmicos desempenhados por elas (Perfecto & Vandermeer 2002).
Compreender a importância funcional do controle de populações por predadores
é crucial para se entender aspectos relevantes ao manejo destas plantações. Aves e
morcegos são importantes taxas de predadores de insetos (Van Bael et. al. 2003,
Philpott et. al. 2004, Van Bael & Jeffrey 2005, Kalka & Kalko 2006, Van Bael et. al.
2007b, Aguiar &Antonini 2008, Kalka et. al. 2008, Williams-Guillén et. al. 2008, Pinõl
et al. 2010, Böhm et al. 2011, Morrison & Lindell 2012), porém poucos trabalhos
investigaram a importância relativa de cada um desses taxas no desempenho dessa
função (Kalka et. al. 2008, Williams-Guillén et. al. 2008, , Böhm et al. 2011, Morrison
& Lindell 2012). Além disso, não há estudos prévios comparando esse serviço
ecológico desempenhado pelos morcegos e aves em plantações sob diferentes manejos.
Deste modo, informações a respeito do controle biológico de artrópodes por morcegos e
aves em plantações de cacau sob diferentes tipos de manejo possuem além da
importância econômica, a função de aliar esse componente ao processo ecológico e a
ação de conservação das espécies envolvidas em todo o sistema de produção de cacau.
Neste contexto, o presente estudo buscou investigar o papel relativo de
morcegos e aves na predação de artrópodes em plantações de cacau, e se esta predação
20
pode ser afetada pelo tipo de manejo de sombra a que tais plantações são submetidas.
Especificamente, este trabalho teve como objetivo investigar: 1. A importância de
morcegos e aves na predação de artrópodes em plantações de cacau no sul da Bahia, 2.
Se existe diferença no grau de predação entre as taxoncenoses, 3. Se existem diferenças
no grau de predação de artrópodes por estes dois grupos biológicos em plantações de
cacau sob manejo tradicional (cabruca) e pouco sombreado.
MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDO - Este estudo foi desenvolvido na Fazenda Almirante/Mars Center for
Cocoa Science (14°47'S e 39°27'O), situada no Município de Itajuípe, sul do estado da
Bahia. Com uma área de 125 ha, esta fazenda localiza-se na porção central da região
cacaueira, estando circundada por grande extensão de plantações de cacau (Theobroma
cacao L., Malvaceae) e alguns fragmentos florestais.
DESENHO
EXPERIMENTAL
- Foram selecionadas duas plantações de cacau, com 5 ha
cada, sendo uma de manejo tradicional (cabruca) e outra pouco sombreada (Figura 1). A
plantação de manejo tradicional é sombreada por árvores nativas, tais como Jequitibá
(Cariniana sp.), Sapucaia (Lecythis pisonis), Araçá (Psidium cattleyanum), Buriti
(Mauritia flexuosa), Pau-d'alho (Gallesia integrifolia), Imbiraçu (Pseudobombax
simplicifolium), Jacarandá (Jacaranda sp.)
e, especialmente, Cajazeiro (Spondias
mombin).
O nível de sombreamento de cada plantação foi medido através de fotos
hemisféricas de dossel, tomadas com uma câmera fotográfica digital Nikon “Coolpix
4300” equipada com lente olho-de-peixe (180°) ao lado de cada indivíduo de T. cacao
21
selecionado para os experimentos. Estas fotos foram analisadas no programa GLA (Gap
Light Analyzer) com objetivo de estimar a porcentagem total de abertura de dossel em
cada ambiente (Figuras 2 e 3). A porcentagem média de abertura de dossel em cada uma
das plantações tradicionais e pouco sombreadas foi usada para descrever o nível de
sombreamento em cada uma das duas áreas de estudo.
Em cada uma das áreas foram estabelecidos quatro blocos de amostragem de
225m2 localizados a uma distância mínima de 30 m da borda da plantação, visando
minimizar eventuais efeitos de borda (Figura 4). Em cada bloco, foram selecionados
aleatoriamente, através de sorteio, quatro indivíduos adultos de T. cacao, dos quais três
foram selecionados para os experimentos e um para o controle. Os pés de cacau
utilizados em cada experimento foram envolvidos por uma malha de pesca a qual
dependendo do tratamento aplicado excluiu cada pé de cacau ao acesso de um
determinado grupo de predadores de insetos: aves, morcegos ou ambos. Os tratamentos
usados neste estudo foram: 1. exclusão de aves, com as redes envolvendo os indivíduos
sendo colocadas ao nascer do Sol e retiradas ao pôr-do-sol, 2. exclusão de morcegos,
com as redes envolvendo os indivíduos sendo retiradas ao nascer do Sol e colocadas ao
pôr-do-sol, 3. exclusão total, com as redes fixas durante todo o experimento. No
controle não houve nenhuma forma de exclusão (Figura 5).
É possível que marsupiais e roedores insetívoros também tenham sido excluídos
durante os tratamentos de exclusão de morcegos e exclusão total. Porém, com exceção
do didelfídeo insetívoro/onívoro Marmosa murina (Didelphimorphia), as espécies
destas guildas não são abundantes nas cabrucas na região sul da Bahia (Pardini 2004,
Paglia et al. 2012).
As redes de exclusão foram confeccionadas a partir de panagens de pesca malha
30, diâmetro que permite a livre passagem da maioria dos artrópodes (< 4 cm) (Figura
22
6), porém não os seus predadores vertebrados. Algumas espécies de beija-flor de
pequeno porte (eg. Phaethornis ruber) também conseguem eventualmente ultrapassar
pela malha da rede. Visto que as formigas também são conhecidas como predadoras de
artrópodes (Way & Khoo 1992), as bases do caule dos pés de T. cacao foram envoltas
por faixas de tecido com graxa, a fim de impedir a presença das mesmas.
O experimento foi conduzido no período entre março e abril de 2011, tendo
duração de seis semanas. Em cada indivíduo de T. cacao foi contabilizada a abundância
relativa de artrópodes em todas as suas folhas antes do início do experimento e
semanalmente durante o mesmo, totalizando sete contagens (Figura 7). Para neutralizar
o efeito da variação do número de folhas entre os pés de T. cacao na abundância dos
artrópodes foram contabilizadas todas as folhas de cada pé de T. cacao e estabelecido
como parâmetro 200 folhas em cada pé de cacau.
Abundância relativa: Abundância de artrópodes contabilizados x 200
Total de folhas do pé de cacau
ANÁLISE DE DADOS - Para responder as perguntas do trabalho foi aplicada uma análise
com o modelo linear generalizado (GLM) em distribuição gama e função de ligação log,
verificando se a variação na abundância de artrópodes nas folhas dos indivíduos de T.
cacao pode ser explicada pelo acaso, por alguma variável preditora categórica
(tratamentos - controle, exclusão das aves, exclusão dos morcegos e exclusão total -, ou
tipo de manejo – tradicional ou pouco sombreado) ou por uma combinação destas
variáveis.
RESULTADOS
23
O sombreamento médio da plantação tradicional foi de 78,86% ± 9,5% e da
plantação pouco sombreada foi de 26,38% ± 9,46%, mostrando, portanto, uma grande
diferença no sombreamento entre as áreas estudadas.
A figura 8 mostra a variação das médias de abundância de artrópodes em cada
tipo de tratamento na plantação tradicional e pouco sombreada ao longo do
experimento. O tipo de tratamento (controle, exclusão das aves, exclusão dos morcegos
e exclusão total), bem como o tipo de manejo (tradicional ou pouco sombreado)
interferiu significativamente na abundância de artrópodes nas folhas dos indivíduos de
T. cacao (Tabela 1). A combinação das variáveis tratamento e manejo também interferiu
significativamente na abundância de artrópodes nas folhas dos indivíduos de T. cacao
(Tabela 1). Houve um significativo aumento na abundância de artrópodes ao longo do
experimento nos tratamentos de exclusão de morcegos e exclusão total na plantação
tradicional, não sendo o mesmo observado em relação ao experimento de exclusão de
aves (Figura 8). Porém, na plantação de cacau pouco sombreada nenhum dos
tratamentos interferiu na abundância de artrópodes (Figura 8).
DISCUSSÃO
Este trabalho indica claramente que os morcegos exercem um significativo papel
na predação de artrópodes na plantação de cacau sob o sistema cabruca amostrada. Isto
corrobora observações de estudos anteriores que demonstraram que a importância dos
morcegos na predação de artrópodes em paisagens agrícolas.
Experimentos de exclusão de morcegos realizados em uma agrofloresta de café
demonstraram que na estação chuvosa a abundância de artrópodes aumenta em 84% nos
24
indivíduos de café na ausência dos morcegos (Williams-Guillén et al. 2008). Estudos
em plantações de algodão no Texas mostraram que a presença de colônias do morcego
insetívoro Tadarida brasiliensis gera uma economia de cerca de $750 milhões, evitando
danos na colheita que seriam provocados por herbívoros e custos com pesticida
(Cleveland et al. 2006, Federico et al. 2008). De maneira similar, é possível que entre
os artrópodes predados pelos morcegos nas plantações de cacau existam espécies cujo
aumento da abundância provoque prejuízos as plantações de cacau, devido aos danos
provocados pela herbivoria ou até mesmo pela disseminação de doenças. Dentre os
artrópodes que provocam danos mais significativos a T. cacao e que poderiam ser
consumidas por morcegos nas cabrucas estão algumas espécies de Thysanoptera (e.g.
Selenothrips rubrocinctus), Coleoptera (e.g. Percolaspis ornata e Xylosandrus
morigerus,), Hemiptera (e.g. Sahlbergella singularis, Monalonion spp. e Hoplophorion
pertusum), imaturos de Lepidoptera (e.g. Stenoma decora e Halisidota spp.),
Hymenoptera (e.g. Atta cephalotes e Acromyrmex subterraneus bruneus,) e ácaros (e.g.
Eriophyes reyesi e Toxoptera aurantii) (Abreu et al. 1989, Wheeler 2001, Maia &
Valverde 2005, Bisseleua et. al. 2011). Além de potenciais vetores de doenças, a
pressão de herbivoria causada por estes artrópodes pode alterar de diversas formas a
fisiologia de T. cacao e comprometer a produtividade das plantações de cacau,
acarretando em prejuízos econômicos (Abreu et al. 1989).
A Subfamília Phyllostominae (Chiroptera: Phyllostomidae) está associada à
ambientes preservados e, por essa razão, é considerada indicadora de qualidade
ambiental (Fenton et al. 1992, Medellín et al. 2000, Schulze et al. 2000). Apesar da
sensibilidade dos morcegos insetívoros catadores às perturbações ambientais (Medellín
et al. 2000), Faria et. al. (2006 e 2007) registraram a ocorrência destes morcegos (eg.
Micronycteris hirsuta, M. schmidtorum, Lophostoma brasiliense, L. silvicolum) em
25
cabrucas, demonstrando que estes ambientes são importantes mantenedores desta
guilda. Isto pode estar relacionado com disponibilidade de recursos nas cabrucas (eg.
alimento e abrigo), com o sombreamento exercido pelas árvores de dossel que conferem
proteção contra predação e a facilidade de deslocamento, devido à simplificação vertical
conseqüente do raleamento do sub-bosque (Faria 2002).
Embora não existam estudos relacionando a riqueza ou a abundância de
morcegos em plantações de cacau com diferentes níveis de sombreamento, Faria (2002)
mostrou que a presença de morcegos Phyllostominae está fortemente associada com
florestas caracterizadas por um sub-bosque pouco denso, mas com a presença de várias
árvores espessas (com 35-50 cm de diâmetro a altura do peito - DAP). Tais
características são encontradas em cabrucas tradicionais, porém em plantações pouco
sombreadas a densidade de árvores espessas certamente é menor devido ao maior
desbaste. É possível que os resultados aqui encontrados sejam decorrentes de um não
uso das plantações pouco sombreadas pelos morcegos catadores.
Em plantações sombreadas de café ocorreu o mesmo processo de intensificação
de manejo na década de 1990, com a substituição das plantações sombreadas por
plantações a pleno sol com o objetivo de aumentar a produção (Dietsch et al. 2004). Em
um estudo comparando riqueza de formigas em fragmentos florestais, plantações
tradicionais e cultivos não sombreados de café, Perfecto & Vandermeer (2002)
mostraram que a simplificação estrutural possui um impacto negativo sobre formigas,
com menos espécies em plantações não sombreadas. Algumas plantações sombreadas
de café são bastante semelhantes às cabrucas quanto ao sombreamento e potencial de
conservação da biodiversidade (Greenberg et. al. 2000b). Portanto, é possível imaginar
que sejam observados efeitos semelhantes deste processo de simplificação estrutural nas
26
plantações de cacau, levando a perda de diversidade, inclusive de morcegos insetívoros
catadores.
No tocante as aves, este estudo não detectou que este grupo de vertebrados
exerce um papel relevante na predação de artrópodes nas plantações de cacau. De forma
semelhante, Van Bael et al. (2003) demonstraram que as aves não exerceram uma
pressão significativa na predação de artrópodes no sub-bosque de uma floresta tropical
no Panamá. De fato, ao comparar o papel de morcegos e aves nas taxas de herbivoria e
predação de artrópodes em uma floresta tropical Kalka et al. (2008) mostraram que os
morcegos exerceram uma pressão mais significativa de predação de artrópodes do que
as aves. Ainda, em agroflorestas de café o papel das aves na predação de artrópodes se
mostrou pouco evidente particularmente na estação chuvosa, período no qual os
morcegos exerceram grande pressão de predação sob este grupo (Williams-Guillén et al.
2008). Levando em consideração tais informações, torna-se compreensível o fato do
experimento de exclusão de aves não ter interferido na abundância de artrópodes nas
duas plantações com distintos manejos.
Apesar da grande diversidade de aves nas plantações de cacau do sul da Bahia,
há uma redução na riqueza e abundância de aves insetívoras nas cabrucas quando
comparadas aos fragmentos florestais (Faria et al. 2006). Algumas espécies insetívoras
de sub-bosque comuns nas florestas da região, como Lipaugus vociferans, foram
encontradas exclusivamente nos fragmentos florestais, enquanto outras (Drymophila
squamata, Herpsilochmus pileatus, Pyriglena leucoptera, Rhytipterna simplex) tiveram
suas abundâncias significativamente reduzidas nestes ambientes agroflorestais, mesmo
com grande nível de sombreamento (Faria et. al. 2006). De forma similar, Greenberg et.
al. (2000b), ao amostrar assembléias de aves em plantações de cacau no México
observaram que houve baixa riqueza de espécies residentes insetívoras. Van Bael et. al.
27
(2007a) em um estudo de diversidade de aves em plantações de cacau no Panamá
encontraram baixa diversidade de espécies insetívoras de sub-bosque e observaram que
quanto mais intenso o manejo da plantação, menor a diversidade de aves. Os resultados
aqui observados indicam que a perda de diversidade de aves insetívoras de sub-bosque
nas plantações de cacau induza uma baixa predação de artrópodes por este grupo nestes
ambientes.
CONCLUSÃO
O referido estudo foi o primeiro a relatar diferenças significativas na pressão de
predação de artrópodes em diferentes tipos de manejo do cacau. Dada a tendência
mundial a uma mudança no manejo em plantações de cacau, substituindo-se as cabrucas
por plantações manejadas com cacau clonado resistente à pragas e ao sol, estes
resultados ganham importância no que se refere tanto do papel dos morcegos na
predação de artrópodes quanto a importância destas cabrucas tradicionais como hábitats
para forrageio dos morcegos na região sul da Bahia. Considerando a grande associação
de morcegos insetívoros catadores com hábitats com estrutura florestal complexa, é
possível imaginar que a conversão de cabrucas tradicionais em plantações com cada vez
menos sombra e complexidade vertical diminua a capacidade dos morcegos forragearem
e, portanto, predarem artrópodes nestas plantações intensificadas, o que poderia
acarretar em um aumento da necessidade de insumos neste tipo de manejo.
A pressão de predação de artrópodes do cacau exercida pelos morcegos
insetívoros catadores pode mostrar uma grande importância funcional deste grupo como
controladores naturais de artrópodes em um sistema produtivo, com grande valor para a
conservação. As populações de morcegos insetívoros estão sendo reduzidas a taxas
28
alarmantes em todo o globo e a perda desta guilda pode causar grandes prejuízos à
agricultura, devido à função ecológica que executam.
AGRADECIMENTOS
Nós agradecemos à Universidade Estadual de Santa Cruz e Mars Center for
Cocoa Science pelo apoio logístico e financeiro para a realização deste trabalho. À
FAPESB pelo financiamento da bolsa de mestrado a Roberta Mariano Silva. Ao
Professor Dr. Goetz Schroth pelo apoio logístico. Ao Professor Dr. Fábio Corrêa pela
ajuda com as análises estatísticas. Aos professores Dr. Jacques Delabie e Dr. Marcelo
Mielke pelo empréstimo de material e laboratório. A Adriana de Olinda, Alessandro
Almeida, Clériston Almeida, Duílio Lobo, Florípedes dos Santos, Henrique Matheus
Farias, Jamille Assis, Liliar Santos, Lorena Pereira, Luiz Gomes, Maria da Lapa Santos,
Pedro Gouvêa, Reginaldo Santos, Valdinéia Santos e Vanessa Lázaro pelo auxílio em
campo.
LITERATURA CITADA
ABREU, J. M., NAKAYAMA, K., BENTON, F. P., CRUZ, P. F. N., FERRAZ, E. C. A.,
MENEZES, M.,
AND
SMITH, G. E. F. 1989. Manejo de pragas do cacaueiro.
CEPLAC/CEPEC.
AGUIAR, L. S.
AND
ANTONINI, Y. 2008. Diet of two sympatric insectivorous bats
(Chiroptera, Vespertilionidae) in the Cerrado of central Brazil. Braz. J. Zool.
25(1): 28-31.
29
BISSELEUA, D. H. B., MISSOUP, A. D.,
AND
VIDAL, S. 2009. Biodiversity conservation,
ecosystem functioning and economic incentives under cocoa agroforestry
intensification. Conserv. Biol. 23(5): 1176–1184.
BISSELEUA, D. H. B., YEDE,
AND
VIDAL, S. 2011. Dispersion Models and Sampling of
Cacao Mirid Bug Sahlbergella singularis (Hemiptera: Miridae) on Theobroma
cacao in Southern Cameroon. Env. Entom. 40(1): 111-119.
BOHM, S. M., WELLS, K.,
AND
KALKO, E. K. 2011. Top-down control of herbivory by
birds and bats in the canopy of temperate broad-leaved oaks (Quercus robur).
PLoS One 6:e17857.
CASSANO, C. R., SCHROTH, G., FARIA, D., DELABIE, J. H. C.,
AND
BEDE, L. 2009.
Landscape and farm scale management to enhance biodiversity conservation in the
cocoa producing region of southern Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv. 18: 577–
603.
CLEVELAND, C. J., BETKE, M. B., FEDERICO, P., FRANK, J. B., HALLAM, T. G., HORN, J.,
LÓPEZ, J. D. JR., MCCRACKEN, G. F., MEDELLÍN, R. A., MORENO-VALDEZ, A.,
SANSONE, C. G., WESTBROOK, J. K., AND KUNZ, T. H. 2006. Economic value of the
pest control service provided by Brazilian free-tailed bats in south-central Texas.
Front. Ecol. Environ. 4(5): 238-243.
CLOUGH, Y., FAUS,T, H., AND TSCHARNTKE, T. 2009-b. Cacao boom and bust:
sustainability of agroforests and opportunities for biodiversity conservation.
Conserv. Lett.. 2: 197–205.
DELABIE, J. H. C, JAHYNY, B., NASCIMENTO, I. C., MARIANO, C. S. F., LACAU, S.,
CAMPIOLO, S., PHILPOTT, S.,
AND
LEPONCE, M. 2007. Contribution of cocoa
plantations to the conservation of native ants (Insecta: Humenoptera:
30
Formicidae) with special emphasis on the Atlantic Forest fauna of southern
Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv 16: 2359–2384.
DIETSCH, T. V., PHILPOTT, S. M., RICE, R. A., GREENBERG, R.,
AND
BICHIER, P. 2004.
Conservation Policy in Coffee Landscapes. Science 303: 625-625.
ESBÉRARD, C. E. L., AND BERGALLO, H. G. 2004. Aspectos sobre a Biologia de Tonatia
bidens (Spix) no estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil (Mammalia,
Chiroptera, Phyllostomidae). Braz. J. Zool. 21(2): 253-259.
FARIA, D. M. 2002. Comunidade de morcegos em uma paisagem fragmentada da Mata
Atlântica do sul da Bahia, Brasil. 134 p. Tese (Doutorado em Biologia –
Ecologia) – Instituto de Biologia – Universidade Estadual de Campinas,
Campinas.
FARIA, D. M., LAPS, R. R., BAUMGARTEN, J.,
AND
CETRA, M. 2006. Bat and bird
assemblages from forest and shade cacao plantations in two contrasting
landscapes in the Atlantic Forest of southern Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv.
15: 587–612.
FARIA, D., AND BAUMGARTEN, J. 2007. Shade cacao plantations (Theobroma cacao) and
bat conservation in southern Bahia, Brazil. Biodivers. Conserv. 16: 291 – 312.
FARIA, D., PACIENCIA, M. L. B, DIXO, M., LAPS, R. R.,
AND
BAUMGARTEN, J. 2007.
Ferns, frogs, lizards, birds and bats in forest fragments and shade cacao
plantations in two contrasting landscape in the Atlantic forest, Brazil. Biodivers.
Conserv. 16: 2335–2357.
FEDERICO, P., HALLAM, T. G., MCCRACKEN, G. F., PURUCKER, T., GRANT, W. E.,
CORREA-SANDOVAL, A. N., WESTBROOK, J. K., MEDELLÍN, R. A., CLEVELAND,
C. J., SANSONE, C. G., LÓPEZ, J. D., BETKE, M., MORENO-VALDEZ, A.,
AND
31
KUNZ, T.H. 2008. Brazilian free-tailed bats as insect pest regulations in
transgenic and convencional cotton crops. Ecol. Applic. 18(4): 826-837.
FENTON, M.B., ACHARYA, L., AUDET, D., HICKEY, M. B. C., MERRIMAN, C., OBRIST, M.
K., SYME, D. M.,
AND
ADKINS, B. 1992. Phyllostomid bats (Chiroptera:
Phyllostomidae) as indicators of habitat disruption in the Neotropics. Biotropica
24(3): 440-446.
GIANNINI,, N. P., AND KALKO, E. K. V. 2004. Trophic structure in a large assemblage of
phyllostomid bats in Panama. Oikos, 105(2): 209-220.
GREENBERG, R., BICHIER, P.,
AND
ANGÓN, A. C. 2000-b. The conservation value for
birds of cacao plantations with diverse planted shade in Tabasco, Mexico. Anim.
Conserv. 3: 105–112.
HARVEY, C. A., GONZALEZ, J.,
AND
SOMARRIBA, E. 2006. Dung beetle and terrestrial
mammal diversity in forests, indigenous agroforestry systems and plantain
monocultures in Talamanca, Costa Rica. Biodivers. Conserv. 15: 555–585.
HARVEY, C. A.,
AND
VILLALOBOS, J. A. G. 2007. Agroforestry systems conserve
species-rich but modified assemblages of tropical birds and bats. Biodivers.
Conserv. 16: 2257–2292.
KALKA, M.,
AND
KALKO, E. K. V. 2006. Gleaning bats as underestimated predators of
herbivorous insects: diet of Micronycteris microtis (Phyllostomidae) in Panama.
J. Trop. Ecol. 22(1): 1-10.
KALKA, M., SMITH, A. R,
AND
KALKO, E. K. V. 2008. Bats limit arthropods and
herbivory in a tropical forest. Science 320(5872): 71.
MAIA, V. B., AND VALVERDE, M. J. 2005. Ocorrência de Hoplophorion pertusum, 1835
Hemiptera /Membracidae em Cacaueiros no Sul da Bahia. Bol. Inform. da
CEPLAC.
32
MENDELLÍN, R. A., EQUIHUA, M., AND AMIN, M. A. 2000. Bat Diversity and Abundance
as Indicators of Disturbance in Neotropical Rainforests. Conserv. Biol. 14(6):
1666 – 1675.
MORRISON, E. B. AND LINDELL, C. A. 2012. Birds and bats reduce insect biomass and
leaf damage in tropical forest restoration sites. Ecol. Applic. 22(5): 1526–1534.
MURCIA, C. 1995. Edge effects in fragmented forests: implications for conservation.
Trends Ecol. Evol. 10:58-62.
MYERS, N., MITTERMEIER, R. A., MITTERMEIER, C. G., FONSECA, G. A. B., AND KENT, J.
2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature. 403: 853-858.
PAGLIA, A. P., FONSECA, G. A. B. DA, RYLANDS, A. B., HERRMANN, G., AGUIAR, L.,
CHIARELLO A. G., LEITE, Y. L. R., COSTA, L. P., SICILIANO, S., KIERULFF, M. C.
M., MENDES, S. L., TAVARES, V. DA C., MITTERMEIER, R. A. AND PATTON, J. L.
2012. Lista Anotada dos Mamíferos do Brasil / Annotated Checklist of Brazilian
Mammals. 2ª versão atualizada / 2nd edition. Occasional Papers in Conservation
Biology (6), Conservation International, Arlington.
PARDINI, R. 2004. Effects of forest fragmentation on small mammals in an Atlantic
forest landscape. Biodivers. Conserv. 13: 2567–2586.
PARDINI, R., SOUZA, S. M. , BRAGA NETO, R. ,
AND
METZGER, J. P. 2005. The role of
forest structure, fragment size and corridors in maintaining small mammal
abundance and diversity in an Atlantic forest landscape. Biol. Conserv.
124(266): 253-266.
PERFECTO, I., AND VANDERMEER, J. 2002. Quality of agroecological matrix in a tropical
montane landscape: ants in coffee plantations in southern Mexico. Conserv. Biol.
16: 174–182.
33
PHILPOTT, S. M., GREENBERG, R., BICHIER, P., AND PERFECTO, I. 2004. Impacts of major
predators on tropical agroforest arthropods: comparisons within and across taxa.
Oecologia 140: 140 – 149.
PIÑOL, J., ESPADALER, X., CAÑELLAS, N., MARTÍNEZ-VILALTA, J., BARRIENTOS, J. A.,
AND
SOL, D. 2010. Ant versus bird exclusion effects on the arthropod
assemblage of an organic citrus grove. Ecol. Entomol. 35: 367–376.
RIBEIRO M. C., METZGER, J. P., MARTENSEN, A. C., PONZONI, F. J., AND HIROTA , M. M.
2009. The Brazilian Atlantic Forest: how much is left, and how is the remaining
forest distributed? Implications for conservation. Biol. Conserv. 142: 1141-1153.
SAMBUICHI, R. H. 2002. Fitossociologia e Diversidade de Espécies arbóreas em cabruca
– Mata Atlântica raleada sobre plantação de cacau – na região sul da Bahia,
Brasil. Acta Bot. Brasil. 16(1): 89-101.
SCHNITZLER, H. U.,
AND
KALKO, E. K. V. 2001. Echolocation by insect-eating bats.
Bioscience. 5: 557-569.
SCHULZE, M. D., SEAVY, N. E.,
AND
WHITACRE, D. F. 2000. A comparison of the
Phillostomid bat assemblages in undisturbed neotropical forest and in forest
fragments of a slash-and-burn farming mosaic in Petén, Guatemala. Biotropica
32(1): 174-184.
VAN BAEL, S. A., BRAWN, J. D.,
AND
ROBINSON, S. K. 2003. Birds defend trees from
herbivores in a neotropical forest canopy. Proc. Natl. Acad. Sci. 100: 8304-8307.
VAN BAEL, S. A,,
AND
JEFFREY, D. B. 2005. The direct and indirect effects of
insectivory by birds in two contrasting Neotropical forests. Oecologia 143(1):
106-116.
34
VAN BAEL, S. A., BICHIER, P.,
AND
GREENBERG, R. 2007-a. Bird diversity in cacao
farms and forest fragments of western Panama. Biodivers. Conserv. 16: 2245–
2256.
VAN BAEL, S. A., BICHIER, P.,
AND
GREENBERG, R. 2007-b. Bird predation on insects
reduce damage to the foliage of cocoa trees (Theobroma cacao) in western
Panamá. J. Trop. Ecol. 23: 715 – 719.
VANDERMEER, J.,
AND
PERFECTO, I. 2007. The Agricultural Matrix and a Future
Paradigm for Conservation. Conserv. Biol. Vol. 21. N. 1. Pp. 274 – 277.
WAY, M.J., KHOO, K. C. 1992. Role of ants in pest management. Ann. Rev. Entomol.
37:479-503.
WHEELER, A. G. J. 2001. Biology of the Plant Bugs (Hemiptera: Miridae). Cornell
University Press.
WILLIAMS-GUILLÉN, K., PERFECTO, I., AND VANDERMEER, J. 2008. Bats Limit Insects in
a Neotropical Agroforestry System. Science 320: 70.
35
Tabela 1 – Análise com o modelo linear generalizado (GLM) em distribuição gama e
função de ligação log.
Df
Deviance Resid.
Df
Resid. Dev.
223
112,71
p
Área
1
28,12
222
84,59
< 0,001*
Tratamento
3
13,2
219
71,39
< 0,001*
Data
1
11,2
218
60,2
< 0,001*
Área : Tratamento
3
0,77
215
59,43
0,4167
Área : Data
1
0,02
214
59,41
0,7655
Tratamento : Data
3
2,59
211
56,82
< 0,05*
Área : Tratamento : Data
3
2,13
208
54,7
< 0,05*
*Valores de p < 0.05 foram considerados significativos.
36
Figura 1 – Fotografia de satélite das plantações tradicional e pouco sombreada.
Legenda: T – tradicional / PS – pouco sombreada
Figura 2 – Fotografia de dossel tirada ao lado de um indivíduo de T. cacao da plantação
tradicional (cabruca) selecionado para experimento.
37
Figura 3 – Fotografia de dossel tirada ao lado de um indivíduo de T. cacao da plantação
pouco sombreada selecionado para experimento.
Figura 4 - Desenho experimental: Disposição e distância entre os blocos de
amostragem.
38
Figura 5 – Esquema dos quatro tratamentos empregados nos blocos de amostragens.
Legenda: C – Controle / EA – Exclusão de aves / EM – Exclusão de morcegos / ET –
Exclusão total.
Figura 6 - Indivíduo de Theobroma cacao envolto por uma rede de exclusão.
39
Figura 7 – Artrópodes presentes em um dos pés de T. cacao selecionado para
experimento durante uma das contagens. Fotografia de Duílio Lobo.
40
Figura 8 – Média da abundância de artrópodes/200 folhas em cada indivíduo de T. cacao amostrado na plantação de manejo tradicional
(cabruca - com cobertura) e na plantação de manejo pouco sombreado (sem cobertura).
Legenda: EA – Exclusão de aves / EM – Exclusão de morcegos / ET – Exclusão total
41
ANEXOS
Tabela 2 – Média do número de artrópodes discriminados por táxon encontrados na última contagem (T7) em cada tratamento na plantação
tradicional (cabruca).
Plantação tradicional (cabruca)
Artrópode táxon
Hemiptera - geral
Hemiptera - Membracidae
Lepidoptera
Orthoptera
Coleoptera - geral
Coleoptera - Percolaspis ornata
Araneae
Diptera
Blatodea
Imaturos (larvas e lagartas)
Outros
Controle
0
0.14 ± 0.29
0.07 ± 0.14
0
0.17 ± 0.34
0.3 ± 0.35
2.9 ± 1.4
0.14 ± 0.28
0.16 ± 0.32
0
2.38 ± 1.6
Exclusão de aves
0.33 ± 0.66
0
0.43 ± 0.5
0.33 ± 0.66
0.45 ± 0.52
0.43 ± 0.5
3.19 ± 0.53
0.14 ± 0.29
0.46 ± 0.53
0
3.57 ± 2.67
Exclusão de morcegos
0.74 ± 1.16
8 ± 9.32
0
0.18 ± 0.22
0.67 ± 0.7
0.35 ± 0.47
3.18 ± 1.35
0
0.1 ± 0.2
0.17 ± 0.2
4.65 ± 4.7
Exclusão total
0.28 ± 0.55
0.36 ± 0.71
0.38 ± 0.58
0.22 ± 0.26
0.55 ± 0.68
0.16 ± 0.19
7.22 ± 3.55
0.28 ± 0.55
0.41 ± 0.33
0.26 ± 0.51
6.74 ± 5.17
Total
6.27 ± 2.06
9.35 ± 1.47
18.06 ± 9.44
16.86 ± 4.77
42
Tabela 3 – Média do número de artrópodes discriminados por táxon encontrados na última contagem (T7) em cada tratamento na plantação
pouco sombreada.
Plantação pouco sombreada
Artrópode táxon
Hemiptera - geral
Hemiptera - Membracidae
Lepidoptera
Orthoptera
Coleoptera - geral
Coleoptera - Percolaspis ornata
Araneae
Diptera
Blatodea
Imaturos (larvas e lagartas)
Outros
Controle
0
0.7 ± 1.2
0
0.11 ± 0.21
0.2 ± 0.23
0.2 ± 0.23
0.58 ± 0.25
0.16 ± 0.2
0.11 ± 0.21
0
1.6 ± 0.86
Exclusão de aves
0.68 ± 1.28
0.76 ± 1.24
0.06 ± 0.12
0
0.31 ± 0.22
0.09 ± 0.18
1.92 ± 0.93
0.11 ± 0.16
0.08 ± 0.16
0.28 ± 0.48
3.34 ± 1.5
Exclusão de morcegos
0.08 ± 0.16
0.56 ± 1.12
0.08 ± 0.16
0.13 ± 0.11
0.27 ± 0.36
0.19 ± 0.25
2.52 ± 0.15
0.12 ± 0.14
0.3 ± 0.3
0.22 ± 0.38
2.08 ± 1.01
Exclusão total
0.14 ± 0.28
1.17 ± 2.35
0
0.09 ± 0.1
0.65 ± 1.04
0
2.93 ± 1.34
0.05 ± 0.09
0.05 ± 0.1
0.04 ± 0.08
2.32 ± 1.43
Total
3.69 ± 2.55
7.64 ± 3.73
6.57 ± 1.38
7.45 ± 2